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ELIANA FARIA DE OLIVEIRA
ANFÍBIOS ANUROS EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA NO SUDESTE
DO BRASIL: RIQUEZA E PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES
Dissertação apresentada à
Universidade Federal de Viçosa,
como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Biologia Animal, para obtenção
do título de Magister Scientiae.
VIÇOSA
MINAS GERAIS – BRASIL
2009
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ELIANA FARIA DE OLIVEIRA
ANFÍBIOS ANUROS EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA NO SUDESTE
DO BRASIL: RIQUEZA E PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES
Dissertação apresentada à
Universidade Federal de Viçosa,
como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Biologia Animal, para obtenção
do título de Magister Scientiae.
APROVADA: 03 de abril de 2009
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ii
“Jamais o sol vê a sombra.”
Leonardo da Vinci
iii
À minha querida família e
aos eternos amigos...
iv
AGRADECIMENTOS
A realização deste trabalho não teria sido possível sem a ajuda e a
colaboração de muitas pessoas, que direta ou indiretamente foram fundamentais
na sua concretização e, as quais serei eternamente grata.
Ao Renato N. Feio pela amizade, orientação e confiança em mim
depositada, e por me incentivar a iniciar na biogeografia, a qual se tornou um
grande presente;
Ao José Henrique Schoereder pela amizade, co-orientação e por
compartilhar suas experiências sobre ecologia e estatística;
Ao Jorge A. Dergam pela amizade, co-orientação e vastos conhecimentos
transmitidos;
Ao José Cassimiro, Juliana Peres, Paula Valdujo e Vanessa Verdade
pela hospitalidade e ajuda com informações importantes sobre os sapos da região
estudada, confiando a mim seus valiosos dados;
À Paula Valdujo e Renato Bérnils por compartilharem comigo seus
conhecimentos sobre biogeografia;
Aos curadores, estagiários e funcionários das coleções científicas
consultadas durante este estudo, que permitiram meu trabalho e muito me
ajudaram, sem os quais esta dissertação não seria possível: Gustavo Prado
(MBML), Juliana Peres (MBML), José Eduardo Simon (MBML), José P.
Pombal Junior (MNRJ), Rafael (MNRJ), Hussan Zaher (MZUSP), Vanessa
Verdade (MZUSP), Carol (MZUSP), Marcela (CHUNB) e Paulo Garcia (UFMG);
À Jussara Dayrell, Júlia T. Santos e João Victor Lacerda pela prazerosa
companhia e imensa ajuda com a coleta de dados nas coleções científicas;
À Carla Cassini (Balinha), Mônica Cardoso e Renato Bérnils pelo aporte
bibliográfico imprescindível, e ao Pedro Bernardo (Pit) e novamente a Balinha
pelo socorro quando na falta de algum artigo;
Aos Professores Paulo C. A. Garcia e Luciana B. Nascimento pelo aceite
em participar da banca de avaliação desta dissertação com suas preciosas
sugestões;
Ao Renato Totti e Letícia Fávaro pela enorme ajuda com os mapas;
À minha amiga do coração Paula Margotto e ao Jorge Dergam pelo
auxílio no Abstract;
v
Á minha queridíssima amiga Jussara Dayrell pela leitura e sugestões do
manuscrito, mesmo atolada de afazeres com sua dissertação;
A todos os amigos do Museu de Zoologia João Moojen, Ana Bárbara, Ana
Paula, André (Bebé), Breno (Finin), Diego, Eliza, Emanuel (Manu), Henrique
(Henriqueta), João Victor (Jhonny), João Marcos (Joãozinho), Jussara (Jussa),
Júlia, Larissa, Luiz Henrique (Zé), Maria Clara, Marina (Marininha), Mário,
Pâmela (Pam), Raisa, Renata (Renatinha), Roberto (Robertão), Rodolfo,
Vinícius (São-Pedro) e Vítor (Vitim), aos funcionários Zé Brás e Zé Lelis, além
dos agregados Fred, Kyvia, Néia e Patrícia (Patricinha) pela agradável
convivência, amizade e pelas inúmeras ajudas que vão desde o simples incentivo
ao auxílio na solução de problemas. Os churrascos moojenianos e os encontros
no Helinho sempre serão lembrados com muita nostalgia e com muita história boa
para contar! rs;
Aos também sobreviventes do mestrado, Finin e Jussa, por
compartilharmos dos mesmos sentimentos: ansias, inseguranças, descobertas,
confianças e conquistas. Formamos um trio vencedor! ...assim espero! rs;
À minha querida irmã Elisa e minhas eternas amigas Andrea, Elaine,
Letícia e Paula, pelo convívio e por compartilharem comigo tanto as angústias
como os momentos de alegria e sempre estarem ao meu lado me dando força e
incentivo durante esta jornada;
Às minhas queridas amigas Cibele e Luiza por me acolherem em São
Paulo e me proporcionarem momentos inesquecíveis na “cidade grande”;
A toda minha família, principalmente meus pais, Valdir e Odila, e minhas
irmãs, Elisa e Larissa, por todo amor, carinho, apoio e compreensão nestes anos
de tantas ausências;
À Universidade Federal de Viçosa, ao Curso de Pós-Graduação em
Biologia Animal e ao Museu de Zoologia João Moojen pela oportunidade de
realizar-me profissionalmente.
Todos vocês contribuíram com esta conquista e fizeram meus dias serem mais
alegres e minha trajetória menos árdua para vencer esta etapa de minha vida!
vi
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS vii
LISTA DE TABELAS ix
RESUMO x
ABSTRACT xii
1. INTRODUÇÃO 1
2. MATERIAIS E MÉTODOS 5
2.1. Áreas de Estudo 5
2.1.1. Parque Estadual do Rio Doce 10
2.1.2. Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano
Miguel Abdala 10
2.1.3. Município de Viçosa 11
2.1.4. Parque Estadual da Serra do Brigadeiro 11
2.1.5. Parque Nacional do Caparaó 12
2.1.6. Município de Santa Teresa 12
2.1.7. Reserva Biológica de Duas Bocas 13
2.2. Coleta e Análise dos Dados 13
2.2.1. Riqueza de Espécies 13
2.2.2. Influência da Altitude 14
2.2.3. Influencia da Distância 16
2.2.4. Padrões de distribuição Biogeográficos 16
3. RESULTADOS 18
3.1. Riqueza de Espécies 18
3.2. Influência da Altitude 23
3.3. Influência da Distância 24
3.4. Padrões de Distribuições Biogeográficos 27
4. DISCUSSÃO 41
4.1. Riqueza de Espécies 41
4.2. Influência da Altitude 44
4.3 Influência da Distância 48
4.4. Padrões de Distribuições Biogeográficos 50
5. CONCLUSÃO 57
6. BIBLIOGRAFIA 59
APÊNDICE 70
vii
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Mapa com a localização das áreas de estudo.........................................7
Figura 2. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 1)....................8
Figura 3. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 2)....................9
Figura 4. Gráfico da riqueza total de espécies de anuros ao longo do gradiente
altitudinal das áreas amostrais: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular
do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque
Estadual da Serra do Brigadeiro, município de Santa Teresa, Reserva Biológica
de Duas Bocas e Parque Nacional do Caparaó, todos no sudeste do Brasil........24
Figura 5. Matrizes de similaridades entre as distâncias das áreas e entre a
composição de espécies de anuros.......................................................................25
Figura 6. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
litorâneas que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas e
Submontanos.........................................................................................................30
Figura 7. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
litorâneas que compõe o grupo Submontanos......................................................31
Figura 8. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
litorâneas ou com influência do litoral que compõe o grupo simultaneamente
Submontanos e Montanos.....................................................................................32
Figura 9. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
interioranas que compõe os grupos de Terras Baixas (hachurado) e
simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos (pontilhado).........................33
Figura 10. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
interioranas que compõe o grupo simultaneamente Submontanos e
Montanos...............................................................................................................34
Figura 11. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas,
Submontanos e Montanos.....................................................................................35
viii
Figura 12. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas,
Submontanos, Montanos e Altimontanos..............................................................36
Figura 13. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente Submontanos,
Montanos e Altimontanos.......................................................................................37
Figura 14. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas e
Submontanos.........................................................................................................38
Figura 15. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas,
Submontanos e Montanos.....................................................................................39
Figura 16. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies
de ampla distribuição que compõe o grupo Submontanos....................................40
ix
ÍNDICE DE TABELAS
Tabela 1. Riqueza inicial e final de espécies de anfíbios anuros, além do número
de espécies incluídas e excluídas de cada área de estudo...................................18
Tabela 2. Espécies incluídas e excluídas das listas de espécies das áreas
amostrais no sudeste do Brasil..............................................................................70
Tabela 3. Riqueza total de espécies de anuros de cada área
amostral no sudeste
do Brasil.................................................................................................................72
Tabela 4. Espécies de anuros em algum grau de ameaça e/ou inclusas na
categoria de Deficientes em Dados (DD) a nível internacional e nos Estados de
Minas Gerais e Espírito Santo...............................................................................22
Tabela 5. Padrões de distribuição das espécies de anuros ao longo do gradiente
altitudinal de uma porção da Mata Atlântica do sudeste do Brasil.........................79
Tabela 6. Espécies que mais e menos contribuíram com a separação das áreas
estudadas: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular do Patrimônio
Natural Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque Estadual da Serra
do Brigadeiro, município de Santa Teresa, Reserva Biológica de Duas Bocas e
Parque Nacional do Caparaó.................................................................................26
x
RESUMO
OLIVEIRA, Eliana Faria de, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, abril de 2009.
Anfíbios Anuros em Fragmentos de Mata Atlântica no Sudeste do Brasil:
Riqueza e Padrões de Distribuição de Espécies. Orientador: Renato Neves
Feio. Co-orientadores: José Henrique Schoereder e Jorge Abdala Dergam dos
Santos.
A anurofauna da Mata Atlântica está entre as mais conhecidas do país. A partir da
atualização das listas de espécies de anuros de uma região de Mata Atlântica do
sudeste do Brasil, e conseqüentemente, das suas distribuições geográficas, foi
possível avaliar (i) a influência da altitude na riqueza de espécies, (ii) influência da
distância na similaridade da anurofauna, e por fim (iii) influência da altitude e da
continentalidade nos padrões de distribuição dos anuros. A atualização das listas
se procedeu a partir de consultas às coleções herpetológicas ou dados cedidos
por pesquisadores. O gradiente altitudinal, o qual variou de 200 a 2800 metros, foi
dividido a priori em intervalos de 100 metros. Para analisar estatisticamente a
influência da altitude na riqueza das espécies de anuros foi feita uma análise de
regressão simples, com distribuição de Poisson, corrigida para a sobredispersão.
A influência da distância sobre a distribuição da anurofauna foi avaliada através
do teste de Mantel. A área biogeográfica estudada abriga 17% da riqueza de
anfíbios anuros do Brasil e 35% da riqueza conhecida para a Mata Atlântica.
Cerca de 9% das espécies se encontram em processo de descrição, 32% estão
classificadas em algum grau de ameaça e/ou inclusas na categoria de Deficiente
em Dados e 5% são endêmicas. A altitude influenciou significativamente o padrão
de riqueza das espécies de anuros, com a presença de um pico de riqueza nos
intervalos altitudinais de 600 e 700 metros. Este padrão altitudinal de riqueza foi
correlacionado com espécies de baixada e de áreas montanhosas que exibiram
restrita distribuição altitudinal e organismos que apresentaram distribuição
altitudinal ampla. A área biogeográfica estudada apresentou valores baixos a
intermediários de similaridade da anurofauna, sugerindo que a Mata Atlântica do
sudeste do Brasil apresenta comunidades bem diferenciadas de anuros entre as
áreas estudadas. As áreas litorâneas compartilharam maior número de espécies
que as interioranas, e entre estas, houve maior similaridade entre as áreas de
xi
baixada e entre as áreas de altitude elevada. A partir das distribuições
geográficas exibidas pelos anuros de uma porção da Mata Atlântica do sudeste
do Brasil propõe-se a existência de três grupos de anuros: os litorâneos, os
interioranos e os de ampla distribuição geográfica.
xii
ABSTRACT
OLIVEIRA, Eliana Faria de, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, April of 2009.
Amphibian Anuran in Fragments of Atlantic Forests Domain in southeastern
of Brazil: Patterns of Species Richness and Distribution. Adviser: Renato
Neves Feio. Co-advisers: José Henrique Schoereder and Jorge Abdala Dergam
dos Santos.
The Anuran fauna of the Atlantic Forest has been intensively studied in Brazil. An
update of species listings of a Atlantic Forest region in southeastern Brazil allowed
to evaluate (i) the altitudinal influence in species richness, (ii) the distance effect
on the similarity of Anuran fauna and (iii) and the joint effects of altitude and
mainland in the distribution patterns of anurans. A survey was conducted on
collection identification and data gathered by researchers. The altitudinal gradient
ranged from 220 to 2800 meters above sea level. Analyses were based on
arbitrary 100 meters classes. A regression analysis allowed to estimate the
influence of altitude on the richness of anuran species, fitting a Poisson distribution
corrected for overdispersal. The influence of distance over the anuran distribution
was evaluated using Mantel´s test. The studied region harbors 17% of the
Brazilian anuran fauna and 35% of the Atlantic Forest anuran diversity. Nine
percent of these species are currently being described, 32% are classified under
varying degrees of threat and/or are included as Data Defficient; 5% are endemic.
The influence of altitude was significant for species richness and a peak of
richness was observed a 600 and 700 meters classes. This pattern resulted from a
combination of species that are characteristic of lowland and montane areas with
restricted altitudinal distribution and widespread species. Overall similarity values
ranged from low to moderate, suggesting that in southeastern Brazil, the Atlantic
Forest has well differentiated anuran communities. Littoral areas shared more
species among them than with any of the mainland and mainland populations
were also more similar. Based on these distribution patterns, it is suggested the
existence of three Atlantic Forest anuran groups: the littoral, the mainland and the
ones with widespread distribution patterns.
1
1. INTRODUÇÃO
O Brasil está entre os países com a maior biodiversidade do planeta,
abrigando cerca de 15 a 20% da biota mundial (Lewinsohn & Prado, 2002). Esta
expressiva diversidade biológica não está distribuída uniformemente pelo território
nacional e esta distribuição não é ao acaso (Myers & Giller, 1988; Carvalho, 2004;
Lomolino et al., 2006), uma vez que existem áreas que possuem maior
diversidade de espécies que outras (Carvalho, 2004; Lomolino et al., 2006).
Os processos abióticos ou bióticos que implicam na formação dos padrões
biogeográficos (Brooks et al., 1992; Myers & Giller, 1988; Lomolino et al., 2006;
Naniwadekar & Vasudevan, 2007), resultam da interação entre processos
ecológicos, históricos e estocásticos (Haydon et al., 1994; Lomolino et al., 2006;
Santos & Amorim, 2007). De um lado, atuam processos bióticos que incluem
adaptação, especiação e extinção, além das interações biológicas, tais como
predação, competição e dispersão (Brooks et al., 1992; Myers & Giller, 1988;
Lomolino et al., 2006), enquanto que processos abióticos compreendem distúrbios
locais como fogo, furacão, inundação e erupções vulcânicas, bem como
movimentos tectônicos de placas, mudanças do nível do mar e nas circulações
climática e oceânica de escalas mais ampla (Myers & Giller, 1988). Ambos os
processos influenciam os padrões de distribuição em muitos tipos de habitats e
em gradientes geográficos, que incluem área, isolamento, latitude, profundidade e
altitude (Lomolino et al., 2006).
Em geral, a riqueza de espécies diminui ao longo de gradientes com
condições climáticas e físicas moderadas a extremas (Navas, 1999). O declínio
da riqueza de espécies com aumento da altitude é aceito como padrão geral
(Rahbek, 1995, 2005; Sanders, 2002), sendo corroborado tanto por estudos com
vertebrados quanto invertebrados (e.g. Poynton, 2003; Suárez-Badillo & Ramírez-
Pinilla, 2004; Hausdorf, 2006). Mesmo com tantas evidências, os padrões de
riqueza de espécies ao longo de gradientes geográficos variam
consideravelmente em diferentes partes do mundo (Naniwadekar & Vasudevan,
2007), a tal ponto que tais evidências são contestadas (Naniwadekar &
Vasudevan, 2007; Bernal & Linch, 2008).
Por trás da altitude, há inúmeros fatores bióticos e abióticos que
influenciam a riqueza (Rahbek, 1995) e a distribuição de espécies (Naniwadekar
2
& Vasudean, 2007). Os padrões biogeográficos ao longo de gradientes altitudinais
são frequentemente limitadas por fatores bióticos, não apenas fisiológicos (Navas,
2006), como competição (Case et al., 2005), parasitismo (Briers, 2003) e
predação (Dekker, 1989), sendo que a densidade de predadores e presas afeta a
taxa de crescimento e características da história de vida de anfíbios (Bernardo &
Agosta, 2003). Anuros com desenvolvimento direto e anuros arborícolas são
positivamente influenciados pela altitude, enquanto que o tamanho do corpo das
espécies diminuem em elevadas altitudes (Naniwadekar & Vasudevan, 2007).
Fatores abióticos, como temperatura e umidade do solo (Naniwadekar &
Vasudevan, 2007) e a temperatura ambiente (Duellman & Trueb, 1994; Navas,
2003) desempenham importante função na estrutura da comunidade de anuros ao
longo do gradiente altitudinal, assim como os níveis elevados de radiação ultra-
violeta e pressão parcial de oxigênio reduzida exibidos em gradientes de baixa
temperatura, que podem impactar o desenvolvimento embrionário (Navas, 2006).
Porém, a maioria das hipóteses de fatores causais não pode ser testada
devido à falta de evidência empírica e porque muitas variáveis são
autocorrelacionadas (Diniz-Filho et al., 2003). Os processos que os governam são
igualmente variados (Rahbek, 1995) e quando separadamente analisados
parecem insuficientes para explicar plenamente o padrão, visto que a maioria das
hipóteses não leva em conta a dimensão do tempo filogenético, no qual as
espécies originaram, evoluíram e se extinguiram (Brayard et al., 2005).
Embora a riqueza de espécies possa variar consideravelmente ao longo de
diferentes gradientes altitudinais, Stevens (1992) encontrou uma correlação
positiva entre a amplitude altitudinal das espécies e a altitude. Este padrão,
inicialmente observado para o gradiente latitudinal (Rapoport, 1975), é conhecido
como “Efeito Rapoport”, e sustenta que a amplitude de distribuição das espécies
aumenta do equador aos pólos, ocorrendo o mesmo das áreas de baixadas às de
elevada altitude.
Ainda que muitos estudos confirmem este padrão (Stevens, 1989, 1992;
Sanders, 2002; Hausdorf, 2006; outras referências em Ribas & Schoereder,
2006), outros sugerem que o Efeito Rapoport não é um modelo amplo na ecologia
global (Bernal & Lynch, 2008; outras referências em Ribas & Schoereder, 2006).
Na literatura geográfica, um outro padrão reconhecido e chamado de
“Primeira Lei da Geografia” é que a similaridade entre duas observações diminui
3
quando a distância entre elas aumenta (Tobler, 1970). Consequentemente, áreas
mais próximas compartilham maior número de espécies que áreas mais distantes
(Nekola & White, 1999; Azevedo-Ramos & Galatti, 2002).
Enquanto biogeógrafos e ecólogos têm raramente se referido a distância, a
correlação negativa entre distância e similaridade está implícita em vários
fenômenos ecológicos e evolutivos (Nekola & White, 1999). Mesmo que a
distância geográfica afete a taxa de substituição da comunidade de anuros, outros
fatores podem estar envolvidos nas diferenças de composição e substituição de
espécies entre as áreas (Rocha et al., 2008). A taxa de diminuição da similaridade
pela distância varia com a resistência de gradientes ambientais à frente e difere
entre taxa e entre paisagens com configurações espaciais e históricas diferentes
(Nekola & White, 1999).
Assim, a pesquisa por explicações causais e padrões gerais de distribuição
de espécies ao longo de gradientes geográficos e ambientais é uma longa meta
para biogeógrafos e ecólogos (Almeida-Neto et al., 2006), sendo que a
investigação da distribuição atual e da variação geográfica da biodiversidade,
desde genes até comunidades e ecossistemas (Lomolino et al., 2006), é o ponto
inicial para análises biogeográficas.
Dentre os biomas brasileiros, a Mata Atlântica se destaca pela elevada
riqueza de espécies e de endemismos de plantas e vertebrados terrestres
(Mittermeier et al., 2005). Para entender por que esta biodiversidade está
distribuída irregularmente, organizando-se em biomas tão específicos, é
necessário avaliar processos espaciais e temporais que deram forma à
distribuição atual das espécies (Costa et al., 2000).
Mesmo ocupando a primeira colocação mundial na relação de países com
maior riqueza de anfíbios, com cerca de 840 já reconhecidas (SBH, 2008), o
Brasil carece de estudos biogeográficos envolvendo este grupo (Ron, 2000).
Embora a Mata Atlântica brasileira seja um dos hospots mundiais de diversidade
biológica (Morellato & Haddad, 2000; Mittermeier et al., 2005; Cruz & Feio, 2007),
pouco se conhece sobre a riqueza e distribuição da fauna de anuros, composição
das comunidades e endemismos deste bioma. Somado a isso, informações
dispersas e não publicadas dificultam o acesso a tais conhecimentos básicos.
A carência de informações disponíveis aliada ao conhecimento incipiente
do funcionamento do ecossistema tornam difícil o estabelecimento de planos para
4
o desenvolvimento local (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002). Os conhecimentos
procedentes de estudos biogeográficos subsidiam informações precisas para
criação de novas unidades de conservação, bem como a valorização de áreas já
estabelecidas, sendo uma importante ferramenta atual que pode ser empregada
na conservação (Carvalho, 2004).
Na Mata Atlântica são observados variações de fitofisionomias e gradientes
de relevo que permitem explorar os padrões de distribuição geográfica dos
organismos deste bioma. Este estudo pretendeu identificar padrões
biogeográficos da anurofauna em remanescentes da Mata Atlântica do sudeste do
Brasil. A principal hipótese de trabalho foi que os padrões de riqueza e
distribuição de anfíbios anuros são influenciados pela altitude e continentalidade.
Para tal, a dissertação aborda: (i) Riqueza de espécies de anuros em cada área
de estudo; (ii) Influência da altitude nos padrões de riqueza da anurofauna; iii)
Influência da distância na similaridade da anurofauna entre as áreas estudadas; e
(iv) Influência da altitude e continentalidade nos padrões de distribuição das
espécies de anuros.
5
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. Áreas de Estudo
Foram selecionadas áreas amostrais, no sudeste do Brasil, ao longo dos
Estados do Espírito Santo e Minas Gerais, que possuem 46.077,519 e
586.528,293 km
2
de extensão, respectivamente (IBGE, 2009). A área
biogeográfica estudada situa-se entre os paralelos 19°28’ e 20°59’ S de ambos
Estados e é coberta por vegetação do domínio da Mata Atlântica (Ab’Saber,
1977), incluindo Floresta Ombrófila Densa Montana e Submontana, Floresta
Estacional Semidecidual Montana e Submontana, Floresta Ombrófila Mista e
Refúgios Vegetacionais (Veloso et al., 1991).
Dentre os fragmentos de Mata Atlântica com a listagem de anuros
conhecida e disponível, destacam-se: (i) Parque Estadual do Rio Doce (Feio et
al., 1998), (ii) Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala
(Cassimiro & Bertoluci, 2002; José Cassimiro, dados não publicados), (iii)
município de Viçosa (Dayrell et al., 2006a; Dayrell, 2007) e (iv) Parque Estadual
da Serra do Brigadeiro (Feio et al., 2008), todos localizados em Minas Gerais; (v)
município de Santa Teresa (Rodder et al., 2007) e (vi) Reserva Biológica de Duas
Bocas (Prado, 2002; Prado & Pombal, 2005; Leone, 2008), situados no Espírito
Santo; e (vii) Parque Nacional do Caparaó (Valdujo et al., 2006), que se encontra
na divisa dos dois Estados.
Todas as áreas integram a Bacia do Rio Doce (MMA, 2009), exceto a
Reserva Biológica de Duas Bocas, localizada no município de Cariacica/ES, e
alguns municípios do lado capixaba do Parque Nacional do Caparaó, que
pertencem às Bacias do Rio Santa Maria e do Rio Itabapoana, respectivamente
(Bernardes, 2008a, 2008b).
Importantes gradientes geográficos e ecológicos (e.g. relevo, clima,
vegetação) são observados na área biogeográfica, principalmente de leste para
oeste, e pelo fato de algumas áreas, como o Parque Estadual da Serra do
Brigadeiro, Parque Nacional do Caparaó e o município de Santa Teresa,
integrarem o Complexo Serrano da Mantiqueira (Cruz & Feio, 2007). Segundo
classificação de Koppen, a área biogeográfica, de modo geral, apresenta três
tipos climáticos: clima tropical com estação seca de inverno (Aw) nas áreas de
baixada; clima temperado úmido com inverno seco e verão quente (Cwa) nas
6
áreas com altitudes medianas; e clima temperado úmido com inverno seco e
verão ameno (Cwb) nas áreas mais elevadas. As menores altitudes são
observadas nas planícies litorâneas do Espírito Santo e nas áreas interioranas de
Minas Gerais, próximas ao vale do Rio Doce, onde em ambas são registradas
altitudes de 200 metros ao nível do mar. As maiores elevações estão na divisa
dos dois Estados, relacionadas a escarpas da Serra do Caparaó, que atinge cerca
de 2.890 metros de altitude (Bonvicino et al., 1997).
Deste modo, os fragmentos de Mata Atlântica estudados estão dispostos
ao longo de um gradiente longitudinal, além de apresentarem marcante variação
altitudinal (Figuras 1, 2 e 3).
7
Figura 1. Mapa com a localização das áreas de estudo. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio
Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); município de Santa Teresa (ST), Reserva Biológica de Duas Bocas (DB), representada pelo município de
Cariacica; Parque Nacional do Caparaó (CP); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG) e o município de Viçosa (VC).
8
Figura 2. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 1). Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do
Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); município de Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB), representada pelo
município de Cariacica.
9
Figura 3. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 2). Legenda: município de Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do
Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB), representada pelo município de Cariacica.
10
A seguir, encontra-se uma breve descrição de cada área da área
biogeográfica estudada:
2.1.1. Parque Estadual do Rio Doce (RD)
O Parque Estadual do Rio Doce, com aproximadamente 36.000 hectares, é
considerado a maior reserva de Mata Atlântica contínua do Estado de Minas
Gerais. Localizado entre os paralelos 19º48’ e 19º29’ S e os meridianos 42º38’ e
42º28’ W, abrange os municípios de Marliéria, Dionísio e Timóteo, em altitudes
que variam de 236 a 515 metros (IEF, 1994). O RD é limitado ao lado leste pelo
Rio Doce e ao norte pelo seu afluente, o Rio Piracicaba, além de abrigar um
complexo hídrico de cerca de 50 lagoas naturais (Feio et al., 1998). Os estudos
envolvendo a anurofauna local iniciaram em 1982 (Renato Feio, com. pess.). Na
década de 90, estudos e coletas esporádicas resultaram em novos registros de
distribuição de espécies para o estado de Minas Gerais (Feio et al., 1999) e na
compilação da riqueza de espécies de anuros da unidade de conservação (Feio et
al., 1998). Em 2002, foi realizado o plano de manejo do RD, porém, o grupo da
herpetofauna não foi contemplado, utilizando-se apenas dados secundários. Nos
últimos anos, a área tem sido alvo de projetos envolvendo a herpetofauna e vem
sendo frequentemente amostrada (Camila Rabelo, com. pess.). Porém, os dados
disponíveis sobre a riqueza de anuros do RD constam de 1998, com registro de
38 espécies (Feio et al., 1998).
2.1.2. Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala
(FA)
O município de Caratinga, localizado na região mineira do Rio Doce,
apresenta fragmentos significativos de Mata Atlântica. Dentre estes, destaca-se a
Estação Biológica de Caratinga (19°43’ S, 41°49’ W), atualmente declarada pelo
IBAMA como Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Feliciano Miguel
Abdala. Localizada na Fazenda Montes Claros, distrito de Santo Antônio do
Manhuaçu, apresenta área de 957 hectares e abrange cotas altimétricas que
variam de 400 a 680 metros (Cassimiro, dados não publicados). A FA é conhecida
principalmente por abrigar uma das maiores populações do muriqui-do-norte ou
monocarvoeiros (Brachyteles hypoxanthus) do Brasil (Strier & Boubli, 2006). Por
sua vez, a herpetofauna da FA foi exaustivamente estudada durante coletas
11
mensais que se estenderam por mais de dois anos. Até o momento, há o
conhecimento de 39 espécies de anfíbios para a área (Cassimiro & Bertoluci,
2002; José Cassimiro, dados não publicados).
2.1.3. Município de Viçosa (VC)
O município de Viçosa está localizado na Zona da Mata mineira em
altitudes que variam de 550 a 750 metros, consistindo em região
caracteristicamente montanhosa. Apresenta fragmentos de Floresta Estacional
Semidecidual, como a Mata de Biologia (20°45’27” S, 42°51’38” W) e a Estação
de Pesquisa, Treinamento e Educação Ambiental Mata do Paraíso, com cerca de
75 e 195 hectares, respectivamente. Os primeiros registros da anurofauna local
datam da década de 30 e 40, mas foi somente nos últimos 20 anos que este
grupo de vertebrados veio a ser efetivamente estudado (Cassini, 2006; Dayrell et
al., 2006a; Oliveira, 2006; Dayrell, 2007; Oliveira et al., 2007; Silva, 2007). Até o
momento, são conhecidas 33 espécies de anuros para o município (Dayrell et al.,
2006a; Dayrell, 2007).
2.1.4. Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG)
O Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (20º43’21” S, 42º29’06” W)
compreende as partes mais elevadas de um conjunto de serras integrantes do
Complexo da Serra da Mantiqueira, atingindo 1.895 metros de altitude na maior
cota e cerca de 1.000 metros em seus limites inferiores (Feio et al., 2008).
Localizado na Zona da Mata mineira, o BG abrange áreas dos municípios de
Araponga, Fervedouro, Miradouro, Ervália, Sericita, Pedra Bonita, Muriaé e
Divino, totalizando 13.210 hectares (IEF, 2000). Os estudos sobre os anfíbios
iniciaram-se em 1994, na região central do parque. A partir de 2002 e 2005, a
região norte e sul, respectivamente, começaram a ser amostradas (Feio et al.,
2008). O conjunto destes estudos resultou em dissertações de mestrado (Santos,
2003; Breno de Assis, em andamento), nota de ampliação de distribuição de
espécie (Dayrell et al., 2006b) e compilação da riqueza da anurofauna local (Feio
et al., 2008). Em decorrência, há o registro de 44 espécies de anuros para a
unidade de conservação (Feio et al., 2008).
12
2.1.5. Parque Nacional do Caparaó (CP)
O Parque Nacional do Caparaó situa-se na divisa dos Estados de Minas
Gerais e Espírito Santo, abrangendo os municípios mineiros de Alto Caparaó, Alto
Jequitibá, Caparaó e Espera Feliz, e os municípios capixabas de Iúna, Ibitirama,
Irupí, Dores do Rio Preto, Divino de São Lourenço, Guaçuí e Muniz Feire.
Localizado entre os paralelos 20º19’ a 20º37’ S e os meridianos 41º 43’ a 41º53’
W (Bonvicino et al., 1997), apresenta área de aproximadamente 31.800 hectares
(Ibama, 2009). A região da Serra do Caparaó é considerada as mais altas da
porção sudeste do Brasil, apresentando altitudes que variam de 957 a 2.890
metros (Bonvicino et al., 1997). Não há registros na literatura de estudos
realizados na região do CP enfocando inventários da anurofauna, apenas
trabalhos pontuais de descrição de espécies (Heyer, 1982, 1983). Mais
recentemente, foi iniciado um estudo amplo e detalhado a respeito da
herpetofauna do CP, conduzido pela equipe do pesquisador Dr. Miguel Trefault
Rodrigues (USP), em campanhas esporádicas realizadas nos anos de 2004,
2005, 2007 e 2008 (Valdujo et al., 2006; Verdade com. pess.). Os dados
disponíveis da anurofauna do CP foram obtidos a partir do Plano de Manejo da
referida unidade de conservação, que utilizou informações secundárias da equipe
de pesquisadores da USP, além da realização de novas amostragens,
contabilizando 39 espécies (Valdujo et al., 2006).
2.1.6. Município de Santa Teresa (ST)
O município de Santa Teresa (19º54’20’’ S, 40º33'44’’ W), com altitudes
que variam de 550 a 950 metros (Passamani et al., 2000), está localizado na
Serra da Boa Vista, uma designação regional da porção nordeste do Complexo
Serrano da Mantiqueira no Estado do Espírito Santo (Cruz & Feio, 2007). O
conhecimento sobre a anurofauna de Santa Teresa é relativamente extenso, e até
pouco tempo, bastante fragmentado. As primeiras citações sobre a fauna de
anuros do município ocorreram em meados da década de 70 e 80, em trabalhos
realizados por pesquisadores brasileiros e por estrangeiros naturalistas viajantes
e/ou residentes, com envio do material coletado para o exterior (e.g. W. R. Heyer
e P. Weygoldt). As principais contribuições deste período são de Izecksohn &
Cruz (1976), Cruz (1980), Heyer (1984), Weygoldt & Peixoto (1985), Cruz &
Peixoto (1984, 1987 “1985”), Izecksohn (1988) e Heyer & Wolf (1989), todas
13
descrições de espécies, além de Weygoldt (1989), que trata de mudanças na
composição de anuros de montanhas. Na década de 90 e na atual, outras
espécies foram descritas de exemplares coletados em Santa Teresa (Izecksohn,
1993; Peixoto, 2002; Cruz et al., 2005; Napoli, 2005). Recentemente, foram
totalizadas 102 espécies de anfíbios para o município, a partir de dados da
Reserva Biológica de Santa Lúcia (400 hectares), Reserva Biológica Augusto
Ruschi (4.000 hectares), Parque Municipal do Goiapaba-açu (Ramos & Gasparini,
2004), Pousada Paradiso e Vargem Alta, que culminou no destaque da região por
abrigar a maior riqueza de espécies de anuros do mundo (Rodder et al., 2007).
2.1.7. Reserva Biológica de Duas Bocas (DB)
A Reserva Biológica de Duas Bocas (20º18’05’’ S, 40º28’06’’ W) está
localizada no município de Cariacica, a 27 km do litoral do Espírito Santo. Possui
área total de 2.910 hectares e altitudes que variam entre 200 e 738 metros (Prado
& Pombal, 2005). A anurofauna da DB foi alvo de estudos em 2002 e 2003,
quando visitas mensais foram desenvolvidas (Prado, 2002; Prado & Pombal,
2005). Atualmente, a DB vem sendo amostrada por pesquisadores da
Universidade Federal do Espírito Santo (Leone, 2008). Compilando informações
destes estudos, até o momento, são conhecidas 46 espécies de anuros para a DB
(Prado, 2002; Prado & Pombal, 2005; Leone, 2008).
2.2. Coleta e Análise de Dados
2.2.1. Riqueza de Espécies
Para a realização deste trabalho, foi montado um banco de dados de
riqueza de espécies obtido a partir dos resultados de inventários de espécies de
anuros já desenvolvidos nas áreas escolhidas, adquiridos por meio de artigos
publicados, relatórios técnicos e/ou qualquer outro meio de divulgação, como
livretos e sites de base de dados de instituições de pesquisas.
Além disso, foram examinados espécimes procedentes das áreas de
estudo depositados no Museu de Zoologia João Moojen, da Universidade Federal
de Viçosa (MZUFV), no Museu Nacional do Rio de Janeiro (MNRJ), no Museu de
Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e no Museu de Biologia Prof.
Melo-Leitão (MBML). O banco de dados informatizado da Coleção Herpetológica
da Universidade de Brasília (CHUNB) e dados procedentes da Coleção
14
Herpetológica do Departamento de Zoologia da Universidade Federal de Minas
Gerais (UFMG) também foram analisados.
A inclusão de espécies à listagem se deu após constatação de sua
ausência na mesma, seguida da confirmação a partir do exame de exemplares.
Informações complementares sobre a ocorrência das espécies de anuros nas
áreas de estudo foram obtidas por meio da coleta de dados com pesquisadores
que realizaram ou ainda realizam trabalhos nestas áreas. A exclusão de espécies
da lista foi devido à identificação incorreta, procedência imprecisa, identificação
duvidosa de espécimes jovens ou ausência de registro testemunho para a área. A
atualização das listas de espécies foi importante para minimizar possíveis erros
taxonômicos e espaciais (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002), tornando
imprescindíveis pesquisas as coleções científicas.
A riqueza total de anuros de cada área foi obtida a partir da compilação dos
resultados dos documentos consultados e aqueles provenientes das coleções
herpetológicas. A terminologia taxonômica seguiu as informações disponíveis em
base de dados on-line (Frost, 2008; IUCN, 2008; SBH, 2008).
Para análise dos padrões de riqueza e distribuição da anurofauna quanto à
influência da altitude e da continentalidade foram utilizadas somente espécies
com identidade esclarecida. As espécies citadas como confer (cf.), affinis (aff.),
sem identificação específica (sp.) ou citadas a nível de grupo (gr.) foram
eliminadas desta análise, exceto quando elas ocorrem em somente uma área de
estudo ou possuem ampla distribuição geográfica na região, não interferindo,
portanto, na análise. Este procedimento foi necessário a fim de espécies
diferentes não serem tratadas como uma espécie única (Azevedo-Ramos &
Galatti, 2002).
Espécies novas para ciência, as quais se encontram em processo de
descrição, foram consideradas na análise.
2.2.2. Influência da Altitude
Os padrões biogeográficos quanto à altitude foram identificados a partir da
ocorrência das espécies ao longo do gradiente altitudinal. Os dados de
distribuição altitudinal das espécies foram obtidos por meio dos trabalhos
científicos utilizados como base para este estudo ou, na maioria das vezes, foram
15
disponibilizados por pesquisadores que realizaram ou ainda realizam trabalhos
nas áreas estudadas.
O gradiente altitudinal, o qual variou de 200 a 2890 metros, foi dividido em
intervalos de 100 metros. Cada intervalo obedece a uma variação de 99 metros.
A ocorrência das espécies ao longo dos intervalos altitudinais foi
apresentada em uma tabela, onde o símbolo 1 indica presença. Espécies com
altitudes de ocorrência desconhecidas tiveram as possíveis soluções para melhor
caracterizar seus padrões biogeográficos: (i) quando a espécie já foi registrada
em altitude superior à da área com ausência do registro altitudinal, utilizou-se a
maior cota de altitude desta área; (ii) quando a espécie já foi registrada em
altitude inferior à da área com ausência do registro altitudinal, utilizou-se a menor
cota de altitude desta área; (iii) quando a espécie está presente somente em uma
área e esta apresenta pequena variação altitudinal, utilizou-se a altitude média da
área; e (iv) quando a espécie está presente em área de ampla variação altitudinal,
não foi possível estabelecer uma altitude de ocorrência. As espécies não
registradas em outros intervalos, mas que provavelmente ocorram devido a
interpolação de registros em altitudes maiores ou menores, foram representadas
pelo símbolo 0 (adaptado de Poynton, 2003).
As espécies de anuros com ocorrência altitudinal similar foram agrupadas,
para discernir espécies com maior e menor plasticidade altitudinal. Para tanto,
foram estabelecidas categorias altitudinais distintas que contemplassem as
espécies de todas as áreas estudadas. A classificação aqui utilizada para a
anurofauna foi adaptada da classificação da vegetação brasileira de Veloso et al.
(1991). Os anfíbios de Terras Baixas ocorrem de 200 a 400 metros,
contemplando as espécies que ocorrem no Parque Estadual do Rio Doce, RPPN
Feliciano Miguel Abdala e partes da Reserva Biológica de Duas Bocas. Os
anfíbios Submontanos se distribuem no intervalo altitudinal de 500 a 800 metros,
abrangendo espécies de áreas com altitudes medianas, como Viçosa, Santa
Teresa, além de partes da Reserva Biológica de Duas Bocas. Os anfíbios
Montanos ocorem em intervalos altitudinais que vão de 900 a 1.900 metros,
como o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro e porções do Parque Nacional do
Caparaó. Os anfíbios Altimontanos consistem naqueles que habitam áreas com
altitudes superiores a 2.000 metros, ocorrendo apenas em algumas áreas do
Parque Nacional do Caparaó.
16
A riqueza total de espécies para cada intervalo de altitude foi obtida a partir
da contagem do número de espécies presentes (1) e das presumivelmente
presentes (0).
Para analisar estatisticamente a influência da altitude na riqueza das
espécies de anuros foi feita uma análise de regressão simples, com distribuição
de Poisson, corrigida para a sobredispersão. Esta análise foi feita no software R
(R Development Core Team, 2009), aplicando-se a função quadrática, seguida
análise de resíduo.
2.2.3. Influência da Distância
A influência da distância sobre a distribuição da anurofauna foi avaliada
através do teste de Mantel, a partir das coordenadas geográficas de cada área
(apresentadas no item Áreas de Estudo). Esse teste estima a associação entre
matrizes de dissimilaridade independentes e testa se a associação é maior do que
a esperada por acaso (Sokal & Rohlf, 2000). A análise estatística foi executada no
programa R (R Development Core Team, 2009), utilizando-se o Pacote Vegan
(Oksanen, 2009) e o método de similaridade Bray-Curtis, seguido do teste de
Mantel, baseado em 1.000 permutações.
Matrizes de similaridade das variáveis distância entre áreas e composição
de espécies entre as áreas foram construídas através do Programa PAST, a partir
do método de distância de Bray-Curtis (Hammer et al., 2001).
A análise de SIMPER, realizada no Programa PAST (Hammer et al., 2001),
foi usada para indicar as espécies que mais contribuíram com a separação das
áreas estudadas.
2.2.4. Padrões de Distribuição da Anurofauna
As distribuições das espécies de anuros ao longo dos gradientes altitudinal
e longitudinal foram retratadas em uma representação esquemática que reproduz
estes perfis geográficos.
A representação esquemática dos perfis geográficos foi adaptado de
Veloso et al. (1991) e construído com base nas proximidades das áreas
estudadas.
17
Espécies com distribuições geográficas semelhantes foram agrupadas em
uma mesma representação esquemática, onde tiveram suas distribuições
ilustradas.
Espécies exclusivas de uma única área, bem como aquelas que não
compartilham de um mesmo padrão de distribuição, não foram representadas.
Um banco de dados com informações de distribuição geográfica e
altitudinal de todas as espécies envolvidas neste estudo foi montado para dar
subsídio à discussão dos padrões biogeográficos. Para este fim, foram utilizadas
informações disponíveis em base de dados on-line (Frost, 2008; IUCN, 2008).
18
3. RESULTADOS
3.1. Riqueza de Espécies
A atualização das listas de espécies foi importante para minimizar
possíveis erros taxonômicos e espaciais, já que houve inclusão e exclusão de
espécies a partir das consultas realizadas nas coleções herpetológicas.
A princípio, havia registro de 44, 38 e 39 espécies de anuros para o Parque
Estadual da Serra do Brigadeiro (BG), Parque Estadual do Rio Doce (RD) e o
Parque Nacional do Caparaó (CP), respectivamente. Com a atual revisão, foram
reconhecidas 44, 41 e 51 espécies para as respectivas áreas. A Reserva
Biológica de Duas Bocas (DB), a Reserva Particular do Patrimônio Natural
Feliciano Miguel Abdala (FA) e o município de Santa Teresa (ST), inicialmente,
continham 45, 38 e 102 espécies e, com a nova revisão, possuem 53, 42 e 103
espécies, respectivamente. A única área em que não houve alteração da lista de
espécies foi Viçosa (VC), que permaneceu com 33 anuros.
O CP foi a área que teve o maior número de espécies incluídas (n = 14),
enquanto ST apresentou o maior número de exclusões (n = 10).
A Tabela 1 apresenta a riqueza inicial e final de espécies de anuros, além
do número de espécies incluídas e excluídas de cada área. A lista de espécies
incluídas e excluídas está apresentada na Tabela 2 (no Apêndice).
Tabela 1. Riqueza inicial e final de espécies de anfíbios anuros, além do número de
espécies incluídas e excluídas de cada área de estudo.
Áreas Riqueza Inicial Espécies Incluídas
Espécies Excluídas
Riqueza Final
RD 38 3 - 41
FA 38 4 - 42
VC 33 - - 33
BG 44 1 1 44
CP 39 14 2 51
ST 102 11 10 103
DB 45 9 1 53
Total
147 42 14 150
Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural
Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG);
Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas
Bocas (DB).
19
Os levantamentos realizados junto à literatura e às coleções pesquisadas
permitiram o registro total de 150 espécies de anuros para a região estudada
(Tabela 3, no Apêndice). No entanto, dentre as 150 espécies, sete possuem
problemas taxonômicos, sendo referidas como confer (cf.), affinis (aff.), ao nível
de grupo (gr.) ou ainda sem identificação específica (sp.), e, portanto, foram
eliminadas das análises (espécies hachuradas da Tabela 3). Tais espécies foram
diagnosticadas em mais de uma área, de tal modo que foram totalizados 18
registros com problemas taxonômicos (registros hachurados da Tabela 3). Apesar
da dificuldade de diagnose, estas espécies são importantes na caracterização da
riqueza total da anurofauna local, sendo consideradas somente para este
propósito.
Deste modo, 143 espécies de anuros foram consideradas efetivamente
válidas. Este resultado corresponde a aproximadamente 17% da riqueza de
anuros do Brasil (820 espécies; SBH, 2008) e 35% da riqueza conhecida para a
Mata Atlântica (400 espécies; Cruz & Feio, 2007).
As espécies registradas pertencem a 17 famílias (Amphignathodonthidae,
Aromobatidae, Brachycephalidae, Bufonidae, Centrolenidae, Ceratophryidae,
Craugastoridae, Cycloramphidae, Hylidae, Hylodidae, Leiuperidae,
Leptodactylidae, Microhylidae, Pipidae, Strabomantidae e Ranidae) e 43 gêneros,
representando 80% das famílias e 44% dos gêneros de anuros conhecidos no
Brasil (20 famílias e 96 gêneros; SBH, 2008). As famílias mais representativas
foram Hylidae (66 espécies; 46%), seguida de Cycloramphidae (15 espécies;
10%).
O único representante da família Ranidae, Lithobates castebianus, trata-se
de uma espécie exótica que foi introduzida no Brasil há algumas décadas.
Embora esta espécie não tenha participado de eventos evolutivos do passado, L.
castebianus, desde então, vem influenciando de forma consistente a estrutura das
comunidades de anfíbios em vastas áreas do Brasil. Por estar evolvida nos
eventos evolutivos do presente, e certamento do futuro, esta espécie foi mantida
nas análises.
A maior riqueza de espécies válidas foi registrada para o município de
Santa Teresa (n = 101), seguido do Parque Nacional do Caparaó (51) e Reserva
Biológica de Duas Bocas (53). Santa Teresa também foi a área de maior número
de gêneros (n = 37) e famílias (n = 16).
20
A anurofauna da região estudada contribuiu de forma expressiva com o
conhecimento das espécies em nível nacional, pois 2,9% (n = 24) da diversidade
de anuros do Brasil foi descrita a partir de material biológico coletado em uma das
áreas envolvida neste estudo (Tabela 3). Dessas espécies, 17 tem Santa Teresa
como localidade-tipo.
Cerca de 41,2% das espécies (n = 59) foram aparentemente exclusivas de
uma única área. Contudo, a maioria delas é conhecida de outras localidades do
sudeste do Brasil. Santa Teresa apresentou o maior número de espécies
exclusivas (n = 32), seguido dos Parques Estadual Serra do Brigadeiro (n = 11) e
Nacional do Caparaó (n = 10).
Do total de espécies estudadas no presente trabalho, 9,1% (n = 13) são
endêmicas e conhecidas de áreas restritas (IUCN, 2008). No entanto, analisando
mais a fundo estes endemismos, foi constatado que seis espécies tiveram
recentemente sua distribuição geográfica ampliada: Euparkerella tridactyla e
Ischnocnema oea, ambas de Santa Teresa, para a Reserva Biológica de Duas
Bocas (Leone, 2008); Zachaenus carvalhoi, também de Santa Teresa, para Pedra
Dourada/MG (Dayrell et al., 2006c) e Serra do Caparaó (Vanessa Verdade, com.
pess.); Chiasmocleis mantiqueira, até então do Parque Estadual da Serra do
Brigadeiro, para Campos do Jordão e Parque Nacional da Bocaina, ambos no
Estado de São Paulo (Maurício Forlani, com. pess.); Bokermannohyla ibitipoca,
descrita do Parque Estadual do Ibitipoca, para a Serra do Brigadeiro e Pedra
Azul/ES (Moura et al., 2008); e Scinax kautskyi, de Domingos Martins, para Santa
Teresa e Reserva Biológica de Duas Bocas (Juliana Peres & José Eduardo
Simon, com. pess.; Leone, 2008). Leptodactylus cupreus é a recém descrita
espécie da Serra do Brigadeiro (Caramaschi et al., 2008) que ainda não consta
nos bancos de dados on-line (IUCN, 2008; Frost, 2008) e por isso não foi
contabilizada na relação das 13 espécies endêmicas. Contudo, está espécie já foi
registrada fora da localidade-tipo, para o município de Santa Teresa (Juliana
Peres & José Eduardo Simon, com. pess.) e, provavelmente, também ocorra na
Reserva Biológica de Duas Bocas, devido identificação errônea de exemplares
(ver Leone, 2008). Desta forma, somente sete anuros (4,9%) são realmente
endêmicos de áreas restritas: Ischnocnema epipeda, Proceratophrys paviotii,
Crossodactylodes izecksohni e Scinax arduous, até o momento, restritos a Santa
21
Teresa; e Cycloramphus bandeirensis, Hylodes babax e H. vanzolinii, limitados as
elevadas altitudes da Serra do Caparaó (Tabela 3).
Outras 13 espécies (9,1%) ainda não foram descritas e/ou estão em
processo de descrição (Tabela 3), sendo elas: Brachycephalus sp. nov.,
Ischnocnema sp. nov., Ischnocnema aff. parva sp. nov., Ischnocnema aff. lactea
sp. nov. e Physalaemus gr. deimaticus sp. nov., todas da Serra do Caparaó
(Vanessa Verdade, com. pess.); Scinax gr. perpusilus sp. nov. e Scinax gr. rizibilis
sp. nov., ambas da Serra do Brigadeiro (Renato Feio, com. pess.); Ischnocnema
aff. bolbodactyla sp. nov. (Clarissa Canedo, com. pess.) e Crossodactylus gr.
dispar sp. nov. (Pimenta, 2008), ambas de Santa Teresa; Crossodactylus gr.
gaudichaudii sp. nov. de Santa Teresa e da Reserva Biológica de Duas Bocas,
além de ocorrer nas regiões central e sul do Espírito Santo (Pimenta, 2008);
Leptodactylus sp. nov. de Viçosa e Santa Teresa (Juliana Peres & José Eduardo
Simon, com. pess.); Physalaemus gr. olfersii sp. nov. de Viçosa e da Serra do
Brigadeiro (Cassini, 2008); e Scinax sp. nov. de Cariacica e Santa Teresa, além
de ocorrer em outras áreas do Estado da Bahia, Espírito Santo e Minas Gerais
(Nunes, 2008). Depois de descritas, a porcentagem de endemismo para a região
estudada será acrescida, porém, este número não será duplicado, uma vez que
algumas espécies são comuns a mais de uma área (n = 4).
Atualmente, 6,3% (n = 9) do rol de espécies de anuros encontra-se em
alguma categoria de ameaça a nível internacional e 12,6% (n = 18) estão inclusas
na categoria de Deficiente em Dados. A nível estadual, sete espécies (4,9%)
constam na lista das espécies ameaçadas do Espírito Santo, enquanto nenhuma
inclui à lista de Minas Gerais. Espécies Deficientes em Dados somam 19 (13,3%)
em Minas Gerais e 17 (11,9%) no Espírito Santo.
A Tabela 4 apresenta as 46 espécies de anuros consideradas em algum
grau de ameaça ou classificadas como Deficientes em Dados (DD) a nível
internacional (IUCN, 2008) e nos Estados de Minas Gerais e Espírito Santo
(Drummond et al., 2008; Gasparini et al., 2007, respectivamente). O município de
Santa Teresa abriga 78,2% (n = 36) da fauna ameaçada e/ou Deficiente em
Dados da área biogeográfica estudada.
22
Tabela 4. Espécies de anuros em algum grau de ameaça e/ou inclusas na categoria de
Deficientes em Dados (DD) a nível internacional e nos Estados de Minas Gerais e
Espírito Santo. Legenda: Quase ameaçada (NT); Vulnerável (VU); Em Perigo (EP); e
Criticamente em Perigo (CP).
Grau de Ameaça Deficiente em Dados (DD)
Espécies
Internacional
Estado ES Internacional
Estado MG Estado ES
Allobates olfersioides
VU x
Brachycephalus ephippium
x
Ischnocnema epipeda
NT x
Ischnocnema láctea
x
Ischnocnema oeus
NT x
Ischnocnema verrucosa
x
Dendrophryniscus carvalhoi
EP x
Crossodactylodes bokermanni
NT x
Crossodactylodes izecksohni
NT x
Cycloramphus bandeirensis
x x x
Cycloramphus fulginosus
CP
Macrogenioglottus alipioi
x
Proceratophrys paviotii
x
Proceratophrys melanopogon
x
Proceratophrys moehringi
x x
Proceratophrys phyllostomus
x x
Zachaenus carvalhoi
x x x
Hyalinobatrachium eurygnathum
VU
Hyalinobatrachium uranoscopum
VU
Ceratophrys aurita
x
Aparasphenodon brunoi
x
Aplastodiscus cavicola
NT
Aplastodiscus weygoldti
NT
Bokermannohyla caramaschii
x
Bokermannohyla ibitipoca
x x
Dendropsophus ruschii
VU x
Dendropsophus giesleri
x
Dendropsophus microps
x
Phasmahyla exilis
EP
Phrynomedusa marginata
EP
Phyllodytes kautskyi
x
Scinax arduous
x x
Scinax strigilatus
x
Scinax heyeri
x x
Scinax kautskyi
x x
Hylodes babax
x x x
Hylodes vanzolinii
x x x
Megaelosia apuana
VU x
Physalaemus maximus
x x
Physalaemus obtectus
x
Leptodactylus spixi
x
Chiasmocleis schubarti
x
Chiasmocleis mantiqueira
x
Myersiella microps
x
Stereocyclops incrassatus
x
Euparkerella tridactyla
VU x
Total 46 9 7 18 19 17
23
3.2. Influência da Altitude
Os padrões de riqueza da anurofauna ao longo do gradiente altitudinal da
região estudada foram identificados a partir dos dados de ocorrência das espécies
a cada intervalo de altitude.
As espécies de anuros foram agrupadas de acordo com as similaridades
altitudinais e conforme a classificação sugerida: anfíbios de Terras Baixas,
Submontanos, Montanos ou Altimontanos, sendo possível discernir grupos de
espécies com maior e menor plasticidade altitudinal.
Os padrões de distribuição e riqueza da anurofauna em cada intervalo
altitudinal são apresentados na Tabela 5 (no Apêndice).
De modo geral, nove grupos foram formados. Os Grupos de 1 a 4 , os
quais totalizaram 69 espécies, reuniram anfíbios exclusivos de uma única
categoria: oito de Terras Baixas, 42 Submontanos, 15 Montanos e quatro
Altimontanos. Os demais grupos foram formados por espécies que resultaram da
combinação de duas ou mais categorias. O Grupo 5 foi formado por espécies
simultaneamente de Terras Baixas e Submontanas (n = 28), enquanto que o
Grupo 6 por anuros de Terras Baixas, Submontanas e Montanas (n = 23). As
espécies do Grupo 7 foram as que possuíram a maior amplitude altitudinal, sendo
concomitantemente de Terras Baixas, Submontanas, Montanas e Altimontanas (n
= 6). Espécies Submontanas e Montanas compreenderam o Grupo 8 (n = 12),
enquanto que as Submontanas, Montanas e Altimontanas foram alocadas no
Grupo 9 (n = 5).
A altitude influenciou significativamente o padrão de riqueza das espécies
de anuros (
χ
2
= 721,80; p<0,0001), explicando cerca de 89% os padrões de
riqueza.
A maior riqueza de espécies foi observada nos intervalos altitudinais de
600 e 700 metros (n = 104 e 103, respectivamente). A Figura 4 mostra a variação
da riqueza de espécies ao longo do gradiente altitudinal.
24
Figura 4. Gráfico da riqueza total de espécies de anuros ao longo do gradiente altitudinal
registrado nas áreas amostrais: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular do
Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque Estadual da
Serra do Brigadeiro, município de Santa Teresa, Reserva Biológica de Duas Bocas e
Parque Nacional do Caparaó, todos no sudeste do Brasil.
3.3. Influência da Distância
A influência da distância entre as áreas sobre a composição de espécies
de anuros foi avaliado a partir de matrizes de similaridades. Houve correlação da
matriz da distância entre as áreas com a matriz da composição de espécies de
cada área (p<0,02; r = 0,65; 1.000 permutações). Uma correlação significativa
entre as matrizes indica que os padrões de distribuição das espécies são
influenciados pela distância que explicou cerca de 42% os padrões de riqueza,
indicando que este efeito não ocorre ao acaso.
A análise de agrupamento evidenciou dois conjuntos com maior similaridade
entre as distâncias das áreas: um litorâneo e outro continental (Figura 5, matriz da
esquerda). O conjunto litorâneo corresponde a Reserva Biológica de Duas Bocas
(DB) e Santa Teresa (ST), enquanto que o conjunto continental é formado por
outros dois conjuntos que envolvem as demais áreas. O primeiro é entre o Parque
Estadual do Rio Doce (RD) e a RPPN Feliciano Miguel Abdala (FA), e o segundo
entre Viçosa (VC) e o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG) e estes com o
Parque Nacional do Caparaó (CP).
A análise de agrupamento da composição de espécies de anuros
evidenciou dois conjuntos com maior similaridade: um entre as áreas litorâneas e
25
outro entre as continentais (Figura 5, matriz da direita). O primeiro é formado pela
Reserva Biológica de Duas Bocas (DB) e Santa Teresa (ST), e o segundo entre a
RPPN Feliciano Miguel Abdala (FA) e Viçosa (VC), e estes com o Parque Estadual
do Rio Doce (RD), seguido destes com o Parque Estadual Serra do Brigadeiro
(BG), e finalmente, estes com o Parque Nacional do Caparaó (CP).
A maioria das localidades teve valores de similaridade entre a composição
da anurofauna variando de baixo a intermediário. A RPPN Feliciano Miguel Abdala
(FA) e Viçosa (VC) apresentaram a maior similaridade na composição de espécies
(0,72), seguida de Santa Teresa (ST) e da Reserva Biológica de Duas Bocas (DB)
(0,64).
A partir da análise conjunta das matrizes de similaridades entre as distância
as áreas e a composição da anurofauna foi possível associar DB e ST, que são,
ao mesmo tempo, mais próximas entre si e mais similares quanto a composição da
anurofauna. Porém, essa associação não se deu para as demais áreas
continentais, uma vez que áreas mais próximas não apresentaram maior
similaridade entre as espécies de anuros. Por outro lado, é nítido que as áreas
continentais de baixa a moderada altitude (RD, FA e VC) compartilham um número
maior de espécies, em relação às áreas com altitudes elevadas (BG e CP).
Figura 5. Matrizes de similaridades entre as distâncias das áreas e entre a composição de
espécies de anuros. Legenda: Reserva Biológica de Duas Bocas (DB); Santa Teresa (ST);
Parque Nacional do Caparaó (CP); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Viçosa
(VC); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); e Parque
Estadual do Rio Doce (RD).
26
A espécie que mais contribuiu com a separação das áreas foi Rhinella
granulosa, seguida de Scinax crospedospilus, Leptodactylus marmoratus e
Leptodactylus spixi. As espécies que menos contribuíram foram as de ampla
distribuição (n = 10), por ocorrerem em todas as áreas estudadas.
A Tabela 6 apresenta as espécies que mais e menos contribuíram com a
separação das áreas da região biogeográfica estudada.
Tabela 6. Espécies que mais e menos contribuíram com a separação das áreas
amostrais: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular do Patrimônio Natural
Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro,
município de Santa Teresa, Reserva Biológica de Duas Bocas e Parque Nacional do
Caparaó.
Espécies Contribuição
Rhinella granulosa
0,6251
Scinax crospedospilus
0,6246
Leptodactylus marmoratus
0,6246
Leptodactylus spixi
0,6246
Dendropsophus anceps
0,6239
Ischnocnema guentheri
0,6239
Aplastodiscus cavicola
0,6236
Ischnocnema verrucosa
0,6236
Physalaemus obtectus
0,6227
Ischnocnema parva
0,6223
Hypsiboas crepitans
0,6223
Hyalinobatrachium uranoscopum
0,6186
Ceratophrys aurita
0,6052
Phyllomedusa rohdei
0,6041
Dendropsophus minutus
0
Physalaemus cuvieri
0
Dendropsophus elegans
0
Scinax fuscovarius
0
Scinax eurydice
0
Phyllomedusa burmeisteri
0
Hypsiboas pardalis
0
Hypsiboas faber
0
Hypsiboas albopunctatus
0
Leptodactylus ocellatus
0
27
3.4. Padrões de Distribuição da Anurofauna
A partir da distribuição das espécies de anuros foi possível traçar o padrão
biogeográfico das espécies ao longo dos gradientes altitudinal e longitudinal.
Espécies com distribuições geográficas similares foram agrupadas em uma
mesma representação esquemática dos perfis geográficos.
Dentre as 143 espécies de anfíbios anuros válidas, 59 foram exclusivas de
uma única área (Tabela 3) e, portanto, suas distribuições geográficas não foram
apresentadas. Das 84 espécies remanescentes, 18 apresentaram padrões de
distribuição particular, não permitindo que fossem agrupadas, e por isso, também
não foram aqui representadas. Um restante de 66 espécies de anuros tiveram
seus padrões biogeográficos retratados a seguir.
De modo geral, três padrões biogeográficos distintos foram reconhecidos:
anuros litorâneos, interioranos e de ampla distribuição. Estes padrões incluem
espécies com diferentes distribuições altitudinais em distintas áreas de
ocorrência.
Levando em consideração apenas os anuros litorâneos da região
estudada, foram reconhecidos três grupos: (i) anuros de Terras Baixas e
Submontanos (Figura 6); (ii) anuros Submontanos (Figura 7); e (iii) anuros
Submontanos e Montanos.
As espécies litorâneas de Terras Baixas e Submontanas (Dendropsophus
berthalutzae, D. microps, Scinax alter, S. kautskyi, Scinax sp. nov.,
Trachycephalus mesophaeus, T. nigromaculatus, Chiasmocleis capixaba, Rhinella
crucifer, Physalaemus crombiei e Leptodactylus natalensis; n = 11) ocorreram em
altitudes baixas a moderadas de DB e ST (Figura 6).
Espécies litorâneas Submontanas (Euparkerella tridactyla, Ischnocnema
oeus, Proceratophrys schirchi, Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov., Hylodes
lateristrigatus, Aplastodiscus weygoldti e Scinax heyeri; n = 7) se distribuíram nas
partes mais elevadas de DB e em ST (Figura 7).
Os anuros litorâneos Submontanos e Montanos ou com influência do litoral
(n = 5; Figura 8) ocorrem nas partes altas de DB, ST e CP (Zachaenus carvalhoi e
Scinax hayii) ou apenas em ST e CP (Ischnocnema nasuta, Dendrophryniscus
carvalhoi e Flectonotus goeldii).
Proceratophrys laticeps, Bokermannohyla caramaschii e Megaelosia
apuana se ajustariam no padrão biogeográfico acima (Figura 8), a não ser pelo
28
fato dessas espécies abrangerem outras faixas altitudinais. Proceratophrys
laticeps atingiu cotas mais baixas (Terras Baixas), enquanto que B. caramaschii e
M. apuana cotas superiores a 2.000 metros (Altimontanos).
As espécies interioranas se dividiram em três grupos: (i) anuros de Terras
Baixas (Figura 9); (ii) anuros de Terras Baixas e Submontanos (Figura 9); (iii) e
anuros Submontanos e Montanos.
Os anuros interioranos de Terras Baixas (Scinax carnevallii e S.
fuscomarginatus) ocorreram no RD e FA, enquanto que os de Terras Baixas e
Submontanos (Scinax crospedospilus e Leptodactylus marmoratus) no RD, FA e
VC. A Figura 9 retrata ambos padrões biogeográficos (Figura 10).
As espécies Submontanas e Montanas (Physalaemus gr. olfersii sp. nov. e
Odontophrynus cultripes), com ocorrência em VC e BG, tiveram suas distribuições
altitudinais e geográficas apresentadas na Figura 10.
Analisando apenas as espécies de ampla distribuição, estas foram
reunidas em cinco grupos: (i) anuros de Terras Baixas, Submontanos e Montanos
(Figuras 11 e 15); (ii) anuros de Terras Baixas, Submontanos, Montanos e
Altimontanos (Figura 12); (iii) anuros Submontanos, Montanos e Altimontanos
(Figura 13); (iv) anuros de Terras Baixas e Submontanos (Figura 14); (v) anuros
Submontanos (Figura 16).
Os padrões biogeográficos de anuros de Terras Baixas, Submontanos e
Montanos (Dendropsophus elegans, D. minutus, Scinax eurydice, S. fuscovarius,
Hypsiboas albopunctatus, H. faber, H. pardalis, Phyllomedusa burmeisteri,
Physalaemus cuvieri e Leptodactylus ocellatus; n = 10), com ocorrência em todas
as áreas de estudo, foram apresentados na Figura 11. Os padrões biogeográficos
de Haddadus binotatus, Dendropsophus decipiens e Leptodactylus fuscus
poderiam se enquadrar no padrão apresentado acima (Figura 11). No entanto,
estas espécies não foram registradas em uma das áreas estudadas,
provavelmente, devido lacunas na amostragem, pois são espécies de ampla
distribuição pela região. Além disso, Haddadus binotatus enquadrou-se também
na categoria Altimontano, ocorrendo acima de 2.000 metros de altitude.
Espécies de ampla distribuição de Terras Baixas, Submontanos, Montanos
e Altimontanos (Hypsiboas polytaenius e Leptodactylus mystacinus), com
ocorrência em FA, VC, BG e CP, e espécies Submontanos, Montanos e
29
Altimontanos (Hyalinobatrachium eurygnathum e Scinax perereca) do BG, CP e
ST tiveram seus padrões biogeográficos reproduzidos nas Figuras 12 e 13,
respectivamente.
As espécies de ampla distribuição de Terras Baixas e Submontanas
possuíram três áreas de ocorrência distintas: RD, ST e DB (Dendropsophus
bipunctatus, D. seniculus, Scinax argyreornatus, Chiasmocleis schubarti); FA, VC,
ST e DB (Ischnocnema verrucosa, Aplastodiscus cavicola); e RD e ST (S. x-
signatus, Allobates olfersioides, Rhinella schneideri, Aparasphenodon brunoi e
Itapotihyla langsdorffii). A Figura 14 retrata os padrões biogeográficos de todas as
espécies de Terras Baixas e Submontanas.
A Figura 15 reproduz os padrões biogeográficos dos anuros de Terras
Baixas, Submontanos e Montanos, grupo já reportado acima, que agora reúne as
espécies Ischnocnema parva e Hypsiboas crepitans de FA, VC, CP e ST, e
Dendropsophus branneri e Hypsiboas albomarginatus do RD, FA, CP, ST e DB. A
Figura 16 exibe os padrões biogeograficos de Lithobates catesbeianus e
Leptodactylus sp. nov., espécies Submontanas com ocorrência em VC e ST.
30
Dendropsophus berthalutzae
Dendropsophus microps
Scinax alter
Scinax sp. nov.
Scinax kautskyi
Trachycephalus mesophaeus
Trachycephalus nigromaculatus
Rhinella crucifer
Physalaemus crombiei
Leptodactylus natalensis
Chiasmocleis capixaba
Figura 6. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas que compõe o grupo simultaneamente de Terras
Baixas e Submontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA);
Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de
Duas Bocas (DB).
31
Euparkerella tridactyla
Ischnocnema oeus
Proceratophrys schirchi
Hylodes lateristrigatus
Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov.
Aplastodiscus weygoldti
Scinax heyeri
Figura 7. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas que compõe o grupo Submontanos. Legenda:
Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da
Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
32
Zachaenus carvalhoi
Scinax hayii
Ischnocnema nasuta
Dendrophryniscus carvalhoi
Flectonotus goeldii
Figura 8. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas ou com influência do litoral que compõe o grupo
simultaneamente Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano
Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e
Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
33
Scinax carnevallii
Scinax fuscomarginatus
Scinax crospedospilus
Leptodactylus marmoratus
Figura 9. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies interioranas que compõe os grupos de Terras Baixas
(hachurado) e simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos (pontilhado). Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva
Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do
Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
34
Physalaemus gr. olfersii sp. nov.
Odontophrynus cultripes
Figura 10. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies interioranas que compõe o grupo simultaneamente
Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala
(FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de
Duas Bocas (DB).
35
Dendropsophus elegans
Dendropsophus minutus
Scinax eurydice
Scinax fuscovarius
Hypsiboas albopunctatus
Hypsiboas faber
Hypsiboas pardalis
Phyllomedusa burmeisteri
Physalaemus cuvieri
Leptodactylus ocellatus
Figura 11. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente
de Terras Baixas, Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano
Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e
Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
36
Hypsiboas polytaenius
Leptodactylus mystacinus
Figura 12. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente
de Terras Baixas, Submontanos, Montanos e Altimontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio
Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa
Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
37
Hyalinobatrachium eurygnathum
Scinax perereca
Figura 13. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente
Submontanos, Montanos e Altimontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano
Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e
Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
38
Dendropsophus bipunctatus
Dendropsophus seniculus
Scinax argyreornatus
Chiasmocleis schubarti
Allobates olfersioides
Rhinella schneideri
Aparasphenodon brunoi
Scinax x-signatus
Itapotihyla langsdorffii
Ischnocnema verrucosa
Aplastodiscus cavicola
Figura 14. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente
de Terras Baixas e Submontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel
Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva
Biológica de Duas Bocas (DB).
39
Ischnocnema parva
Hypsiboas crepitans
Dendropsophus branneri
Hypsiboas albomarginatus
Figura 15. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente
de Terras Baixas, Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano
Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e
Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
40
Lithobates catesbeianus
Leptodactylus sp. nov
Figura 16. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo Submontanos.
Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque
Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
41
4. DISCUSSÃO
4.1. Riqueza de Espécies
A presente atualização da lista de espécies amplia o conhecimento sobre a
riqueza de anfíbios anuros de uma região de Mata Atlântica no sudeste do Brasil e
possibilita um novo cenário a ser explorado para discussões biogeográficas. Um total
de 150 espécies de anuros foi registrada para a região estudada, após inclusão de 42
espécies e exclusão de outras 14.
As correções taxonômicas e de ocorrências realizadas no presente trabalho
possibilitaram um melhor entendimento dos padrões de distribuição geográfica das
espécies, bem como contribuíram para a compreensão de padrões mais amplos de
distribuição. As coleções científicas deram suporte ao esclarecimento de dúvidas e a
incorporação de espécies as listas, atestando ser uma ferramenta útil e incontestável
para a pesquisa (Suarez & Tsutsui, 2004).
No rol de 150 espécies, 143 foram consideradas válidas. As análises
taxonômicas da fauna de anuros da área biogeográfica estudada está longe de
adequada, especialmente para os gêneros Scinax, Ischnocnema, Hylodes e
Crossodactylus, que apresentam problemas taxonômicos. Mesmo revisões recentes
se deparam com aspectos sistemáticos instáveis dos referidos gêneros (Canedo,
2008; Nunes, 2008; Pimenta, 2008).
Os fragmentos de Mata Atlântica estudados abrangem cerca de 896 km
2
de
extensão, que corresponde a 0,91% das áreas remanescentes da Mata Atlântica, de
aproximadamente 98.000 km
2
(Morellato & Haddad, 2000). Apesar da pequena
representatividade, a região estudada abriga 35% da riqueza de anuros que se tem
conhecimento para o bioma, que é aproximadamente 400 espécies (Cruz & Feio,
2007), e 17% da riqueza de anuros conhecida do Brasil, com cerca de 820 espécies
(SBH, 2008).
A idade de formação relativamente avançada da Mata Atlântica, e com
evidências de estabilidade climática e ecológica, forneceu áreas de refúgios que
possivelmente favoreceram o desenvolvimento de alta riqueza de espécies e
diversidade taxonômica (Carnaval et al., 2009). A presença de diferentes
fitofisionomias dentro do domínio da Mata Atlântica (e.g. restinga, mangue, Florestas
Ombrófilas, Florestas Estacionais) (Veloso et al., 1991) e a influência faunística dos
domínios adjacentes (Cerrado, Caatinga e domínio de Araucária), uma vez que
42
dependendo da latitude e da topografia, a transição entre os domínios pode ser
abrupta ou gradual (Heyer & Maxson, 1983), certamente incidem na alta
biodiversidade deste bioma. Os conjuntos serranos do sudeste do Brasil, como as
Serras do Mar e da Mantiqueira, apresentam ainda grande variação altitudinal que,
associada a fatores climáticos e a fragmentação natural, geraram uma complexidade
estrutural de habitas, determinantes para explicar as altas taxas de diversidade e
endemismo entre os anuros da Mata Atlântica (Cruz & Feio, 2007). Deste modo, a
existência de uma rica fauna de anuros na região estudada pode ser reforçada pelo
conjunto de evidências relacionadas acima, por compreender Florestas Estacionais
interioranas e Florestas Ombrófilas litorâneas, além de conjuntos serranos das Serras
do Caparaó, do Brigadeiro e da Boa Vista (Santa Teresa) e ter influência do Cerrado,
que é favorecida pela presença de áreas antropizadas que permitem que espécies
típicas deste bioma colonizem áreas de Mata Atlântica.
Além da riqueza, o número de espécies ainda não descritas (n = 13) também
surpreende e demonstra que o conhecimento sobre a riqueza da anurofauna nesta
região é ainda bastante deficiente. Nos últimos anos houve um aumento de esforços
de pesquisas na Mata Atlântica, e várias novas espécies foram descritas para o bioma
(e.g. Cruz et al., 2005; Nascimento et al., 2005; Cruz et al., 2006; Cruz et al., 2007a;
Silva & Benmaman, 2008), mesmo em regiões largamente amostradas (Cruz et al.,
2007b; Caramaschi et al., 2008). Outras espécies tiveram sua distribuição geográfica
ampliada (e.g. Caramaschi & Canedo, 2006; Dayrell et al., 2006b, 2006c; Araujo et al.,
2007; Cassini et al., 2007; Weber et al., 2007; Cassimiro et al., 2008; Moura et al.,
2008; Oliveira et al., 2009; Santos et al., 2009), atestando haver ainda uma grande
lacuna de conhecimento sobre a composição da anurofauna da Mata Atlântica do
sudeste do Brasil. O elevado número de espécies descritas e as que tiverem aumento
de suas áreas de ocorrência evidenciam a dificuldade de amostragem deste grupo
associada às próprias peculiaridades quanto ao modo de vida e abundância de
diversas espécies (Duellman & Trueb, 1994), demonstrando que estudos com este
grupo faunístico necessitam ser realizados continuamente.
Das 13 espécies apontadas como endêmicas de áreas restritas da região
estudada (Frost, 2008; IUCN, 2008), apenas sete representam endemismos reais:
Ischnocnema epipeda, Proceratophrys paviotii, Crossodactylodes izecksohni e Scinax
arduous, até o momento, restritos a Santa Teresa; e Cycloramphus bandeirensis,
Hylodes babax e H. vanzolinii, limitados as elevadas altitudes da Serra do Caparaó.
43
Estes endemismos representam um adicional valor de conservação as suas áreas de
ocorrência.
Em geral, as espécies endêmicas e as que se encontram em processo de
descrição estão relacionadas a regiões montanhosas, que coincidem com áreas ainda
preservadas. Essas distribuições restritas sugerem que a especialização e
diversificação dos anuros são favorecidas em elevadas altitudes, pois a porcentagem
de espécies únicas e endêmicas aumenta com o incremento da cota altimétrica (Cruz
& Feio, 2007; Naniwadekar & Vasudean, 2007). Cadeias de montanha descontínuas
limitam a dispersão (Vasudevan et al., 2006) e devido a sua configuração espacial de
topos de serras se assemelhar a um arquipélago, com altos níveis de isolamento
geográfico, favorece, deste modo, um número elevado de endemismo (Gonçalves,
2006). A região estudada abriga disjunções serranas do Complexo da Serra da
Mantiqueira, como as Serras do Caparaó, do Brigadeiro e da Boa Vista (Cruz & Feio,
2007; Feio et al., 2008) que estão sobre efeito de isolamento, e isto indica que
eventos vicariantes podem ser importantes para explicar os padrões de distribuição
em anuros (Ron, 2000) nessas regiões.
A Mata Atlântica atesta ser uma das áreas megadiversas mais ameaçadas do
planeta (Myers et al., 2000; Mittermeier et al., 2005). Cerca de 32% (n = 46) das
espécies de anuros da região estudada estão classificados em algum grau de ameaça
e/ou inclusas na categoria de Deficiente em Dados (Gasparini et al., 2007; Drummond
et al., 2008; IUCN, 2008). Dentre as principais ameaças a anurofauna está à perda e
fragmentação do habitat (Silvano et al., 2003), que reforçam o grau de ameaça deste
bioma.
O município de Santa Teresa apresentou a maior riqueza de anuros (n = 103)
em relação às demais localidades,
e isto explica parcialmente o grande número de
formas endêmicas (n = 4) e ameaçadas e/ou como Dados Deficientes (n = 36) que
apresenta. Apesar de todas as áreas envolvidas neste trabalho serem razoavelmente
bem estudadas, diferenças na intensidade de amostragem, bem como o tamanho das
áreas amostrais, podem refletir diferenças na riqueza de espécies entre as regiões
biogeográficas (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002). No entanto, além de ser
considerada hotspots de anfíbios (Rodder et al., 2007), Santa Teresa destaca-se por
abrigar a maior riqueza de espécies de borboletas conhecida para a Mata Atlântica
(Brown & Freitas, 2000) e umas das maiores riquezas de formigas (José Henrique
Schoereder, com. pess.) e aves (Simon, 2000). Diferenças na riqueza e composição
44
de espécies entre localidades dentro de uma paisagem e, entre paisagens, podem ser
devido a interações entre as espécies, bem como a interação de cada espécie com o
ambiente abiótico (Veech & Crist, 2007).
A elevada porcentagem de espécies exclusivas (41,25%; n = 59) com
ocorrência em uma única área de estudo, ainda que a maioria delas seja conhecida
de outras localidades do sudeste do Brasil, indica que uma área de estudo maior,
possivelmente caracterizaria melhor o padrão de distribuição das espécies aqui
abordadas.
Embora a lista apresentada neste estudo possa ser atualizada, a
disponibilização do estado atual do conhecimento da anurofauna do sudeste do Brasil
é de grande valia, subsidiando conhecimentos básicos sobre a riqueza de espécies,
endemismos e espécies ameaçadas que formam a base de estudos ecológicos,
taxonômicos e biogeográficos, essenciais para futuros trabalhos e projetos científicos,
além de fundamentais para definir estratégias de conservação. Além disso, este
trabalho contribui de forma positiva com os anfíbios inclusos na categoria de
Deficiente em Dados, com o incremento de informações que possibilitam o
estabelecimento de planos mais concretos para conservação dessas espécies.
4.2. Influência da Altitude
Os dados de distribuição altitudinal parecem suficientes para mostrar o padrão
de zoneamento altitudinal das espécies na área biogeográfica estudada. Agrupar as
espécies com distribuições altitudinais similares é uma forma de classificação
(Poynton, 2003), permitindo, neste caso, comparações e considerações
biogeográficas.
Muitos anuros apresentaram pequena distribuição altitudinal (n = 69), sendo
exclusivos de uma única categoria (Terras Baixas, Submontanos, Montanos ou
Altimontanos). As espécies tropicais, em geral, ocupam distribuições altitudinais
relativamente pequenas, apresentando baixa sobreposição ao longo dos gradientes
altitudinais (Janzen, 1967; Ghalambor et al., 2005; Bernal & Lynch, 2008). A
exclusividade das espécies de áreas montanhosas e as de baixada resultam de um
complexo padrão de substituição de espécies, com mudança da composição ao longo
do transecto altitudinal (Poynton, 2003).
Em países tropicais, devido à pequena variação na temperatura ambiente, as
espécies ectotérmicas deveriam exibir tolerância térmica restrita e,
45
consequentemente, uma pequena distribuição altitudinal (Janzen, 1967; Ghalambor et
al., 2005; Bernal & Lynch, 2008). Seguindo esta consideração, espécies tropicais de
baixada geralmente possuem restrita tolerância de distribuição altitudinal, devido à
resposta limitada de aclimatação ao frio (Ghalambor et al., 2006). Por outro lado,
organismos que ocorrem em áreas montanhosas dos trópicos experimentam
condições de verão durante o dia e de inverno a noite durante todos os dias do ano
(Ghalambor et al., 2006). O clima nestas altitudes chega a ser mesotérmico úmido ou
super-úmido, com constantes geadas e temperaturas negativas freqüentes, condições
bastante distintas das planícies e vales a poucos quilômetros de distância (Nimer,
1979 apud Gonçalves, 2006). Devido a isso, espécies tropicais de altitudes elevadas
podem ter ampla tolerância de distribuição para lidar com o aumento das mudanças
de temperatura diurna, e logo, possuem alta tolerância ao calor, sendo capazes de se
moverem para altitudes relativamente baixas (Navas, 2006; Ghalambor et al., 2006).
A correlação positiva entre a amplitude altitudinal das espécies e a altitude, devido à
tolerância climática das espécies de altitude, é sustentada pelo Efeito Rapoport
(Stevens, 1992; Hausdorf, 2006), que contraria a tendência das espécies tropicais
comumente apresentarem pequena distribuição altitudinal.
Reafirmando este contra-senso, as demais espécies de anuros registradas
neste estudo (n = 68) apresentaram ampla distribuição altitudinal, resultando em seis
grupos que incluem duas ou mais categorias altitudinais: (i) 28 anuros de Terras
Baixas e Submontanos; (ii) 23 de Terras Baixas, Submontanos e Montanos; (iii) seis
de Terras Baixas, Submontanos, Montanos e Altimontanos; (iv) 12 Submontanos e
Montanos; e (vi) cinco Submontanos, Montanos e Altimontanos.
Analisando cada grupo, aparentemente se adota que a maioria das espécies
trata de anuros de baixadas com ampla distribuição altitudinal. Contudo, o Efeito
Rapoport pode também se originar quando a maioria das espécies ocorre em baixa
altitude, mas se distribuem diferentemente para altitudes elevadas (Rohde et al.,
1993; Hausdorf, 2006).
Seguindo este raciocínio, temos que as seis espécies de Terras Baixas,
Submontanos, Montanos e Altimontanos correspondem às espécies de ampla
distribuição altitudinal que ocorrem em áreas montanhosas. Assim, Rhinella pombali,
Haddadus binotatus, Thoropa miliaris, Proceratophrys boiei, Hypsiboas polytaenius e
Leptodactylus mystacinus, sustentam e reforçam o Efeito Rapoport, pois possuem
ampla distribuição altitudinal e são conhecidas comumente para regiões mais
46
elevadas (Frost, 2008; IUCN, 2008). Este fato também pode ser sustentado pela
maioria das espécies de Terras Baixas, Submontanas e Montanas (Dendropsophus
branneri, D. decipiens, D. elegans, D. minutus, Hypsiboas albomarginatus H.
albopunctatus, H. crepitans, H. faber, H. pardalis, Scinax eurydice S. fuscovarius,
Phyllomedusa burmeisteri, Proceratophrys laticeps, Leptodactylus labyrinthicus, L.
fuscus, L. ocellatus, L. spixi, Elachistocleis ovalis, Myersiella microps, Physalaemus
cuvieri, Ischnocnema parva e Ceratophrys aurita) (Frost, 2008; IUCN, 2008).
No entanto, muitos taxa tropicais de altitude possuem distribuições restritas,
muitas vezes endêmicos de áreas montanhosas, como as espécies dos gêneros
Hylodes e Cycloramphus, que geralmente incidem em áreas mais escarpadas por
estarem associados a ambientes de riachos (Cruz & Feio, 2007). As sete espécies
endêmicas deste estudo, dentre elas, três dos gêneros Hylodes e Cycloramphus, são
restritas a regiões caracteristicamente montanhosas. Uma possível explicação para
esta incoerência em relação ao Efeito Rapoport envolveria a substituição evolutiva
entre a distribuição termal ampla e a competição ambiental, pois tais espécies seriam
incapazes de dispersar para baixas altitudes devido sua competitividade inferior em
relação às espécies de baixada, mas não devido a sua incapacidade fisiológica de
sobrevivência (Ghalambor et al., 2006).
Neste contexto, as espécies de áreas elevadas deste trabalho abrangem tanto
anuros de ampla distribuição altitudinal quanto anuros com distribuição restrita, sendo
que o primeiro causa o Efeito Rapoport observado.
Áreas montanhosas têm sido evidenciadas, há algumas décadas, pela maior
suscetibilidade aos casos de declínios populacionais ou extinções de anuros no
mundo (Pounds et al., 1999) e no Brasil (Heyer et al., 1988; Weygoldt, 1989; Eterovick
et al., 2005). Espécies deste estudo com distribuição geográfica restrita a regiões
serranas, como Hylodes vanzolinii, H. babax e Cycloramphus bandeirensis, além de
ameaçadas (IUCN, 2008), ainda estão mais susceptíveis aos casos de declínio ou
extinção populacional. Hylodes babax tem sua situação agravada, por ser conhecido
apenas de dois espécimes, dos quais a espécie foi descrita (Canedo, 2008).
A maioria dos gradientes altitudinais apresenta uma zona de condensação
estável em certo nível, causada por condições favoráveis para certos taxa
(Rahbek,1995). Na área biogeográfica estudada, a altitude influenciou
significativamente o padrão de riqueza das espécies de anuros, estando a maior
riqueza concentrada nos intervalos altitudinais de 600 e 700 metros (Figura 4). O
47
padrão altitudinal de riqueza de espécies no formato corcova, com a presença de um
pico, é o mais típico (Rahbek,1995, 2005; Sanders, 2002) e sua existência se deve a
dados padronizados de áreas e esforços amostrais, demonstrando o forte efeito que o
esforço amostral pode exercer (Rahbek,1995, 2005). Os municípios de Viçosa e
Santa Teresa são as áreas mais bem amostradas deste estudo, sendo investigadas
há mais de 30 anos, e apresentam a menor e a maior riqueza de espécies de anuros,
respectivamente. Por outro lado, a Serra do Caparaó vem sendo esporadicamente
estudada somente nos últimos cinco anos e, mesmo assim, abriga a terceira maior
riqueza de espécies dentre as sete áreas estudadas. Embora as áreas envolvidas
neste trabalho apresentem diferenças no tamanho e na intensidade de amostragem, o
padrão altitudinal típico de riqueza de espécies registrado neste estudo consiste em
um padrão real, pois todas as áreas ao longo do gradiente altitudinal são bem
representadas faunisticamente e/ou bem amostradas.
A presença de pico no padrão altitudinal de riqueza de espécies pode ainda
resultar de restrições geográficas, como oceanos e topos de montanhas, que limitam
a distribuição das espécies, favorecendo a sobreposição de muitas espécies com
diversas amplitudes de distribuição (MacCain, 2004). A restrição geográfica também é
imposta pela própria fronteira de distribuição das espécies que ocorre mesmo com
ausência de qualquer gradiente ambiental ou histórico (Colwell & Lees, 2000; Colwell
et al., 2004). Em baixas ou elevadas altitudes, a amplitude das distribuições
altitudinais é em saltos, havendo um aumento da sobreposição das distribuições das
espécies em direção ao centro do domínio, o qual produz um pico de riqueza de
espécie, conhecido como “Efeito do Domínio-médio” (Colwell & Lees, 2000; Colwell et
al., 2004). Como já relatado acima, este padrão de pico de riqueza é o mais típico
(Rahbek,1995, 2005), sendo encontrado em diversos grupos de organismos (Colwell
et al., 2004).
Porém, os processos que governam estes padrões são variados (Rahbek,
1995), pois muitas variáveis estão autocorrelacionadas e quando separadamente
analisadas parecem insuficientes para explicar plenamente o padrão (Diniz-Filho et
al., 2003). Além disso, a maioria das hipóteses não leva em conta a dimensão do
tempo filogenético no qual as espécies originaram, evoluíram e se extinguiram
(Brayard et al., 2005).
48
4.3. Influência da Distância
A similaridade da fauna de anuros entre as localidades mostrou que a área
biogeográfica estudada abriga distintas comunidades e que não necessariamente
representa uma parcela da área mais rica, visto que os valores de similaridades
variaram de baixo a intermediário. É de consenso entre os autores que boa parte dos
anfíbios apresenta distribuição bastante restrita, muitas vezes afeita a nichos
ecológicos específicos (Garcia et al., 2007).
Os dendrogramas resultantes da análise de agrupamento foram
aproximadamente compatíveis, indicando maior congruência entre áreas
geograficamente relacionadas, corroborando o padrão geral (Nekola & White, 1999;
Azevedo-Ramos & Galatti, 2002; Rocha et al., 2008). Assim, áreas litorâneas (ST e
DB) compartilharam maior número de espécies de anuros que as continentais, e
dentre estas, as áreas de baixada (RD, FA e VC) e as áreas de altitude elevada (BG e
CP) apresentaram maior similaridade faunística entre si.
Embora a distância geográfica acarrete mudanças na composição de espécies,
com substituição de espécies ao longo de gradientes ambientais, outros fatores
também estão provavelmente envolvidos nas diferenças de composições e
substituição de espécies entre as áreas (Rocha et al., 2008).
Além disso, a diminuição da similaridade biológica pela distância está
correlacionada com características ambientais, como a diminuição da similaridade
ambiental com a distância, e com características do organismo, como diferenças na
largura do nicho e capacidade de dispersão entre os taxa (Nekola & White, 1999).
Este último determina a taxa na qual as espécies deixam os ambientes que estão ou
que se tornaram desfavoráveis e a taxa na qual elas descobrem locais que são
propícios para colonização ou exploração (Begon et al., 2006); ou seja, determina a
taxa de imigração e emigração que produz os padrões de distribuição espacial das
espécies.
Os anuros são considerados organismos com baixa capacidade de dispersão
(Duellman & Trueb, 1994), e quando em cadeias de montanha descontínuas, estas
limitam ainda mais sua mobilidade (Vasudevan et al., 2006). Ambientes fragmentados
diminuem a similaridade de espécies pela distância (Nekola & White, 1999),
possivelmente devido ao mesmo motivo.
O processo de fragmentação é bem conhecido por afetar negativamente as
espécies, representando uma ameaça efetiva a sua existência (Rocha et al., 2008).
49
Sistemas fragmentados tendem a exibir distintos padrões de riqueza e composição de
espécies (Patterson & Atmar, 2000), por permitir que cada área remanescente
mantenha uma distinta parcela da fauna de anuros original, dependendo também do
tamanho da área (Rocha et al., 2008), o que reflete na diminuição da similaridade pela
distância.
Fatores abióticos, como a altitude, também parecem influenciar na similaridade
de espécies, uma vez que áreas montanhosas compartilharam maior número de
anuros (CP e BG), embora o BG seja mais próximo de VC. Esta partilha comum conta
com a suposição intuitiva que a similaridade na composição da biota pode ser, pelo
menos parcialmente, a conseqüência do compartilhamento da história geográfica
(Ron, 2000) de áreas elevadas.
Embora os fragmentos de Mata Atlântica envolvidos neste estudo
provavelmente estiveram em comunicação no passado, o que favoreceu a dispersão
biológica, atualmente, encontram-se isolados uns dos outros em meio a uma matriz
desfavorável. A baixa mobilidade dos anuros, o processo de fragmentação e perda do
habitat e a presença de conjuntos serranos descontínuos, como as Serras do
Brigadeiro, da Boa Vista e do Caparaó, possivelmente refletem os níveis
intermediários a elevados de dissimilaridade da anurofauna entre as localidades.
As espécies de ampla distribuição (e.g. Dendropsophus elegans, D. minutus,
Scinax eurydice, S. fuscovarius, Hypsiboas albopunctatus, H. faber, H. pardalis,
Phyllomedusa burmeisteri, Physalaemus cuvieri e Leptodactylus ocellatus; n = 10),
foram as que menos contribuíram com a separação das áreas quanto à similaridade
total da anurofauna, por estarem presentes em todas as áreas estudadas. Por outro
lado, Rhinella granulosa, Scinax crospedospilus, Leptodactylus marmoratus e
Leptodactylus spixi desempenharam papel significante, interferindo de forma mais
consistente nos agrupamentos das áreas (Tabela 6).
As áreas litorâneas deste trabalho compartilharam maior número de espécies e
abrigaram cerca de 85% dos anuros. Regiões com alta diversidade biológica são
muitas vezes utilizadas como critério na indicação de áreas de conservação. Contudo,
a biodiversidade não pode ser reduzida apenas ao conhecimento dos táxons que
ocorrem na área, uma vez que formações vegetacionais e ambientes raros e frágeis
originalmente pobres em espécies são, ainda assim, únicos (Carvalho, 2004). O fato
das áreas deste estudo apresentarem valores baixos a intermediários de similaridade
da anurofauna sugere que a Mata Atlântica do sudeste do Brasil apresenta
50
comunidades únicas de anuros. Isto significa que protegendo áreas com maior
riqueza de espécies, neste caso, as litorâneas, apenas uma pequena fração da
diversidade de anuros seria preservada. Deste modo, áreas com complementaridade
de fauna devem também ser consideradas (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002), visto
que a diminuição da similaridade pela distância prove uma descrição simples de como
a diversidade biológica está distribuída, com consequências para estratégias
conservacionistas (Nekola & White, 1999).
Infelizmente, a biodiversidade tem sido mais facilmente entendida pelo número
de espécies existentes, renegando a um segundo plano a história da evolução da
área, que pode esclarecer não apenas o entendimento do padrão de distribuição de
um grupo em questão, mas também ao entendimento geral de todo os grupos que
ocorrem na área (Carvalho, 2004).
4.4. Padrões de Distribuição da Anurofauna
A determinação dos padrões de distribuição das espécies é ponto fundamental
para análises biogeográficas. Ainda que as análises aqui realizadas estão sujeitas à
interferência de diferenças no tamanho e esforço amostral entre as áreas, bem como
do possível incremento das listas de espécies, uma motivação do presente estudo
surgiu da expectativa de que os padrões de diferenciação geográficos exibidos pelos
anuros revelassem traços de como a diversidade biológica teria procedido com a
influência da altitude e da continentalidade. Assim, numa primeira aproximação,
apresentamos padrões biogeográficos dos anfíbios anuros de uma porção da Mata
Atlântica do sudeste do Brasil.
A presença de disjunções serranas do Complexo da Serra da Mantiqueira,
como as Serras do Caparaó, do Brigadeiro e da Boa Vista (Cruz & Feio, 2007; Feio et
al., 2008) propiciou uma divisão longitudinal de clima tão marcante que dois tipos de
florestas podem ser notados: as Florestas Ombrófilas, que se estendem na linha da
costa, e as Florestas Estacionais do interior (Veloso et al., 1991). Estudos envolvendo
vários locais dentro de uma pequena região geográfica são vantajosos no exame
direto dos efeitos de fatores microgeográficos na fauna de anfíbios (Doan & Arizábal,
2002). Ainda que de maneira geral, as espécies de anuros responderam a esta e,
certamente, a outras diferenciações, permitindo a distinção de espécies litorâneas,
interioranas e de ampla distribuição.
51
Os anuros classificados como litorâneos neste estudo (Figuras 6 a 8:
Dendropsophus berthalutzae, D. microps, Scinax alter, S. kautskyi, S. hayii, S. heyeri,
Scinax sp. nov., Trachycephalus mesophaeus, T. nigromaculatus, Rhinella crucifer,
Physalaemus crombiei, Leptodactylus natalensis, Chiasmocleis capixaba,
Euparkerella tridactyla, Ischnocnema nasuta, I. oeus, Proceratophrys schirchi,
Hylodes lateristrigatus, Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov., Aplastodiscus
weygoldti, Zachaenus carvalhoi, Dendrophryniscus carvalhoi e Flectonotus goeldii)
são comumente associados a região costeira do Brasil (IUCN, 2008; Frost, 2008;
Nunes, 2008; Pimenta, 2008), com ressalva de algumas espécies que adentram
ligeiramente regiões interioranas (e.g. Trachycephalus mesophaeus, T.
nigromaculatus, Rhinella crucifer, Proceratophrys schirchi e Hylodes lateristrigatus)
(IUCN, 2008; Frost, 2008).
No entanto, as espécies litorâneas relacionadas acima, não apresentam
distribuição geográfica abrangendo toda costa brasileira. Algumas são restritas as
áreas costeiras do sudeste do Brasil (Proceratophrys schirchi, Hylodes lateristrigatus,
Aplastodiscus weygoldti, Ischnocnema nasuta, Flectonotus goeldii, Chiasmocleis
capixaba, Physalaemus crombiei e Trachycephalus nigromaculatus), enquanto outras
ocorrem apenas no litoral do Estado do Espírito Santo (Dendrophryniscus carvalhoi,
Zachaenus carvalhoi, Scinax heyeri, Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov.,
Euparkerella tridactyla e Ischnocnema oeus) (IUCN, 2008; Frost, 2008; Nunes, 2008;
Pimenta, 2008). Dendropsophus berthalutzae, D. microps, Scinax alter e
Trachycephalus mesophaeus ocorrem desde o sul do país e tem a região sudeste
como limite setentrional, enquanto Leptodactylus natalensis se distribui desde o
nordeste e a tem como limite meridional (IUCN, 2008; Frost, 2008).
As áreas litorâneas (DB e ST) apresentaram maior riqueza de espécies,
abrigando mais de 85% dos anuros da área biogeográfica estudada. Conjuntos
serranos disjuntos da Serra da Mantiqueira percorrem paralelamente a costa
litorânea, formando um paredão contínuo e imponente, que bloqueia frentes de ar
úmido vindas do oceano e do pólo sul, provocando excesso de chuva nas encostas
orientais e maior seca e sazonalidade nas áreas mais interioranas (Nimer, 1979 apud
Gonçalves, 2006). Duellman (1988) sugere que a riqueza de espécies diminui de
regiões mais úmidas para mais secas. Deste modo, as espécies litorâneas recebem
influência da alta umidade do ar, bem como estão sujeitas a uma barreira geográfica
52
natural, o que possivelmente resulta no acúmulo excepcional de espécies nesta
região.
Além disso, a Mata Atlântica costeira apresenta vegetação e relevo mais
heterogêneos (Oliveira-Filho & Fontes, 2000), sendo que ambientes mais
heterogêneos tendem a sustentar maior número de espécies, por possuírem maior
variedade de microhábitats e microclimas (Begon et al., 2006).
A região litorânea deste estudo apresenta moderada amplitude altitudinal,
variando de 200 a 900 metros (DB a ST), atingindo cotas superiores a 1000 metros na
Serra do Caparaó (CP), que tem seu pico a 2.890 metros de altitude. Somente as
espécies litorâneas Submontanas e Montanas (Zachaenus carvalhoi, Scinax hayii,
Ischnocnema nasuta, Dendrophryniscus carvalhoi e Flectonotus goeldii) se
distribuíram até a Serra do Caparaó, que recebe ainda influência das correntes
litorâneas.
De modo geral, as espécies litorâneas de Terras Baixas e Submontanas
(Dendropsophus berthalutzae, D. microps Scinax alter, Scinax sp. nov.,
Trachycephalus mesophaeus, T. nigromaculatus, Chiasmocleis capixaba, Rhinella
crucifer, Physalaemus crombiei e Leptodactylus natalensis), Submontanas
(Euparkerella tridactyla, Ischnocnema oeus, Proceratophrys schirchi, Crossodactylus
gr. gaudichaudii sp. nov., Hylodes lateristrigatus, Aplastodiscus weygoldti e Scinax
heyeri), e Submontanas e Montanas (Zachaenus carvalhoi, Scinax hayii,
Ischnocnema nasuta, Dendrophryniscus carvalhoi e Flectonotus goeldii) se distribuem
exclusivamente nestas categorias altitudinais ao longo de suas áreas naturais de
ocorrência (Frost, 2008; IUCN, 2008). Dendropsophus berthalutzae, D. microps,
Scinax alter e Hylodes lateristrigatus, com ressalva, atingem cotas altitudinais
superiores, por ocorrerem nas elevações costeiras das Serras do Mar a leste e/ou da
Mantiqueira a oeste, que interrompem a costa litorânea do sudeste do Brasil. Em
contrapartida, Flectonotus goeldii e Ischnocnema nasuta alcançam ainda cotas
altitudinais mais baixas, ocorrendo desde o nível do mar (Frost, 2008; IUCN, 2008).
Levando em consideração apenas os anfíbios anuros interioranos (Figuras 9 e
10: Scinax carnevallii, S. crospedospilus, S. fuscomarginatus, Leptodactylus
marmoratus, Physalaemus gr. olfersii sp. nov. e Odontophrynus cultripes), apenas três
espécies (Scinax carnevallii, Odontophrynus cultripes e Physalaemus gr. olfersii sp.
nov.) são realmente restritas à regiões interioranas (Cassini, 2008; Frost, 2008; IUCN,
2008). Os demais anuros possuem também distribuição geográfica ao longo de áreas
53
litorâneas do sudeste do Brasil. Scinax fuscomarginatus apresenta ainda ampla
distribuição pelo território brasileiro e por outros países da América do Sul (Frost,
2008; IUCN, 2008).
A espécie interiorana Odontophrynus cultripes é típica do domínio do Cerrado
(Bastos et al., 2003), demonstrando a influência faunística dos domínios adjacentes,
uma vez que dependendo da latitude e da topografia, a transição entre a Mata
Atlântica e os demais domínios pode ser abrupta ou gradual (Heyer & Maxson, 1983).
Em regiões interioranas são observadas temperaturas mais baixas que áreas
litorâneas (Veloso et al., 1991), sendo que o frio pode ser um fator limitante para
animais ectotérmicos (Duellman & Trueb, 1994), que juntamente com outros fatores
ecológicos podem ter contribuído para uma menor riqueza de espécies nestas
regiões.
Exceto os anuros Submontanos e Montanos (Physalaemus gr. olfersii sp.
nov. e Odontophrynus cultripes), algumas espécies classificadas como interioranas de
Terras Baixas (Scinax carnevallii e S. fuscomarginatus) e de Terras Baixas e
Submontanos (S. crospedospilus e Leptodactylus marmoratus) não tiveram suas
distribuições altitudinais bem representadas. Scinax fuscomarginatus, S.
crospedospilus e Leptodactylus marmoratus alcançam altitudes superiores ao longo
das suas extensões geográficas, sendo que as duas primeiras podem ocorrer em
áreas acima de 2.000 metros do nível do mar (Frost, 2008; IUCN, 2008).
O fato das distribuições geográficas e altitudinais das espécies consideradas
interioranas serem mais amplas que as expostas por este estudo, indica que uma
área amostral maior, possivelmente caracterizaria melhor o padrão de distribuição das
espécies. Os padrões biogeográficos quando extremamente amplos, invariavelmente,
mascaram distribuições limitadas (Garcia et al., 2007). O mesmo ocorre quando os
padrões biogeográficos são analisados em escalas menores, mascarando
distribuições mais amplas.
Das 31 espécies que apresentam ampla distribuição geográfica (Figuras 11 a
16), apenas três (Ischnocnema verrucosa, Aplastodiscus cavicola e Leptodactylus sp.
nov.) não caracterizam espécies de ampla ocorrência, por apresentarem distribuição
natural restrita a pequenas porções do Estados de Minas Gerais e Espírito Santo
(Frost, 2008; IUCN, 2008; Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.). O fato
da região estudada se localizar exatamente nestes dois Estados deu a entender que
tais espécies possuem ampla distribuição, e realmente apresentam se considerarmos
54
apenas a área estudada. As demais espécies possuem ampla distribuição geográfica
na região sudeste do Brasil (Hypsiboas pardalis, H. polytaenius, Dendropsophus
seniculus, Aparasphenodon brunoi, Chiasmocleis schubarti e Ischnocnema parva), em
duas ou mais regiões brasileiras (Dendropsophus bipunctatus, D. branneri, D.
elegans, Hypsiboas albomarginatus, Scinax argyreornatus, S. eurydice, Phyllomedusa
burmeisteri, Itapotihyla langsdorffii, Hyalinobatrachium eurygnathum, Allobates
olfersioides e Leptodactylus mystacinus) ou ainda com ocorrência em áreas
internacionais sul-americanas (Dendropsophus minutus, Hypsiboas albopunctatus, H.
crepitans, H. faber, Scinax fuscovarius, S. perereca, S. x-signatus, Physalaemus
cuvieri, Leptodactylus ocellatus, Rhinella schneideri e Lithobates catesbeianus) (Frost,
2008; IUCN, 2008).
Espécies de ampla distribuição possuíram, em geral, maior amplitude
altitudinal, abrangendo anuros de Terras Baixas e Submontanas (Dendropsophus
bipunctatus, D. seniculus, Scinax argyreornatus, S. x-signatus, Chiasmocleis
schubarti, Ischnocnema verrucosa, Aplastodiscus cavicola, Aparasphenodon brunoi,
Itapotihyla langsdorffii, Allobates olfersioides e Rhinella schneideri), de Terras Baixas,
Submontanas e Montanas (Dendropsophus branneri, D. elegans, D. minutus, Scinax
eurydice, S. fuscovarius, Hypsiboas albomarginatus, H. albopunctatus, H. crepitans H.
faber, H. pardalis, Phyllomedusa burmeisteri, Physalaemus cuvieri, Leptodactylus
ocellatus e Ischnocnema parva), de Terras Baixas, Submontanas, Montanas e
Altimontanas (Hypsiboas polytaenius e Leptodactylus mystacinus), Submontanas
(Lithobates catesbeianus e Leptodactylus sp. nov.) e espécies Submontanas,
Montanas e Altimontanas (Hyalinobatrachium eurygnathum e Scinax perereca).
Dentre essas espécies, Dendropsophus bipunctatus, D. seniculus, Scinax
argyreornatus, Hypsiboas albopunctatus, H. crepitans, Scinax fuscovarius, S. x-
signatus, Allobates olfersioides, Rhinella schneideri e Physalaemus cuvieri atingem
cotas altimétricas superiores, sendo que as quatro últimas ocorrem acima de 2.000
metros do nível do mar (Frost, 2008; IUCN, 2008).
Dendropsophus elegans, D. minutus, Scinax eurydice, S. fuscovarius,
Hypsiboas albopunctatus, H. faber, H. pardalis, H. polytaenius, Phyllomedusa
burmeisteri, Physalaemus cuvieri, Leptodactylus ocellatus e L. mystacinus, assim
como Dendropsophus branneri, Hypsiboas albomarginatus, H. crepitans e
Ischnocnema parva exibiram ampla distribuição altitudinal, característica esta
55
remetida a anuros com elevada tolerância climática (Ghalambor et al., 2006; Navas,
2006).
Hyalinobatrachium eurygnathum, Scinax perereca, Lithobates catesbeianus e
Leptodactylus sp. nov. (Figuras 13 e 16) foram espécies típicas de áreas
caracteristicamente montanhosas, apresentando restrições em ocupar áreas de
baixada, possivelmente devido suas competitividades inferiores em relação às
espécies de baixada, mas não devido a sua incapacidade fisiológica de sobrevivência
em tais áreas (Ghalambor et al., 2006).
Dendropsophus bipunctatus, D. seniculus, Scinax argyreornatus, S. x-signatus,
Aplastodiscus cavicola, Aparasphenodon brunoi, Itapotihyla langsdorffii, Chiasmocleis
schubarti, Ischnocnema verrucosa, Allobates olfersioides e Rhinella schneideri,
ocorreram apenas nas regiões de baixadas tanto litorâneas quanto interioranas
(Figura 14). Provavelmente, matas e regiões alagadas ao longo do Rio Doce, bem
como seus afluentes, funcionaram ou ainda funcionam como corredores de dispersão
de espécies costeiras para regiões continentais, promovendo esta similaridade
faunística, a qual já foi observada em ambientes ao longo dos rios Jequitinhonha e
Novo (Feio & Caramaschi, 2002; Feio & Ferreira, 2005), assim como para o Rio Doce
(Feio et al., 1998), todos no sudeste do Brasil.
Apesar de não correlacionarmos os padrões de diferenciação geográfica e
altitudinal dentre os anfíbios com eventos históricos e ambientais ocorridos no
passado, estes podem ter influenciado nos padrões observados e dependem de
análises mais abrangentes e detalhadas, incluindo estudos de filogeografia
(Gonsales, 2008). Algumas hipóteses aventadas para explicar os padrões
biogeográficos sugerem que a anurofauna neotropical é influenciada grandemente
pela localização de centros de origem dos táxons e subseqüentes eventos de
vicariância e dispersão (Duellman, 1988; Ron, 2000). A idade de formação
relativamente avançada da Mata Atlântica, e com evidências de estabilidade climática
e ecológica, forneceu áreas de refúgios, sendo que estas são mais estáveis em certas
regiões, revelando hotspots dentro do hotspot da Mata Atlântica (Carnaval et al.,
2009).
Apesar deste estudo não considerar as relações filogenéticas entre os taxa,
apresentando limitações nas interpretações históricas, vale a pena demonstrar e
enfatizar os atuais padrões biogeográficos das espécies, subsidiando o avanço na
qualidade dos dados e acúmulo de conhecimento dos anuros de uma porção da Mata
56
Atlântica do sudeste do Brasil, os quais são importantes para propósitos atuais de
conservação.
Por esta região demonstrar peculiaridades biogeográficas, muitos
questionamentos poderão avançar em discussões posteriores, relacionando aspectos
como possíveis centros de especiação de anuros em locais de elevado número de
espécies ou similaridades faunísticas entre regiões montanhosas como evidências de
eventos históricos.
57
5. CONCLUSÃO
A área biogeográfica estudada, situada entre os entre os paralelos 19°28’ e
20°59’ S dos Estados do Espírito Santo e Minas Gerais, compreende 0,91% dos
remanescentes de Mata Atlântica e abriga 35% da riqueza de anfíbios anuros deste
bioma. Dentre as 143 espécies consideradas válidas, 13 se encontram em processo
de descrição, sete são endêmicas de áreas restritas e 46 estão classificadas em
algum grau de ameaça e/ou inclusas na categoria de Deficiente em Dados. As
espécies endêmicas e as que se encontram em processo de descrição estão
associadas exclusivamente a regiões montanhosas, bem como a maioria das
espécies ameaçadas. Santa Teresa abrigou a maior riqueza de espécies (n = 103),
além de conter o maior número de endemismos (n = 4) e de espécies ameaçadas (n =
36).
A maioria das espécies de anuros (n = 69) apresentou pequena distribuição
altitudinal, sendo exclusivas de cotas altimétricas aqui categorizadas como de Terras
Baixas, Montanos, Submontanos ou Altimontanos. Esta exclusividade resultou de
complexo padrão de substituição de espécies, com mudança da composição ao longo
do transecto altitudinal. As demais espécies (n = 68) apresentaram ampla distribuição
altitudinal, com combinação de duas ou mais categorias. As áreas montanhosas deste
trabalho abrigaram tanto anuros com distribuição restrita quanto anuros de ampla
distribuição altitudinal, sendo que estes últimos sustentam o Efeito Rapport. A altitude
influenciou significativamente o padrão de riqueza das espécies de anuros da região
estudada, com a presença de pico de riqueza nos intervalos altitudinais de 600 e 700
metros, reforçando o Efeito do Domínio-médio.
A área biogeográfica estudada apresentou valores baixos a intermediários de
similaridade da anurofauna, sugerindo que a Mata Atlântica do sudeste do Brasil
apresenta comunidades únicas de anuros. A distância influenciou significativamente o
padrão de riqueza das espécies de anuros da região estudada, onde as áreas
litorâneas compartilharam maior número de espécies de anuros que as continentais e,
entre estas, havendo maior similaridade faunística entre as áreas de baixada e entre
as de altitude elevada. Os valores baixos a intermediários de similaridade da
58
anurofauna indicam que áreas com complementaridade de fauna são importantes
para estratégias de conservação.
Foram reconhecidos, na área biogeográfica estudada, anuros litorâneos,
interioranos e de ampla distribuição. As áreas litorâneas abrigaram mais de 85% dos
anuros totalizada para a região, das quais a maioria ocorre exclusivamente na região
costeira do sudeste do Brasil ou somente no litoral capixaba. Apenas três espécies
são realmente restritas a regiões interioranas. Os anuros de ampla distribuição
apresentaram variados padrões geográficos e altitudinais, com evidências de
dispersão de espécies litorâneas para regiões interioranas de baixada.
59
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70
APÊNDICE
Tabela 2. Espécies incluídas e excluídas das listas de espécies das áreas amostrais no sudeste do Brasil. Legenda: Parque Estadual do Rio
Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque
Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB).
Espécies Incluídas Área Registro
Espécies Excluídas Área
Rhinella granulosa
RD MZUFV 4646, 4647
Crossodactylus gr. gaudichaudii
BG
Dendropsophus bipunctatus
RD
Cabral, 2008 (Laboratório de Zoologia dos
Vertebrados, UFOP: 662A, 663A)
Hylodes sp.
CP
Hypsiboas pardalis
RD MZUFV 786
Hypsiboas gr. polytaenius
CP
Ischnocnema parva
FA MZUFV 8001, 8002
Flectonotus fissilis
ST
Dendropsophus anceps
FA MZUFV 8122
Ischnocnema cf. juipoca
ST
Hypsiboas albomarginatus
FA MZUFV 7852, 7853
Rhinella gr. margaritifer
ST
Leptodactylus marmoratus
FA MZUFV 9080-9084
Hyalinobatrachium uranoscopum
ST
Scinax flavogutattus
BG MZUFV 9127-9131
Proceratophrys appendiculata
ST
Flectonotus goeldi
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Bokermannohyla aff. nanuzae
ST
Flectonotus fissilis
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Dendropsophus gr. parviceps
ST
Brachycephalus sp. nov
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Scinax sp.
ST
Ischnocnema sp. nov
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Hylodes babax
ST
Ischenocnema aff. parva sp. nov
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Leptodactylus cf. mystacinus
ST
Ischenocnema aff. lactea sp. nov
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Dendropsophus meridianus
DB
Dendrophryniscus carvalhoi
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Zachaenus carvalhoi
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Crossodactylus sp.
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Aplastodiscus gr. albofrenata
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Hypsiboas crepitans
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Leptodactylus fuscus
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Physalaemus gr. deimaticus sp. nov.
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Physalaemus cuvieri
CP Vanessa Verdade, com. pess.
Gastrotheca albolineata
ST MBML 47
71
Espécies Incluídas Área Registro
Espécies Excluídas Área
Ischnocnema aff. bolbodactyla sp. nov.
ST MNRJ 38418-19
Aplastodiscus albofrenata
ST MNRJ 34809-34814
Dendropsophus aff. nanus
ST MBML 4492
Phyllodytes kautskiyi
ST Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.
Scinax cf. perereca
ST Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.
Leptodactylus cupreous
ST Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.
Leptodactylus mystaceus
ST MBML 5497
Physalaemus maculiventris
ST
MNRJ 28441; MBML 1827-28, 3892
Chiasmocleis capixaba
ST MBML 2644
Lithobates catesbianus
ST Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.
Aplastodiscus weygoldti
DB MBML 6345
Dendropsophus berthalutzae
DB MNRJ 27916, 27940, 27945, 31389
Dendropsophus minutus
DB MBML 5243, 6493, 6498
Scinax eurydice
DB MBML 5422
Scinax heyeri
DB MBML 5496
Scinax humilis
DB MBML 5090, 5410-12
Trachycephalus nigromaculatus
DB MBML 5178
Leptodactylus cupreous
DB Leone, 2008
Physalaemus obtectus
DB MBML 6056-63
72
Tabela 3. Riqueza total de espécies de anuros de cada área amostral no sudeste do Brasil. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD);
Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque
Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB); Espécies em descrição (*); Endêmicas ( );
Localidade-tipo (
Ф
). As espécies e registros hachurados foram eliminados das análises.
Áreas Amostrais
Espécies
RD FA
VC BG CP ST DB
Amphignathodontidae
Flectonotus fissilis
x
Flectonotus goeldii
x x
Gastrotheca albolineata
x
Aromobatidae
Allobates olfersioides
x x
Brachycephalidae
Brachycephalus ephippium
x
Brachycephalus sp. nov.
*
Ischnocnema aff. bolbodactyla sp. nov.
*
Ischnocnema epipeda
Ischnocnema guentheri
x x x x
Ischnocnema lactea
x
Ischnocnema nasuta
x x
Ischnocnema oeus
Ф
x
Ischnocnema parva
x x x x
Ischnocnema verrucosa
x x x x
Ischnocnema sp. nov.
*
Ischnocnema aff. parva sp. nov.
*
Ischnocnema gr. lactea sp. nov.
*
Ischnocnema sp. 1
x x x x x
Ischnocnema sp. 2
x
73
Áreas Amostrais
Espécies
RD FA
VC BG CP ST DB
Bufonidae
Dendrophryniscus carvalhoi
x
Ф
Dendrophryniscus sp.
x
Rhinella crucifer
x x
Rhinella granulosa
x x x x
Rhinella pombali
x x x x x
Rhinella schneideri
x x
Centrolenidae
Hyalinobatrachium eurygnathum
x x x
Hyalinobatrachium uranoscopum
x x x
Ceratophryidae
Ceratophrys aurita
x x x
Craugastoridae
Haddadus binotatus
x x x x x x
Cycloramphidae
Crossodactylodes bokermanni
Ф
Crossodactylodes izecksohni
Cycloramphus fulginosus
x
Cycloramphus bandeirensis
Macrogenioglottus alipioi
x
Proceratophrys boiei
x x x x x
Proceratophrys paviotii
Proceratophrys laticeps
x x x
Proceratophrys melanopogon
x
Proceratophrys moehringi
Ф
Proceratophrys phyllostomus
x
Proceratophrys schirchi
x x
Thoropa miliaris
x x x x x
74
Áreas Amostrais
Espécies
RD FA
VC BG CP ST DB
Zachaenus carvalhoi
x
Ф
x
Odontophrynus cultripes
x x
Hylidae
Aparasphenodon brunoi
x x
Aplastodiscus albofrenatus
xgr. xgr. x
Aplastodiscus arildae
x
Aplastodiscus cavicola
x x
Ф
x
Aplastodiscus leucopygius
x
Aplastodiscus weygoldti
Ф
x
Bokermannohyla caramaschii
x
Ф
x
Bokermannohyla circumdata
x
Bokermannohyla ibitipoca
x
Dendropsophus anceps
x x x
Dendropsophus berthalutzae
x x
Dendropsophus bipunctatus
x x x
Dendropsophus branneri
x x x x x
Dendropsophus decipiens
x x x x x x
Dendropsophus elegans
x x x x x x x
Dendropsophus giesleri
x
Dendropsophus haddadi
x
Dendropsophus microps
x x
Dendropsophus minutus
x x x x x x x
Dendropsophus ruschii
x
Dendropsophus seniculus
x x x
Dendropsophus aff. nanus
x
Dendropsophus gr. microcephalus
x
Hypsiboas albomarginatus
x x x x x
Hypsiboas albopunctatus
x x x x x x x
75
Áreas Amostrais
Espécies
RD FA
VC BG CP ST DB
Hypsiboas crepitans
x x x x
Hypsiboas faber
x x x x x x x
Hypsiboas pardalis
x x x x x x x
Hypsiboas polytaenius
x x x x
Hypsiboas pombali
x
Hypsiboas semilineatus
x x x x x
Phasmahyla exilis
x
Ф
x
Phasmahyla sp.
x
Phyllomedusa burmeisteri
x x x x x x x
Phyllomedusa rohdei
x x x
Phrynomedusa marginata
Ф
Phyllodytes kautskyi
x
Phyllodytes luteolus
x
Scinax alter
x x
Scinax arduous
Scinax argyreornatus
x x x
Scinax carnevallii
Ф
x
Scinax crospedospilus
x x x
Scinax eurydice
x x x x x x x
Sinax cf. strigilatus
x
Scinax flavoguttatus
x
Scinax fuscovarius
x x x x x x x
Scinax fuscomarginatus
x x
Scinax hayii
x x x
Scinax heyeri
Ф
x
Scinax humilis
x
Scinax kautskyi
x x
Scinax luizotavioi
x x
76
Áreas Amostrais
Espécies
RD FA
VC BG CP ST DB
Scinax cf. perereca
x x x
Scinax gr. perpusilus sp. nov.
*
Scinax perpusillus
xgr. x
Scinax gr. catharinae 1
x x x x
Scinax gr. catharinae 2
x x
Scinax similis
x
Scinax x-signatus
x x
Scinax v-signatus
x
Scinax sp. nov.
* *
Scinax gr. rizibilis sp. nov.
*
Sphaenorhynchus prasinus
x
Itapotihyla langsdorffii
x x
Pseudis bolbodactyla
x
Trachycephalus mesophaeus
x x
Trachycephalus nigromaculatus
x x
Hylodidae
Crossodactylus gr. dispar sp. nov.
*
Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov.
* *
Crossodactylus sp.
x
Hylodes babax
Hylodes lateristrigatus
x x
Hylodes vanzolinii
Hylodes sp.
x x
Megaelosia apuana
x x
Leiuperidae
Physalaemus aguirrei
x
Physalaemus crombiei
Ф
x
Physalaemus cuvieri
x x x x x x x
77
Áreas Amostrais
Espécies
RD FA
VC BG CP ST DB
Physalaemus maximus
Ф
Physalaemus maculiventris
x
Physalaemus olfersii
x
Physalaemus obtectus
x x x
Physalaemus gr. olfersii sp. nov.
* *
Physalaemus signifer
x
Physalaemus gr. deimaticus sp. nov.
*
Pseudopaludicola falcipes
x
Leptodactylidae
Leptodactylus fuscus
x x x x x x
Leptodactylus labyrinthicus
x x x x
Leptodactylus marmoratus
x x x
Leptodactylus mystacinus
x x x x
Leptodactylus mystaceus
x
Leptodactylus natalensis
x x
Leptodactylus ocellatus
x x x x x x x
Leptodactylus sp. nov.
*
*
Leptodactylus spixi
x x x x
Leptodactylus cupreus
Ф
x x
Microhylidae
Chiasmocleis capixaba
x x
Chiasmocleis mantiqueira
Ф
Chiasmocleis schubarti
x x x
Elachistocleis ovalis
x x x x
Myersiella microps
x x x
Stereocyclops incrassatus
x
Pipidae
Pipa carvalhoi
x
78
Áreas Amostrais
Espécies
RD FA
VC BG CP ST DB
Strabomantidae
Euparkerella tridactyla
Ф
x
Ranidae
Lithobates catesbeianus
x x
Total.................................. 150
41 42 33 44 51 103 53
Endêmicas......................... 7
0 0 0 0 3 4 0
Em descrição.....................13
0 0 2 3 5 4 2
Localidade-tipo................. 24
1 0 0 3 3 17 0
Inválidas............................ 7
1 4 0 5 4 2 2
Válidas.............................. 143
40 38 33 39 47 101 51
79
Tabela 5. Padrões de distribuição das espécies de anuros ao longo do gradiente altitudinal de uma porção da Mata Atlântica do sudeste do
Brasil. Legenda: (1) presente; (0) presumivelmente presente devido interpolação de registros em altitudes maiores e menores.
Intervalos Altitudinais (m)
Espécies
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
1100
1200
1300
1400
1500
1600
1700
1800
1900
2000
2100
2200
2300
2400
2500
2600
2700
Grupo 1 - Terras Baixas
Pseudopaludicola falcipes 1
Stereocyclops incrassatus 1
Sphaenorhynchus prasinus 1
Pseudis bolbodactyla 1
Scinax carnevallii 1 1 1
Scinax fuscomarginatus 1 0 1
Physalaemus obtectus 1 1 1
Scinax humilis 1
Grupo 2 - Submontanas
Ischnocnema epipeda 1
Euparkerella tridactyla 1 1
Ischnocnema oeus 1 1 1 1
Macrogenioglottus alipioi 1 0 1 1
Proceratophrys schirchi 1 1 1 1
Dendropsophus giesleri 1 1 1 1
Dendropsophus microcephalus 1 1 1 1
Hypsiboas pombali 1 1 1 1
Scinax arduous 1 1 1 1
Crossodactylus gr. dispar sp. nov. 1 0 1 1
Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov. 1 0 1 1
Hylodes lateristrigatus 1 0 1 1
Proceratophrys paviotii 1 1 1 1
Ischnocnema lactea 1 1 1
Dendrophryniscus sp. 1 1 1
80
Intervalos Altitudinais (m)
Espécies
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
1100
1200
1300
1400
1500
1600
1700
1800
1900
2000
2100
2200
2300
2400
2500
2600
2700
Crossodactylodes izecksohni 1 1 1
Phyllodytes luteolus 1 1 1
Scinax heyeri 1 1 1
Scinax perpusillus 1 1 1
Scinax similis 1 1 1
Physalaemus aguirrei 1 1 1
Pipa carvalhoi 1 1 1
Aplastodiscus albofrenatus 1 1
Aplastodiscus weygoldti 1 1
Ischnocnema bolbodactyla 1 1
Proceratophrys moehringi 1 1
Crossodactylodes bokermanni 1 1
Leptodactylus sp. nov. 1 1
Leptodactylus mystaceus 1 1
Lithobates catesbeianus 1 1
Cycloramphus fulginosus 1
Proceratophrys phyllostomus 1
Dendropsophus haddadi 1
Physalaemus olfersii 1
Scinax v-signatus 1
Phyllodytes kautskyi 1
Phrynomedusa marginata 1
Gastrotheca albolineata 1 1
Dendropsophus aff. nanus 1 1
Dendropsophus ruschii 1 1
Physalaemus maculiventris 1 1
Physalaemus signifer 1
Grupo 3 - Montanas
81
Intervalos Altitudinais (m)
Espécies
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
1100
1200
1300
1400
1500
1600
1700
1800
1900
2000
2100
2200
2300
2400
2500
2600
2700
Flectonotus fissilis 1 1 1
Brachycephalus sp. 1 1 1
Ischnocnema sp. nov. 1 1 1 1
Ischnocnema gr. lactea sp. nov. 1 1 1
Scinax flavoguttatus 1
Scinax gr. rizibilis sp. nov. 1
Hylodes babax 1
Chiasmocleis mantiqueira
1
Proceratophrys melanopogon 1 1 1
Aplastodiscus arildae 1 1 1
Aplastodiscus leucopygius 1 1 1
Scinax gr. perpusillus sp. nov. 1 1
Physalaemus maximus 1 1
Brachycephalus ephippium 1 1
Bokermannohyla ibitipoca 1
Grupo 4 - Altimontanas
Ischnocnema aff. parva sp. nov. 1
Cycloramphus bandeirensis 1 1 1 1 1 1 1 1
Physalaemus gr. deimaticus sp. nov. 1 1 1 1 1 1
Hylodes vanzolinii 1
Grupo 5 - Terras Baixas e Submontanas
Chiasmocleis capixaba 1 0 0 1 1
Allobates olfersioides 1 0 0 0 1
Leptodactylus marmoratus 1 1 0 0 0 1
Scinax crospedospilus 1 0 1 0 0 1
Scinax kautskyi 1 0 0 1 1 1
Rhinella crucifer 1 0 0 1 1 1 1
Rhinella granulosa 1 1 1 1 0 1 1
82
Intervalos Altitudinais (m)
Espécies
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
1100
1200
1300
1400
1500
1600
1700
1800
1900
2000
2100
2200
2300
2400
2500
2600
2700
Rhinella schneideri 1 0 0 0 1 1 1
Aparasphenodon brunoi 1 0 0 0 0 0 1
Aplastodiscus cavicola 1 0 1 1 1 1 1
Dendropsophus berthalutzae 1 0 0 1 0 1 1
Dendropsophus bipunctatus 1 0 0 1 1 1 1
Dendropsophus microps 1 0 0 0 0 1 1
Dendropsophus seniculus 1 0 0 1 1 1 1
Hypsiboas semilineatus 1 0 1 1 1 1 1
Phyllomedusa rohdei 1 0 1 0 1 1 1
Scinax alter 1 0 0 1 1 1 1
Scinax argyreornatus 1 0 0 1 1 1 1
Scinax sp. nov. 1 0 0 0 1 1 1
Scinax x-signatus 1 0 0 1 1 1 1
Itapotihyla langsdorffii 1 0 0 0 1 1 1
Trachycephalus mesophaeus 1 0 0 1 1 1 1
Trachycephalus nigromaculatus 1 0 0 0 0 1 1
Physalaemus crombiei 1 0 0 1 1 1 1
Leptodactylus natalensis 1 0 0 0 1 1 1
Chiasmocleis schubarti 1 0 0 1 0 1 1
Ischnocnema verrucosa 1 1 0 1 0 1 1
Phasmahyla exilis 1 1 1 1
Grupo 6 - Terras Baixas, Submontanas e Montanas
Dendropsophus anceps 1 1 1 0 0 0 0 1
Proceratophrys laticeps 1 0 0 1 1 1 1 0 1
Leptodactylus labyrinthicus 1 1 1 0 0 1 0 0 1
Hypsiboas albomarginatus 1 1 0 1 1 1 1 0 0 1
Leptodactylus spixi 1 0 1 0 1 1 1 1 1 1
Elachistocleis ovalis 1 0 0 0 0 1 1 0 0 1
83
Intervalos Altitudinais (m)
Espécies
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
1100
1200
1300
1400
1500
1600
1700
1800
1900
2000
2100
2200
2300
2400
2500
2600
2700
Physalaemus cuvieri 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1
Leptodactylus fuscus 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1
Dendropsophus branneri 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1
Leptodactylus ocellatus 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1
Dendropsophus elegans 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1
Hypsiboas pardalis 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1
Scinax eurydice 1 0 1 0 1 1 1 1 1 1 0 1
Scinax fuscovarius 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1
Dendropsophus decipiens 1 1 1 0 1 1 1 0 0 0 0 1 1
Hypsiboas albopunctatus 1 0 1 1 1 1 1 0 0 1 0 1 1
Hypsiboas faber 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 1 1
Phyllomedusa burmeisteri 1 0 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1
Dendropsophus minutus 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1
Ischnocnema parva 1 0 0 0 1 1 1 1 1 1
Myersiella microps 1 0 1 1 0 0 1 1 1
Hypsiboas crepitans 1 0 1 1 1 0 1 1 1
Ceratophrys aurita 1 0 1 1 1 0 0 0 0 1 1
Grupo 7 - Terras Baixas, Submontanas, Montanas e Altimontanas
Rhinella pombali 1 1 1 0 0 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Haddadus binotatus 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Thoropa miliaris 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 0 1 0 0 1
Proceratophrys boiei 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Hypsiboas polytaenius 1 0 0 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1
Leptodactylus mystacinus 1 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Grupo 8 - Submontanas e Montanas
Zachaenus carvalhoi 1 1 0 0 1 1 1
Scinax hayii 1 1 1 1 0 1 1 1
Ischnocnema nasuta 1 0 1 1 1 1 1 1
84
Intervalos Altitudinais (m)
Espécies
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
1100
1200
1300
1400
1500
1600
1700
1800
1900
2000
2100
2200
2300
2400
2500
2600
2700
Hyalinobatrachium uranoscopum 1 0 0 0 0 1 1 1 1 1
Ischnocnema guentheri 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1
Flectonotus goeldii 1 1 1 0 1 1 1
Leptodactylus cupreus 1 0 0 0 0 0 1
Dendrophryniscus carvalhoi 1 1 1 1 1 1
Odontophrynus cultripes 1 0 0 1
Scinax luizotavioi 1 0 1 1 1 1
Physalaemus gr. olfersii sp. nov. 1 0 0 0 0 0 1 1
Bokermannohyla circumdata 1 0 1 1
Grupo 9 - Submontanas, Montanas e Altimontanas
Bokermannohyla caramaschii 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Megaelosia apuana 1 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1
Scinax perereca 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1
Hyalinobatrachium eurygnathum 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1
Scinax strigilatus 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Total
56 54 61 76 104
103
90 48 48 46 44 31 28 12 12 12 12 11 14 9 9 10 3 3 1 1
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