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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA
AMANDA VIEIRA PEIXOTO
CONHECIMENTO SOBRE A BIOECOLOGIA E O COMPORTAMENTO DE
Dinoponera lucida, EMERY (FORMICIDAE: PONERINAE)
ILHÉUS – BAHIA
2006
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AMANDA VIEIRA PEIXOTO
CONHECIMENTO SOBRE A BIOECOLOGIA E COMPORTAMENTO DE
Dinoponera lucida, EMERY (FORMICIDAE: PONERINAE)
ILHÉUS – BAHIA
2006
Dissertação apresentada à Universidade
Estadual de Santa Cruz, para obtenção do
título de Mestre em Zoologia.
Área de concentração: Zoologia Aplicada
Orientadora: Profa. Dra. Sofia Campiolo
Co-orientadora: Profa. Dra. Riviane Rodrigues Hora
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P377 Peixoto, Amanda Vieira.
Conhecimento sobre a bioecologia e o comportamento
de Dinoponera lucida, Emery (Formicidae : Ponerinae) /
Amanda Vieira Peixoto. – Ilhéus : A Autora, 2006.
77fl. : il. Anexos.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual de
Santa Cruz. Departamento de Ciências Biológicas. Progra-
ma de Pós-Graduação em Zoologia.
1. Formiga – Comportamento. 2. Formiga – Ecologia.
3. Formiga – Alimentos. I. Título.
CDD – 595.796
4
AGRADECIMENTOS
À minha família, em especial, minha mãe, meu irmão e meu pai pelo incentivo e por
terem possibilitado a realização do mestrado.
A Sofia, pela orientação e por ter possibilitado a realização do mestrado junto ao
projeto do Instituto Dríades, Universidade Estadual de Santa Cruz e Comissão
Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira.
A Jacques Delabie, pela orientação, discussões sobre os dados, por identificar as
formigas, por disponibilizar bibliografia e pelas sugestões no manuscrito.
A Riviane pela orientação no capítulo de comportamento, por disponibilizar
bibliografia e pelas sugestões no manuscrito.
A Dra. Cléa Mariano pela participação na banca examinadora e pelas sugestões no
manuscrito
À Fundação de Amparo a Pesquisa no Estado da Bahia – FAPESB, pela concessão
da bolsa de mestrado e auxílio dissertação.
À Universidade Estadual de Santa Cruz.
À Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira – CEPLAC.
Ao PROBIO/MMA/BIRD pelo financiamento desta pesquisa.
Aos responsáveis por todas as áreas onde o trabalho foi realizado por permitirem o
acesso e o estudo.
Ao Dr. Antônio Brescovit pela identificação das aranhas.
À Profª Irene Cazorla, pelo auxílio na análise dos dados.
A Fábio Falcão, pela ajuda na análise dos dados e pelas fotos disponibilizadas.
A Benoit por disponibilizar alguns artigos relevantes e pelas fotos.
A Tiago, Robson, Lílian, Fábio, Alex, Seu Crispim, José Raimundo e Luciana pelo
auxílio em campo.
A amiga Cel, pelo companheirismo, apoio logístico e amizade.
Aos colegas do curso, pela companhia.
Ao querido Tiago, pela ajuda no Abstract, companhia e carinho ao longo do curso.
5
INDICE
Introdução Geral……………………………………………………….....................
Referências Bibliográficas………………………………..………………………..
Capítulo 1. Conhecimento sobre a bioecologia de Dinoponera lucida
(Formicidae: Ponerinae).……………………………………………………………
Resumo…………………………………………………………………………
Abstract………………………………………………………………………….
1. Introdução…………………………………………………………………...
2. Material e Métodos..................... …………………………………………
3. Resultados............................................................................................
4. Discussão..............................................................................................
5. Referências Bibliográficas…………………………………………..…….
Capítulo 2. Estudo do comportamento de Dinoponera lucida (Formicidae:
Ponerinae).........................................................................................................
Resumo…………………………………………………………………………
Abstract…………………………………………………………………………
1. Introdução……………………………………………………………………
2. Material e Métodos…………………………………………………………
3. Resultados……………………………....................................................
4. Discussão……………………………………………………………………
5. Referências Bibliográficas………………………………………………….
Anexos
1
5
9
10
11
12
14
22
39
49
53
54
55
56
57
62
73
76
1
Introdução Geral
As formigas são invertebrados terrestres pertencentes à família Formicidae
(Insecta: Hymenoptera). Até março/2006, existiam 11857 espécies de formigas
descritas (Agosti & Johnson, 2006), destas, 3100 foram registradas para a região
Neotropical (Fernadez & Ospina, 2003). As formigas são dominantes na maioria dos
ecossistemas terrestres. Estima-se que um terço da biomassa de insetos das
florestas tropicais úmidas da América do Sul seja constituída por formigas (Fowler et
al., 1991).
A capacidade de viver na maioria dos ecossistemas terrestres se deve,
provavelmente, não apenas à aptidão fisiológica e morfológica, mas também ao seu
comportamento social. Assim, infere-se que isso tenha grande influência na sua
ampla distribuição. As formigas, assim como os cupins (Isoptera) e algumas
espécies de vespas e abelhas (Hymenoptera), são insetos eusociais (i.e.
verdadeiramente sociais), grau mais elevado na escala da socialidade (Wilson,
1971). Existem três critérios que definem um ser eusocial: (1) várias gerações se
sobrepõem e vivem juntas no mesmo ninho, (2) cooperam no cuidado com a prole e
(3) dividem as tarefas reprodutivas. Neste último caso um reduzido número de
indivíduos se encarregam da reprodução, enquanto outros ajudam em tarefas tais
como alimentação, cuidado com a prole e defesa do ninho (Wilson, 1971). O sistema
de comunicação bem desenvolvido neste grupo (ex.: visual, químico, físico) deve
contribuir para a manutenção do comportamento eusocial (Caetano et al., 2002).
As formigas desempenham um papel importante no fluxo de energia e
nutrientes em um ecossistema (Fowler et al., 1991). A grande diversidade de
espécies reflete a enorme variedade quanto aos tipos de itens alimentares
consumidos (Stradling, 1978), tipos de ninhos (Jaffé, 1993), modos de reprodução
(Peeters, 1993).
Os recursos alimentares utilizados pelas formigas são diversos, podendo ser
líquidos ou sólidos. A maneira de conseguir os recursos alimentares pode ser a caça
solitária ou com a colaboração de diversas operárias forrageadoras, com
recrutamento (Hölldobler & Wilson, 1990). Algumas formigas possuem função
importante na dispersão de sementes, a mirmecocoria (Gorb & Gorb, 2000), e um
2
pequeno número contribui para a polinização. Além disso, as formigas têm
importante participação na cadeia trófica, alimentando-se de seiva, néctar de flores,
líquidos excretados por cochonilhas e pulgões (honeydew), insetos mortos e carne
de cadáveres, tendo participação importante principalmente na ciclagem de
nutrientes do solo (Fowler et al., 1991).
Ninhos de formiga têm sido considerados como estruturas espacialmente
fixas (Cerdá et al., 1998) o que combina com a capacidade de explorar recursos
intensivamente (Lopez et al., 1992, apud Cerdá et al., 1998). Muitas formigas
abandonam seus ninhos quando se confrontam com mudanças ambientais ou
quando atacadas por outras formigas ou predadores (Cerdá et al., 1998), ou quando
correntes de ar e luz invadem as câmaras dos imaturos, em caso de enchentes,
mudança no microclima do ninho, competição, formação de colônia satélite,
diminuição de presas ou ainda quando ocorrem doenças (Hölldobler & Wilson,
1990).
Segundo a distribuição espacial, os ninhos podem ser classificados em
monodômicos (quando uma colônia ocupa um ninho) ou polidômicos (quando uma
colônia ocupa mais de um ninho). Podem ser classificados ainda segundo o
ambiente em que são construídos, arbóreos, superficiais ou subterrâneos (Jaffé,
1993) cuja profundidade pode variar entre poucos centímetros (p.ex.
Ophthalmopone berthoudi, Peeters & Crewe, 2001) a vários metros de profundidade
(p.ex. Atta bisphaerica, Moreira et al., 2004).
O tipo de fundação da colônia também pode variar. Existe a fundação
independente, quando uma rainha virgem (ou mais rainhas, mas é independente de
operárias) sai do seu ninho de origem, acasala e funda um novo ninho (Peeters &
Ito, 2001) e a fundação dependente, por fissão da colônia, quando uma rainha
fecundada sai da sua colônia de origem levando algumas operárias que a ajudam na
fundação de uma nova colônia (Peeters & Ito, 2001). A fundação independente
acontece em espécies que possuem rainhas aladas, que no momento da fundação,
utilizam-se de reservas e dos músculos alares para obterem energia (Peeters & Ito,
2001).
Entretanto, existem espécies em que as reprodutoras são diferenciadas das
operárias, mas nunca são aladas (chamadas ergatóides, Peeters & Ito, 2001) e
outras ainda, em que a casta diferenciada de rainha é completamente ausente. Em
3
tais espécies, a reprodução é realizada por uma operária que possui espermateca e
os ovários desenvolvidos, sendo apta a acasalar e, portanto, pode produzir prole
diplóide (fêmeas). Tal operária é chamada de “gamergate” (Peeters, 1991). Como
todas as operárias de uma colônia sem rainha possuem ovários e estes podem se
desenvolver, a gamergate dessa colônia deve manter-se superior em uma hierarquia
de dominância para continuar a ser a operária reprodutora da colônia (Monnin &
Peeters, 1999). Por isso, nestas colônias é comum observar interações agonísticas
entre as operárias (Medeiros et al., 1992, Cuvillier-Hot et al., 2002) bem como
canibalismo de ovos (Monnin & Peeters, 1997).
A reprodução sexual por operárias ocorre em menos de 100 espécies de
formigas poneromorfas
∗
(Peeters 1991) e em algumas espécies na subfamília
Myrmicinae (Heinze et al., 1999; Hölldobler et al., 2002).
A subfamília Ponerinae é caracterizada pela grande retenção de
características morfológicas ancestrais (Peeters & Ito, 2001). Uma dessas
características é o grande tamanho que algumas espécies podem alcançar como é o
caso das formigas do gênero Dinoponera. O grande tamanho dos indivíduos que
representam este gênero é bastante peculiar, de 2,5 a 4 cm de comprimento, sendo
consideradas as maiores formigas do planeta (Kempf, 1971).
As formigas do gênero Dinoponera pertencem a um grupo convergente de
uma centena de espécies no qual não existe uma casta de rainha, desse modo, a
reprodução é feita pelas gamergates (Peeters, 1993, 1997; Monnin & Peeters,
1998).
O gênero Dinoponera conta com seis espécies válidas (Bolton, 1995), todas
endêmicas da América do Sul e quase todas alopátricas, salvo algumas
sobreposições de áreas para espécies de distribuição amazônica (Kempf, 1971;
Paiva & Brandão, 1995). Todas as espécies são pretas e as diferenças morfológicas
entre elas são bastante discretas, porém nítidas (Kempf, 1971).
A diferenciação entre essas espécies se originou, certamente, a partir das
fragmentações sucessivas de uma população ancestral em diversas populações,
talvez desde o Terciário, as quais ficaram muito tempo isoladas e se especializaram
∗
Poneromorfas: grupo formado pelas subfamílias Amblyoponinae, Poneriae, Ectatomminae,
Heteroponerinae Paraponerinae, Proceratiinae (Bolton, 2003).
4
em função do hábitat. Dinoponera australis Emery parece ser mais adaptada a
alguns tipos de cerrado, Dinoponera gigantea Perty, Dinoponera mutica Emery e
Dinoponera longipes Emery ocupam regiões distintas na Bacia Amazônica (Paiva &
Brandão, 1995), Dinoponera quadriceps Kempf vive na caatinga e pode ser
encontrada na Mata Atlântica (Vasconcellos et al., 2004), enquanto que Dinoponera
lucida Emery é endêmica na Mata Atlântica (Kempf, 1971, Paiva & Brandão, 1995).
Pouco é o conhecimento acerca dessas espécies, salvo estudos sobre
comportamento reprodutivo em D. quadriceps (Araújo et al., 1988, 1990a & b; Araújo
& Jaisson, 1994, Araújo, 1995, Monnin & Araújo, 1994, 1995; Monnin & Peeters,
1997, 1998; 1999; Monnin & Ratnieks, 1999, 2001). Entretanto aspectos da biologia
e ecologia do gênero ainda são pouco conhecidos (salvo Mariano et al., 2004,
Fowler, 1985; Morgan, 1993; Paiva & Brandão, 1995; Fourcassié & Oliveira, 2002,
Vasconcellos et al., 2004). Ainda não existem estudos que permitam o conhecimento
da biologia e ecologia de D. mutica e D. lucida.
Apesar do pouco conhecimento, foi feita uma avaliação sobre o status de
conservação de D. lucida, sendo verificado que sua distribuição está em processo
de regressão geográfica (Delabie, s/d). Os principais fatores responsáveis por esse
fenômeno são a destruição do seu habitat original (Mata Atlântica) pelo homem, com
o isolamento e a redução cada vez mais acentuada das áreas de ocorrência natural
(Delabie, s/d). Essa avaliação foi feita por pesquisadores que elaboraram o “Plano
de manejo de Dinoponera lucida, a formiga gigante do corredor central da Mata
Atlântica”, projeto que possibilitou a realização deste trabalho.
Este estudo teve por objetivo estabelecer uma base de dados biológicos
sobre a formiga Dinoponera lucida, focalizando padrões de distribuição espacial dos
ninhos, dinâmica espaço-temporal, caracterização dos ninhos e da população,
ecologia nutricional e descrição do comportamento em condições de laboratório.
5
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Wilson, E.O. 1971. The Insect Societies. Cambridge: Harvard University Press
9
Capítulo 1.
Bioecologia de Dinoponera lucida (Formicidae: Ponerinae)
10
Resumo
Dinoponera lucida é uma formiga endêmica da Mata Atlântica. Nessa espécie não
há casta diferenciada de rainha e a reprodução é feita por uma operária (gamergate)
que possui ovários desenvolvidos, possui espermateca e assim é apta a acasalar e
por ovos diplóides, originando operárias. Este estudo teve por objetivo descrever
aspectos da biologia de D. lucida, enfocando padrões de distribuição espacial dos
ninhos, dinâmica espaço-temporal, caracterização dos ninhos e da população, modo
de forrageamento e hábitos alimentares. O estudo sobre padrões de distribuição
espacial dos ninhos e dinâmica espaço temporal foram realizados em Belmonte,
Teixeira de Freitas e Mucuri na Bahia e em Linhares e Santa Teresa, no Espírito
Santo. Em cada área de estudo, todos os ninhos encontrados em 2500 m
2
foram
marcados e sua permanência foi confirmada ou não em visitas posteriores, assim
como foram procurados novos ninhos. Em Teixeira de Freitas foi realizado apenas o
estudo de dinâmica espaço-temporal e distribuição espacial. A caracterização dos
ninhos e da população foi realizada escavando-se três ninhos em cada área de
estudo. As dimensões dos ninhos foram medidas e os indivíduos foram contados e
classificados em fêmeas, machos, pupas, larvas e ovos. Para identificar o horário de
forrageamento, foram observados ninhos de hora em hora por cinco minutos em
cada área de estudo, durante 24 horas. Registrou-se o número de vezes que os
indivíduos entravam e saíam em função do horário. Os itens alimentares observados
nesta fase foram recolhidos e identificados posteriormente. Foi identificado o lixo
encontrado nos ninhos e as presas observadas com D. lucida no momento do
forrageamento. A distribuição espacial dos ninhos em todas as áreas estudadas
segue o padrão agregado. Observa-se certa mobilidade nos ninhos, sendo
ocasionada por migração das colônias. Os ninhos são pouco profundos
(mínimo=0,21m e máximo 0,65m). O número de operárias variou entre as áreas de
estudo e dentro destas (menor em Barrolândia com 22 operárias e maior em
Linhares com 106 operárias). Foram encontrados inquilinos nos ninhos, os mais
freqüentes foram Araneae, Thysanura e Formicidae. O forrageamento é diurno e
solitário, iniciando em geral às 6:00h e findando às 18:00h. A maior parte dos itens
alimentares observados pertence a grupos de invertebrados (74,75%), em especial
artrópodos. Entre os itens alimentares também foram encontradas sementes,
podendo-se especular sobre a função mirmecocórica da espécie.
Palavras-chave: distribuição espacial, caracterização de ninhos, forrageamento,
hábito alimentar.
11
Abstract
Dinoponera lucida is an endemic ant from Atlantic Rain Forest. This is queenless
species and your reproduction is made by a worker (gamergate) that has a
developed ovarian, spermathecae and is qualified to mate and produce diploid,
female offspring. The aim of this present study was describe biological aspects of D.
lucida, focusing the nest spatial distribution, spatial-temporal dynamic, nest
architecture, population characterization, foraging patterns and feeding habits. The
study about spatial distribution patterns and spatial-temporal dynamic was made in
Belmonte, Teixeira de Freitas and Mucuri, in Bahia State, and in Linhares and Santa
Teresa, in Espírito Santo State. In each area, all nests founded in 2500 m
2
were
targeted and your presence was confirmed in posterior visits, as well as new nest
were search. In Teixeira de Freitas, only spatial-temporal dynamic and spatial
distribution was made. The nest architecture and population characterization was
made opening three nests in each study area. The nest dimensions were measured
and the individuals counted and typed in workers, males, pupae, larvae and eggs. To
know the foraging hours, the nest of each study area were observed for five minutes
each hour, during 24 hours. The number of enters and leaves of the individuals was
registered in function to the hour. In this stage, all food items were collected and
identified a posteriori. The refuse found in the nests were identify and the preys
carried by D. lucida during feeding behavior. The nest spatial distribution is clumped
in all study sites, with nest mobility occasioned by colonies migration. The nest are
shallows (min. =0,21m e max. =0,65m). The workers number changed among the
study sites and in the study sites (ranged from 22 in Barrolândia to 106 in Linhares).
Inquilines were found in the nests, with more frequency to Araneae, Thysanura and
Formicidae. The foraging is diurnal and solitary, with the beginning in general at
6:00h and ended at 18:00h. The major quantity of food items observed pertain an
invertebrates groups (74,75%), in special arthropods. Seeds were found too,
suggesting that specie have a myrmecochorous function.
Key-words: spatial distribution, nest architecture, foraging, feed habits.
12
1. Introdução
Dinoponera lucida (Figura 1) é uma formiga neotropical com distribuição
limitada à Mata Atlântica (Paiva & Brandão, 1995).
Aspectos como distribuição espacial dos ninhos, local de nidificação,
arquitetura dos ninhos, tamanho e composição das colônias, modo de
forrageamento e conhecimento dos itens alimentares foram pouco estudados no
gênero (Fowler, 1985; Morgan, 1993; Paiva & Brandão, 1995; Fourcassié & Oliveira,
2002, Mariano, et al., 2004, Vasconcellos et al., 2004), mas são informações
importantes sobre a ecologia de uma espécie.
Figura 1. Exemplar de Dinoponera lucida encontrada em serrapilheira no distrito de
Barrolândia, Belmonte, BA. (Foto: Fábio Falcão)
Os padrões de distribuição espacial podem explicar a existência ou não de
competição intra-específica por local de nidificação e recursos alimentares (Ludwing
& Reynolds, 1988). Os padrões de distribuição espacial variaram em randômico na
espécie D. australis (em uma área de 2500m
2
, segundo Paiva & Brandão, 1995) e
uniforme em D. quadriceps (10000m
2
, segundo Vasconcellos et al., 2004).
No gênero Dinoponera o modo de formação de novas colônias parece ser
exclusivamente a fissão de colônias maduras que possuem população maior
(Fowler, 1985; Araújo et al., 1990; Araújo & Jaisson, 1994). A formação dos novos
agregados de população se faz então a pequenas distâncias da colônia de origem,
1 cm
13
resultando na formação de agregados provavelmente sempre estreitamente
aparentados, pelo menos através do fluxo gênico das fêmeas (Delabie, s/d).
Como no gênero não existem rainhas, a função de reprodutora é realizada por
uma operária que passa a dominar a colônia e acasala na entrada do ninho com um
único macho alado de outra colônia. Essas operárias, conhecidas como
“gamergates” (Peeters, 1993, 1997; Monnin & Peeters, 1998), após o acasalamento
farão o mesmo papel do que uma rainha dentro do formigueiro. Como a reprodutora
não é alada, não existe disseminação a longa distância por parte das fêmeas, e esta
fica a cargo apenas dos machos.
Todas as espécies estudadas do gênero Dinoponera constroem ninhos
subterrâneos (Fowler, 1985; Morgan, 1993, Paiva & Brandão, 1995, Fourcassié &
Oliveira, 2002 e Vasconcellos et al., 2004), mas as profundidades variam entre
espécies, de 40 cm a mais de 200 cm. Assim como a profundidade dos ninhos, o
número de operárias na colônia varia entre as espécies. Em todas as espécies em
que o modo de forrageamento foi estudado este foi sempre solitário, sem
recrutamento e os hábitos alimentares se revelaram sempre generalistas (Morgan,
1993; Fourcassié & Oliveira, 2002). Estas informações são relevantes por revelar
parte do nicho ecológico da espécie e a sua relação com as outras espécies, ou
seja, sua posição na cadeia trófica.
Este estudo teve por objetivo descrever aspectos da biologia de Dinoponera
lucida enfocando padrões de distribuição espacial dos ninhos, dinâmica espaço-
temporal, caracterização dos ninhos e da população, modo de forrageamento e
hábito alimentar.
14
2. Material e Métodos
Este estudo foi desenvolvido entre agosto de 2004 a junho de 2005, em cinco
fragmentos florestais localizados no Corredor Central da Mata Atlântica, nos
seguintes municípios: Belmonte (Distrito de Barrolândia), Teixeira de Freitas e
Mucuri (Estado da Bahia); Linhares e Santa Teresa (Estado do Espírito Santo)
(Figura 2). Estas áreas foram escolhidas por possuírem populações confirmadas da
espécie e estarem bem distribuídas ao longo da distribuição conhecida de
Dinoponera lucida.
Em todas as áreas de estudo, a vegetação existente é a Floresta Ombrófila
Densa, sendo que em Linhares o tipo é a Floresta Ombrófila Densa Litorânea
(Tabuleiro). A área estudada em Barrolândia (Município de Belmonte, BA, 15°40’S
38°57’W) localiza-se na EGREB (Estação Experimental Gregório Bondar) da
CEPLAC (Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira), a área da reserva
possui 500 ha. Em Teixeira de Freitas (39°44’ S e 17°32’W), devido o pequeno
número de ninhos encontrados na área, apenas os estudos sobre densidade,
distribuição espaço-temporal e padrões de distribuição espacial dos ninhos foram
realizados, evitando assim causar um distúrbio maior na população ali existente. Os
estudos foram conduzidos na EMARC (Escola Média de Agropecuária Regional da
Figura 2.
Mapa parcial do Brasil, com destaque para o sul do Estado da Bahia e o
Estado do Espírito Santo, mostrando a localização aproximada das cidades onde o
estudo foi conduzido.
15
CEPLAC) – em uma capoeira de Floresta Ombrófila Densa. A área estudada em
Mucuri (18°S 40°W) é uma reserva pertencente ao Assentamento Paulo Freire com
área de 1100 ha. Em Linhares (19°23’S 40°04’W) o estudo foi realizado na Floresta
Nacional (FLONA) dos Goytacazes que possui uma área de 1610 ha. Em Santa
Teresa (19°56’S 40°36’W) o estudo foi desenvolvido na Estação Biológica Santa
Lúcia que possui área de 400 ha.
2.1. Densidade de ninhos nas áreas e dinâmica espaço-temporal
Sabendo-se que os ninhos de D. lucida apresentam-se concentrados em
manchas (Delabie, com. pes.), as densidades foram verificadas onde havia
concentração de ninhos nas cinco áreas de estudo. Além disso, foi confirmada a
distribuição dos ninhos em manchas no fragmento florestal estudado em Barrolândia
(Experimentos 1 e 2).
Para calcular a densidade de ninhos de D. lucida nas manchas nos cinco
fragmentos, estes foram percorridos para localização, mapeamento e marcação dos
sítios. Foi demarcada uma área de 2500m
2
, onde todos os ninhos encontrados
foram marcados. Para localização dos ninhos, foi oferecida isca à base de sardinha
a uma operária encontrada forrageando que foi seguida enquanto voltava para o seu
ninho. Cada ninho encontrado foi marcado com fita colorida na árvore ou arbusto
mais próximo.
As parcelas demarcadas foram revisitadas e o procedimento de busca dos
ninhos repetido para registro da variação da densidade e mobilidade dos ninhos
(Tabela 1), inferindo sobre a dinâmica espaço-temporal das áreas. O tempo entre a
primeira e a última visita variou entre as áreas: em Barrolândia esse foi 10 meses,
em Teixeira de Freitas foi 9, em Mucuri e Santa Teresa foi 8, em Linhares foi 6
meses, pois dependia da possibilidade de acesso às áreas.
16
Tabela 1. Freqüência de visitas realizadas em cada área e número total de
visitas.
ago/04 set/04 out/04 dez/04 mai/05 jun/05 total
Barrolândia * * * * 4
Teixeira de Freitas * * * * * 5
Mucuri * * * * 4
Linhares * * * 3
Santa Teresa
*
*
*
*
4
*Visita.
Foram comparadas as densidades finais das áreas de estudo entre elas
utilizando-se o teste Qui-quadrado.
O padrão de distribuição espacial dos ninhos nas manchas foi calculado
utilizando a distância do vizinho mais próximo (Clark & Evans, 1954), com os ninhos
marcados até a última visita nas áreas de 2500m
2
.
Para confirmar a distribuição espacial em manchas dos ninhos da espécie
foram realizados dois experimentos:
Experimento 1. Foram percorridos seis transectos de 100m, em Barrolândia,
dispostos conforme a Figura 3. Neles foi constatado se há ou não presença de
forrageadoras de D. lucida a cada 20m. A presença de uma operária de D. lucida
pode indicar a existência de ninhos num raio máximo de 15,3 m, baseado na
distância máxima de forrageamento verificada (média = 8,9m) durante estudos de
ecologia nutricional.
17
Figura 3. Representação da distribuição dos transectos no fragmento de Mata Atlântica de
Barrolândia, BA. As linhas grises representam transectos de 100m.
Experimento 2: Foram percorridos dois transectos (aproximadamente 1850
m cada um) paralelos, que atravessaram parte do fragmento florestal onde foi
selecionada a área de trabalho em Barrolândia. Em tais transectos foram colocadas
durante 24 horas, a cada 50 metros, armadilhas pitfall sem nenhum líquido de
conservação. Isso permitiu assim capturar e manter vivas as operárias que
forrageavam em qualquer horário e de soltá-las na vistoria das armadilhas. Assim,
pôde-se inferir se a concentração de ninhos é ou não diferente durante o percurso,
caracterizando a distribuição em manchas.
b. Densidade nas manchas
Para calcular a densidade de ninhos nas manchas de D. lucida nos cinco
fragmentos, estes foram percorridos para localização, mapeamento e marcação dos
sítios. Foi demarcada uma área de 2500m
2
, onde todos os ninhos encontrados
foram marcados. Para localização dos ninhos, foi oferecida isca à base de sardinha
a uma operária encontrada forrageando que foi seguida enquanto voltava para o seu
18
ninho. Cada ninho encontrado foi marcado com fita colorida na árvore ou arbusto
mais próximo.
As parcelas demarcadas foram revisitadas e o procedimento de busca dos
ninhos repetido para registro da variação da densidade e mobilidade dos ninhos
(Tabela 1), inferindo sobre a dinâmica espaço-temporal das áreas. O tempo entre a
primeira e a última visita variou entre as áreas: em Barrolândia esse foi 10 meses,
em Teixeira de Freitas foi 9, em Mucuri e Santa Teresa foi 8, em Linhares foi 6
meses, pois dependia da possibilidade de acesso às áreas.
Tabela 2. Freqüência de visitas realizadas em cada área e número total de
visitas.
ago/04 set/04 out/04 dez/04 mai/05 jun/05 total
Barrolândia * * * * 4
Teixeira de Freitas * * * * * 5
Mucuri * * * * 4
Linhares * * * 3
Santa Teresa
*
*
*
*
4
*Visita.
Foram comparadas as densidades finais das áreas de estudo entre elas
utilizando-se o teste Qui-quadrado.
O padrão de distribuição espacial dos ninhos nas manchas foi calculado
utilizando a distância do vizinho mais próximo (Clark & Evans, 1954), com os ninhos
marcados até a última visita nas áreas de 2500m
2
.
2.2. Caracterização dos ninhos e das colônias
Foram analisados três ninhos de D. lucida em quatro áreas de estudo
(Barrolândia, Mucuri, Linhares e Santa Teresa), a pelo menos 50 m de distância da
área em que foram realizados os outros estudos deste trabalho, evitando
interferência nos resultados. Para todos os dados obtidos nesta seção foi testada a
homocedasticidade utilizando o teste de Normalidade (Kolmogorov-Smirnov).
Foi verificado se há relação entre características do ninho e tamanho da
população. Quando houve necessidade de relacionar os dados, aqueles que
apresentaram distribuição normal foram testados com o Coeficiente de Correlação
de Pearson e os dados que não apresentaram distribuição normal foram testados
utilizando-se o Coeficiente de Correlação de Spearman.
19
– Arquitetura dos ninhos
Inicialmente foi registrada a altura de todas as plantas localizadas a um raio
de aproximadamente 2 m da abertura dos ninhos. Foi verificado o perfil da
vegetação em cima da abertura de cada ninho. O método consiste na contagem do
número de contatos das folhas com um cilindro imaginário vertical de 10 cm de
diâmetro (Hubbel & Foster,1986).
Em cada ninho foi cavada uma vala de aproximadamente 50 cm de
profundidade e 70 cm de comprimento, a 30 cm de distância da abertura deste. Em
seguida, foram feitos cortes verticais sucessivos no solo, a cada 5 cm, a fim de
encontrar as câmaras e galerias. Foi medida a altura e largura de cada câmara
encontrada utilizando-se uma régua para realizar o registro gráfico dos ninhos.
Foi verificado se há diferença significativa no número de câmaras, aberturas e
profundidade entre as áreas, utilizando-se uma análise de variância (ANOVA).
– Caracterização da colônia
Todos os indivíduos encontrados em cada câmara foram registrados por sexo
e estágio de desenvolvimento (ovos, larvas, pupas e adultos).
Foi verificado se há diferença significativa no número total de indivíduos nas
colônias e o número de operárias entre as áreas utilizando-se análise de variância
(ANOVA).
Identificação de espécies inquilinas
Foi registrada também a presença de espécies inquilinas nos ninhos de D.
lucida. Foi verificada relação entre a profundidade e número de câmaras dos ninhos
e a diversidade de espécies inquilinas utilizando-se o Coeficiente de Correlação de
Pearson.
20
2.3 – Ecologia Nutricional
– Ciclos nictemerais da atividade de Dinoponera lucida
Por meio da verificação dos ciclos nictemerais da atividade das operárias de
D. lucida fora dos ninhos serão verificadas quais são tais atividades e em que
momento (hora ou período) do dia elas são realizadas.
Em cada uma das áreas foram observados 10 ninhos, exceto em Santa
Teresa onde foram utilizados oito ninhos. O menor número de ninhos observados
em Santa Teresa se deve à maior distância entre eles nesta área em relação às
outras e à dificuldade de acesso. Assim o tempo de deslocamento entre os ninhos
foi maior, e o tempo do deslocamento adicionado às observações poderiam exceder
uma hora e comprometer as observações posteriores.
Cada ninho foi observado durante cinco minutos, em intervalos de uma hora
durante 24 horas. Foram contados todos os indivíduos que entraram e saíram do
ninho, e registrado o horário e temperatura ambiente. Inicialmente foram realizadas
três repetições desta atividade em Mucuri e duas em Santa Teresa, nas áreas de
Barrolândia e Linhares, as repetições foram dispensadas, visto que os resultados
obtidos nas repetições das duas primeiras áreas não mostraram diferença
significativa (ver resultados).
– Modo de forrageamento
Foram observados dez ninhos, em cada uma das quatro áreas experimentais
(n=40) a fim de estudar a atividade de forrageamento da espécie. Sobre esse
aspecto foram observados:
a. distância máxima atingida pelas operárias: foram seguidas três operárias
diferentes em cada ninho. Quando começavam a voltar para os ninhos, o ponto
máximo atingido foi marcado e a distância em linha reta até a entrada do ninho
medida com uma trena.
21
b. número de operárias forrageando ao mesmo tempo: foram contadas e marcadas,
com tinta atóxica, todas as operárias que entravam e saíam de cada ninho durante
um período mínimo de uma hora, em função do horário.
c. número de voltas sucessivas à fonte alimentar: foi oferecida uma isca à base de
sardinha para essa observação, sabendo-se que é um alimento bastante atrativo
para a espécie. A isca foi colocada a aproximadamente 50 cm da abertura de cada
ninho. Foi registrado o número de operárias que visitaram a isca por ninho, o
número de operárias que revisitaram a isca e o número de voltas sucessivas à isca
por uma mesma operária. Todas as operárias observadas foram marcadas com tinta
atóxica.
– Identificação de itens alimentares
A identificação dos itens alimentares durante o forrageamento foi feita de três
formas:
a. os itens foram coletados durante as observações dos ciclos nictemerais, os quais
foram fixados em álcool comercial e conduzidos ao laboratório para identificação;
b. os itens visualizados durante as atividades de modo de forrageamento foram
registrados. Neste caso, os itens não foram coletados, e as operárias que
retornaram transportando itens alimentares não foram perturbadas para evitar
alteração na atividade de forrageamento, impedindo assim a interferência no
comportamento dos indivíduos. Isto foi feito a fim de diminuir o comprometimento
dos resultados, sobretudo no que diz respeito ao número de voltas à fonte alimentar
e ao número de operárias forrageando.
c. foram identificados em laboratório os itens alimentares encontrados nas lixeiras
dos ninhos escavados durante a caracterização dos ninhos.
22
3. Resultados
3.1 – Densidade de ninhos nas áreas e dinâmica espaço-temporal
A densidade média de ninhos na primeira visita foi de 6,4 ninhos/2500m
2
e a
densidade média final das áreas foi de 9,6 ninhos/2500m
2
. As densidades de cada
área ao longo do período de observação e as projeções das densidades finais para
1 ha encontram-se na Tabela 2. Não foi verificada diferença significativa entre as
densidades das cinco áreas (X
2
=7,167; p=0,067).
Como resultados da dinâmica espaço-temporal, no decorrer das visitas
periódicas em cada área foram encontrados outros ninhos, exceto em Santa Teresa-
ES.
Tabela 2. Número de ninhos encontrados em cada visita por área, número total
de ninhos em uma área de aproximadamente 2500m
2
ao fim das visitas e
projeções das densidades finais para 1 ha.
ago/04 set/04 out/04 dez/04 mai/05 jun/05 total 1 ha
Barrolândia 8 * * 1 3 0 12
48
Teixeira de Freitas * 7 0 0 1 1 9
36
Mucuri * * 10 0 1 2 13
52
Linhares * * * 7 0 2 9
36
Santa Teresa * * 5 0 0 0 5
20
*Não houve visita.
A figura 4 representa a distribuição dos ninhos nas áreas de estudo. Na área
de Barrolândia, existem ninhos novos muito próximos a ninhos antigos. Em um
desses ninhos, foi observado que as operárias de um ninho entravam no outro. Em
Linhares isso foi observado em dois ninhos (com distância de 6,8 m), não tão
próximos como os observados em Barrolândia (a distância mínima foi 0,6 m). Após
algum tempo (um mês para o ninho de Barrolândia e cinco meses para os de
Linhares), as operárias já não entravam mais nos dois ninhos, apenas em um. Foi
observado, também em Barrolândia, algumas operárias saindo em duplas de um
ninho para o outro (tandem-running, Fowler et al.,1991). Ainda em Barrolândia, um
ninho marcado não foi mais encontrado.
23
50m
0
5
10
15
20
25
30
0 10 20 30 40 50 60
0
10
20
30
40
50
0 10 20 30 40 50
0
10
20
30
40
50
0 10 20 30 40 50
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
0 10 20 30 40 50
c)
a)
b)
d)
e)
0
50
0 50
Figura 4
. Distribuição dos ninhos de Dinoponera lucida em cinco fragmentos de Mata
Atlântica, localizados em Barrolândia (a), Teixeira de Freitas (b), Mucuri (c), Linhares (d),
Santa Teresa (e).
Ninhos novos
Ninhos antigos
Ninhos provisórios
+ Ninhos desaparecidos
24
Em Teixeira de Freitas, dois ninhos foram destruídos (o primeiro ficou sob
uma árvore que caiu e o outro ficava muito próximo a um cupinzeiro que parece ter
coberto o ninho com o solo proveniente das escavações), mas os formigueiros
parecem ter sido reconstruídos a poucos metros de distância do ninho original (5,8
m, o primeiro ninho, e 1,8 m, o segundo). Não se pode confirmar, no entanto, que se
tratam das mesmas colônias. Tais ninhos não aparecem nas figuras, pois se
encontravam fora da área demarcada.
Sobre o padrão de distribuição de D. lucida dentro da mancha, em todas as
áreas foi encontrado um padrão de agregação (R=0,144 em Barrolândia; R= 0,166
em Teixeira de Freitas; R=0,138 em Mucuri; R=0,166 em Linhares e R=0,223 em
Santa Teresa).
Foi verificada a presença de forrageadoras de D. lucida a cada 20 m de todos
os transectos percorridos no primeiro experimento. Isso sugeriu que todo o
fragmento era ocupado por formigueiros, dando a impressão que a distribuição da
população era contínua. No entanto, isso pode sugerir também que a população
forma agregados de grande tamanho, excedendo a área percorrida pelos transectos,
formando “manchas” de superfície superior a 1 ha.
No experimento 2 (realizado em Barrolândia), a ocorrência de D. lucida,
diminuiu na parte final dos transectos. Sabendo-se por populares que a formiga é
encontrada por todo o fragmento, a ausência desta em determinado local da reserva
enquanto se confirma a presença num local vizinho caracteriza uma distribuição
agregada. A distribuição em manchas corresponde então a agregações de colônias
da formiga, assim pode-se dizer que o padrão de distribuição espacial nesta escala
de trabalho é agregado.
3.2 – Caracterização dos ninhos e colônias
Todos os dados analisados estatisticamente referentes ao registro gráfico e
número de indivíduos das colônias possuem distribuição normal (p>0,05) e estão
sumariados nas tabelas 3 e 4.
25
3.2.1 – Arquitetura dos ninhos
Foram abertos 12 ninhos, somando-se todas as localidades. Os ninhos são
subterrâneos, em geral, todos possuem uma ou mais (até quatro) aberturas bem
evidentes. Nos seus arredores existem gravetos, folhas ou pelotas de solo,
provenientes das escavações de galerias do próprio ninho, depositadas pelas
operárias (Figura 4).
Figura 4. Abertura de um ninho de Dinoponera lucida, localizado em Barrolândia, Belmonte,
Bahia. (Foto: Fábio Falcão. Obs: o comprimento aproximado do indivíduo acima é 3,5cm)
Não foi observado que D. lucida tem preferência em nidificar em bases de
árvores, entretanto, a maior parte dos ninhos de D. lucida encontrava-se bem
próximos a árvores (média= 0,63 m, tabela 3). De acordo com dados sobre perfil de
folhagem (todos os ninhos localizavam-se sob copas de árvores, tabela 3), ficou
claro que todos os ninhos são construídos em locais que tenham sombra ao meio
dia, horário em que a temperatura é mais quente.
Na Tabela 3, encontram-se sumariadas as informações sobre a arquitetura de
ninhos de D. lucida escavados. Metade dos ninhos possuía mais de uma abertura
(média=1,75, desvio padrão=1,05), com o máximo de quatro aberturas (n=1). As
aberturas, em geral, são elípticas, possuindo em média de 2,6 cm de altura e 4,7 cm
de largura. Foi verificado também que 66,6% dos ninhos estavam localizados a
menos de 50 cm de distância de árvores ou arbustos. Quanto à arquitetura dos
ninhos, a profundidade mínima encontrada foi 16 cm e a máxima 65 cm
26
(média=35,1, desvio padrão=14,6). O número mínimo de câmaras foi três e o
máximo sete. Os ninhos possuíam com maior freqüência sete (n=3) e quatro (n=3)
câmaras. As câmaras possuíam tamanhos variados, de 4 cm a 39 cm de largura
(média = 12) e a altura variava de 2 cm a 7 cm (média = 4,2 cm); foi observada uma
câmara com altura muito superior à altura média, 17cm, em Mucuri.
Sobre o número de câmaras, de aberturas e a profundidade, não foram
verificadas diferenças entre as áreas (Levene: p= 0,934; ANOVA: F=0,285; p=0,835,
Levene: p= 0,094; ANOVA: F=1,788; p=0,227, Levene: p=0,285; ANOVA: F=1,030,
p=0,430, respectivamente).
Tabela 3. Caracterização da construção dos ninhos de Dinoponera lucida
escavados nas áreas de Barrolândia (B), Mucuri (M), Linhares (L) e Santa Teresa
(S).
código data coleta
n° de
câmaras
n° de
aberturas
profundidade
do ninho (cm)
proximidade
com árvore
(m)
altura da
árvore (m)
Perfil de
folhagem*
B1 13/4/2005 3 1 30 0,39 15 74
B2 4/8/2004 6 4 27 0,27 6 12
B3 5/8/2004 3
3 46
0 2 7
M1 24/10/2004 3
3
31 + + 4
M2 25/10/2004 7
2
27 0,9 8 8
M3 26/10/2004 5 1 65 0 8 9
L1 18/12/2004 7 1 16 0,6 1 17
L2 19/12/2004 4 1 21 0,4 1,45 34
L3 23/12/2004 3 1 33 0,2 1,1 12
S1 11/5/2005 7
1 56
1,3 4 25
S2 14/10/2004 5
2 26
0,3 0,8 -
S3 18/10/2004 4
1
43 2,6 2,5 11
Média 4,75 1,75 35,1 0,63
* Número de contatos, método de Hubbel & Foster (1986)
+ proximidade maior do que 3 m
- dados não obtidos
O lixo observado nos ninhos não foi encontrado em uma câmara individual,
este foi observado em mais de uma câmara.
27
3.2.2 – Caracterização das colônias
O número de operárias nas colônias de cada ninho variou entre 22 (B1) e 106
(L2). Linhares foi também a área de maior variação de operárias entre os ninhos e
Barrolândia a menor variação (Figura 5). Entretanto, não foram verificadas diferenças
entre as áreas considerando-se o total de indivíduos nas colônias e apenas as
operárias (Levene: p=0,374; ANOVA: F=2,714; p=0,115 e Levene: p=0,246; ANOVA:
F=1,488; p=0,290, respectivamente). Não houve diferença significativa entre o número
total de indivíduos das colônias estudadas nos estados da Bahia e Espírito Santo
(Levene: p=0,399; ANOVA: F=696; p=0,424).
Machos foram encontrados nos ninhos abertos de Barrolândia (coletas de
agosto/2004 e março/2005), Mucuri (outubro/2004), em Santa Teresa (outubro/2004 e
maio/2005). Em Linhares não foram encontrados machos nos ninhos escavados,
entretanto, em outras observações de campo, teve-se a oportunidade de encontrar dois
ou três machos próximos à abertura de um ninho (dezembro/2004).
Tabela 4. Categorias de Dinoponera lucida encontradas nos ninhos das áreas de
Barrolândia (B), Mucuri (M), Linhares (L) e Santa Teresa (S).
B1 13/4/2005
22 0 0 3 2 27
B2 4/8/2004
35 2 0 0 13 50
B3 5/8/2004
33 0 0 1 10 44
Média
30 0,7 0 1,3 8,3 40,3
M1 24/10/2004
61 0 53 34 22 170
M2 25/10/2004
45 1 3 22 11 82
M3 26/10/2004
54 0 29 35 17 135
Média
53,3 0,3 28,3 30,3 16,7 129
L1 18/12/2004
69
0
2 17 37 125
L2 19/12/2004 106 0 0 17 66 189
L3 23/12/2004 29 0 2 18 9 58
Média 68 1,3 17,3 37,3 124
S1 11/5/2005
37 3 12 0 4 56
S2 14/10/2004
91 0 6 21 2 120
S3 18/10/2004
63 0 4 21 0 88
Média 63,6 1 7,3 14 2,0 88
código
data de
coleta
operárias machos pupas
população
total
ovos larvas
28
Figura 5. Número de operárias por ninho em cada localidade. As caixas representam 50% dos
valores, as extremidades são os valores extremos e quadrados centrais as médias.
Em Barrolândia, Linhares e Santa Teresa o número total de operárias foi maior
do que o número de imaturos. Em Mucuri o número de operárias foi menor que o
número de imaturos em duas colônias, no ninho M1, por exemplo, o número de
imaturos foi maior do que o dobro do número de operárias. A análise de regressão
linear entre o número de operárias e imaturos por ninho (Figura 6) mostra uma
correlação positiva (R
2
= 0,7976, p=0,00). Pode-se sugerir, então, que as colônias M1
e M3 (Mucuri) estavam em fase de aumento da população que certamente precede
uma possível fissão (divisão da colônia).
29
R
2
= 0,7976
0
20
40
60
80
100
120
0 20 40 60 80 100
operárias
imaturos
Figura 6. Relação entre o número de operárias e imaturos (R
2
=0,797, p=0,00).
Identificação dos inquilinos
Foram encontrados oito grupos de inquilinos nos ninhos de D. lucida
identificados em ordem ou família (Tabela 5), sendo que algumas aranhas foram
identificadas em gênero (encontram-se no IBSP - Coleção de Arachnida e Myriapoda
do Instituto Butantan, São Paulo - curador: Antonio D. Brescovit) e as formigas em
espécie (encontram-se na CEPLAC, Ilhéus – curador Jacques C. H. Delabie, tabela 6).
Alguns inquilinos não puderam ser identificados, principalmente os que se encontravam
na fase juvenil. Os grupos encontrados foram registrados apenas quanto à presença ou
ausência pela impossibilidade de contar o número de inquilinos de cada grupo (Tabela
5). Não houve relação entre a diversidade de inquilinos e a profundidade do ninho e o
número de câmaras (Pearson: R=-0,035; p=0,915 e R=-0,278; p=0,381,
respectivamente).
As aranhas encontradas nos ninhos de Santa Teresa são fêmeas de Corinna sp.
(IBSP 57326, Corinnidae) e as encontradas nos ninhos de Linhares pertencem às
famílias Ctenidae (1 jovem) e Nemesiidae (Pselligmus sp. 1 fêmea – IBSP 12602 - e 1
jovem). Em Barrolândia foram encontradas Corinna sp (1 fêmea – IBSP 57327 - e 1
jovem) e uma outra pertencente à família Ctenidae (jovem). Em Mucuri foram
encontradas fêmeas de Isoctenus sp. (IBSP 57325, Ctenidae).
30
É possível que os quilópodos e ortópteros registrados não sejam inquilinos, mas
sim, estes podem ter caído acidentalmente nos ninhos no momento das escavações
provenientes da serrapilheira.
Foi encontrada uma espécie nova de Pheidole nos ninhos de D. lucida. De
acordo com a Tabela 6, Pheidole sp.1 foi encontrada apenas nos ninhos de Mucuri e
Linhares. Entretanto, a presença desta espécie em ninhos de D. lucida em Barrolândia
foi verificada em coletas posteriores.
Tabela 5. Grupos inquilinos registrados nos ninhos de Dinoponera lucida
escavados em Barrolândia (BL), Mucuri (MC), Linhares (LN) e Santa Teresa (ST) –
Gastropoda (GA), Isopoda (IS), Araneae (AR), Chilopoda (CH), Diplopoda (DI),
Thysanura (TH), Formicidae (FO), Orthoptera (OR), Imaturos não identificados
(INI).
ninho
GA IS AR CH DI TH FO OR I NI
BL1
+
+
+
+
+
+
BL2
+
BL3
+
+
+
MC1
+
+
+
+
+
+
+
MC2
+
+
+
+
+
MC3
+
+
+
+
+
LN1
+
+
+
LN2
+
+
+
+
LN3
+
+
+
ST1
+
+
+
ST2
+
+
ST3
+
Presença dos
taxa nos
ninhos (%)
11 8,1 19 2,7 8,1 16 14 8,1 14
Grupos Inquilinos
31
Quadro 1. Espécies de formigas encontradas como inquilinos nos ninhos de
Dinoponera lucida escavados em Barrolândia (B), Mucuri (M), Linhares (L) e Santa
Teresa (S).
Ninho
Ocorrência de
Pheidole sp.1
Demais formigas
B 1
Dolichoderus imitator, Pachycondyla unidentata
B 2
Pachycondyla unidentata
B 3
M 1
Pheidole sp.1
Strumigenys elongata, Gnamptogenys acuminata,
Pachycondyla constricta
M 2
Pheidole sp.1 Pachycondyla arhuaca
M 3
Pheidole sp.1 Pachycondyla venusta
L 1
Pheidole sp.1 Sericomyrmex sp.
L 2
Pheidole sp.1
L 3
Pheidole sp.1
S1
Solenopsis virulens
S 2
S3
Solenopsis virulens
3.3 – Ecologia Nutricional
Ciclos nictemerais da atividade de Dinoponera lucida
As atividades observadas nesta série de observações foram classificadas em:
forrageamento, manutenção dos ninhos (que inclui a escavação e cuidados como
retirar o lixo) e comportamento de guarda dos indivíduos nos ninhos (que pode ter
sido induzido por alguma perturbação no hábitat produzida pelo trânsito de pessoas
ou pela incidência de luz, mesmo vermelha, à noite nos ninhos).
Para tratamento dos dados dos ciclos nictemerais em Mucuri e Santa Teresa,
foram feitas médias das observações por hora.
O teste de análise de variância (ANOVA) foi aplicado para cada hora de
observação nas duas localidades comparando-se as horas entre os dias de
observações. Para todas as horas de Santa Teresa, não foi verificada diferença
significativa (p>0,05). Os testes para Mucuri revelaram diferenças entre os dias de
observações em duas horas (12:00h p=0,008 e 18:00h: p=0,034). Entretanto, nestes
horários, houve precipitações pluviométricas na área, portanto, a diferença
observada pode ser atribuída às precipitações pluviométricas, e não ao horário.
32
Assim, não havendo diferenças entre os dias de observações (em um mesmo
período do ano), esforços para repetições de observações não aumentariam a
precisão dos dados.
– Em função da hora
Foi observado que os ciclos diários não diferiram entre as áreas (Figura 7).
Atividades de forrageamento são diurnas; a guarda é diurna e noturna, mas é
predominante à noite, quando não há fluxo de operárias; a manutenção do ninho
acontece no decorrer de todas as horas do dia.
Pode-se inferir a partir da observação da Figura 7 que em todas as áreas a
atividade de forrageamento de Dinoponera lucida inicia-se no começo da manhã a
partir das 6h, entretanto o fluxo de operárias saindo e entrando nos ninhos se torna
mais evidente a partir das 9h, diminuindo um pouco ao meio dia, e aumentando às
14h e finalmente cessando por volta das 18h. São, portanto, em torno de 12 h de
atividade de forrageamento.
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
5
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23
hora
Freqüência de indivíduos que
entram e saem
Barrolândia
Mucuri
Linhares
Santa Teresa
Figura 7: Entradas e saídas dos ninhos de Dinoponera lucida (números de indivíduos).
Média das observações de todos os ninhos (cinco minutos a cada hora): Barrolândia (n=10,
um dia de observação), Mucuri (n=10, três dias de observação), Linhares (n= 10, um dia de
observação) e Santa Teresa (n=8, dois dias de observação).
Período diurno
Período
noturno
Período
noturno
33
Pode-se observar na Figura 8, que durante quase todo o período de ciclo
nictemeral, foram observadas operárias nas aberturas dos ninhos de todas as áreas.
Esse comportamento foi mais freqüente à noite e aconteceu em todos os ninhos de
todas as áreas. Não está excluído que isso pode ter acontecido como resposta a
uma possível perturbação causada pelo fluxo de observadores no período das
observações.
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
5
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23
Hora
Freqüência de indivíduos que realizam
atividade de guarda
Barrolândia
Mucuri
Linhares
Santa Teresa
Figura 8: Atividade de guarda (número de indivíduos observados) de Dinoponera lucida na
área focal durante cinco minutos em cada hora. Média das observações por localidade:
Barrolândia (n=10, um dia de observação), Mucuri (n=10, três dias de observação), Linhares
(n= 10, um dia de observação) e Santa Teresa (n=8, dois dias de observação).
Em todas as áreas de estudo, foi visto que operárias ficavam retirando terra
dos ninhos, provavelmente resultante da escavação de câmaras e galerias, e folhas
e galhos. Isso foi denominado aqui como “manutenção dos ninhos”. Esta atividade
foi verificada durante praticamente todo o período de observação (Figura 9),
entretanto isso ocorreu com maior freqüência após chuvas e em ninhos
desprotegidos das precipitações pluviométricas. Esta atividade foi mais freqüente em
Linhares, talvez porque no período em que a observação foi realizada houve chuvas
constantes na área e em todos os ninhos foram verificadas operárias realizando esta
atividade. Em Mucuri também houve chuva, mas em apenas um dos três dias de
observação, e a manutenção dos ninhos foi observada em 80% dos ninhos. Em
Barrolândia, esta atividade foi verificada em 50% dos ninhos observados. A
Período
noturno
Período
noturno
Período diurno
34
freqüência de operárias realizando manutenção do ninho foi menor em Santa Teresa
do que nas outras áreas, apesar de ter sido verificada em 75% dos ninhos
observados. Tais diferenças observadas não podem ser atribuídas a diferenças
comportamentais da espécie, e sim às diferentes condições climáticas existentes
nas áreas no período das observações.
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
5
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1112 1314 1516 171819 2021 2223
hora
Freqüência de indivíduos que realizam a
manutenção do ninho
Barrolândia
Mucuri
Linhares
Santa Teresa
Figura 9: Atividade de manutenção dos ninhos de Dinoponera lucida (número de
indivíduos). Média das observações de todos os ninhos (cinco minutos por hora):
Barrolândia (n=10, um dia de observação), Mucuri (n=10, três dias de observação), Linhares
(n= 10, um dia de observação) e Santa Teresa (n=8, dois dias de observação).
– Em função da temperatura
As temperaturas mínima e máxima de cada área foram 17°C-22°C em
Barrolândia, 16°C -31,5°C em Mucuri, 23,5°C -29°C em Linhares e 15°C -23°C em
Santa Teresa (Figura 10).
Em Santa Teresa foi verificada atividade durante todas as temperaturas
registradas. Mas a atividade das forrageadoras foi maior entre 20 e 23°C. A área
que mais retrata a capacidade da espécie em suportar variação de temperatura é
Mucuri, onde foi observada atividade desde a temperatura de 16°C até 31,5°C. Em
Período diurno
Período
noturno
Período
noturno
35
Linhares, a atividade aumentou a partir dos 25°C e chegando a um pico de atividade
na temperatura em torno dos 27°C e decaindo com uma temperatura mais alta,
ainda assim, a atividade permaneceu maior do que quando a temperatura era menor
que 25°C.
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
1,8
2
0 5 10 15 20 25 30 35
Temperatura °C
Média de indivíduos forrageando
Barrolândia
Mucuri
Linhares
Santa Teresa
Figura 10: Número médio de operárias de Dinoponera lucida forrageando por ninho em
função da temperatura. Barrolândia: 17 a 22°C, Mucuri: 16 a 31,5°C, Linhares: 23,5 a 29,
Santa Teresa: 15 a 23°C; 1, 3, 1 e 2 dias de observação, respectivamente.
– Modo de forrageamento e conhecimento dos itens alimentares
O tipo de forrageamento verificado para D. lucida é solitário e sempre no
substrato, sobre a serrapilheira.
Apesar do forrageamento solitário, foi verificado que algumas operárias
ficavam na entrada dos ninhos esperando o alimento, assim a operária forrageadora
entregava o alimento à operária a espera e logo retornava à sua atividade de
procurar alimento.
As distâncias de forrageamento variaram pouco entre as áreas de estudo
(exceção de Santa Teresa) e encontram-se na Tabela 7. Santa Teresa é a área em
36
que foi registrada a maior distância de forrageamento e é também a área com a
menor densidade de ninhos.
Tabela 7: Distâncias máximas e médias de forrageamento de Dinoponera
lucida observadas em Barrolândia, Mucuri, Linhares e Santa Teresa.
Áreas
distância
máxima (m)
média (m)
Barrolândia 15,3 8,9
Mucuri 18,6 9,5
Linhares 15,4 8,5
Santa Teresa 26,4 13
Foi calculado o número médio de operárias forrageando ao mesmo tempo em
cada ninho por 1 hora (Figura 11). Em Barrolândia e Mucuri esse número foi
parecido pela manhã (Barrolândia 6 operárias/hora/ninho e Mucuri 3
operárias/hora/ninho) e pela tarde (Barrolândia 6 operárias/hora/ninho e Mucuri 5
operárias/hora/ninho). Ao meio dia houve uma diminuição na atividade de D. lucida
tanto em Barrolândia (2 operárias/hora/ninho) quanto em Mucuri (3
operárias/hora/ninho). Em Linhares, o maior número de operárias forrageando por
hora/ninho, foi ao meio dia (8). Em Santa Teresa, não houve variação de acordo
com o horário no número de operárias forrageando (Figura 11).
0
1
2
3
4
5
6
7
8
Média de operárias/h/ninho
Linhares Mucuri Sta Teresa Barrolândia
07:00h - 11:30h 11:31h - 13:30h 13:31h - 18:00h
Figura 11: Número médio de operárias de Dinoponera lucida forrageando/h/ninho, nas
quatro áreas de estudo de acordo com o horário.
37
Na figura 12, observa-se o número médio de vezes que as operárias visitaram
e revisitaram a isca. A despeito da pequena distância entre os ninhos e as iscas
oferecidas (aproximadamente 50cm), o retorno à fonte alimentar pelas operárias da
espécie foi observada desde o momento da localização dos ninhos, quando as
operárias voltavam ao local onde a isca foi oferecida, mesmo a mais de 10m de
distância do ninho. Nem todas as operárias que visitaram as iscas, as revisitaram.
0
1
2
3
4
Médiaoperárias/ninho
Barrolândia Mucuri Linhares Santa
Teresa
Visita
Revisita
Figura 12: Comparação entre as médias do número de operárias/ninho que visitaram a isca
oferecida e que revisitaram de acordo com as áreas de estudo.
Foi observado que o número de voltas sucessivas foi grande em todas as
áreas (Figura 13). Não se sabe quais são os fatores que regulam a quantidade de
voltas à fonte alimentar. Foi verificado que quando o fornecimento de isca era
suspenso e, se as condições ainda eram propícias para o forrageamento, as
operárias iam forragear em outros lugares. Em alguns dos ninhos as operárias
levaram a isca enquanto esta era oferecida e foi observado que outras retiravam o
excesso enquanto uma operária levava a isca para o ninho ou até mesmo no dia
seguinte. Entretanto, como algumas operárias paravam apenas quando chovia ou
quando o horário/temperatura já não era propício para o forrageamento, pode-se
sugerir que as condições de horário e temperatura são as que regulam o número de
voltas sucessivas à fonte alimentar.
38
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
Média de voltas sucessivas/ninho
Linhares Mucuri Sta Teresa Barrolândia
7:00h-11:30h 11:31h-13:30h 13:31h-18:00h
Figura 13: Número máximo de voltas sucessivas à fonte alimentar por operária/ninho.
– Identificação de itens alimentares
Todos os itens alimentares visualizados e coletados durante o forrageamento
e abertura dos ninhos encontram-se nas Tabelas 8 e 9.
Tabela 8: Freqüência de itens alimentares que compõem a dieta de Dinoponera
lucida, observados em todas as áreas durante escavações dos ninhos e seu
forrageamento. ni = não identificado.
Item alimentar
Freqüência
(n)
Item alimentar
Freqüência
(n)
Gastropoda 10
Cauda de
lagarto
1
Annelida 3
escama de
serpente
1
Araneae 4
material
vegetal ni
3
Isopoda 4 fruto 2
Insetos 41 sementes ni 9
Fragmentos
de Arthropoda
14
semente de
Sapotacea
1
exuvia ni 1
sementes de
Aracacea
2
Anura 1
Pelotas fecais 12
39
Tabela 9: Freqüência de insetos que compõem a dieta de Dinoponera lucida,
observados em todas as áreas durante escavações dos ninhos e seu
forrageamento. ni = não identificado
Na Tabela 8 fica explícita a característica generalista de D. lucida, com
predominância de invertebrados (70,64%). Foram verificadas sementes entre os
itens alimentares, encontradas principalmente nas lixeiras. Tais sementes pareciam
intactas, sem evidência de granivoria. Em um dos ninhos escavados, foi encontrada
uma semente germinando.
4. Discussão
O aumento na densidade de ninhos nas áreas pode ser explicado pela
sazonalidade na dinâmica de colonização do espaço pelos formigueiros. Entretanto,
não se pode afirmar que os ninhos encontrados após a primeira visita são novos,
pois, apesar dos esforços da procura anterior, estes podem ser produtos de
observação mais apurada.
A observação de formigas entrando em ninhos diferentes foi interpretada
inicialmente como polidomia, ou seja, uma colônia ocupando mais de um ninho
(Jaffé, 1993). Entretanto a não observação deste comportamento em visitas
posteriores mostrou que não se tratava de polidomia, e sim de colônias que haviam
se separado recentemente por fissão.
Sobre as observações de ninhos novos, próximos a antigos, e o seu
desaparecimento posterior sugere-se que houve uma mudança provisória da colônia
ocasionada por algum distúrbio ou fenômeno passageiro, apesar de não se ter visto
Grupo taxonômico Freqüência (n)
Apidae 2
Blattodea 4
Coleoptera 1
Diptera 1
Formicidae 2
Lepidoptera 1
Orthoptera 11
Hemiptera 2
Hexapoda ni 2
Hexapoda (fragmentos de
Orthoptera e Lepidoptera)
2
Imaturos ni 13
40
nada incomum no ambiente. Apesar de considerar que ninhos de formigas são
estruturas espacialmente fixas, as formigas podem abandoná-los quando se
confrontam com mudanças ambientais ou quando atacadas por outras formigas ou
predadores (Cerdá et al., 2002). É possível sugerir também que os ninhos novos
eram ninhos provisórios que serviram de escala durante a migração ou fissão da
colônia. A observação de operárias saindo aos pares também sugere migração para
instalação da colônia em um novo ninho ou fissão da colônia. Overal (1980) afirma
que quando colônias de Dinoponera migram, as operárias saem em duplas, uma
seguindo a outra, para o novo ninho. Este tipo de recrutamento é chamado tandem
running (Fowler et al.,1991) e é comum em poneromorfas
∗
(Hölldobler & Wilson,
1990). Segundo Peeters & Ito (2001) fissão é a divisão de uma colônia e ocorre em
espécies monogínicas, estando associada à produção de novas rainhas (Bourke &
Franks, 1995) (neste caso gamergates) que não poderiam, como monogínicas,
habitar na mesma colônia. Na fissão, uma fêmea reprodutiva abandona a colônia de
origem para fundar uma nova, acompanhada por operárias estéreis que colaboram
neste processo (Peeters & Ito, 2001).
Sobre o padrão de distribuição de D. lucida dentro da mancha, em todas as
áreas foi encontrado o padrão agregado. Em uma escala maior (escala do fragmento
florestal verificada em Barrolândia), foi confirmada a distribuição em manchas, estas
então representam agregados de colônias da espécie. Assim nesta escala, a
distribuição espacial dos ninhos é também agregada. Ludwing & Reynolds (1988)
sugerem que as causas deste padrão estão relacionadas a hábitats heterogêneos, a
um comportamento gregário ou ao modo reprodutivo da espécie entre outros fatores.
Entretanto, o mais provável para a espécie é que este padrão seja reflexo do seu
modo de reprodução, por fissão de colônia. Para D. quadriceps, Vasconcellos et al.
(2004) encontraram uma densidade de 15 a 40 ninhos/ha, com tendência à
distribuição regular. Paiva & Brandão (1995) encontraram densidade de 80 ninhos
de D. australis por hectare, distribuídos randomicamente, mas assumem uma
possibilidade de erro em seus cálculos por terem registrado evidências de migração
de colônias de D. australis em campo. Entretanto, é possível que os padrões de
distribuição espacial encontrados por estes autores reflitam os padrões observados
dentro de uma mancha, e pode ser que estes se modifiquem em decorrência da
∗
Poneromorfas: grupo formado pelas subfamílias Amblyoponinae, Poneriae, Ectatomminae,
Heteroponerinae Paraponerinae, Proceratiinae (Bolton, 2003).
41
escala de trabalho. É provável que em uma escala maior, seja verificada distribuição
em manchas dos ninhos, como verificado em D. lucida.
Gravetos também foram observados ao redor das aberturas de ninhos de D.
quadriceps e D. lucida por Paiva & Brandão (1995). Fourcassié & Oliveira (2002)
também encontraram partículas de solo ao redor das aberturas dos ninhos de D.
gigantea. Especula-se que tal comportamento serve a uma provável camuflagem dos
ninhos. É possível sugerir também que o material depositado tenha função de coletar
orvalho para as formigas beberem, como descrito por Moffet, 1985 (apud
Karpakakunjaram, et al, 2003). Operárias de D. lucida foram observadas bebendo
água em laboratório, mas este comportamento não foi observado em campo.
Não foi observado que D. lucida tem preferência em nidificar em bases de
árvores, mas, em geral, os ninhos são construídos em locais que tenham sombra ao
meio dia, horário em que a temperatura é mais quente. Paiva & Brandão (1995)
sugerem que D. quadriceps prefere bases de árvores para estabelecer ninhos,
entretanto, esta observação não foi confirmada por Vasconcellos et al. (2004), que
observou que 60% dos ninhos foram construídos num mínimo de 3m de distância de
árvores e 40% sob galhos e troncos.
Comparando-se a arquitetura dos ninhos de D. lucida com ninhos de outras
espécies do gênero, foi relatado para ninhos de D. longipes (Morgan, 1993) um
número variado de aberturas (1 a 30), com média de 11 aberturas por ninho. Fowler
(1985) encontrou ninhos de D. australis com apenas uma abertura de
aproximadamente 2 cm de diâmetro. O número de aberturas nos ninhos de D.
gigantea descritos por Fourcassié & Oliveira (2002) variou entre uma e oito. Sobre a
descrição da arquitetura de ninhos de D. quadriceps, não há consenso entre Paiva &
Brandão (1995) e Vasconcellos et al. (2004). Para Paiva & Brandão (1995), todos os
ninhos de D. quadriceps possuem duas aberturas quase cilíndricas com cerca de 4
cm de diâmetro, Vasconcellos et al. (2004) encontraram apenas 20% de ninhos com
duas aberturas, os outros ninhos possuíam abertura simples. É provável que tais
diferenças estejam relacionadas aos diferentes hábitats em que os autores
realizaram suas observações (Paiva & Brandão, realizaram o estudo na Caatinga e
no Cerrado e Vasconcellos et al., na Mata Atlântica).
Ninhos com as dimensões observadas neste estudo podem ser considerados
pequenos se comparados a ninhos de Atta, por exemplo, que podem ultrapassar 4
42
m de profundidade (Moreira et al., 2004). Ou até mesmo se comparado a alguns
ninhos de D. quadriceps ou D. australis que segundo Paiva & Brandão (1995)
podem chegar a 2 m e 1,43 m de profundidade, respectivamente. Vasconcellos et al.
(2004) encontraram ninhos com 1,2 m de profundidade para D. quadriceps. Ninhos
de D. longipes podem atingir 2,1 m de profundidade (Morgan, 1993). Os ninhos de
D. australis descritos por Fowler (1985) possuíam até 0,4 m de profundidade, com
duas ou três câmaras. A profundidade dos ninhos de D. gigantea ficou em torno de
0,4 m, o número de câmaras variou entre uma e oito (Fourcassié & Oliveira, 2002).
Morgan (1993) verificou câmaras em ninhos de D. longipes que possuíam de 10 a
15 cm de largura, mas duas atingiram 25 cm. Assim como no ninho de Mucuri, para
D. lucida (que possuía uma câmara com 17cm de altura, ver resultados), isso sugere
reaproveitamento de cavidades formadas no solo por outros animais, formigas ou
roedores, por exemplo. É provável, também, que quanto maior o número de
câmaras e profundidade os ninhos possam ser mais antigos, escavados por várias
gerações (Paiva & Brandão, 1995).
Paiva & Brandão (1995) observaram que as distâncias entre as câmaras se
tornam maiores com a profundidade. As escavações e observações em laboratório
revelaram aos autores que na parte superior (20 cm largura) do ninho encontram-se
as formigas forrageadoras e na parte mais profunda (10 cm largura e 3 cm de altura)
a gamergate e as formigas responsáveis por cuidar dos imaturos, bem como ovos,
larvas e pupas. Assim como Paiva & Brandão (1995) neste estudo a maior parte dos
imaturos foi encontrada nas últimas câmaras (72,72% dos ninhos). Entretanto, os
imaturos podem ter sido levados para elas pelas operárias, em razão da perturbação
provocada pela escavação.
Um indicativo para se estimar a idade dos ninhos pode ser o número de
câmaras e a profundidade. Ninhos mais jovens possuem menor quantidade de
câmaras e são menos profundos do que ninhos mais antigos, porque nos ninhos mais
antigos, as várias gerações de operárias escavam constantemente os ninhos
aumentando a quantidade de câmaras e a profundidade (Paiva & Brandão, 1995).
Entretanto, isto não foi evidente neste estudo, pois não foi encontrada correlação
entre número de câmaras e profundidade em relação à população dos ninhos. Além
disso, sabe-se que pode haver recolonização de ninhos vazios (Hölldobler & Wilson,
1990), ou seja, nem sempre a idade de um ninho revela a idade da colônia.
43
Sobre os estágios de maturação das colônias de D. quadriceps, Araújo &
Jaisson (1994) consideram colônias recém fundadas aquelas com pequeno número
de operárias (1-3) e alguns ovos, colônias jovens com 10 a 40 adultos com imaturos
em todos os estágios de desenvolvimento e as colônias maduras com mais de 40
adultos, também acompanhados por imaturos nos diversos estágios de
desenvolvimento. Morgan (1993) encontrou uma colônia de D. longipes com
população total de 7 operárias, sugerindo fissão recente. A produção de sexuados
(neste caso, apenas machos) também caracteriza uma colônia madura (Hölldobler &
Wilson, 1990). A respeito do grande número de imaturos em relação ao numero de
operárias nas colônias, verificado neste estudo, pode-se sugerir que as colônias
estavam em fase de aumento populacional, que precede uma fissão.
O tamanho da população em colônias de D. lucida foi um pouco diferente entre as
áreas, mas ainda assim pode-se comparar com outras espécies do gênero, parecendo
estar de acordo com a descrição de D. quadriceps (população média 55,8,
Vasconcellos et al., 2004) e D. gigantea (com 84 operárias em média, Fourcassié &
Oliveira, 2002) e ser maior apenas do que colônias de D. australis (média de 13,5 ± 6 e
maior população 31 operárias, Paiva & Brandão, 1995 e 25 operárias, segundo Fowler,
1985). Monnin & Peeters (1998) encontraram 141 operárias em um ninho de D.
quadriceps.
Como os machos foram encontrados em quatro, dos cinco meses de coleta, pode-
se dizer que estes não têm uma época específica para reprodução (pois no mês em
que não foi verificado machos, abril, apenas um ninho foi amostrado), assim como D.
quadriceps (Vasconcellos et al., 2004) e Thaumatomyrmex spp. (Delabie et al., 2000).
O fato de a produção de machos ser contínua, pode ser relacionado com a
possibilidade de a gamergate ser substituída por uma operária de alta hierarquia,
chamada virgem alfa, em caso de morte ou falha da gamergate (Monnin & Peeters,
1999). Como estes acontecimentos são aleatórios, os machos devem ser produzidos
durante todo o ano.
Sobre a ausência de uma câmara de lixo nos ninhos de D. lucida,
observações de colônias em laboratório (instaladas em ninhos artificiais feitos com
gesso) mostraram que as operárias colocam os restos de alimentos e depositam
fezes nas frestas que ficam entre o ninho de gesso e a tampa de vidro, ou mesmo os
depositam no substrato e nas paredes do ninho. Entretanto, o destino mais
44
freqüente do lixo é a sua deposição na área de forrageamento. Foram observadas,
no campo, operárias saindo do ninho com fragmentos de artrópodos, e folhas secas,
provavelmente lixo. A presença de inquilinos nos ninhos também pode explicar a
ausência de uma câmara de lixo, pois, é provável que os inquilinos se alimentem
dos restos alimentares de D. lucida.
Segundo Schultz & McGlynn (2000) os grupos de animais (apresentados na
tabela 5) são inquilinos comuns em ninhos de formiga, com exceção dos quilópodos.
Ainda segundo estes autores, tais animais podem roubar os alimentos trazidos pelas
formigas, aproveitar-se do lixo ou mesmo predar as próprias formigas, seus imaturos e
outros inquilinos. Wojcik (1990) afirma que tisanuros foram encontrados em ninhos de
diversos gêneros de formigas, eles podem roubar o alimento e até mesmo se alimentar
das pupas da colônia hospedeira. Sobre os diplópodos, o mesmo autor afirma que, em
geral, são ignorados pelas formigas, entretanto, estas podem se alimentar deles em
situações de stress. Foi verificada a associação de diplópodos e isópodos com uma
formiga do deserto, Messor bouvieri (Sanchéz-Piñero & Gómez, 1995). Os gastrópodos
encontrados nos ninhos, também foram observados sendo transportados para dentro
do ninho pelas operárias. Witte et al. (2002) revelaram que o gastrópodo Allopeas
myrmekophilos produz uma substância responsável pela atração da formiga
Leptogenys distinguenda. Estes gastrópodos também são levados para dentro do ninho
por estas formigas e são carregados junto com os imaturos quando há migração da
colônia. As aranhas pertencentes às famílias Ctenidae e Corinnidae, são em geral
caçadoras e errantes (Dippenaar-Shoeman & Jocqué, 1997 apud Dias, 2001) e foram
encontradas em serrapilheira na Mata Atlântica (Dias, 2001). As aranhas pertencentes
à família Nemesiidae são cosmopolitas e constroem as tocas em que vivem, muitas
delas com uma porta na entrada (Dippenaar-Shoeman & Jocqué, 1997 apud Dias,
2001). Assim, pode-se sugerir que as Ctenidae e Corinnidae encontradas se
aproveitem dos ninhos de D. lucida, mas que as Nemesiidae tenham sido coletadas
acidentalmente (provenientes da serrapilheira ou mesmo das escavações, caso sua
toca seja muito próxima ao ninho), já que constroem seus próprios ninhos.
Vasconcellos et al. (2004) também encontraram uma espécie de Corinnidae (Abapeba
sp) em ninhos de D. quadriceps.
Paiva & Brandão (1995) encontraram Pheidole sp. em ninhos de D. quadriceps,
D. lucida e D. australis. Posteriormente, a Pheidole sp. verificada por Paiva & Brandão
45
(1995) em ninhos de D. australis foi descrita por Wilson (2003) como Pheidole
dinophila. Paiva & Brandão encontraram ainda larvas de Geometridae em ninhos de D.
quadriceps, Thysanura, Coleroptera, larvas de Phoridae (Diptera), Isopoda e Araneae
vivendo em ninhos de D. australis. Vasconcellos et al. (2004) também encontraram
Pheidole sp. como inquilino nos ninhos de D. quadriceps. Pheidole sp. e coleópteros
foram encontrados por Morgan (1993) nos ninhos de D. longipes. Paiva & Brandão
(1995) encontraram câmaras de lixo nos ninhos de D. australis apenas quando estes
não possuíam Pheidole, e os autores sugerem que tais formigas se alimentam do lixo
de D. australis.
A despeito da atividade de D. lucida ter sido observada com maior freqüência
em horas quentes do dia, D. gigantea (Fourcassié & Oliveira, 2002) e D. longipes
(Morgan, 1993), possuem maior atividade ao amanhecer e entardecer, ou à noite, no
caso da segunda.
O período em que as formigas podem ser ativas é fortemente relacionado
com as características fisiológicas da espécie, em particular sua tolerância com
respeito às oscilações de temperatura e umidade no ambiente (Hölldobler & Wilson,
1990). Animais ectotérmicos necessitam de certo nível de temperatura para sua
ativação e sobrevivência, entretanto, uma temperatura crítica pode ser danosa ou
até letal para eles (Cerdá et al., 1998). Assim, observando-se o horário de atividade
de D. lucida juntamente com a temperatura, é evidente que esta tem sua maior
atividade fora dos ninhos em horários quentes do dia, mas apresenta uma leve
diminuição por volta das 12:00h, quando a temperatura é mais elevada. Apesar de
formigas maiores serem mais resistentes a altas temperaturas, elas não
necessariamente forrageiam nos períodos mais quentes do dia (Cerdá et al.,1998).
Este padrão de comportamento em relação à temperatura é compartilhado com
Pachycondyla villosa, uma ponerine neotropical (Valenzuela-Gonzalez et al., 1994).
Paiva & Brandão (1995) também observaram D. lucida forrageando em horas
quentes do dia. Morgan (1993) afirma que quando a temperatura cai de 24°C para
19°C o forrageamento de D. longipes é inibido. Entretanto, o ritmo de atividade de D.
gigantea foi negativamente associado à temperatura, segundo Fourcassié & Oliveira
(2002). Em colônias de D. lucida e D. quadriceps instaladas em laboratório,
observou-se que em dias muito quentes a mortalidade dos indivíduos de D. lucida
era elevada, o que não ocorria com D. quadriceps. Assim, parece que D. quadriceps
46
possui maior proteção à desidratação do que D. lucida e pode suportar temperaturas
mais altas e menor disponibilidade de água, certamente em razão da sua adaptação
ao seu hábitat de origem, a Caatinga, onde a temperatura é alta e a umidade é baixa
em relação à Mata Atlântica.
Uma variedade de estratégias de forrageamento ocorre em diferentes
espécies de formigas poneromorfas (Peeters, 1997). Assim como outras
poneromorfas, Amblyopone pallipes, Ophtalmopone (Pachycondyla) berthoudi,
Pachycondyla apicalis, Pachycondyla villosa, Diacamma ceylonense (Tranielo, 1982,
Peeters & Crewe, 1987, Goss et al., 1989, Valenzuela-Gonzalez et al., 1994,
Karpakakujaram, et al., 2003) e como outras espécies de Dinoponera (Fowler, 1985;
Morgan, 1993; Fourcassie & Oliveira, 2002), o tipo de forrageamento de D. lucida é
solitário e sempre no substrato, sobre a serrapilheira.
A ocorrência de uma operária de permanência na abertura do ninho à espera
do alimento pode estar relacionado a um polietismo de idade. É possível que as
formigas nas entradas dos ninhos estivessem às vésperas das suas primeiras
saídas à procura de alimento. No polietismo de idade as atividades realizadas pelas
formigas são temporárias, relacionadas com mudanças fisiológicas de acordo com a
idade, as atividades dentro do ninho são típicas de operárias mais jovens e o
forrageamento é realizado por operárias mais velhas (Hölldobler & Wilson, 1990).
Polietismo de idade relacionado ao forrageamento foi observado em Pachycondyla
villosa e em Pachycondyla apicalis (Valenzuela-Gonzalez et al., 1994; Fresneau,
1994 respectivamente).
As distâncias máximas de forrageamento estão inversamente relacionadas
com a densidade de ninhos da área em estudo, apesar de não se ter encontrado um
valor significativo (Pearson, r=-0,748, p=0,252). Assim provavelmente a competição
territorialista seja menor em áreas menos densas, proporcionando um maior espaço
para procura de alimentos, já que os ninhos são mais distantes. Paiva & Brandão
(1995) observaram mais de 20 m de distância de forrageamento para D. lucida em
Itaúnas, ES. Fourcassié & Oliveira (2002) registraram 10 m ao redor do ninho para
D. gigantea, podendo ultrapassar esse valor.
O retorno de operárias à fonte alimentar, mesmo em grandes distâncias pode
ser interpretado como fidelidade a trilhas, verificada em outras ponerines, como
Pachycondyla apicalis (Fresneau, 1985).
47
A característica generalista de D. lucida corrobora a descrita por Fourcassié &
Oliveira (2002), assim como para outras poneromorfas (Pachycondyla villosa,
Valenzuela-Gonzalez et al., 1994). Apesar de ter sido visualizado em campo
algumas operárias transportando animais vivos, mortos e moribundos para o ninho,
não está evidente, entretanto, se D. lucida caça o alimento, ou se apenas recolhe os
mortos ou mais fracos. Tal dúvida se dá porque os animais que foram vistos sendo
levados vivos por D. lucida foram larvas de insetos ou anelídeos. Isto sugere que D.
lucida coleta qualquer alimento vivo ou morto que aparece casualmente, sem caça
ativa. A grande freqüência em que foram verificadas transportando invertebrados
como fonte alimentar pode colocá-las no topo das cadeias alimentares da
mesofauna associada aos solos onde ela é encontrada. A hipótese de Morgan
(1993), na qual os imaturos de D. longipes dependem de uma fonte alimentar à base
de proteína de vertebrados para se desenvolver, não foi confirmada neste estudo
para D. lucida. Isso pôde ser constatado pela ausência de restos de vertebrados
(esqueletos, escamas) no interior dos ninhos e pela pouca freqüência em tais
alimentos vistos com D. lucida durante o forrageamento.
Sobre a existência de sementes nos ninhos de D. lucida, sabe-se que existem
algumas plantas, chamadas mirmecocóricas, cujas sementes são dispersas por
formigas (Westoby et al., 1991). As sementes de tais plantas apresentam um
elaiosoma rico em lipídios que induz uma variedade de formigas a coletar as
diásporas (Gómez & Espadaler, 1998). As formigas que dispersam sementes estão
distribuídas em 4 subfamílias: Fomicinae, Myrmicinae, Ponerinae e Dolichoderinae
(Beattie, 1985). Estudos revelaram que a retirada do elaiosoma pelas formigas e a
escarificação resultante nesse processo aumenta a chance de germinação das
sementes (Gómez & Espadaler, 1998). Além disso, o descarte das sementes que o
elaiosoma foi consumido é realizado ou no próprio ninho (Westoby et al., 1991;
Gómez & Espadaler, 1998) ou próximo a ele (Handel & Beattie, 1990; Gorb et al.,
2000; Passos & Oliveira, 2002) onde o solo é rico em nutrientes importantes para a
germinação (Handel & Beattie, 1990; Passos & Oliveira, 2002).
No Brasil, algumas espécies de formigas já foram observadas interagindo
com sementes caídas (Peternelli et al, 2001). Passos & Oliveira (2002) verificaram
que formigas removem 89% das diásporas caídas e 98% das sementes de Clusia
criuva encontradas nas fezes de aves na Mata Atlântica. Entretanto, não se sabe se
48
as sementes encontradas com D. lucida possuíam elaiosoma, ou algum outro
atrativo. Como as sementes pareciam intactas, supõe-se que D. lucida não haja
granivoria. Por meio disso pode-se especular sobre a importância de D. lucida como
dispersora de sementes e sobre a sua capacidade de criar um microambiente
propício para germinação de algumas espécies vegetais.
Assim, este estudo encontrou um padrão agregado de distribuição espacial
para os ninhos de D. lucida. Os ninhos são rasos e o tamanho da população variou
entre as áreas de estudo e nas áreas de estudo. Abrigam inquilinos, principalmente
Araneae, Thysanura e Formicidae, que parecem estar relacionados com a ausência
de uma câmara de lixo nos ninhos. O forrageamento é diurno e solitário. O hábito
alimentar é generalista com predominância de artrópodos. A rara presença de
sementes nos ninhos gera especulações sobre a dispersão de sementes pela
espécie.
49
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53
Capítulo 2.
Estudo do comportamento de Dinoponera lucida
(Formicidae: Ponerinae)
54
Resumo
Dinoponera lucida é uma formiga Ponerinae sem rainha. A reprodução no gênero é
realizada por operárias que possuem ovários desenvolvidos e são aptas a acasalar
(gamergates). Estas são dominantes na colônia segundo uma ordem hierárquica.
Apenas uma (monoginia) ou algumas (poliginia) operárias podem atuar na
reprodução da colônia. Este estudo teve por objetivos conhecer a divisão de trabalho
dentro da colônia, o número de reprodutoras, a existência de hierarquia de
dominância assim como os mecanismos implicados (e.g. interações agonísticas)
para tal estabelecimento. Foram observadas cinco colônias de D. lucida (A, B, C, D
e E) utilizando-se o método “scan sampling”, com registro de todas as ocorrências.
Os comportamentos exibidos pelas operárias de cada colônia foram identificados e a
freqüência de cada um foi comparada em porcentagem. A freqüência com que cada
indivíduo realizou os comportamentos também foi comparada. As operárias foram
dissecadas para análise do conteúdo da espermateca e assim identificar a
gamergate. Os comportamentos observados foram: imobilidade (mais freqüente,
chegando a 55,7% na colônia E), seguido de cuidado com imaturos (19,6% na
colônia B) ou marcha exploratória (21,5% na colônia D). As atividades alimentares
(14,8% colônia D) e interações sociais (10,5% colônia D) tiveram freqüências
parecidas. As interações agonísticas foram pouco freqüentes, sendo muito
observadas (16%) em uma colônia sem gamergate. A divisão de trabalho
organizada em grupos foi verificada e parece estar relacionada a um polietismo de
idade. Houve dois grupos, o das operárias que cuidavam da prole e o grupo das
operárias forrageadoras. Os principais comportamentos agonísticos identificados
foram: encurvamento de gáster, antennal boxing, morder mandíbula e imobilização.
Foi identificada uma gamergate por colônia em quatro colônias. Na quinta colônia, a
gamergate não foi identificada, implicando que a espécie seja monogínica.
Palavras-chave: formiga sem rainha, hierarquia, divisão de trabalho, monoginia
55
Abstract
Dinoponera lucida is a Ponerinae queenless ant. The reproduction of genera is made
by workers that has developed ovaries and are qualified to mate (gamergates).
These are dominants in colony according to a rank. Only one (monogyny) or some
(polygyny) can reproduce in colony. The aim of the present study is know the division
of labor inside the colony, the number of reproducers, the existence of a dominance
hierarchy as well as the mechanism implied (e. g. agonistic interactions) to such
establishment. Five colonies of D. lucida were observed (A, B, C, D and E) using
scan-sampling method, registering all occurrences. The behavior that each worker
made was identified and the frequency were compared in percentage. The frequency
that each individual performed the behaviors was compared too. After the death of
workers, these were dissected to analyze the spermatheca contents and identify the
gamergate. The observed behaviors were: immobility (more frequent, reaching
55,71% in colony E), followed by brood care (19,61%, in colony B) or foraging
(21,53%, in colony D). Feeding (14,87%, in colony D) and social interactions
(10,57%, in colony D) had seemed frequencies. Agonistics interactions were low
frequents, but were high observed (16%) in a colony without gamergate. Was
observed a division of labor in groups and like be connected to age polyethism. Two
groups were identified, brood care workers and foraging workers. The main agonistic
behaviors identified were: gaster curling, antennal boxing, mandibles biting and
immobilization. In four colonies, one gamergate for each were founded and in the
other, she was not found, implying that the specie is monogynous.
Key-words: queenless ant, hierarchy, labor division, monogyny
56
1. Introdução
O grupo formado pelas poneromorfas sensu
∗
é formado por espécies com
características filogenéticas mais derivadas e outras que retiveram características
ancestrais (Peeters, 1997). O estudo do comportamento dessas formigas é sem
dúvida importante para compreender a evolução do comportamento social. O gênero
a que pertence a espécie em estudo, possui características “ancestrais” e derivadas
(Peeters & Ito, 2001). As ancestrais são observadas em seus caracteres
morfológicos como o grande tamanho que apresentam, atingindo cerca de 4 cm
(Kempf, 1971) e o fato de serem monomórficas, ou seja, não há diferenciação
morfológica entre as operárias. A ausência de diferenciação da casta rainha é
considerada uma condição derivada na espécie (Peeters, 1993).
No gênero Dinoponera, assim como em outras espécies das subfamílias
Ponerinae e Myrmicinae (Heinze et al., 1999; Hölldobler et al., 2002) a reprodução
acontece por meio de uma ou poucas operárias com ovários desenvolvidos e
espermateca funcional, capazes de acasalar e pôr ovos fecundados, sendo
chamadas gamergates. Como não possuem asas não há uma fase de dispersão por
parte das fêmeas sendo os machos (alados) que saem do seu ninho e tentarão
encontrar uma fêmea virgem apta ao acasalamento nas proximidades ou dentro do
ninho dela. Após o acasalamento, as gamergates desempenham a mesma função
que uma rainha na colônia. Nas espécies em que não existe a casta rainha
diferenciada todas as operárias possuem espermateca e ovários funcionais
(Peeters, 1991), assim, todas as operárias possuem a capacidade de se tornar a
reprodutora da colônia. Apesar dessa capacidade, apenas uma (monoginia) ou
poucas (poliginia) pode ser a gamergate. Esta alcança a posição de fêmea
reprodutora segundo uma ordem hierárquica (Monnin & Peeters, 1999) que é
determinada tanto pelas interações agonísticas entre as operárias quanto pela idade
do indivíduo (Peeters, 1993). Algumas espécies apresentam ainda outras estratégias
aliadas a essas interações. Em D. quadriceps, por exemplo, pode haver canibalismo
de ovos, as dominantes destróem os ovos postos pelas subordinadas (Monnin &
Peeters, 1997). Em Diacamma a gamergate mutila os apêndices torácicos (gemmae)
∗
Poneromorfas: grupo formado pelas subfamílias Amblyoponinae, Poneriae, Ectatomminae,
Heteroponerinae Paraponerinae, Proceratiinae (Bolton, 2003).
57
de todas as operárias logo após a emergência; tais apêndices são importantes para
atrair o macho na espécie (Kikuta & Tsuji, 1999).
A divisão de trabalho dentro da colônia é, em geral, relacionada com a casta.
Em formigas sem rainha normalmente não há diferenças morfológicas entre as
operárias (Peeters, 1993) e as tarefas parecem ser realizadas de acordo com a
idade, isto é de polietismo etário, o que é conhecido existir em insetos sociais
(Hölldobler & Wilson 1990). No polietismo de idade, as operárias mais jovens
exercem as tarefas do ninho e quando mais velhas saem para forragear (Hölldobler
& Wilson, 1990).
Este trabalho teve por objetivos estudar diferentes aspectos comportamentais
da espécie D. lucida como a divisão de trabalho dentro da colônia, o número de
reprodutoras, a existência de hierarquia de dominância assim como os mecanismos
implicados (e.g. interações agonísticas) para tal estabelecimento.
2. Material e Métodos
2.1. Comportamento de Dinoponera lucida em condições de laboratório
2.1.1. Coleta e manutenção em laboratório
Foram coletadas cinco colônias (A, B, C, D e E) de Dinoponera lucida em
janeiro e fevereiro de 2005 em Barrolândia. Os ninhos foram escavados e os
indivíduos acondicionados em recipientes plásticos com tampa perfurada (para
garantir oxigenação). Todos os indivíduos das colônias foram contados e
classificados de acordo com seu estágio de desenvolvimento (Tabela 2).
Tabela 2. Número de indivíduos nas colônias de Dinoponera lucida estudadas,
por estágio de desenvolvimento.
Colônia
Operárias
Machos Pupas Larvas Ovos Machos Total
A 47 - 35 3 - - 85
B 22 - 17 4 7 - 50
C 25 - 4 3 - - 32
D 31 - - 5 12 - 48
E 54 2 6 7 10 2 81
58
Todas as colônias foram transportadas para o laboratório de Mirmecologia da
CEPLAC, onde foram mantidas em condições de luz e temperatura naturais. As
operárias foram marcadas no tórax com etiquetas numeradas (Figura 2) para facilitar
sua identificação (Fresneau & Charpin, 1977). Na colônia A, as operárias receberam
números de 0 a 46, na B de 1 a 22, na C de 1 a 25, na D de 1 a 31 e na E de 1 a 52.
As colônias foram transferidas para ninhos artificiais acoplados a uma área de
forrageamento. Esses ninhos foram confeccionados em recipientes plásticos
preenchidos com gesso e tampados com vidro transparente, forrado com papel
celofane vermelho, de modo a diminuir a intensidade de luz (Figura 3). As
observações foram iniciadas dois dias após a transferência das operárias para o
ninho artificial, período relativamente necessário para adaptação dos indivíduos ao
novo recinto.
Figura 2. Imobilização de operária de Dinoponera lucida para marcação com etiqueta
numerada. (Foto: Tiago N. Lemes)
1 cm
59
Figura 3. Vista superior do ninho artificial de gesso onde cada colônia foi mantida para
estudos. (Foto: Tiago N. Lemes)
2.2. Metodologia de observação do comportamento
As cinco colônias foram observadas separadamente, utilizando-se do método
“scan sampling” (amostragem de varredura), em que todos os indivíduos são
observados individualmente em intervalos de tempo (neste caso, o intervalo foi
diferente em cada colônia a julgar pelo número de operárias) e qualquer
comportamento exibido pelos indivíduos no momento foi registrado. Um scan é o
registro do comportamento de um indivíduo em um determinado momento.
A colônia A foi observada em duas etapas. Para a etapa I foram utilizadas
todas as operárias da colônia. Na etapa 2, apenas o comportamento de 16 operárias
foi considerado. Isto se deve à morte de algumas operárias ao longo do período de
observações. Assim foram considerados os comportamentos apenas das operárias
que permaneceram vivas até o final das análises (n=16). Para as observações foram
utilizadas 21 operárias na colônia B, 24 na colônia C, 28 na colônia D, e 52 na
colônia E, visto que algumas operárias de algumas colônias morreram no período
das observações.
As observações foram realizadas nos turnos matutino, vespertino e noturno
na colônia A e matutino e vespertino nas colônias B, C, D e E.
1 cm
60
Com os dados obtidos das observações foram comparadas as freqüências
(%) das atividades realizadas entre as colônias. Foi identificado se há ou não divisão
de trabalho nas colônias comparando-se as freqüências (%) de atividades realizadas
entre as operárias em cada colônia assim como a ocorrência de comportamentos
agonísticos (Monnin & Peeters 1999).
2.3. Identificação da gamergate
Todas as operárias das colônias estudadas foram congeladas imediatamente
após sua morte ou no término das observações para posterior dissecção e análise
do conteúdo da espermateca. O gáster de todas as operárias foi dissecado sob lupa.
A espermateca foi analisada quanto à presença ou não de espermatozóides, sendo
a presença confirmada por observação da lâmina contendo conteúdo da
espermateca sob microscópio. O desenvolvimento dos ovários não foi avaliado.
2.4. Interações agonísticas
As operárias que participaram de interações agonísticas foram posicionadas
em uma hierarquia de acordo com a freqüência e o tipo de comportamento
agonístico exibido (Monnin & Peeters, 1999). A estrutura hierárquica e os
comportamentos que permitem o posicionamento das operárias na hierarquia foram
definidos para D. quadriceps segundo Monnin & Peeters (1999), e utilizados neste
trabalho já que para a espécie em estudo carece de informações a respeito. Assim,
segundo os autores, a hierarquia é composta por alfa (gamergate e/ou alfa virgem),
beta, gama e delta em função da freqüência em que realizaram interações
agonísticas e do grau de desenvolvimento dos ovários. Os comportamentos
agonísticos identificados pelos autores são:
Bloqueio: consiste de alfa posicionar suas antenas entre os lados da cabeça
de beta restringindo seus movimentos e a oportunidade de interagir com outros
indivíduos.
Gaster Rubbing: o agressor encurva o gáster para frente, segurando a antena
da oponente com sua mandíbula passando em seu gáster.
61
Encurvamento do gáster (Gaster curling): variação do Gaster rubbing na qual
a operária apenas encurva o gáster para frente em direção à oponente.
Antennal boxing: uma operária bate repetidamente na cabeça da oponente
com suas antenas.
Imobilização: de uma a seis formigas seguram as pernas, antenas ou
mandíbula da operária alvo.
Mordida nas pernas: uma operária morde a perna da operária alvo.
Os comportamentos agonísticos foram classificados de acordo com a
freqüência com que estes comportamentos são realizados pelas operárias
dominantes: (1) bloqueio, (2) gaster rubbing, (3) encurvamento do gáster, (4)
antennal boxing, (5) imobilização e (6) mordida nas pernas (Monnin & Peeters,
1999).
A contagem da realização dos comportamentos agonísticos é um instrumento
que tem sido usado para definir as operárias melhores posicionadas na hierarquia
de dominância (Monnin & Peeters, 1999). A realização de alguns comportamentos
em especial são mais característicos de operárias dominantes. Dos comportamentos
agonísticos observados o encurvamento do gáster é o mais especifico de operárias
dominantes. Assim, quanto maior for a freqüência desse comportamento mais
elevada será sua posição no ranking da hierarquia. Além disso, a operária mais
imobilizada em uma colônia em distúrbio é a beta (operária em segunda posição na
hierarquia). A alfa, operária que ocupa a primeira posição na hierarquia, também
chamada de gamergate (quando fecundada), pode ser também imobilizada. O
comportamento de antennal boxing, morder a mandíbula e imobilização são comuns
a muitas operárias nas colônias (Monnin & Peeters, 1999).
62
3. Resultados
3.1. Coleta e manutenção de Dinoponera lucida em laboratório
3.1.1. Descrição do comportamento das operárias no momento da
transferência para os ninhos artificiais
As colônias foram acompanhadas no momento da transferência para o ninho
artificial. Inicialmente todas as formigas faziam marcha exploratória, mas apenas
algumas operárias procuravam ativamente um local adequado para nidificação. Ao
encontrar o interior do ninho artificial, a operária retorna à área de forrageamento
onde recruta outra formiga por contato físico ou toque de antenas. A operária
recrutada entra no ninho e retorna à área de forrageamento, recrutando outra
formiga, de uma em uma. Este tipo de recrutamento é chamado tandem running
(Hölldobler & Wilson, 1990; Fowler et al., 1991). As operárias transportavam em
seguida os machos, as pupas, as larvas e os ovos.
3.2. Observação do comportamento
Os comportamentos exibidos pelas operárias nas colônias estudadas foram
agrupados em categorias conforme o Quadro 1.
Por meio da observação das freqüências em que os comportamentos foram
realizados em cada colônia (Tabela 2), fica evidente que o comportamento mais
comum em colônias de D. lucida é a imobilidade das operárias. As interações
agonísticas compreenderam a categoria comportamental menos freqüente (exceto
na etapa I da colônia A). As freqüências de cuidado com imaturos, atividades
alimentares, interações sociais e marcha exploratória variaram pouco entre as
colônias. A despeito destas generalizações, a freqüência em que os
comportamentos foram realizados na etapa I da colônia A foi bem diferente das
outras colônias: foram observados comportamentos agonísticos e a freqüência de
marcha exploratória excedeu a de todas as outras categorias comportamentais,
inclusive imobilidade. Talvez a alta freqüência de marcha exploratória na colônia
esteja relacionada com a alta freqüência de interações agonísticas que provocou
maior movimentação na colônia.
63
Quadro 1. Categorias comportamentais exibidas pelas operárias nas colônias
de Dinoponera lucida estudadas em laboratório (comportamentos agonísticos
não foram observados na colônia B).
Categorias Comportamentos
Cuidado com os imaturos
Imobilidade sobre imaturos
Exploração antenal
Lambedura (grooming)
Pseudotrofalaxia
Transporte
Ajuda à tecedura do pupário
Ajuda à emergência
Imobilidade
Imobilidade
Encurvamento de gáster (não agonístico)
Atividades alimentares
Exploração de alimento
Transporte de alimento
Consumo de alimento
Interações sociais e selfgrooming
Allogrooming
Toque antenal
Interações agonísticas
(comportamentos agressivos e
respostas)
Encurvamento do gáster
Antennal boxing
Morder mandíbula
Imobilização
Seguir operárias
Sendo imobilizada
Fuga de operária
Marcha exploratória e manutenção
do ninho
Foram colocados na mesma categoria devido a pouca
freqüência observada de manutenção do ninho e por esta
ser realizada pelas mesmas operárias que faziam
exploração.
64
Tabela 2. Comportamentos exibidos pelas operárias de Dinoponera lucida, das
colônias A (Etapa I e Etapa II), B, C, D e E durante observações do
comportamento em condições de laboratório. n = número de operárias
Etapa I
(n=47)
Etapa II
(n=16)
Cuidado com
imaturos
13,77 33,94 19,61 17,24 6,41 7,57
Imobilidade 18,54 55,54 50,88 48,12 42,12 55,71
Atividades
alimentares
0,51 0,00 8,59 11,69 14,87 8,62
Interações sociais 9,36 2,94 6,86 7,82 10,57 10,05
Interações
agonísticas
16,03 0,00 0,00 1,03 4,50 3,26
Marcha exploratória 41,76 7,57 13,97 14,10 21,53 14,78
Número de scans
1154 2616 6841 1752 2044 3802
Colônia E
(n=52)
Comportamentos (%)
Colônia A
Colônia B
(n=21)
Colônia C
(n=24)
Colônia D
(n=28)
Todas as colônias foram analisadas separadamente, e o perfil de cada uma e
dos indivíduos que as compõem estão apresentados nas figuras em anexo I, II, III,
IV, V e VI. Tais figuras revelam a existência de divisão de trabalho nas colônias,
existindo dois grupos: o grupo das operárias que cuidam dos imaturos e o grupo das
forrageadoras (representado pelas operárias com maior freqüência de marcha
exploratória). Na colônia B, o grupo das operárias que cuidam dos imaturos possui
45% das operárias da colônia, o grupo de forrageadoras é formado por 25%. Na
colônia C, esta proporção é 37,5% e 25% respectivamente, a colônia D é 28,57% e
32,14% respectivamente, na colônia E, 32,69% e 30,76% respectivamente. Como a
colônia A estava em distúrbio em vista da grande freqüência de interações
agonísticas, a proporção de operárias realizando atividades relacionadas como o
cuidado com os imaturos (36,58%) e de operárias cuidando do forrageamento
(44,68%), certamente não condiz com a de uma colônia estável. Uma colônia em
distúrbio foi considerada aquela em que não existe gamergate (em decorrência de
sua morte) ou na qual as operárias de posições elevadas na hierarquia estejam
realizando comportamentos agonísticos para substituição da gamergate, mesmo que
ela ainda exista na colônia.
Sobre o cuidado com a prole, foram verificados com freqüência os
comportamentos de imobilidade sobre larvas e pupas, grooming em larvas e pupas,
alimentação das larvas através de pseudotrofalaxia, transporte de ovos, larvas e
65
pupas e o comportamento de segurar ovos (a maior parte dos ovos é agregada em
pacotes de aproximadamente 10 ovos). Ocasionalmente ainda foram observadas
operárias ajudando as larvas na tecedura do pupário (transportando partículas de
gesso e depositando-as próximo às larvas) e ajuda à emergência.
Na colônia B e E, as operárias que eram mais jovens (assim identificadas por
terem emergido durante as observações) exerciam atividades relacionadas ao
cuidado com os imaturos (Colônia B) ou participavam de interações agonísticas
(colônia E). A atividade de forrageamento parece ser realizada por operárias mais
velhas, pois foi observado nas colônias A e B que as forrageadoras sempre morriam
antes das operárias que trabalham dentro do ninho. Nas colônias C, D e E, o
período de observação teve fim antes do início das mortes de operárias. Por meio
disso, pode-se sugerir que, na espécie, há polietismo de idade.
Os comportamentos de imobilidade, atividades alimentares (quando houve) e
interações sociais foram comuns a todos os indivíduos das colônias estudadas. Nas
colônias em que houve interações agonísticas, as operárias que participaram foram
também agrupadas, e em geral, não pertenciam a nenhum dos grupos anteriores.
3.3. Identificação da gamergate
A) Conteúdo da espermateca
O conteúdo da espermateca foi verificado em todas as operárias de todas as
colônias (Tabela 4). Entretanto, em algumas operárias a espermateca não foi
visualizada devido principalmente à sua cor transparente enquanto vazia (Figura 3).
A espermateca quando cheia de espermatozóides é bem evidente, aparentando
tamanho maior do que quando vazia e apresentando uma cor esbranquiçada (Figura
4). Assim, é provável que as espermatecas não encontradas não possuíssem
espermatozóides pelo fato de que quando cheia, esta é facilmente observada.
Das cinco colônias observadas, as gamergates foram encontradas em quatro
(colônias A, B, C e E, Tabela 4). Nas gamergates, foi verificado que a espermateca
estava cheia, sendo que em duas (das colônias A e C) os espermatozóides estavam
bem visíveis ao microscópio.
Como nas quatro colônias onde foram verificadas gamergates, apenas uma
foi identificada, isto sugere que há monoginia na espécie.
66
Tabela 4. Número de operárias dissecadas, espermatecas não encontradas,
operárias fecundadas e códigos das operárias fecundadas, nas colônias de
Dinoponera lucida observadas em laboratório.
Colônia
nº operárias
dissecadas
nº espermatecas
observadas
nº operárias
fecundadas
produção
de ovos
código da
operária
fecundada
A
47 27 1 - 26
B
22
20
1 (?)
1
19*
C
26 13 1 - 5
D
30
20
0
-
-
E
54 41 1 (?) - 7
* A operária 19 (colônia B) foi única registrada em postura de ovo. (?) Espermatozóides não
visualizados sob microscópio.
Figura 3. Espermateca vazia de uma operária de Dinoponera lucida. Note-se a sua
tonalidade menos opaca do que na figura 4. (Aumento 40x, Foto: Benoit Jahyny)
67
Figura 4. Espermateca cheia de Dinoponera lucida, note-se sua cor esbranquiçada.
(Aumento 40x, Foto: Benoit Jahyny)
B) Comportamento
Das quatro operárias fecundadas, reveladas por meio de dissecção, pôde-se
analisar o comportamento de três (Figura 5; 19, colônia B, 5, colônia C e a 7 colônia
E), pois, a gamergate da colônia A morreu antes do início das observações. A
categoria comportamental realizada por elas com maior freqüência foi imobilidade,
chegando a 75,34% dos comportamentos realizados pela operária 7, seguida por
cuidado a imaturos, com 24,56% dos comportamentos realizados pela operária 19.
Segue interações sociais e marcha exploratória. O mais relevante nas observações
destas operárias é que elas nunca participaram de interações agonísticas.
68
Figura 5. Freqüência (%) dos comportamentos realizados por: operária 19 da colônia B
(única que realizou postura de ovos), 5 da colônia C (fecundada) e 7 da colônia E.
Comparando-se o perfil destas operárias com as demais (ver anexos III, IV e
VI) de suas respectivas colônias, pode-se encontrar outras operárias com perfis
parecidos. Por isso a gamergate (em uma colônia que não está em distúrbio) não
pode ser identificada por meio da observação do comportamento, sendo necessário
para isso a dissecção da espermateca.
3.4. Interações agonísticas
Foram verificadas interações agonísticas nas colônias A (etapa I), C, D e E.
Os comportamentos agonísticos observados em cada colônia e a freqüência em que
aconteceram encontram-se na tabela 3.
Tabela 3. Freqüência (%) de comportamentos agonísticos (CA) observados nas
colônias, A, C, D, e E de Dinoponera lucida. Os cinco primeiros comportamentos
listados são comportamentos de ataque, os comportamentos estar “imobilizada” e
“fuga” são apenas conseqüência ou resposta das operárias alvo.
Comportamento (%) Colônia A - I Colônia C Colônia D Colônia E
Encurvamento do gáster
5,41
38,89
17,39
3,27
Antennal boxing 8,65 61,11 56,52 59,02
Imobilizar
58,38 - 14,13 14,75
Mordidas na mandíbula
7,57 - 5,43 13,11
Seguir operária
- - - 2,46
Sendo imobilizada
3,78 - 6,52 6,56
Fuga
16,22 - - -
Total CA 185 18 92 121
0
10
20
30
40
50
60
70
80
Cuidado com
imaturos
Imobilidade
At
ividades
alimentares
Interações
sociais
Interações
agonísticas
Marcha
exploratória
19 B
5 C
7 E
69
Os comportamentos encurvamento do gáster e antennal boxing foram
comuns a todas as colônias. O encurvamento do gáster foi um comportamento muito
freqüente nas colônias C e D e o antennal boxing teve maior freqüência nas colônias
C, D e E. As imobilizações foram mais freqüentes na colônia A (período I).
Na colônia A (etapa I) 32 operárias (68,08% da colônia) participaram de
interações agonísticas. A maior parte delas participou do comportamento de
imobilização. Em geral, uma operária era imobilizada por duas ou mais operárias. As
operárias que realizaram mais encurvamento do gáster e antennal boxing foram as
mais imobilizadas (44, 21 e 43, Figura 3). O comportamento de morder mandíbula
parece ter por finalidade imobilizar uma oponente. Este comportamento não foi
realizado e nem recebido pelas operárias 44, 21 ou 43. Provavelmente estas
operárias ocupam as primeiras posições no ranking da hierarquia, nesta ordem, e
uma delas poderia representar a alfa virgem; o conteúdo das espermatecas destas
operárias não foi analisado.
Figura 3. Freqüência em que as operárias da colônia A, etapa I realizaram (branco) ou
receberam (cinza) as interações agonísticas.
Na colônia C, foram observados apenas dois tipos de comportamentos
agonísticos, o encurvamento do gáster e antennal boxing. A gamergate (operária
com numeração 5) não participou de nenhuma interação agonística. Observando-se
44 21 43 32 37 4 6 10 11 12 13 15 16 17 18 19 20 22 24 25 28 29 30 31 33 34 35 38 39 40 42 46
-1,5
-1
-0,5
0
0,5
1
1,5
2
2,5
4 4 3 9
-4
-2
0
2
4
6
8
4 4 3 9
Encurvamento do gáster
Antennal boxing
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
4 4 3 9
-40
-30
-20
-10
0
10
20
4 4 3 9
Imobilização
Morder
mandíbula
Operárias
44 21 43 32 37 4 6 10 11 12 13 15 16 17 18 19 20 22 24 25 28 29 30 31 33 34 35 38 39 40 42 46
Operárias
70
a figura 4 nota-se que o antennal boxing foi realizado por seis das dez operárias que
participaram dessas interações. Apenas uma das seis que realizaram esse
comportamento também realizou o encurvamento do gáster. É possível, entretanto,
que esse comportamento apresentado na figura 4 não represente uma interação
agonística uma vez que não parecia ter uma operária-alvo. Assim, não havendo
operária que realizou o encurvamento do gáster de maneira agressiva, considerou-
se apenas os casos de antennal boxing, para identificar a beta. É provável que esta
seja a operária de número 12, que realizou o comportamento cinco vezes e não foi
agredida. Sua espermateca não foi encontrada, sugerindo que ela estava vazia.
Figura 4. Freqüência em que as operárias da colônia C realizaram (branco) ou receberam
(cinza) as interações agonísticas.
Na colônia D (Figura 5), assim como na C, o encurvamento do gáster não
parece ter sido direcionado a uma operária-alvo. O antennal boxing foi freqüente e
realizado com maior freqüência pela operária 24, que não foi imobilizada. A operária
que mais foi imobilizada, realizou antennal boxing poucas vezes. Nesta colônia não
foi possível identificar a gamergate e como não houve o encurvamento do gáster é
difícil presumir a operária dominante. Entretanto, foi comparada a freqüência de
encurvamentos de gáster na colônia C e na colônia B (onde não houve interações
agonísticas). A operária 19 da colônia B aumentava a freqüência de encurvamento
do gáster (não direcionados) no momento que precedeu a sua oviposição. Assim
como a operária 19 da colônia B, a operária 11 da colônia C foi observada
encurvando o gáster com muita freqüência. Ela não foi observada pondo ovos, mas
segundo Peeters (1993), a observação de uma gamergate pondo ovos é rara, pois
em geral elas são pouco fecundas e põem poucos ovos por dia. A dissecção da
operária 11 revelou que sua espermateca estava vazia.
0
1
2
3
12
12 19 9 1 3 17 8 13 21 22
-10
-8
-6
-4
-2
0
2
4
6
12
12 19 9 1 3 17 8 13 21 22
Encurvamento do gáster Antennal boxing
Operárias Operárias
71
Figura 5. Freqüência em que as operárias que da colônia D realizaram (branco) ou
receberam (cinza) as interações agonísticas.
A figura 6, mostra que das 21 operárias que participaram de comportamentos
agonísticos, duas (52 e 6) realizaram o encurvamento do gáster duas vezes (a n°6
foi alvo) e nenhuma delas foi imobilizada. O antennal boxing foi realizado por muitas
operárias da colônia. A mordida na mandíbula parece ter sido recíproca e nenhuma
das operárias que realizaram o encurvamento do gáster realizou este
comportamento. É possível sugerir pela maior quantidade de encurvamento do
gáster realizada que a 52 (virgem e a mais jovem da colônia) ou a 6 (espermateca
não encontrada) podem ser respectivamente beta e gama ou o inverso.
0
5
10
15
20
25
30
24
21
31
5
22
1
8
14
3
8
1
1
13
17
25
28
11
-20
-15
-10
-5
0
5
10
15
2 4
-6
-4
-2
0
2
4
6
8
2 4
-6
-4
-2
0
2
4
6
8
24
24 10 21 23 31 15 5 26 22 7 18 30 14 2 3 4 8 9 11 12 13 16 17 20 25 27 28 29 11
Encurvamento do gáster
Antennal boxing
Morder mandíbula
Imobilização
Operárias
24 10 21 23 31 15 5 26 22 7 18 30 14 2 3 4 8 9 11 12 13 16 17 20 25 27 28 29 11
Operárias
72
Figura 6. Freqüência em que as operárias da colônia E realizaram (branco) ou receberam
(cinza) as interações agonísticas.
É provável que a maior freqüência de interações agonísticas na colônia A
esteja relacionada ao fato dela ser órfã. A gamergate desta colônia morreu antes do
início das observações.
-1,5
-1
-0,5
0
0,5
1
1,5
2
2,5
52
-20
-15
-10
-5
0
5
10
15
5 2
-6
-4
-2
0
2
4
6
8
10
52
-6
-4
-2
0
2
4
6
52
52 6 18 23 32 25 28 21 36 42 49 48 14 13 19 26 38 8 43
Encurvamento do gáster
Imobilização
Morder mandíbula
Antennal boxing
Operárias
52 6 18 23 32 25 28 21 36 42 49 48 14 13 19 26 38 8 43
Operárias
73
4. Discussão
Dinoponera lucida mostrou um padrão de polietismo de idade típico de insetos
sociais (Hölldobler & Wilson 1990), onde os mais jovens realizam com maior
freqüência o comportamento de cuidado com os imaturos e os mais velhos da
manutenção do ninho e forrageamento. Pie (2002) e Fresneau (1994) verificaram
polietismo de idade em operárias de Ectatomma opaciventre e Pachycondyla
apicalis respectivamente. O tipo de divisão de trabalho, na qual os grupos são
diferenciados em forrageadores e atividades dentro do ninho também foi verificado
na Myrmicinae sem rainha Eutetramorium mocquerysi (Heinze et al., 1999).
Em quatro das colônias estudadas, as interações agonísticas não foram
freqüentes e as operárias que participavam delas, em geral, não cuidavam ou
cuidavam pouco dos imaturos, ao contrário do que ocorre em D. quadriceps onde as
operárias dominantes são as que mais realizam esta tarefa, em especial, cuidar dos
ovos (Monnin & Peeters, 1999). As fêmeas virgens bem posicionadas na hierarquia
trabalham pouco, implicando no aumento do seu fitness se elas tornam-se a nova
alfa (quando ocorre a morte da alfa corrente; segundo Monnin & Peeters, 1999).
Agressão, competição e dominância entre operárias que podem se reproduzir
ocorrem em várias espécies de formigas, tanto em colônias com rainhas
(Pachycondyla apicalis, Oliveira & Hölldobler, 1990) como nas sem rainha (por
exemplo, Dinoponera quadriceps: Monnin & Peeters, 1999). Alguns comportamentos
descritos para D. quadriceps não são exibidos por D. lucida, ou pelo menos não
foram observados, sugerindo raridade desses atos, como por exemplo, o
comportamento de bloqueio (também não foi verificado em D. australis: Monnin et
al., 2003) e “gaster rubbing”. Ambos são característicos de dominantes, sendo o
primeiro, característico da alfa (Monnin & Peeters, 1999). Nas colônias C e D, o
encurvamento do gáster foi um comportamento bem freqüente. Apesar disso, como
descrito nos resultados, os encurvamentos do gáster nestas colônias não foram
direcionados a outras formigas, podendo excluir a possibilidade de representar uma
interação agonística. O comportamento agonístico mais realizado nas colônias foi o
antennal boxing, este foi realizado tanto por formigas bem posicionadas na
hierarquia, como por formigas mal posicionadas. A função das interações
agonísticas em operárias mal posicionadas na hierarquia não é clara (Monnin &
74
Peeters, 1999). Elas podem ser um subproduto das interações agonísticas
realizadas pelas operárias melhor posicionadas ou podem estar ligadas à divisão de
tarefas (Monnin & Peeters 1999). Monnin & Ratnieks (1999) afirmam, ainda, que é
difícil identificar o limiar entre conflitos por disputas pela reprodução ou para regular
a divisão de trabalho.
A colônia onde foi verificada maior freqüência de interações agonísticas era
uma colônia órfã. Monnin & Peeters (1998) descreveram que ocorreram interações
agressivas em colônias de D. quadriceps sem gamergate. Em Diacamma operárias
também participam de interações agonísticas quando a gamergate morre (Peeters,
1993), embora mesmo com os ovários desenvolvidos, essas não possam acasalar,
pois não são atrativas para os machos, devido à ausência das gemmae (Peeters,
1993). Ao contrário do mais observado em formigas (jovens em geral não participam
de interações agonísticas) e em acordo com o observado por Monnin & Peeters
(1999), operárias mais jovens se mostram mais agressivas e pareceram ocupar
rapidamente uma posição elevada na hierarquia de dominância.
Sobre o comportamento da gamergate, ao contrário das observações de
Monnin & Peeters (1999) para D. quadriceps, ela não participou das interações
agonísticas durante todo o período de observação. Em D. quadriceps a gamergate é
responsável por 94,1% dos bloqueios, 55,8% dos gaster rubbing e a mesma
porcentagem de encurvamento do gáster, e faz apenas 2,2% dos antennal boxing
(Monnin & Peeters, 1999). Na ponerine Odontomachus chelifer o indivíduo no topo
da hierarquia frequentemente exibe comportamento agressivo (Medeiros et al.,
1992). O comportamento da gamergate em D. lucida é parecido com o da
gamergate em Rhytidoponera confusa, que não participou de interações agonísticas
nas colônias estudadas por Ward (1983 apud Peeters, 1993). Em Diacamma sp. há
uma mudança de comportamento da gamergate, que só participa dos conflitos por
hierarquia antes de começar a por ovos diplóides (fêmeas), então os conflitos são
resolvidos pois as outras operárias deixam de pôr ovos (Cuvillier-Hot et al., 2002).
Além disso, há sinais químicos de fertilidade nos hidrocarbonetos cuticulares das
gamergates que inibem a postura de ovos pelas operárias (Cuvillier-Hot et al., 2002).
Uma outra explicação para ausência de interações agonísticas por parte das
gamergates em Diacamma é que a regulação da reprodução é irreversível (a
gamergate só pode ser substituída após sua morte, segundo Cuvillier-Hot et al.,
75
2002). Interações agonísticas foram observadas entre rainhas na espécie poligínica
Odontomachus chelifer (Medeiros et al., 1992). Em Pachycondyla apicalis,
interações agonísticas pela produção diferencial de ovos foram observadas entre
operárias e nunca envolveu a rainha (Oliveira & Hölldobler, 1990).
Os resultados desse trabalho indicam que D. lucida é monogínica, apesar de
não ter sido possível confirmar o conteúdo da espermateca de todas as operárias.
Em D. australis (Paiva & Brandão, 1995), foi encontrada apenas uma gamergate por
colônia, Monnin & Peeters (1998) também observaram monoginia em D. quadriceps,
embora Araújo & Jaisson (1994) tenham verificado poliginia (10 gamergates em uma
colônia com 102 operárias e 7 gamergates em uma colônia com 102 operárias).
Algumas espécies de formigas possuem poliginia facultativa como, por exemplo, em
Ectatomma tuberculatum (Hora et al., 2005). Esses autores verificaram que a
poliginia facultativa em Ectatomma tuberculatum pode ser vantajosa em
ecossistemas onde há competição interespecífica e territorialidade.
É possível sustentar que a divisão de trabalho em D. lucida é realizada em
grupos de acordo com a idade das operárias (polietismo de idade). Os
comportamentos agonísticos observados na espécie são encurvamento do gáster,
antennal boxing, mordida na mandíbula e imobilização, mas não se pode concluir a
respeito do comportamento mais realizado pelas operárias mais agressivas. Desse
modo, estudos adicionais são necessários para compreender as disputas por
hierarquia de dominância.
76
5. Referências Bibliográficas
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Ectatomma opaciventre (Formicidae: Ponerinae). J. Insect Behav. 15: 25-35.
78
ANEXOS
79
Figura I. Etograma da colônia A, Etapa I (1154 scans). Os indivíduos estão representados
em colunas (seu perfil deve ser observado verticalmente) e as atividades em linhas. As
porcentagens ao lado das linhas tracejadas representam a freqüência em que cada
atividade foi realizada na colônia.
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
75,00
90,00
6 15 17 22 23 29 34 35 36 40 42 45 46 8 9 10 11 18 21 25 28 30 31 37 39 43 44 16 24 0 1 2 3 4 5 7 12 13 14 19 20 27 32 33 38 41
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
75,00
90,00
6 15 17 22 23 29 34 35 36 40 42 45 46 8 9 10 11 18 21 25 28 30 31 37 39 43 44 16 24 0 1 2 3 4 5 7 12 13 14 19 20 27 32 33 38 41
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
75,00
90,00
6 15 17 22 23 29 34 35 36 40 42 45 46 8 9 10 11 18 21 25 28 30 31 37 39 43 44 16 24 0 1 2 3 4 5 7 12 13 14 19 20 27 32 33 38 41
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
75,00
90,00
6 15 17 22 23 29 34 35 36 40 42 45 46 8 9 10 11 18 21 25 28 30 31 37 39 43 44 16 24 0 1 2 3 4 5 7 12 13 14 19 20 27 32 33 38 41
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
75,00
90,00
6 15 17 22 23 29 34 35 36 40 42 45 46 8 9 10 11 18 21 25 28 30 31 37 39 43 44 16 24 0 1 2 3 4 5 7 12 13 14 19 20 27 32 33 38 41
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
75,00
90,00
6 15 17 22 23 29 34 35 36 40 42 45 46 8 9 10 11 18 21 25 28 30 31 37 39 43 44 16 24 0 1 2 3 4 5 7 12 13 14 19 20 27 32 33 38 41
13,77
18,54
0,51
9,35
16,03
41,76
Imobilidade
Interações
sociais
Interações
agonísticas
Marcha
exploratória
Cuidado a
imaturos
Atividades
alimentares
80
Figura II. Etograma da colônia A, Etapa II (2616 scans). Os indivíduos estão
representados em colunas (seu perfil deve ser observado verticalmente) e as
atividades em linhas. As porcentagens ao lado das linhas tracejadas representam a
freqüência em que cada atividade foi realizada na colônia.
6 16 17 24 33 15 45 29 31 25 30 32 18 23 36 37
6 16 17 24 33 15 45 29 31 25 30 32 18 23 36 37
6 16 17 24 33 15 45 29 31 25 30 32 18 23 36 37
33,94
55,54
2,94
7,56
6 16 17 24 33 15 45 29 31 25 30 32 18 23 36 37
Cuidado a imaturos
Imobilidade
Interações sociais
Marcha exploratória
1
Figura III. Etograma da colônia B (6841 scans). Os indivíduos estão representados em
colunas (seu perfil deve ser observado verticalmente) e as atividades em linhas. As
porcentagens ao lado das linhas tracejadas representam a freqüência em que cada
atividade foi realizada na colônia.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
4 17 18 19 20 21 3 22 12 14 1 9 11 6 7 8 10 13 15 16
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
4 17 18 19 20 21 3 22 12 14 1 9 11 6 7 8 10 13 15 16
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
4 17 18 19 20 21 3 22 12 14 1 9 11 6 7 8 10 13 15 16
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
4 17 18 19 20 21 3 22 12 14 1 9 11 6 7 8 10 13 15 16
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
4 17 18 19 20 21 3 22 12 14 1 9 11 6 7 8 10 13 15 16
19,61
6,85
50,88
8,59
13,97
Cuidado a imaturos
Imobilidade
Atividades alimentares
Interações sociais
Marcha exploratória
2
Figura IV. Etograma da colônia C (1752 scans). Os indivíduos estão representados em colunas
(seu perfil deve ser observado verticalmente) e as atividades em linhas. As porcentagens ao lado
das linhas tracejadas representam a freqüência em que cada atividade foi realizada na colônia.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
1 5 6 10 15 25 23 18 19 8 9 12 17 21 2 3 4 14 16 7 22 13 11 24
0
10
20
30
40
50
60
70
1 5 6 10 15 25 23 18 19 8 9 12 17 21 2 3 4 14 16 7 22 13 11 24
0,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30,00
35,00
40,00
45,00
50,00
55,00
60,00
65,00
70,00
75,00
1 5 6 10 15 25 23 18 19 8 9 12 17 21 2 3 4 14 16 7 22 13 11 24
0,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30,00
35,00
40,00
45,00
50,00
55,00
60,00
65,00
70,00
75,00
1 5 6 10 15 25 23 18 19 8 9 12 17 21 2 3 4 14 16 7 22 13 11 24
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
1 5 6 10 15 25 23 18 19 8 9 12 17 21 2 3 4 14 16 7 22 13 11 24
17,24
11,70
7,82
48,12
1,03
14,10
Cuidado a imaturos
Imobilidade
Interações sociais
Interações agonísticas
Atividades alimentares
Marcha exploratória
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
75,00
90,00
6 15 17 22 23 29 34 35 36 40 42 45 46 8 9 10 11 18 21 25 28 30 31 37 39 43 44 16 24 0 1 2 3 4 5 7 12 13 14 19 20 27 32 33 38 41
3
Figura V. Etograma da colônia D (2044 scans). Os indivíduos estão representados em
colunas (seu perfil deve ser observado verticalmente) e as atividades em linhas. As
porcentagens ao lado das linhas tracejadas representam a freqüência em que cada atividade
foi realizada na colônia.
10,56
4,50
19,81
16,58
Marcha
exploratória
Interações
sociais
Atividades
alimentares
Interações agonísticas
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
4 12 16 18 26 21 23 28 11 8 13 20 22 25 29 5 31 7 10 24 30 2 3 14 15 9 17 27
0
15
30
45
60
4 12 16 18 26 21 23 28 11 8 13 20 22 25 29 5 31 7 10 24 30 2 3 14 15 9 17 27
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
4 12 16 18 26 21 23 28 11 8 13 20 22 25 29 5 31 7 10 24 30 2 3 14 15 9 17 27
0
15
30
45
60
4 12 16 18 26 21 23 28 11 8 13 20 22 25 29 5 31 7 10 24 30 2 3 14 15 9 17 27
0
15
30
45
4 12 16 18 26 21 23 28 11 8 13 20 22 25 29 5 31 7 10 24 30 2 3 14 15 9 17 27
Cuidado a
imaturos
6,40
0,00
15,00
30,00
45,00
60,00
4 12 16 18 26 21 23 28 11 8 13 20 22 25 29 5 31 7 10 24 30 2 3 14 15 9 17 27
4,75
Imobilidade
4
Figura VI. Etograma da colônia E (3802 scans). Os indivíduos estão representados em
colunas (seu perfil deve ser observado verticalmente) e as atividades em linhas. As
porcentagens ao lado das linhas tracejadas representam a freqüência em que cada
atividade foi realizada na colônia.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
85
43 44 40 14 45 46 48 19 51 38 50 21 36 32 13 25 42 49 52 6 28 23 18 2 30 7 41 12 11 34 4 5 26 27 1 3 8 9 10 15 16 17 20 22 24 29 31 33 35 37 39 47
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
85
43 44 40 14 45 46 48 19 51 38 50 21 36 32 13 25 42 49 52 6 28 23 18 2 30 7 41 12 11 34 4 5 26 27 1 3 8 9 10 15 16 17 20 22 24 29 31 33 35 37 39 47
0
5
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30
35
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45
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55
60
65
70
75
80
85
43 44 40 14 45 46 48 19 51 38 50 21 36 32 13 25 42 49 52 6 28 23 18 2 30 7 41 12 11 34 4 5 26 27 1 3 8 9 10 15 16 17 20 22 24 29 31 33 35 37 39 47
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50
55
60
65
70
75
80
85
43 44 40 14 45 46 48 19 51 38 50 21 36 32 13 25 42 49 52 6 28 23 18 2 30 7 41 12 11 34 4 5 26 27 1 3 8 9 10 15 16 17 20 22 24 29 31 33 35 37 39 47
0
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35
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55
60
65
70
75
80
85
43 44 40 14 45 46 48 19 51 38 50 21 36 32 13 25 42 49 52 6 28 23 18 2 30 7 41 12 11 34 4 5 26 27 1 3 8 9 10 15 16 17 20 22 24 29 31 33 35 37 39 47
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
85
43 44 40 14 45 46 48 19 51 38 50 21 36 32 13 25 42 49 52 6 28 23 18 2 30 7 41 12 11 34 4 5 26 27 1 3 8 9 10 15 16 17 20 22 24 29 31 33 35 37 39 47
7,57 %
55,70
8,62
10,04
3,26
14,78
Cuidado a
imaturos
Atividades
alimentares
Interações
sociais
Marcha
exploratória
Imobilidade
Interações
agonísticas
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