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Bruno Henrique Pimentel Rosado
A importância da inclusão de diferentes dimensões de
variação de características morfo-fisiológicas e de
crescimento para o entendimento dos padrões de
dominância de plantas de restinga
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal
do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos
necessários à obtenção do título de Mestre em
Ecologia
Orientador: Prof. Dr. Eduardo Arcoverde de Mattos
Rio de Janeiro
2006
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ii
ROSADO, Bruno Henrique Pimentel.
A importância da inclusão de diferentes dimensões de variação de
características morfo-fisiológicas e de crescimento para o entendimento dos
padrões de dominância de plantas de restinga. [RJ, 2006]
xii, 100 fls., 29,7 cm (Instituto de Biologia/UFRJ, M.Sc., Ecologia, 2006).
Dissertação – Universidade Federal do Rio de Janeiro, PPGE
1. Relações hídricas; 2. Fenologia; 3. Características foliares; 4. Respostas
das plantas a variação dos fatores ambientais.
I. IB/UFRJ II. Título (série)
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iii
A importância da inclusão de diferentes dimensões de variação de
características morfo-fisiológicas e de crescimento para o entendimento dos
padrões de dominância de plantas de restinga
Bruno Henrique Pimentel Rosado
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia
da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à
obtenção do título de Mestre em Ecologia
_____________________________________
Prof. Eduardo Arcoverde de Mattos, Dr.
Universidade Federal do Rio de Janeiro
_____________________________________
Prof. Augusto César Franco, PhD
Universidade de Brasília
_____________________________________
Prof. Ricardo Cardoso Vieira, Dr.
Universidade Federal do Rio de Janeiro
Rio de Janeiro, RJ – Brasil
Março de 2006
iv
Dedico esta dissertação ao meu avô
Nélio Caetano Pimentel (in memorian).
Seus exemplos de determinação, força e
coragem sempre foram importantes ao
longo da minha vida e me guiaram
constantemente ao longo da dissertação.
v
Agradecimentos
Ao longo dos dois anos que se passaram percebi que a vida de alguém que se dedica à
pesquisa pode ser bastante solitária. Na verdade, momentos de leitura, escrita, criação e
ponderação exigem a reclusão. No entanto, a presença de algumas pessoas se faz
essencial, pois, amadurecimento, apoio, troca de idéias e solução de problemas não são
alcançados por ninguém em isolamento. A estas pessoas devo meu agradecimento.
Agradeço ao meu excelente orientador e amigo Eduardo Arcoverde de Mattos por todos
os ensinamentos teóricos, metodológicos, filosóficos, estatísticos e éticos que recebi ao
longo dos seis anos de convivência que vão desde a iniciação científica. A confiança
depositada em mim e o estímulo de sempre tentar ser um profissional melhor foram
extremamente importantes para o meu amadurecimento intelectual.
A minha grande amiga Gina Knust Cardinot, por ter me ensinado todos os cálculos e
métodos referentes às curvas pressão-volume, tirado dúvidas e me passado vários artigos
sobre relações hídricas. Graças a sua ajuda, obtive dados essenciais e aumentei meu
entendimento sobre o assunto.
Aos meus amigos do Laboratório de Ecologia Vegetal pela amizade, apoio, elucubrações,
conversas, viagens, risadas e ajuda braçal e intelectual, especialmente Pedro Ortman
Cavalin, Giselle Rôças, Maria Isabel G. Braz, André T.C. Dias e Rodrigo L. Martins. Aos
valorosos estagiários da nova geração, Augusto Sulzer (Chope), Aline Leal, Aline
Cavalcante e Amanda Ferreira que foram vitais em algumas coletas.
Ao professor Fábio R. Scarano, a professora Dorothy Sue Dunn de Araujo e a todas as
pessoas que são ou já foram alunos do Laboratório de Ecologia Vegetal pela agradável e
divertida convivência nestes seis anos. Já que partes dos resultados expostos aqui são
anteriores ao mestrado, agradeço a alguns destes amigos que agora andam por outros
lugares, mas que me ajudaram bastante: Leonardo Lima, Luiza Martins, Letícia Terreri,
Jacqueline Gomes, Priscila Oliveira, Dulce Mantuano, Marina Pimentel, Henrique Zaluar
e Patrícia Rodin.
Ao meu primo Martins Santiago Júnior, que apesar de ser Webdesigner, aceitou o desafio
de ficar comigo medindo potencial hídrico e fluorescência da clorofila a durante a
semana mais quente de 2004. Se não fosse por sua ajuda, o início das medidas na época
seca não teriam sido feitas.
A toda a equipe do Núcleo de Pesquisas Ecológicas de Macaé da UFRJ (NUPEM) (Dona
Ignês, Lena, Lia, Paulo, Paulo César, Rose, Lourdes, Ana Lúcia, Bruna, Zé Maria,
Mirandir, Manoel, Evaldo, João, Lívia, Ana Paula, Leandro Vahia, Leandro, Isabel e
Simone) pelo carinho, presteza e gentileza com os quais sempre fui tratado.
A pré-banca composta pelas professoras Dorothy Araujo e Tânia Wendt pelas
importantes sugestões e correções.
vi
Aos professores Augusto C. Franco (UnB), Ricardo Cardoso Vieira (UFRJ), Antônio
Carlos Andrade (JBRJ) e Dorothy Araujo por terem aceitado participar da banca.
À eficiente, prestativa e alegre secretária Maria do Rosário por toda a ajuda.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia no nome dos coordenadores, Reinaldo
Bozelli e Érica P. Caramaschi e às secretárias do PPGE, Márcia e Sueli por toda a ajuda.
Ao CNPq, pela concessão da bolsa e ao Projeto de Pesquisas Ecológicas de Longa
Duração (PELD) e a Petrobrás pelo financiamento.
A todos os integrantes do Curso de Ecologia da Floresta Amazônica (2004) pela
importante contribuição no meu amadurecimento profissional e científico que certamente
foram importantes para a conclusão desta dissertação.
Aos meus pais (Paulo e Alba), irmã (Carol) e avó (Alzira) pelo apoio e amor
incondicionais, incentivos, amizade e compreensão em todas as fases da vida,
especialmente durante os períodos em que me ausentei de tudo para dedicar-me a minha
dissertação.
À Paloma pelo amor, apoio, carinho, amizade, risadas, empolgação, animação, alegria,
conselhos, ensinamentos e extrema atenção que tornaram os meses finais de dissertação
mais serenos, animados e felizes.
A todos os meus amigos e em especial àqueles que são excelentes e de vital importância:
Bel, Patrícia, Bruna, Maurício, Elisa, Biel, Paula, Bráulio, Sidclay, Rafael (Jovito), Dani,
João Marcelo, Daniel, Bia e Juninho.
A todos os colegas pós-graduandos e a todos os meus amigos dos laboratórios de
Limnologia, Ecologia de Insetos e Ecologia de Peixes além dos amigos da “Escola de
Pesca” do “Jurubatiba Uma Sala de Aula” e da Engenharia Ambiental de Itajubá
(UNIFEI) que me “adotaram” durante os meses em que fiquei sozinho no NUPEM.
Ao sistema público de saúde de Macaé que tratou de meu pé inchado e dolorido. Se não
fosse a eficiência no tratamento eu não teria conseguido ir ao campo no dia seguinte após
o acidente.
Ao Tim Maia pela importante imunização racional.
E a todos aqueles que um dia lerem e/ou consultarem esta dissertação.
vii
“Quando eu uso uma palavra – disse
Humpty Dumpty, num tom de
deboche – ela significa apenas aquilo
que eu quero que ela signifique, nem
mais, nem menos”.
Lewis Carroll (Alice Através do
Espelho).
“Espero que, ao lado dos defeitos
que não terão sido possíveis de
evitar, possam aparecer algumas das
virtudes das unhas sujas, em que
devotamente creio”.
Paulo Emílio Vanzolini
viii
ROSADO, B.H.P. 2006. A importância da inclusão de diferentes dimensões de variação
de características morfo-fisiológicas e de crescimento para o entendimento dos padrões
de dominância de plantas de restinga. Dissertação (Mestrado em Ecologia) – Programa de
Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro.
100 fls.
Resumo
Uma maneira mais adequada para o entendimento das respostas das plantas frente à
variação dos fatores ambientais, e do modo como tais mecanismos afetam abundância e
persistência das espécies, se dá através da caracterização das espécies a partir da análise
de diferentes conjuntos de características que podem representar distintas dimensões de
variação. Neste estudo comparei dez espécies do ParNa da Restinga de Jurubatiba quanto
a fenologia e longevidade foliar, atributos foliares como: massa de folha por unidade de
área (MFA) e suculência (SUC) e de relações hídricas tais como: potencial hídrico no
meio do dia (Ψ
md
), ponto de perda de turgor (Ψ
ppt
), pressão osmótica (Ψ
π
) e densidade da
madeira (DM) e de que maneira a tais características variaram ao longo de estações secas
e chuvosas. Em relação à fenologia as espécies foram divididas em três grupos: quatro
espécies com produção sucessiva de folhas ao longo do ano, cinco espécies com
produção concentrada na estação chuvosa e uma concentrada na seca. No entanto, a
magnitude na produção de folhas esteve relacionada a características comuns entre as
espécies. A DM foi a variável responsável pela determinação de 46% da variação no Ψ
md
na época seca. No período seco, as espécies apresentaram uma tendência a possuírem
maiores acúmulos de solutos, paredes celulares mais elásticas e maior resistência à seca
devido a valores mais negativos de Ψ
ppt
. A longevidade foliar apresentou relação negativa
com a %C (R
2
=0,82) sugerindo que a variação na longevidade foliar relaciona-se as
diferenças na capacidade de crescimento entre as espécies. A importância da manutenção
de um estado hídrico elevado e elevadas longevidades foliares pôde explicar a
dominância de Clusia hilariana e Protium icicariba, (diferentes quanto à via
fotossintética, MFA, SUC) que apresentaram os valores mais elevados de Ψ
md
. Neste
sentido, o somatório de características distintas ocasionou resultantes comuns, o que, em
ultima análise pode promover a coexistência entre as espécies e explicar sua dominância.
ix
ROSADO, B.H.P. 2006. A importância da inclusão de diferentes dimensões de variação
de características morfo-fisiológicas e de crescimento para o entendimento dos padrões
de dominância de plantas de restinga. Dissertação (Mestrado em Ecologia) – Programa de
Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro.
100 fls.
Abstract
An adequate manner to understand plant responses to variation of environmental factors
and how these mechanisms affect abundance and persistence of species, is species
characterization based on the analysis of different sets of characteristics that may
represent distinct dimensions of variation. In this study I compared ten species from
Restinga de Jurubatiba National Park as regards leaf phenology, leaf traits such as: leaf
mass per area (MFA) and succulence (SUC) and water relations such as: water potential
at midday (Ψ
md
), turgor loss point (Ψ
ppt
), osmotic pressure (Ψ
π
) and wood density (DM)
and how these characteristics vary in the dry and wet seasons. As regards phenological
patterns species were divided in three groups: four species with successive leaf
production throughout the year, five species with production concentrated in the wet
seasons and one specie with production concentrated in the dry season. However, the
intensity of leaf production was related to commons characteristics among species. DM
explained the most variation (46%) in Ψ
md
. In dry season, the species showed a tendency
to increased solute accumulation, more elastics cell walls and high drought resistance
because of more negative values of Ψ
ppt
. Leaf life span showed a negative relationship
with %C (R
2
=0,82) suggesting that variation in leaf life span is related to differences on
growth capacity among species. Despite of there being no clear relation among
characteristics, when the plants surveyed are comparable with species from other
environments; restinga species have characteristics that favor water storage. The
importance of maintaining high water status and high leaf life span are that it could
explain the dominance of Clusia hilariana and Protium icicariba, (different in
photosynthetic path, MFA, SUC) with the highest values of Ψ
md
. In this sense, the sum of
distinct characteristics caused a common result of similar water status, which, in a last
analysis may promote the coexistence among species and explain dominance of species.
x
Lista de Figuras Pág.
4.1. Representação esquemática da área estudada entre as lagoas Cabiúnas e Comprida no
Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ. A seta indica o local onde todas
as coletas deste estudo foram realizadas. O desenho esquemático à direita foi modificado
de de Mattos et al. (2004)..................................................................................................29
4.2. Foto aérea da Lagoa Cabiúnas e vegetações adjacentes do Parque Nacional da
Restinga de Jurubatiba, Macaé-RJ. A seta indica a fisionomia denominada restinga
arbustiva aberta de clusia (Araujo, 2000), área onde todas as coletas deste estudo foram
realizadas. Foto de Rômulo Campos…………………………………………………….30
4.3. Exemplo de uma curva Pressão–Volume obtida em P. icicariba a partir da relação
entre o inverso do potencial hídrico e o conteúdo relativo de água (CRA). A região
curvilínea da curva P-V mostra o efeito dos potenciais de turgor e osmóticos dentro das
células. No
Ψ de
ponto perda de turgor celular (seta), os declínios de potencial hídrico se
devem apenas a ação do potencial osmótico (região linear)............................................. 37
5.1. Precipitação total mensal e médias mensais das temperaturas máximas e mínimas
durante o período de estudo. Dados obtidos na estação climática da Fazenda São Lázaro,
localizada nas adjacências do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba próximo a área
de estudo............................................................................................................................42
5.2.
Padrão fenológico foliar das dez espécies estudadas de dezembro de 2001 a abril de
2005. Para C. hilariana, E. umbelliflora, E. ovalifolium e M. obtusifolia não há registros
nos meses iniciais, pois foram acrescentadas ao estudo apenas em fevereiro de 2003.....44
5.3. Regressão linear entre taxa de nascimento de folhas ao longo do período de estudo e
longevidade foliar onde restam 50% do número inicial de folhas (y=18,82(4,11) -
0,87(0,27)x; R
2
=0,57; p=0,01)...........................................................................................47
5.4. Relação entre L
50
e porcentagem de carbono foliar. Excluindo-se E. ovalifolium da
regressão, há uma relação significativamente negativa entre as variáveis
(y=178,25(29,63) – 3,23(0,58)x; R
2
=0,82; p<0,001).........................................................48
5.5. Médias± desvios padrão de Ψ
fol
e FvFm medidos nas dez espécies nas estações secas
e chuvosas de 2004 e 2005. Espécies em ordem decrescente de suculência foliar: (a) C.
hilariana; (b) M. parvifolia; (c) M. obtusifolia; (d) E. umbelliflora; (e) M. subsericea; (f)
B. sericea; (g) T. brasiliensis; (h) E. ovalifolium; (i) O. notata; (j) P. icicariba. Apenas
em E. ovalifolium ocorreu diferença significativa em ambos os parâmetros entre estações
(teste-t pareado p<0,05).....................................................................................................52
5.6. Relação entre potencial hídrico do meio dia na estação seca e densidade da madeira
de (▲) espécies da restinga (y = 3,63(2,04) -8,52(3,24)x; R
2
= 0,46, p<0,05) em
comparação com estudo feito por Borchert (1994) em (○) espécies de floresta seca da
Costa Rica (y=-0.40(0.51)-3.21(0.72)x; R
2
=0.41, p<0.001)..............................................54
xi
Lista de Figuras (continuação) Pág.
5.7.Relação positiva entre FvFm
am
e taxa de nascimento de folhas
(y=0,76(0,011)+0,002(0,0009)x; R
2
=0,50; p=0,02)..........................................................59
5.8. Ordenação de análise de componente principal baseada em 14 características de 10
espécies. Os eixos 1 e 2 correspondem a 38,8% e 22,6% da variação dos dados,
respectivamente..................................................................................................................63
5.9. Ordenação de análise de componente principal baseada em 18 características de 9
espécies. Os eixos 1 e 2 correspondem a 40,18% e 22,23% da variação dos dados,
respectivamente. No gráfico, as variáveis Ψ
ppt
na seca, Ψ
πppt
na seca, Ψ
πsat
na seca e ε seca
estão designadas como SECA PPT, SECA Posm PPT, SECA Posm sat e SECA_E,
respectivamente..................................................................................................................65
xii
Lista de Tabelas Pág.
4.1. Família e valor de importância de algumas das espécies que ocorrem na formação
arbustiva aberta de Clusia. Em negrito estão as espécies estudadas. Modificada de Araujo
et al. (2004)……................................................................................................................31
5.1. Médias ± desvio padrão do déficit de pressão de vapor do ar (DPV) em cada dia de
medidas de Ψ e Fv/Fm durante as estações secas e chuvosas dos anos de 2004 e 2005...45
5.2. Fenologia foliar das dez espécies caracterizadas a partir do tipo de produção, taxa de
nascimento (n° de folhas produzidas/tempo), taxa de mortalidade (n° de folhas
mortas/tempo) e taxa de renovação (taxa de nascimento/taxa de mortalidade). Os valores
são médios e desvios padrão (n=10). Em cada coluna valores seguidos por diferentes
letras indicam diferenças significativas (p< 0,05) entre as espécies..................................46
5.3. Resultados de análise de variância: taxa de nascimentos e mortes de folhas e taxa de
renovação foliar. Estão denotados os graus de liberdade do fator (gl), do erro associado
(gl erro), os quadrados médios (QM), o valor de F de cada fator e o nível de significância
(p).......................................................................................................................................46
5.4. Longevidade foliar no número de meses aonde o número inicial de folhas chega a
50% (L
50
) nas dez espécies estudadas................................................................................46
5.5.
Valores médios e desvio padrão de atributos foliares estimados para cada espécie
(n=10). Massa de Folha por unidade de Área (MFA), Suculência Foliar (SUC), Espessura
(ESP) e Densidade Foliar (DEN). Valores seguidos de letras diferentes indicam diferença
significativa (p<0,05) entre as espécies.............................................................................49
5.6. Resultados de análise de variância: Massa de Folha por unidade de Área (MFA),
Suculência Foliar (SUC), Espessura (ESP) e Densidade Foliar (DEN). Estão denotados os
graus de liberdade do fator (gl), do erro associado (gl erro), os quadrados médios (QM), o
valor de F de cada fator e o nível de significância (p).......................................................50
5.7. Razão de Área Foliar e Fração de Massa Foliar estimadas para cada espécie (n=3).
Os valores são médias seguidas de desvio padrão. Valores seguidos de diferentes letras
indicam diferença significativa entre as espécies (p<0,05)...............................................51
5.8. Valores médios e desvio padrão de densidade da madeira (g.cm
-3
) estimada para cada
espécie (n=5). Valores seguidos por diferentes letras indicam diferença significativa
(p<0,05)..............................................................................................................................53
5.9. Resultados de análise de variância: Densidade da Madeira (DM), Fração de Massa
Foliar (FMF) e Razão de Área Foliar (RAF). Estão denotados os graus de liberdade do
fator (gl), do erro associado (gl erro), os quadrados médios (QM), o valor de F de cada
fator e o nível de significância (p)………….....................................................................54
xiii
Lista de Tabelas (continuação) Pág.
5.10. Parâmetros estimados através de curvas P-V para cada espécie nas estações chuvosa
e seca de 2005 (n=7). Valores seguidos de letras diferentes indicam diferença
significativa entre as espécies (ANOVA, p<0,05). Asteriscos indicam diferença
significativa entre estação chuvosa e estação seca (Teste – t, p<0,05). Ψ
ppt;
potencial
hídrico no ponto de perda de turgor; Ψ
πsat
: potencial osmótico na saturação, Ψ
πppt
:
potencial osmótico no ponto de perda de turgor,
ε
: modulo elástico volumétrico (grau de
rigidez da parede celular)...................................................................................................57
5.11. Resultados de análise de variância: Ψ
ppt;
potencial hídrico no ponto de perda de
turgor; Ψ
πsat
: potencial osmótico na saturação, Ψ
πppt
: potencial osmótico no ponto de
perda de turgor, ε : modulo elástico volumétrico (grau de rigidez da parede celular).......58
5.12. Médias e desvios padrão da porcentagem de carbono (%C) e nitrogênio (%N) e
razão carbono/nitrogênio (CN) foliar em cada espécie......................................................60
5.13. Coeficiente de correlação entre pares de variáveis. Nesta matriz de correlação não
foram adicionados os dados referentes às curvas pressão-volume. Correlações
significativas (p<0,05) mostradas em negrito....................................................................61
5.14. Coeficiente de correlação entre pares de variáveis. Nesta matriz de correlação não
foi adicionada a espécie C. hilariana. Correlações significativas (p<0,05) mostradas em
negrito................................................................................................................................61
5.15. Autovalores de uma análise de componente principal de quatro eixos obtida a partir
de uma matriz de 14 características e 10 espécies. Valores em porcentagem indicam
variação contida em cada eixo. Em negrito estão os representados os cinco maiores
valores em cada eixo..........................................................................................................64
5.16. Autovalores de uma análise de componentes principais de quatro eixos obtida a
partir de uma matriz de 18 características e 9 espécies. Valores em porcentagem indicam
variação contida em cada eixo. Em negrito estão os representados os cinco maiores
valores em cada eixo..........................................................................................................66
xiv
Abreviaturas Utilizadas
Abreviatura Significado Unidade
VI
Valor de importância s/u
EV
Envelope de uso da água s/u
DPV
Déficit de pressão de vapor d'água na atmosfera Pa/kPa
MFA
Massa de folha por unidade de área g.m
-2
SUC
Suculência foliar g.m
-2
ESP
Espessura foliar mm
DEN
Densidade foliar mg.mm
-3
L50
Longevidade Foliar na qual 50% das folhas iniciais morreram meses
RAF
Razão de área foliar m
2
.g
-1
FMF
Fração de massa foliar g.g
-1
DM
Densidade da Madeira g.cm
-3
Ψ
fol
Potencial hídrico foliar MPa
Ψ
am
Potencial hídrico foliar antes do amanhecer MPa
Ψ
md
Potencial hídrico foliar no meio do dia MPa
Ψ
ppt
Potencial hídrico foliar no ponto de perda de turgor MPa
Ψ
πsat
Potencial osmótico foliar na saturação MPa
Ψ
πppt
Potencial osmótico foliar no ponto de perda de turgor MPa
ε
Módulo elástico volumétrico MPa
Fv/Fm
Eficiência quântica potencial do fotossistema II s/u
Fv/Fm
am
Eficiência quântica potencial do fotossistema II antes do
amanhecer
s/u
Fv/Fm
md
Eficiência quântica potencial do fotossistema II no meio do dia s/u
%C
Porcentagem de Carbono foliar s/u
%N
Porcentagem de Nitrogênio foliar s/u
CN
Razão Carbono/Nitrogênio foliar s/u
xv
SUMÁRIO
1. Introdução....................................................................................................................17
1.1. Breve Revisão da Literatura..................................................................................21
1.1.1. Relações Hídricas e Características Morfo-fisiológicas das plantas..........21
1.1.2. Fenologia....................................................................................................
25
2. Objetivos.......................................................................................................................26
3. Hipóteses.......................................................................................................................27
4. Material e Métodos......................................................................................................29
4.1. Área de Estudo e Espécies Estudadas...................................................................29
4.2. Fenologia e Longevidade Foliar...........................................................................31
4.3. Caracteres Morfológicos.......................................................................................32
4.3.1. Atributos Foliares.......................................................................................32
4.3.2. Razão de Área Foliar e Fração de Massa Foliar........................................33
4.3.3. Densidade da Madeira................................................................................33
4.4. Relações Hídricas..................................................................................................34
4.4.1. Potencial Hídrico Foliar.............................................................................34
4.4.2. Curvas Pressão-Volume.............................................................................36
4.5. Fluorescência da Clorofila a.................................................................................38
4.6. Nutrientes Foliares................................................................................................39
4.7. Análises Estatísticas..............................................................................................
39
5. Resultados.....................................................................................................................41
5.1. Dados Climáticos..................................................................................................41
5.2. Fenologia e Longevidade Foliar...........................................................................41
xvi
5.3. Atributos Foliares..................................................................................................48
5.4. Razão de Área Foliar e Fração de Massa Foliar...................................................50
5.5. Relações Hídricas..................................................................................................51
5.5.1. Potencial Hídrico Foliar.............................................................................51
5.5.2. Curvas Pressão-Volume.............................................................................
55
5.6. Fluorescência da Clorofila a.................................................................................59
5.7. Nutrientes Foliares................................................................................................60
5.8. Análise de Componentes Principais......................................................................61
6. Discussão.......................................................................................................................67
7. Considerações Finais...................................................................................................86
8. Conclusões....................................................................................................................88
9. Referências Bibliográficas...........................................................................................90
17
1. INTRODUÇÃO
Grande número de estudos em ecologia vegetal tem buscado a identificação de
características capazes de descrever as possíveis respostas das espécies tanto no que diz
respeito à resistência a estresses quanto às suas relações com outras espécies e seu papel no
funcionamento dos ecossistemas (Grime, 1977; Tilman, 1988, Reich et al., 1991, 1992;
Leishman & Westoby, 1992; Wardle et al., 1998; Garnier et al., 2001; Eviner & Chapin III,
2003; Díaz et al., 2004; Fynn et al., 2005). Normalmente, a escolha destas características se
dá pela capacidade de serem boas indicadoras dos meios pelos quais cada espécie adquire e
usa seus recursos, em função do nível de investigação (órgãos, indivíduos e ecossistemas),
e da maneira pelas quais essas características afetam processos relevantes em cada um
desses níveis tais como: capacidade fotossintética, crescimento, produtividade e
decomposição (Garnier et al., 2001; Díaz et al., 2004).
O entendimento da posse de determinado conjunto de características está
diretamente ligado à noção de trade-off, onde o investimento de recursos em alguma
estrutura específica impossibilita a alocação de recursos para outros conjuntos de atributos.
Esta alocação diferencial de recursos faz com que as espécies exibam diferentes estratégias
ecológicas no que diz respeito, por exemplo, às suas capacidades de competição e
colonização, o que permitirá a elas o uso diferenciado dos recursos, gerando então a
possibilidade de coexistência (Amarasekare, 2003; Silvertown, 2004; Kneitel & Chase,
2004). Conjuntos específicos de características podem ser considerados como diferentes
dimensões de variação onde cada estratégia ecológica (e.g. colonização, competição,
resistência a estresses e distúrbios) seria dependente de um conjunto específico de atributos
capazes de definir claramente o comportamento exibido por cada espécie (Westoby et al.,
2002). A delimitação destas dimensões se dá através da identificação de conjuntos de
18
caracteres independentes entre si, e que afetam de maneiras distintas diferentes tipos de
estratégias ecológicas (Westoby et al., 2002; Ackerly, 2004).
No entanto, a idéia de que cada uma destas dimensões representa eixos de
diferenciação de nicho responsáveis por permitir a coexistência das espécies, não considera
muitas vezes a ação integrada de diferentes conjuntos de características do indivíduo
(Ackerly, 2004). Ou seja, de que maneira o somatório dos efeitos de atributos distintos se
reflete no desempenho dos indivíduos de uma determinada espécie para que se avalie seu
comportamento geral e não apenas algumas resultantes de estratégias ecológicas
específicas para problemas individuais relacionados à dispersão, estabelecimento,
sobrevivência e reprodução em determinado habitat. Além disso, aliado à variação espaço-
temporal das condições e dos recursos, a avaliação de conjuntos específicos de
características é incapaz de descrever precisamente os mecanismos que permitem as
espécies persistirem em um dado local.
Apesar de vários autores terem identificado uma convergência nas relações entre
características morfo-fisiológicas de espécies que ocorrem em diversos ambientes (Reich et
al., 1997; Reich et al., 1999; Westoby et al., 2002; Wright et al., 2001; Wright et al., 2002;
Wright et al., 2004) a variação encontrada entre espécies que ocorrem em um mesmo
ambiente tende a ser elevada e algumas vezes superior quando comparada a espécies de
ambientes distintos. Alguns destes estudos atentam para o fato de que esta identificação de
relações gerais entre características das plantas é de vital importância, uma vez que, em um
contexto de mudanças globais seria possível avaliar como os fluxos de nutrientes e os
limites de cada bioma se modificariam devido a alterações climáticas e no uso da terra
(Wright et al., 2004; Wright et al., 2005).
Contudo, os diferentes estudos não apenas ligados às respostas das plantas às
mudanças globais, mas também àqueles referentes à conservação, ao manejo e à
19
restauração de áreas naturais não deve de modo algum negligenciar a importância da
integração das diferentes escalas espaciais e temporais em ecologia (de Mattos et al.,
2004). Neste sentido, uma abordagem ampla não seria suficiente já que em escalas locais, a
compreensão de que cada espécie apresenta performances e respostas distintas são vitais
para o entendimento dos processos ecossistêmicos e o modo pelos quais as espécies são
capazes de influenciar os estoques e fluxos de nutrientes em cada ambiente.
Localizadas marginalmente à Mata Atlântica sensu stricto, as restingas formam um
complexo de tipos vegetacionais que ocupam os solos arenosos (Rizzini, 1997) de origem
marinha presentes ao longo do litoral brasileiro. Através de uma série de regressões e
transgressões marinhas durante o Quaternário, cordões arenosos foram depositados
paralelos ao mar formando então estas planícies costeiras (Suguio e Tessler 1984). Nestes
ambientes, há uma tendência de que haja uma baixa disponibilidade de recursos
principalmente em função de seus solos arenosos que possuem uma baixa capacidade de
retenção de água e de nutrientes (Araujo & Lacerda, 1992).
Araujo (2000) identificou que grande parte das espécies que colonizaram as
restingas é proveniente da Mata Atlântica. Além disso, quase não há registros de espécies
endêmicas nestes ambientes. Em um trabalho de revisão Scarano (2002) ressalta que a
ocupação de ambientes com distintas pressões seletivas, a capacidade de plasticidade
ecológica é o fator que permite a algumas espécies, o sucesso na colonização e
permanência em ambientes de menor disponibilidade de recursos marginais à Mata
Atlântica, entre eles as restingas. Neste sentido, a seguinte questão vem à tona: As poucas
espécies capazes de colonizar as restingas apresentam algum grau de convergência nas suas
características? Sabendo-se que uma espécie apresenta conjuntos de características que
podem estar ligados a diferentes estratégias – como regeneração e resistência a estresse, por
20
exemplo - convém questionar: Em quais níveis e conjuntos de características se dá esta
convergência?
É sabido que diversos fatores afetam os padrões de distribuição e abundância dos
organismos na Terra. Estes fatores, que em diferentes escalas afetam a história ecológica e
evolutiva dos organismos, atuam como verdadeiros filtros nos níveis histórico, fisiológico e
biótico (Lambers et al., 1998). Cada um destes filtros afetam: (i) a capacidade das espécies
de chegar a um determinado local (filtros históricos); (ii) estabelecimento, crescimento,
sobrevivência e reprodução (filtros fisiológicos); (iii) facilitação, competição e predação
(filtros biológicos), que atuando em conjunto, selecionam as características e o conjunto de
espécies que estarão presentes em determinado habitat (Díaz et al. 1998; Lambers et al.
1998). Desta forma, a extinção e/ou ausência de determinada espécie num dado local está
ligada a(s) sua(s) incapacidade(s) de transpor as barreiras presentes em cada um destes
filtros (Díaz et al. 1998; Lambers et al. 1998).
Neste sentido, o entendimento da maneira como as espécies lidam com estes
diferentes filtros e variações ambientais (tanto no espaço quanto no tempo) são mais bem
compreendidas a partir de estudos que levam em consideração a ecofisiologia (de Mattos et
al., 2004; Luttge & Scarano, 2004) citada por Luttge & Scarano (2004) como uma “(...)
autoecologia dedicada ao comportamento de plantas individuais, espécies ou táxons
superiores (...) em determinados habitats”. Atualmente o rumo tomado por parte dos
estudos ecofisiológicos tem sido o da busca por modelos explicativos capazes de responder
a questões mais amplas ligadas ao funcionamento e dinâmica de ecossistemas (Reich et al.,
1992; Díaz et al., 2004), levando-se em consideração a importância da ecofisiologia
comparativa para a determinação do papel de cada espécie nos ecossistemas (Wardle et al.,
1998; Ackerly, 2004).
21
1.2. BREVE REVISÃO DA LITERATURA
Nesta seção pretendo expor alguns conceitos e relações acerca das características das
plantas ligadas à manutenção do balanço hídrico. A adoção desta linha de investigação
deriva do fato de que a restinga, como descrito anteriormente, se trata de um ambiente com
flutuação na disponibilidade de água e provavelmente as plantas devem possuir
mecanismos responsáveis pela ocorrência de um balanço hídrico favorável à sobrevivência
e à manutenção de um balanço positivo de carbono.
1.2.1. RELAÇÕES HÍDRICAS E CARACTERÍSTICAS MORFO-FISIOLÓGICAS
DAS PLANTAS
Em linhas gerais, a manutenção de um balanço hídrico positivo nas plantas se dá
através de regulações na absorção e perda de água. Em cada um destes processos, raízes e
folhas são as interfaces da planta com o meio externo, permitindo a troca de gases, água e
energia com o solo e a atmosfera (Dolman, 1993). A conexão existente entre estes três
compartimentos, permite o fluxo da água ao longo de um contínuo denominado solo –
planta – atmosfera (Nobel, 1999). As resistências ao fluxo de água neste contínuo são
entendidas de maneira análoga a um sistema elétrico, onde cada um dos compartimentos
atua como um resistor ou capacitor ao fluxo de água (Dolman, 1993). As características
destas diferentes resistências e capacitâncias presentes ao longo do contínuo afetam
diretamente a magnitude do fluxo de água, e consequentemente o balanço hídrico das
plantas.
A maneira pela qual solo influencia o fluxo de água no contínuo solo-planta-
atmosfera está relacionada à capacidade de retenção de água nos solos que varia de acordo
com o teor de argila, areia e silte (Kiehl, 1979). Já o déficit de pressão de vapor da
atmosfera (DPV) que é influenciado pela temperatura e umidade relativa do ar tende a ser
22
um fator importante ao afetar os fluxos transpiracionais. Entretanto, as plantas assumem
papel central ao longo do contínuo de transferência de água, pois, dado o fato de que
podem ser consideradas como um somatório de diferentes tipos de resistências e
capacitores (raízes, caule e folhas) (Rawitscher, 1942; Nobel, 1999; Meinzer, 2003;
Brodribb et al., 2005), são as características e respostas individuais de cada espécie, os
principais reguladores do fluxo de água no continuo solo – planta – atmosfera. Desta
maneira, torna-se evidente a observação de que o estado hídrico de diferentes espécies será
diferente mesmo que estejam expostas às mesmas condições edáficas e atmosféricas
(Holbrook et al., 1995; Nardini et al., 1999; Lamont & Lamont, 2000).
Contudo, para que este fluxo ocorra, há a necessidade de um gradiente de potencial
hídrico (Ψ) entre os compartimentos. O Ψ reflete o estado termodinâmico da água, ou seja,
a energia livre das moléculas de água para realizar trabalho (Nobel, 1988; Boyer, 1995). O
Ψ é o parâmetro amplamente utilizado no estudo das relações hídricas dos vegetais e sua
relação com o solo, pois é uma medida integradora dos processos de absorção e perda de
água, refletindo assim, o balanço hídrico da planta (Kramer, 1988; Boyer, 1989; de Mattos,
1998). O valor de Ψ resulta da interação entre o potencial de pressão de turgor (Ψ
p
) e o
potencial osmótico (Ψ
π
):
Ψ = Ψ
p
+ Ψ
π
O Ψ
π
assume sempre valores negativos já que diminui a energia livre da água, enquanto Ψ
p
pode ser positivo, nulo ou negativo (Para mais detalhes consulte Nobel, 1988; Boyer, 1995;
Larcher, 2000).
A regulação de valores de Ψ
é de extrema importância, pois vários mecanismos do
metabolismo e funcionamento vegetal, dos quais tratarei a seguir, podem ser ativados ou
inibidos de acordo com o estado hídrico dos tecidos.
23
Em situações de deficiência hídrica, a capacidade de resistência das plantas está
diretamente associada a mecanismos que previnam e/ou minimizem a ruptura da coluna
d’água (cavitação) nos vasos xilemáticos. Quantos mais desenvolvidos estes mecanismos,
menor será a condutividade hidráulica
1
existente na planta. Segundo Hacke et al. (2001) há
uma boa correspondência entre altas densidades da madeira (DM) e baixas condutividades
hidráulicas através da diminuição da condução de água no lúmen dos vasos. Diversos
estudos tem encontrado a mesma relação entre DM e condutividade hidráulica e resistência
a cavitação, especialmente no que diz respeito ao potencial hídrico foliar (Ψ
fol
) uma vez
que espécies de madeiras mais densas, além de possuírem menor capacidade de estocagem
de água (Borchert, 1994a) apresentam as maiores flutuações de Ψ
fol
ao longo do dia
(Stratton et al., 2000; Meinzer, 2003). Isto ressalta a importância em avaliar a DM como
uma das características capazes de prever as diferentes performances das espécies quando
submetidas a eventos de deficiência hídrica.
Dentre os atributos que afetam a regulação do balanço hídrico, as
características
morfológicas das folhas têm sido apontadas como importantes atributos a serem
considerados. Abrams et al. (1994), notaram que respostas das plantas no que diz respeito
as trocas gasosas, relações hídricas e eficiência no uso da água puderam ser preditas por
características morfológicas das folhas. Neste estudo, os autores compararam espécies com
características xéricas e mésicas entre anos com diferentes disponibilidades de água, e
verificaram que as espécies de maior massa seca de folha por unidade de área (MFA)
apresentaram Ψ
md
mais negativos, maiores condutâncias estomáticas e pressões osmóticas
capazes de manter maiores taxas fotossintéticas em anos de menor disponibilidade hídrica,
ao contrário de espécies de menor MFA. De acordo com os autores, a capacidade de
manter elevadas taxas fotossintéticas depende não apenas de características estruturais que
1
Entende-se por condutividade hidráulica, a capacidade de uma planta em manter a conexão da água no
contínuo solo-folha a partir de suas capacidades de transporte e absorção de água.
24
facilitem maiores taxas de trocas gasosas, mas também de mecanismos ligados a relações
hídricas nos tecidos que sejam capazes de garantir este comportamento. Dentre estas
características, mais especificamente, o grau de suculência foliar – que reflete a capacidade
de armazenamento de água – é uma característica responsável por tamponar grandes
variações de Ψ uma vez que ocorrem pequenas variações no conteúdo de água devido a
perdas por transpiração (Nobel, 1999; Schwinning & Ehleringer, 2001). Além disso, o
controle do grau de abertura dos estômatos também contribui para regulação do balanço
hídrico além de evitar que a perda excessiva de água seja capaz de causar embolia nos
vasos xilemáticos (Jones & Sutherland, 1991; Sperry, 2000).
Outro conjunto de características relacionado à manutenção do balanço hídrico de
uma planta são mecanismos fisiológicos denominados de ajustes osmóticos e elásticos. O
acúmulo de solutos é comumente aceito como uma resposta de plantas submetidas à seca,
pois favorece a absorção de água através de diminuições do Ψ (Larcher, 2000). A quebra
de amido, liberação de açúcares no xilema e retenção de aminoácidos (como prolina) são
alguns dos principais mecanismos de osmorregulação presentes nas plantas (Borchert,
1994c; Larcher, 2000). A capacidade de armazenamento de água na célula é dependente do
grau de elasticidade da parede celular, que é definido como o módulo elástico volumétrico
(ε) (Schulte, 1993; Larcher, 2000). Este parâmetro reflete mudanças da pressão de parede
em função de variações do volume celular (Larcher, 2000). Em casos de murchamentos
decorrentes de um déficit hídrico, plantas com paredes celulares elásticas tamponam a
variação de Ψ em função de acompanharem o murchamento do protoplasto, mantendo
assim o turgor. Já as células com paredes rígidas, mantêm a integridade estrutural da célula
permitindo que esta possa continuar a absorver água mesmo em potenciais hídricos mais
negativos. Assim, o ε torna-se dependente de atributos foliares dentre os quais se destaca a
densidade da folha (Niinemets, 2001).
25
1.2.2. FENOLOGIA
Fenologia é o termo utilizado para denominar o estudo das fases de desenvolvimento
externamente visíveis nas plantas e as diferentes pressões bióticas e abióticas que afetam
tais fases (Larcher, 2000). Cada uma destas fases de desenvolvimento, chamadas de
fenofases, compreende desde a germinação de sementes, produção de folhas, flores e frutos
até a senescência destes órgãos. A capacidade das plantas em apresentar ciclos de produção
de tais fenofases pode ter suas origens tanto em função de ritmos endógenos de cada
espécie quanto por fatores externos tais como predadores, polinizadores, precipitação,
temperatura, fotoperíodo e etc. (Para mais detalhes sobre o tema consulte Janzen, 1976).
No entanto, a maior parte dos estudos investigativos sobre as causas dos ritmos
fenológicos de diferentes espécies em diferentes locais, atribui tal fenômeno
principalmente a fatores externos. Tal situação pode ser compreendida em função da
dificuldade metodológica na detecção de ritmos endógenos, que, segundo Janzen (1976),
podem ocorrer em função de características genéticas das plantas.
Ao contrário de estudos feitos em regiões temperadas onde se atribui à temperatura o
papel de principal fator regulador dos eventos fenológicos, a variação na disponibilidade de
água ao longo do ano em função da existência de estações secas e chuvosas tem sido
considerada mais importante em estudos realizados nas regiões tropicais e subtropicais
(Borchert, 1994a,b; Larcher, 2000; Peñuelas et al., 2004). De acordo com vários autores, os
períodos de crescimento e produção de folhas ocorrem justamente nas épocas em que há
maior disponibilidade de água para as plantas (Frankie et al., 1974; Ferraz et al., 1999;
Peñuelas et al., 2004). Desta forma, tem-se identificado que características intrínsecas das
espécies ligadas à manutenção do balanço hídrico assumem papel de suma relevância no
que diz respeito à fenologia foliar. Os principais estudos elucidativos a este aspecto foram
os de Reich & Borchert (1982, 1984) e Borchert (1980, 1994a, 1994b, 1994c) onde foi
26
observado que a produção de folhas de algumas espécies de florestas secas da Costa Rica
durante o período seco foi devido à posse de características ligadas à manutenção de um
balanço hídrico positivo tais como redução de superfície transpirante, osmorregulação e
madeiras menos densas com maior capacidade de estocagem de água.
Assim, a afirmação feita por Talora & Morellato (2000) de que “(...) a fenologia
contribui para o entendimento da regeneração e reprodução das plantas, da organização
temporal dos recursos dentro das comunidades (...)” deve passar obrigatoriamente pela
compreensão das características ecofisiológicas que contribuem para estes processos e para
a ocorrência dos diferentes tipos de fenofases.
2.OBJETIVOS
Nesta dissertação pretende-se avaliar quais são os principais mecanismos relacionados
à manutenção do balanço hídrico em espécies de restinga. De que maneira características
morfo-fisiológicas das folhas e dos galhos afetam estas relações, e se esse conjunto de
variáveis contribui para os padrões de fenologia foliar, crescimento e dominância das
espécies presentes neste ambiente. Assim os objetivos específicos são:
1) Identificar os períodos principais de produção foliar, taxas de nascimento,
morte e renovação foliar.
2) Acompanhar a variação sazonal e diária do potencial hídrico foliar ao longo
do ano a fim de identificar em que situações as plantas de restinga estão
sujeitas ou não a deficiência hídrica.
3) Relacionar produção, taxas de nascimento, morte e renovação foliar com
atributos foliares morfológicos e fisiológicos.
27
4) Avaliar quais características morfológicas e fisiológicas são capazes de
predizer o comportamento das espécies em relação à variação do potencial
hídrico ao longo do ano.
5) Avaliar quais destas características estão relacionadas à dominância destas
espécies na restinga.
3. HIPÓTESES
(1) Hipótese das Flutuações na Disponibilidade Hídrica: Em função da baixa
capacidade de armazenamento de água do solo arenoso das restingas, postulo
que o declínio no Ψ
fol
ocorrerá tanto ao longo da estação chuvosa quanto
durante a estação seca de inverno.
(2) Hipótese da Relação Fisio-Estrutural das Folhas: Uma vez que folhas mais
densas deverão possuir os maiores valores de ε postulo que nestas espécies
serão observados os declínios mais pronunciados no potencial hídrico foliar.
Por outro lado, folhas mais espessas deverão apresentar potenciais hídricos
maiores do que as folhas mais densas em função da maior capacidade de
estocagem de água causada por ε mais baixos.
(3) Hipótese do Relacionamento entre Produção Foliar, Longevidade Foliar,
Potencial Hídrico, Eficiência na Utilização de Energia Luminosa e
Concentração de Nitrogênio: Baseado na literatura espero que as espécies
que apresentem as maiores produções foliares serão aquelas que apresentarão
as menores longevidades foliares, os menores declínios no potencial hídrico
28
foliar e as maiores eficiências na utilização de energia luminosa e
concentração de nitrogênio foliar.
(4) Hipótese da Manutenção do Balanço Hídrico como Importante Fator na
Determinação da Dominância das Espécies: A vegetação de restingas
ocorre em solos arenosos de modo que é provável que períodos de ausência
de chuvas que ocorrem tanto na estação chuvosa quanto seca impliquem em
uma flutuação na disponibilidade de água para as plantas. Assim, postulo que
a dominância das espécies deve estar diretamente ligada à capacidade de
manutenção de maiores valores de Ψ
fol
.
29
4. MATERIAL E MÉTODOS
4.1. ÁREA DE ESTUDO E ESPÉCIES ESTUDADAS
O Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba com 146,8 km
2
localiza-se ao norte do
estado do Rio de Janeiro (22º e 22º23`S e 41º15` e 41º35`W). A média anual de
precipitação é de 1100 a 1300 mm com precipitação mensal mínima no inverno (41 mm) e
máxima no verão (189 mm). A temperatura anual média está em torno de 22,6º C. A
Restinga de Jurubatiba é caracterizada por onze fisionomias vegetais com diferentes
espécies e formas de vida (Araujo et al., 1998). A restinga aberta de clusia é a uma das
mais representativas e cobre cerca de 45% da área do parque (Pimentel, 2002) (Figura 4.1).
Nas formações arbóreas localizadas nas depressões entre cordões, o lençol freático é
bastante superficial, mantendo o solo bastante úmido durante parte do ano (Araujo et al.
1998). O ponto de coleta de todos os parâmetros estimados se restringiu ao segundo cordão
pleistocênico próximo à Lagoa Cabiúnas (Figura 4.2). O substrato arenoso, com pouca
matéria orgânica, não apresenta uma grande capacidade de retenção de água ou de
nutrientes (Henriques et al., 1986).
Figura 4.1. Representação esquemática da área estudada entre as lagoas Cabiúnas e
Comprida no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ. A seta indica o local
onde todas as coletas deste estudo foram realizadas. O desenho esquemático à direita foi
modificado de de Mattos et al. (2004).
30
Figura 4.2. Foto aérea da Lagoa Cabiúnas e vegetações adjacentes do Parque Nacional da
Restinga de Jurubatiba, Macaé-RJ. A seta indica a fisionomia denominada restinga
arbustiva aberta de clusia (Araujo, 2000), área onde todas as coletas deste estudo foram
realizadas. Foto de Rômulo Campos.
As espécies escolhidas foram: Protium icicariba (DC.) Marchand (Burseraceae),
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae), Myrsine parvifolia A.DC (Myrsinaceae),
Manilkara subsericea (Mart.) Dubard (Sapotaceae), Ternstroemia brasiliensis Cambess.
(Theaceae), Ocotea notata (Nees) Mez (Lauraceae), Erythroxylum ovalifolium Peyr.
(Erythroxylaceae), Eugenia umbelliflora Berg (Myrtaceae), Maytenus obtusifolia Mart.
(Celastraceae) e Clusia hilariana Schltdl. (Clusiaceae). Estas espécies apresentam um
metabolismo do tipo C
3
, a não ser por C. hilariana, que possui o metabolismo ácido das
crassuláceas (CAM) (Franco et al., 1996) e é a espécie dominante na restinga arbustiva
aberta de clusia (Pimentel, 2002). Segundo Pimentel (2002) estas espécies estão entre as
mais abundantes da restinga de Jurubatiba, pois estão entre as espécies que possuem os
maiores Valores de Importância Fitossociológica (VI) observados nas espécies do PARNA
(Tabela 4.1). Os dados climáticos foram obtidos na Fazenda São Lázaro que se localiza nas
adjacências do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba próximo à área de estudo.
31
Tabela 4.1. Família e valor de importância de algumas das espécies que ocorrem na
formação arbustiva aberta de Clusia. Em negrito estão as espécies estudadas. Modificada
de Araujo et al. (2004).
Família Espécies VI
Clusiaceae
Clusia hilariana Schltdl. 34,16
Burseraceae
Protium icicariba (DC.)Marchand 29,01
Myrtaceae Myrcia lundiana Kiaersk. 21,39
Erythroxylaceae Erythroxylum subsessile (Mart.)O.E.Schulz 15,33
Myrsinaceae
Myrsine parvifolia A.DC 13,00
Lauraceae
Ocotea notata (Nees)Mez 12,50
Myrtaceae
Eugenia umbelliflora Berg 10,68
Nyctaginaceae Guapira opposita (Vell.)Reitz 10,25
Rubiaceae Tocoyena bullata Mart. 9,64
Theaceae
Ternstroemia brasiliensis Cambess. 9,23
Asteraceae Vernonia crotonoides Sch.Bip. ex Baker 9,05
Polygonaceae Coccoloba arborescens (Vell.)How. 8,71
Erythroxylaceae
Erythroxylum ovalifolium Peyr. 8,63
Myrtaceae Neomitranthes obscura (DC.)Legrand 8,05
Anacardiaceae Tapirira guianensis Aubl. 7,40
Sapotaceae
Manilkara subsericea (Mart.)Dubard 5,76
Capparaceae Capparis flexuosa (L.)L. 5,35
Malpighiaceae
Byrsonima sericea DC. 5,33
Myrtaceae Gomidesia martiana Berg 5,18
Annonaceae Xylopia ochrantha Mart 4,71
Clusiaceae Kielmeyera membranacea Casar 4,66
Olacaceae Heisteria perianthomega (Vell.)Sleumer 4,45
Myrtaceae Eugenia nitida Cambess 4,29
Polygonaceae Coccoloba confusa How. 4,01
Celastraceae
Maytenus obtusifolia Mart. 3,70
4.2. FENOLOGIA E LONGEVIDADE FOLIAR
Para o acompanhamento da fenologia foliar, cinco ramos voltados para a direção
norte de dez indivíduos de cada espécie foram marcados. Com uma periodicidade de dois
meses, esses ramos foram monitorados e acompanhados quanto ao número de nascimentos
e mortes de folhas. O nascimento de uma folha foi considerado a partir da emergência de
uma nova folha, ao passo que a morte foi detectada pela ausência da folha. O
acompanhamento desses estádios de vida da folha foi feito com o auxílio de desenhos
esquemáticos dos ramos, onde cada folha recebeu uma numeração no momento do seu
32
nascimento para acompanhá-la até a sua morte. Para a detecção da folha no campo foram
registrados, desde a orientação das folhas, posição de flores e frutos até galhas, sinais de
herbivoria e “sub-ramos” existentes dentro do ramo marcado. Com os números de
nascimentos e mortes foram estimadas as taxas de nascimentos (número de folhas
produzidas pelo número de meses de estudo), taxas de mortalidade (número de folhas
mortas pelo número de meses de estudo) e as taxas de renovação (taxa de natalidade
dividida pela taxa de mortalidade) de cada espécie (Santos, 2000). A marcação dos ramos
ocorreu em outubro de 2001 sendo que a primeira vistoria ocorreu em dezembro do mesmo
ano e a última em abril de 2005. Ao longo deste período foram monitoradas as espécies B.
sericea, P. icicariba, T. brasiliensis, O. notata, M. subserica e M. parvifolia. As outras
espécies (C. hilariana, M. obtusifolia, E. umbelliflora e E. ovalifolium) foram marcadas em
janeiro de 2003 e foram medidas com as demais espécies de fevereiro de 2003 em diante.
A longevidade foliar foi considerada como o número de meses onde o número inicial da
cohorte de folhas decresceu para 50% do valor total (L
50
).
4.3.CARACTERES MORFOLÓGICOS
4.3.1. ATRIBUTOS FOLIARES
Foram realizadas coletas de dez folhas em dez indivíduos de cada espécie para a
determinação da massa seca de folha por unidade de área (MFA), Suculência (SUC) e
Espessura (ESP). Com o auxílio de um cortador de metal foi retirado de cada uma das dez
folhas, um disco foliar que foi utilizado para determinar os atributos foliares. Os discos
foram hidratados em água destilada por um período mínimo de 24 horas. Após a hidratação
a espessura (mm) foi medida com um paquímetro digital (Mitutoyo, Digimatic Caliper,
Japan), e a massa saturada com uma balança eletrônica digital (Ohaus TP4000, Germany)
com uma precisão de 0,001g. Os discos hidratados foram colocados em estufa à 55ºC por
33
72 horas para obtenção da massa seca. A partir destes valores, foram calculados a SUC
(g.m
-2
) que é o resultado da diferença entre a massa saturada e a massa seca, dividida pela
área dos discos utilizados, e a MFA (g.m
-2
) que é a razão entre massa seca dos discos por
sua área (Witkowski & Lamont, 1991). Os valores de densidade (DEN) (mg.mm
-3
) foram
obtidos a partir da fórmula: DEN = MFA / ESP (Witkowski & Lamont, 1991). Para cada
espécie foram feitas estimativas de características foliares nos meses de fevereiro, abril e
agosto nos anos de 2003, 2004 e 2005 totalizando nove coletas para cada espécie.
4.3.2. RAZÃO DE ÁREA FOLIAR E FRAÇÃO DE MASSA FOLIAR
Em dois indivíduos de cada espécie, foram cortados dois ramos a partir da base e
posteriormente separados em caule e folhas. As folhas de cada ramo foram digitalizadas
com um scanner de mesa em uma resolução de 100dpi, e a área total de folhas foi estimada
a partir do programa Scion Image 6.0. Folhas e ramos foram colocados em estufa em torno
de 60°C durante cinco dias para obtenção da massa seca. A partir dos valores de massa
seca foram obtidos os parâmetros de fração de massa foliar (FMF, g.g
-1
) dividindo-se a
massa de folhas pela massa total do ramo e razão de área foliar (RAF, cm
2
.g
-1
), a partir da
divisão da área total de folhas do ramo pela massa total (massa das folhas + massa do
ramo) do mesmo.
4.3.3. DENSIDADE DA MADEIRA
Seis ramos de diferentes diâmetros de quatro indivíduos de cada espécie foram
coletados e deles foi retirada a casca viva e morta da madeira. Para obtenção do volume
dos ramos cada ramo foi deixado imerso em água durante um período de trinta minutos e
logo após rápida secagem com papel-toalha para retirada do excesso de água foram
imersos em água em um recipiente colocado sobre uma balança digital. De acordo com o
princípio de Arquimedes a medida de massa da água deslocada é igual ao volume da
34
amostra, e como a densidade da água sob condições de laboratório é igual a 1000 kg/m
3
,
os
valores em gramas na balança foram convertidos para cm
3
. Posteriormente os ramos foram
deixados em estufa à 60°C por cinco dias para obtenção da massa seca. Assim, a divisão de
massa seca/volume forneceu a densidade da madeira dos ramos (Ilic et al., 2000).
4.4. RELAÇÕES HÍDRICAS
Em todas as estimativas de parâmetros ligados a relações hídricas feitas nesta
dissertação, foi utilizada uma câmara de pressão (PMS 1000 Instruments, Corvallis, OR,
USA) que é o instrumento mais utilizado para estas estimativas por ser um equipamento
portátil, de fácil manuseio, além de não exigir controle de temperatura (Boyer, 1995). A
folha é acondicionada em uma câmara onde somente parte do pecíolo permanece exposto
ao ar. Esta câmara é conectada a um cilindro portátil contendo nitrogênio gasoso que ao ser
liberado exerce uma pressão sobre a folha forçando a água a sair pelo pecíolo. A pressão
necessária para que a água saia da folha reflete o estado hídrico do tecido. De acordo com
de Mattos (1996) “a técnica da câmara de pressão mede o valor apoplasmático da pressão
de turgescência fornecendo um valor aproximado do potencial hídrico”. Os valores são
expressos em unidades de pressão, sendo a mais utilizada o megapascal (1 MPa = 10 bar)
4.4.1. POTENCIAL HÍDRICO FOLIAR (Ψ
fol
)
Como indicador do status hídrico medidas de Ψ
fol
feitas no meio do dia (Ψ
md
), entre o
período de 12:00 e 14:00 horas, e no antes do amanhecer (Ψ
am
) foram utilizadas para
avaliação dos diferentes declínios de Ψ
fol
entre as espécies ao longo do dia. Medidas antes
do amanhecer refletem o grau de recuperação noturna do Ψ
fol
fornecendo informações
aproximadas sobre o estado hídrico do solo em torno do sistema radicular (de Mattos,
1996; Franco, 1998). No entanto, recentemente, têm-se demonstrado que restrições ao
35
fluxo de água para as folhas, solos heterogêneos e transpiração noturna impedem o alcance
do equilíbrio entre os potenciais hídricos das folhas e do solo (Donovan et al., 2001; Bucci
et al., 2005). As medidas tiveram início em abril de 2004 e foram realizadas até agosto de
2005, totalizando dezoito medições de meio do dia (sendo oito nas estações secas) e doze
medidas antes do amanhecer (com seis medidas nas estações secas). De maneira geral as
medidas foram feitas ao longo de três dias consecutivos ou mais. As medidas foram feitas
em duas ou três folhas de três indivíduos de seis espécies primeiramente selecionadas de
acordo com seu grau de suculência foliar: Byrsonima sericea, Myrsine parvifolia, Ocotea
notata, Erythroxilum ovalifolium e Eugenia umbelliflora, além de Protium icicariba e
Clusia hilariana, por serem as espécies mais abundantes na área de estudo. No entanto,
devido a medidas feitas durante a primeira estação seca do período de estudo em todas as
espécies, a espécie Myrsine parvifolia foi substituída por Erythroxilum ovalifolium, pois
esta apresentou os valores mais negativos observados e por isso achei mais interessante
estimar o Ψ
fol
na espécie de valores mais negativos. Posteriormente, Maytenus obtusifolia
também foi incorporada às medidas, após resultados observados nas curvas pressão–
volume e fenologia como será visto adiante. Para as demais espécies, foram feitas apenas
medidas durante as estações chuvosas uma vez que não apresentaram diferenças
contrastantes em relação às outras espécies.
Foram medidas a temperatura do ar (°C) e umidade relativa (%) com um
termohigrômetro, em intervalos de trinta minutos. Com estes dados foi calculado o déficit
de pressão de vapor do ar (DPV) a partir da fórmula de Unwin (1980).
36
4.4.2. CURVAS PRESSÃO-VOLUME (P-V)
Para determinar a capacidade de ajuste das plantas e/ou manutenção da homeostase
do balanço hídrico foram estimados parâmetros referentes à curva P-V. Foram coletados
ramos de sete indivíduos de cada espécie nas estações chuvosa (de Janeiro a Março) e seca
(de Julho a Agosto) de 2005. Infelizmente, não foi possível realizar as medidas em C.
hilariana, pois seus ramos e folhas quebravam facilmente ao serem acondicionados na
câmara. Após a coleta, os ramos foram colocados em sacos plásticos contendo papel toalha
umedecido para minimizar a transpiração. No laboratório, a base dos ramos foi cortada
debaixo d’água, para eliminação de cavitação nos vasos, e colocados em potes com água
por um período mínimo de 24 horas. Nas últimas doze horas de hidratação, os ramos foram
cobertos com sacos plásticos umedecidos e mantidos em uma sala escura. Após este
período, cada ramo foi retirado do pote, o excesso de água da base cortada foi retirado com
papel toalha e imediatamente o peso saturado do ramo foi estimado em uma balança com
precisão de 0,0001g. antes da inserção na câmara de pressão para estimativa do potencial
hídrico. Caso a medida de potencial hídrico na saturação fosse inferior a -0,5 MPa, o ramo
era descartado e outro era utilizado. Os ramos foram deixados sobre a bancada para perder
água, e o mesmo procedimento de pesagem e estimativa de potencial hídrico foi repetido
obtendo-se assim, uma medida de potencial hídrico correspondente para cada medida de
peso do ramo. Para cada curva P-V exigiu-se o mínimo de dez pontos e valores finais de
potencial hídrico entre -3,5 e -4,0 MPa. Ao final do processo os ramos eram colocados em
estufa em torno de 60 °C por cinco dias para obtenção da massa seca. Os parâmetros
obtidos a partir das curvas P-V (figura 4.3) foram o ponto de perda de turgor (Ψ
PPT,
MPa), a
pressão osmótica na saturação (Ψ
πsat
, MPa) e na perda de turgor (Ψ
πPPT
, MPa) e o módulo
elástico volumétrico (ε, MPa), que reflete a grau de rigidez da parede celular a partir da
seguinte relação:
37
ε = V(∆Ψ
p
/∆V)
Onde V é o volume de água no simplasto e Ψ
p
é a pressão potencial de turgor
Figura 4.3. Exemplo de uma curva Pressão–Volume obtida em P. icicariba a partir da
relação entre o inverso do potencial hídrico e o conteúdo relativo de água (CRA). A região
curvilínea da curva P-V mostra o efeito dos potenciais de turgor e osmóticos dentro das
células. No
Ψ de
ponto perda de turgor celular (seta), os declínios de potencial hídrico se
devem apenas a ação do potencial osmótico (região linear).
Na região linear da curva após a perda de turgor foi realizada uma regressão
simples de acordo com a fórmula y = a x + b. Para cada ponto, x foi substituído pelo CRA
correspondente para obtenção dos valores de Ψ
π
(a divisão do coeficiente linear pelo
angular forneceu o CRA do apoplasto). Com a subtração dos valores medidos de Ψ
fol
e os
calculados de Ψ
π
foram encontrados os Ψ
p
em cada ponto. Para estimativa do ε na
saturação, foi feita uma regressão linear entre os Ψ
p
e CRA dos primeiros cinco pontos da
curva P-V. Na fórmula y = a x + b, o coeficiente angular (a) foi multiplicado pela diferença
entre a média do CRA dos cinco pontos utilizados, e o CRA do apoplasto. A região
curvilínea da curva P-V mostra o efeito dos potenciais de turgor e osmóticos dentro das
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1/Potencial Hídrico (MPa)
1-CRA
Ψ=
Ψ
P
+
Ψ
π
Ψ
=
Ψ
π
Ψ
PPT
38
células. No
Ψ de
ponto perda de turgor celular (seta), os declínios de potencial hídrico se
devem apenas a ação do potencial osmótico (região linear). O conteúdo relativo de água
(CRA) foi estimado a partir da relação: (massa fresca momentânea – massa seca) / (massa
saturada – massa seca).
Algumas precauções devem ser tomadas ao extrapolar a parte linear das curvas P-V
para obter o CRA do apoplasto. Os poros da parede do xilema são razoavelmente rígidos,
exceto em tecidos jovens, mas uma liberação significativa de água destas estruturas pode
causar erros de extrapolação. A extrapolação para o eixo x deve, portanto, considerar
algum grau de incerteza. Outro cuidado importante é em relação às pressões impostas sobre
as amostras. Pressões mais negativas que -4,0 MPa podem causar ruptura das membranas
celulares e liberar solutos para o sistema vascular. Pressões osmóticas significativamente
abaixo de zero em altas pressões significam que as membranas foram rompidas e solutos
foram liberados para o apoplasto. Neste caso a medida deve ser descartada (para ver mais
detalhes consulte Boyer, 1995).
4.5. FLUORESCÊNCIA DA CLOROFILA a
A fluorescência da clorofila a foi medida com um fluorômetro portátil de pulso de
amplitude modulada, modelo FMS-2 (Hansatech, Reino Unido). Para estimar o rendimento
quântico potencial do fotossistema II, o seguinte procedimento foi adotado: as folhas foram
sombreadas por cerca de 30 minutos antes de cada medida com o auxílio de um clip
plástico, o que assegura a eliminação dos componentes de extinção não-fotoquímica não
associados à fotoinibição (usualmente chamados de qE e qT; o componente associado à
fotoinibição, qI, tem tempo de relaxamento de ~40 minutos; (Krause e Weis 1991). Após
esse período, uma luz de medição de baixa intensidade excita os fotossistemas II
(“abertos”, após o período no escuro), de forma que eles emitem fluorescência sem que
39
haja transferência de elétrons na cadeia transportadora de elétrons; sob esta condição a
fluorescência é basal, ou mínima (F
0
). É emitido, então, um pulso de luz, rápido o bastante
para não estimular a extinção não-fotoquímica, e intenso o suficiente para causar o
fechamento de todos os centros de reação do fotossistema II; sob essa condição a emissão
de fluorescência é máxima (Fm). Dessa maneira, pode-se estimar a fotoinibição da
fotossíntese através da queda na razão entre as fluorescências variável (Fv = Fm – F
0
) e
máxima (Fv/Fm; rendimento quântico potencial do fotossistema II). Três indivíduos de
cada espécie tiveram duas folhas sombreadas com clipes de escuro tanto no antes do
amanhecer quanto no meio do dia. Os indivíduos, espécies amostradas assim como os dias
de medida foram os mesmos utilizados nas estimativas de potencial hídrico.
4.6. NUTRIENTES FOLIARES
Dez folhas de quatro indivíduos de cada espécie foram coletadas em maio de 2005 e
colocadas em estufa em torno de 60°C durante cinco dias. Após a secagem o material foi
moído em um moinho de bola, pesado e enviado para análise de conteúdo de carbono,
nitrogênio e razão C/N no Centro de Energia Nuclear na Agricultura (CENA) em
Piracicaba-SP.
4.7. ANÁLISES ESTATÍSTICAS
Antes do uso de análises paramétricas, foi testada a normalidade e homocedasticidade
dos dados de cada parâmetro. Houve necessidade de transformação de alguns parâmetros
para que estes pressupostos fossem atendidos (Zar, 1999). Utilizei a transformação de
logaritmos naturais para: taxas de nascimentos e mortes de folhas, e logarítmica na base 10
para: Ψ
πPPT
na época seca, MFA, SUC, ESP e DEN. O teste de homocedasticidade utilizado
em casos de mesmo número amostral foi o de Levene. Na comparação de
Ψ
fol
e FvFm entre
40
estações seca e chuvosa antes do amanhecer e meio do dia para cada espécie, a
homocedasticidade foi avaliada pelo teste de Brown-Forsythe para casos de números
amostrais diferentes (Zar, 1999). Para a comparação entre espécies em cada parâmetro
utilizei uma Análise de Variância (ANOVA) com teste post-hoc de Tukey e Testes-t
pareados, para comparar cada espécie entre estações uma vez que se tratavam dos mesmos
indivíduos sendo avaliados ao longo do tempo (Zar, 1999).
Foi feita uma correlação de Pearson com todos os dados obtidos a fim de avaliar as
relações entre as características exigindo-se um nível de significância de 0,05. No entanto,
devido ao fato de que não foi possível realizar as medidas de curvas pressão-volume em C.
hilariana, foram feitos dois conjuntos de correlações. A primeira delas foi realizada com
todas as espécies e sem os parâmetros das curvas de pressão-volume, enquanto a segunda
foi feita com os parâmetros das curvas pressão-volume e excluindo-se os dados de C.
hilariana. Em ambos os conjuntos de correlações foram acrescentados o VI das espécies
obtidos do trabalho de Araujo et al. (2004) a fim de avaliar quais das variáveis estimadas
seria capaz de explicar a dominância das espécies. A fim de apresentar as tabelas com
maior clareza foram retiradas das tabelas as variáveis que não apresentaram nenhum tipo
de correlação.
Foram realizadas ainda duas análises de componentes principais (ACP) para
identificar as combinações de variáveis que melhor explicam a variação entre as espécies.
Houve a necessidade de se fazer duas ACP uma vez que não foi possível obter dados de
curvas pressão-volume para C. hilariana. Assim, a primeira ACP incluiu todas as espécies
sem a inclusão dos dados de curvas pressão-volume. A segunda ACP incluiu estes dados e
C. hilariana foi retirada da análise. Entretanto, em ambas as análises foram retiradas
variáveis que não foram significativas (como os parâmetros das curvas pressão-volume na
estação chuvosa) e variáveis que se apresentaram muito complementares ou
41
correlacionadas tais como as taxas de nascimento e mortalidade e suculência e espessura.
Neste caso, apenas uma foi colocada na análise a fim de facilitar a visualização nos
gráficos.
Todas as análises foram feitas utilizando-se o programa STATISTICA 6.0 e os
gráficos apresentados feitos no programa ORIGIN 5.1. Apenas as ACP foram feitas no
programa MULTIVARIATE STATISTICAL PACKAGE 3.2.
5. RESULTADOS
5.1. DADOS CLIMÁTICOS
De acordo com os dados de precipitação (Figura 5.1) nota-se certo grau de sazonalidade
na Restinga de Jurubatiba. De maneira geral, observaram-se menores pluviosidades entre
os meses de junho e setembro, o que foi definido por mim como estação seca em função
das menores pluviosidades observadas. Embora ocorra uma boa distribuição de chuvas nos
outros meses do ano, a maior intensidade de chuvas se dá entre os meses de dezembro e
fevereiro definidos aqui como auge da estação chuvosa. Embora o DPV tenha sido
semelhante em alguns dias nas estações secas e chuvosas, durante as estações secas, o DPV
atingiu maiores valores observados, variando de 9,45 a 40,13 Pa/kPa. Na estação chuvosa,
além de menor amplitude de variação de DPV (12,44 a 30,66 Pa/kPa) há uma maior
constância nas condições dos dias ao contrário do observado nas épocas secas (Tabela 5.1).
Os baixos valores durante a época seca foram decorrentes de dias nublados.
5.2. FENOLOGIA E LONGEVIDADE FOLIAR
De acordo com os padrões de produção de folhas, as espécies puderam ser
caracterizadas da seguinte maneira: B. sericea, C. hilariana, M. subsericea e M. parvifolia
apresentaram produção sucessiva ao longo do ano, com os picos de produção durante os
42
períodos chuvosos, enquanto E. ovalifolium, E. umbelliflora, O. notata, T. brasiliensis e P.
icicariba produziram folhas apenas nas estações chuvosas. M. obtusifolia foi a única
espécie a apresentar um padrão de produção concentrado no meio das épocas secas, no
início dos meses de agosto (Figura 5.2; Tabela 5.2). De maneira geral, a queda de folhas
acompanhou os padrões observados para a produção.
o n d j f m am j j a s o n d j f m a m j j a s o n d j f m am j j a s o n d j f m a m j j a
0
25
50
75
100
125
150
175
200
225
250
2001 2002 2003 2004 2005
Precipitação (mm)
meses
Precipitação
j m m j
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
Temperatura (
0
C)
Temp. m áx
Temp. m ín
Figura 5.1. Precipitação total mensal e médias mensais das temperaturas máximas e
mínimas durante o período de estudo. Dados obtidos na estação climática da Fazenda São
Lázaro, localizada nas adjacências do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba próximo
a área de estudo.
Com exceção de C. hilariana, as espécies de produção sucessiva, B. sericea, M.
parvifolia e M. subsericea apresentaram as maiores taxas de nascimento e morte de folhas
(p<0,00001) (Tabela 5.3). Entre as espécies de produção concentrada, E. ovalifolium, O.
notata e T. brasiliensis apresentaram valores levemente superiores aos observados para M.
obtusifolia, E. umbelliflora e P. icicariba. A diferença nas taxas de nascimento das
43
espécies de produção concentrada se deve às intensidades de produção de folhas uma vez
que E. ovalifolium, O. notata e T. brasiliensis produziram cerca de dez folhas por ramo em
cada evento de produção, ao passo que M. obtusifolia, E. umbelliflora e P. icicariba
produziram cerca de cinco folhas por ramo. C. hilariana, apesar de sua produção contínua,
produziu cerca de duas folhas por ramo em cada cohorte. É importante salientar que C.
hilariana e P. icicariba - espécies de maior dominância na restinga de Jurubatiba -
apresentaram alguns dos valores mais baixos observados na produção de folhas
(p<0,00001).
A taxa de mortalidade apresentou valores muito similares aos de natalidade e a relação
positiva entre estas taxas (R
2
=0,94; p<0,0001), explica as taxas de renovação de todas as
espécies por volta de 1.
A L
50
variou de 7,5 a 20 meses. C. hilariana apresentou a maior longevidade seguida
por P. icicariba (16 meses) e E. umbelliflora (15 meses). M. obtusifolia, O. notata e M.
subsericea apresentaram valores em torno de 11 meses, enquanto B. sericea, M. parvifolia,
T. brasiliensis e E. ovalifolium apresentaram os valores mais baixos de L
50
por volta de 8
meses (Tabela 5.4). A L
50
apresentou uma relação negativa com a taxa de nascimentos de
folhas (R
2
= 0,57, p=0,01) (Figura 5.3) e com %C (R
2
=0,82, p<0,01) com exceção de E.
ovalifolium. De acordo com a matriz de correlação, L
50
apresentou relação positiva tanto
com VI quanto com Ψ
md
(R=0,76 e R=0,70, respectivamente) (Tabela 5.13).
44
3
6
9
1 2
1 5
1 8
2 1
M y r s in e p a r v ifo lia
N a s c im e n to
M o r te
M a n ilk a r a s u b s e ric e a
3
6
9
1 2
1 5
1 8
2 1
B y rs o n im a s e r ic e a
P r o t iu m ic ic a r ib a
3
6
9
1 2
1 5
1 8
2 1
O c o te a n o ta ta
Número de folhas por ramo
C lu s ia h ila r ia n a
3
6
9
1 2
1 5
1 8
2 1
E u g e n ia u m b e lliflo r a
M a y te n u s o b tu s ifo lia
D F M A J A S N F A J A O F A J A N J A
0
3
6
9
1 2
1 5
1 8
2 1
E r y th r o x ilu m o v a lifo liu m
M e s e s
D F M A J A S N F A J A O F A J A N J A
T e r n s tr o e m ia b r a s ilie n s is
Figura 5.2. Padrão fenológico foliar das dez espécies estudadas de dezembro de 2001 a abril de 2005. Para C. hilariana, E. umbelliflora, E.
ovalifolium e M. obtusifolia não há registros nos meses iniciais, pois foram acrescentadas ao estudo apenas em fevereiro de 2003.
45
Tabela 5.1. Médias ± desvio padrão do déficit de pressão de vapor do ar (DPV) em cada dia de
medidas de Ψ
fol
e Fv/Fm durante as estações secas e chuvosas dos anos de 2004 e 2005.
Estação
DIA DPV
(Pa/kPa)
Chuva 03/04/04 26,80±1,99
Chuva 22/04/04 14,71±0,43
Seca 29/06/04 9,45±1,91
Seca 25/09/04 16,62±2,76
Seca 26/09/04 32,99±6,27
Seca 27/09/04 25,36±2,93
Seca 28/09/04 40,13±4,51
Seca 29/09/04 25,76±11,82
Chuva 13/11/04 18,82±4,25
Chuva 14/11/04 16,76±2,44
Chuva 15/11/04 14,59±0,90
Chuva 14/01/05 25,01±1,95
Chuva 15/01/05 30,44±1,75
Chuva 12/02/05 17,98±1,13
Chuva 13/02/05 12,66±1,49
Chuva 14/02/05 18,22±2,22
Seca 18/07/05 11,49±1,22
Seca 05/08/05 33,75±2,71
Seca 07/08/05 18,21±2,14
Seca 09/08/05 15,49±1,53
46
Tabela 5.2. Fenologia foliar das dez espécies caracterizadas a partir do tipo de produção, taxa
de nascimento (n° de folhas produzidas/tempo), taxa de mortalidade (n° de folhas
mortas/tempo) e taxa de renovação (taxa de nascimento/taxa de mortalidade). Os valores são
médios e desvios padrão (n=10). Em cada coluna valores seguidos por diferentes letras indicam
diferenças significativas (p< 0,05) entre as espécies.
Espécie Tipo de produção
Tx de
Nascimento Tx de Morte
Tx de
Renovação
M. obtusifolia concentrada (estação seca) 6,3±4,5 ab 6,6±2,6 abc 0,91±0,34 a
E. ovalifolium concentrada (estação chuvosa) 11,8±9,3 abcd
9,8±2,8 bcd 1,18±0,91 a
E. umbelliflora
concentrada (estação chuvosa) 5,7±2,7 ab 5,8±1,5 ab 0,96±0,33 a
O. notata concentrada (estação chuvosa) 10,9±7,6 abc 10,9±3,4 cd 1,02±0,72 a
P. icicariba concentrada (estação chuvosa) 4,2±1,3 a 3,9±1,2 a 1,24±0,88 a
T. brasiliensis concentrada (estação chuvosa) 10,5±5,4 abcd
9,3±3,3 bcd 1,11±0,29 a
B. sericea sucessiva 23,0±15,3 d 16,3±6,6 d 1,40±0,51 a
C. hilariana sucessiva 8,1±5,9 ab 5,2±2,4 a 1,48±0,46 a
M. subsericea sucessiva 13,1±6,2 bcd 10,3±4,2 bcd 1,27±0,25 a
M. parvifolia sucessiva 20,4±12,2 cd 16,2±8,7 d 1,24±0,20 a
Tabela 5.3. Resultados de análise de variância: taxa de nascimentos e mortes de folhas e taxa
de renovação foliar. Estão denotados os graus de liberdade do fator (gl), do erro associado (gl
erro), os quadrados médios (QM), o valor de F de cada fator e o nível de significância (p).
Fator gl gl erro
QM F p
Taxa de Nascimento 9 90 2,76 7,31 0,0000
Taxa de Mortalidade 9 90 2,15 14,08 0,0000
Taxa de Renovação 9 90 0,42 1,96 0,0537
Tabela 5.4. Longevidade foliar no número de meses aonde o número inicial de folhas
acompanhadas do nascimento até a morte chega a 50% (L
50
) nas dez espécies estudadas.
Espécie L
50
C. hilariana 20.00±2,12
P. icicariba 16.13±2.78
E. umbelliflora 15.00±4.24
M. obtusifolia 12.50±1.41
O. notata 11.25±6.96
M. subserciea 10.75±2.75
B. sericea 9.13±2.17
E. ovalifolium 8.00±0,71
T. brasiliensis 7.63±2.21
M. parvifolia 7.50±0.58
47
4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Taxa de nascimento (nº de folhas/mês)
L
50
(meses)
Figura 5.3. Regressão linear entre taxa de nascimento de folhas ao longo do período de estudo
e longevidade foliar onde restam 50% do número inicial de folhas (y=18,82(4,11) -0,87(0,27)x,
R
2
=0,57, p=0,01).
48
46 47 48 49 50 51 52 53 54
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
R
2
=0,82 p<0,001
Excluindo
E. ovalifolium
L
50
(meses)
%C
Figura 5.4. Relação entre L
50
e porcentagem de carbono foliar. Excluindo-se E. ovalifolium da
regressão, há uma relação significativamente negativa entre as variáveis (y=178,25(29,63) –
3,23(0,58)x; R
2
=0,82; p<0,001).
5.3. ATRIBUTOS FOLIARES
A MFA variou de 121 a 321 g.m
-2
entre as espécies. Neste atributo, as espécies separaram-
se em diferentes grupos de acordo com as diferenças entre as espécies de maneira que houvesse
diferença significativa entre todos eles (p<0,00001) (Tabelas 5.5 e 5.6). No primeiro grupo, P.
icicariba, O. notata e E. ovalifolium apresentaram os menores valores observados (em torno de
125 g.m
-2
). T. brasiliensis, M. subsericea e B. sericea, no segundo grupo, apresentaram valores
entre 156 e 173 g.m
-2
. M. obtusifolia, E. umbelliflora e C. hilariana foram as espécies de
maiores MFA (225, 226 e 321,7 g.m
-2
, respectivamente), sendo esta última, entretanto, a única
espécie a apresentar valores superiores a 300 g.m
-2
. A MFA apresentou uma relação positiva
com a L
50
(R
2
=0,39 p=0,05).
49
A SUC e a ESP foram os parâmetros que melhor distinguiram as espécies (Tabelas 5.5 e
5.6), onde poucas foram semelhantes significativamente. Com uma variação de 147 a 1105
g.m
-2
entre as espécies, apenas B. sericea e M. subsericea (239 e 235 g.m
-2
, respectivamente), e
M. obtusifolia, E. umbelliflora e M. parvifolia (359, 358 e 393 g.m
-2
, respectivamente) não
apresentaram diferenças significativas entre si. Tanto na MFA quando na SUC, P. icicariba e
C. hilariana ocuparam os extremos do contínuo, possuindo os menores e maiores valores
respectivamente. Houve uma forte relação entre SUC e ESP (R=0,99). Desta forma, a
diferenciação entre as espécies para ESP foi bastante similar à observada para SUC. Em
relação à DEN houve uma inversão, onde espécies de baixos valores de MFA, SUC e ESP
apresentaram os maiores valores de DEN. O. notata e P. icicariba, por exemplo, foram as
espécies de folhas mais densas ao passo que C. hilariana, assim como nos outros atributos,
esteve no extremo oposto em relação a essas espécies. Houve relação positiva da MFA com
ESP (R
2
=0,73; p=0,002).
Tabela 5.5. Valores médios e desvio padrão de atributos foliares estimados para cada espécie
(n=10). Massa de Folha por unidade de Área (MFA), Suculência Foliar (SUC), Espessura
(ESP) e Densidade Foliar (DEN). Valores seguidos de letras diferentes indicam diferença
significativa (p<0,05) entre as espécies.
Espécies MFA (g.m
-
2
) SUC (g.m
-
2
) Espessura (mm) Densidade (mg.mm
-
3
)
P. icicariba 121,6±5,0 a 147,4±6,0a 0,27±0,01 a 0,45±0,03 fg
E. ovalifolium 123,9±9,9 a 194,3±10,8 c 0,35±0,03 b 0,36±0,05 c
O. notata 136,1±8,5 a 169,0±16,1 b 0,27±0,01 a 0,50±0,02 g
T. brasiliensis 156,9±15,6 b 295,4±13,0 e 0,44±0,02 d 0,36±0,02 cd
M. subsericea 166,2±6,6 b 235,1±12,3 d 0,39±0,02 c 0,42±0,02 ef
B. sericea 173,5±10,3 bc 239,3±20,2 d 0,43±0,02 d 0,41±0,03 de
M. parvifolia 187,8±12,3 c 393,0±21,7 f 0,63±0,04 f 0,30±0,02 b
M. obtusifolia 225,4±15,1 d 359,3±21,6 f 0,55±0,02 e 0,41±0,02 de
E. umbelliflora 226,0±18,8 d 358,7±19,5 f 0,57±0,02 e 0,40±0,03 cde
C. hilariana 321,7±15,2 e 1105,3±41,1 g 1,47±0,02 g 0,22±0,01 a
50
Tabela 5.6. Resultados de análise de variância: Massa de Folha por unidade de Área (MFA),
Suculência Foliar (SUC), Espessura (ESP) e Densidade Foliar (DEN). Estão denotados os
graus de liberdade do fator (gl), do erro associado (gl erro), os quadrados médios (QM), o valor
de F de cada fator e o nível de significância (p).
Fator gl gl erro
QM F p
MFA 9 70 0,14 144,99 0,00000
SUC 9 70 0,50 697,22 0,00000
ESP 9 70 1,00 2127,81 0,00000
DEN 9 70 0,05 63,95 0,00000
5.4. RAZÃO DE ÁREA FOLIAR E FRAÇÃO DE MASSA FOLIAR
Em relação à RAF, as principais diferenças entre as espécies se deram entre aquelas
ocupando os extremos do gradiente de variação (Tabela 5.7) que foi de 18 a 48 cm
2
.g
-1
. C.
hilariana foi a espécie com os menores valores observados (18,84 cm
2
.g
-1
) enquanto P.
icicariba e O. notata - espécies significativamente diferentes de C. hilariana (p<0,0001)
(Tabela 5.8) - apresentaram os maiores valores e as maiores variâncias (44,14 e 48,29 cm
2
.g
-1
).
As outras espécies apresentaram grande grau de sobreposição, não havendo diferenças
significativas entre elas na maioria dos casos. Na FMF, as espécies puderam ser nitidamente
distinguidas em três grupos: E. ovalifolium com os menores valores (0,46 g.g
-1
) sendo diferente
significativamente de C. hilariana, E. umbelliflora e B. sericea (p<0,005) com as maiores FMF
(0,76 ; 0,74 e 0,71 g.g
-1
respectivamente). As espécies restantes apresentaram frações de massa
intermediárias entre 0,53 e 0,67 g.g
-1
.
A RAF apresentou relação negativa com todos os atributos foliares estimados (Tabela
5.13). Este parâmetro apresentou relação positiva apenas com a concentração de nitrogênio
foliar com um R de 0,64.
51
Tabela 5.7. Razão de Área Foliar e Fração de Massa Foliar estimadas para cada espécie (n=3).
Os valores são médias seguidas de desvio padrão. Valores seguidos de diferentes letras indicam
diferença significativa entre as espécies (p<0,05).
Espécies RAF (cm
2
.g
-1
) FMF (g.g
-1
)
C. hilariana 18,84±1,28 a 0,76±0,12 b
M. obtusifolia 23,21±4,18 ab 0,60±0,10 ab
M. parvifolia 26,92±3,87 abc 0,53±0,01ab
E. umbelliflora 29,50±5,16 abcd 0,74±0,08 b
M. subsericea 35,22±1,05 abcde 0,64±0,03 ab
E. ovalifolium 37,34±4,95 bcde 0,46±0,05 a
T. brasiliensis 38,10±4,35 bcde 0,67±0,05 ab
B. sericea 42,93±3,28 cde 0,71±0,05 b
P. icicariba 44,14±11,39 de 0,60±0,14 ab
O. notata 48,29±10,09 e 0,65±0,09 ab
5.5. RELAÇÕES HÍDRICAS
5.5.1. POTENCIAL HÍDRICO
No período chuvoso, o Ψ
am
variou de cerca de -0,05 a -0,4 MPa entre as espécies (Figura
5.5). P. icicariba, B. sericea e M. parvifolia apresentaram os valores mais elevados (ca. -0,05
MPa). C. hilariana apresentou os valores mais negativos (ca. -0,4 MPa). Houve uma tendência
geral, de valores médios de Ψ
am
, mais negativos na época seca em todas as espécies embora
não tenham ocorrido diferenças significativas. E. ovalifolium apresentou o maior declínio,
variando de cerca de -0,3 para -1,0 MPa. A amplitude de variação nas demais espécies foi um
pouco mais baixa estando em torno de -0,1 e -0,2 MPa. P. icicariba foi a espécie que
apresentou a menor variação de Ψ
am
indo de cerca de -0,05 MPa na chuvosa para -0,1 MPa na
seca.
52
0,0
-0,5
-1,0
-1,5
-2,0
-2,5
-3,0
-3,5
-4,0
-4,5
potencial hídrico
meio do dia(MPa)
-0,2
-0,4
-0,6
-0,8
-1,0
-1,2
-1,4
-1,6
potencial hídrico
antes do amanhecer (MPa)
Estação chuvosa
Estação seca
a b c d e f g h i j
0,60
0,65
0,70
0,75
0,80
0,85
FvFm antes do amanhecer
a b c d e f g h i j
0,60
0,65
0,70
0,75
0,80
0,85
FvFm meio do dia
Figura 5.5. Médias± desvios padrão de Ψ
fol
e Fv/Fm medidos nas dez espécies nas estações
secas e chuvosas de 2004 e 2005. Espécies em ordem decrescente de suculência foliar: (a) C.
hilariana; (b) M. parvifolia; (c) M. obtusifolia; (d) E. umbelliflora; (e) M. subsericea; (f) B.
sericea; (g) T. brasiliensis; (h) E. ovalifolium; (i) O. notata; (j) P. icicariba. Apenas em E.
ovalifolium ocorreu diferença significativa em ambos os parâmetros entre estações (teste-t
pareado p<0,05).
Em relação ao Ψ
md
, P. icicariba e C. hilariana apresentaram os maiores valores observados
(-0,31 e -0,67 MPa, respectivamente) não havendo diferenças entre as estações seca e chuvosa.
Com exceção de E. ovalifolium que variou de -2,0 na chuvosa para -3,0 MPa na seca sendo a
única espécie a apresentar diferença estatística significativa no Ψ
fol
entre estações (p<0,05), as
demais espécies apresentaram uma tendência valores menos negativos no Ψ
md
durante a época
seca.
Ao contrário do esperado, não houve relação de SUC e Ψ
fol
seja entre estações ou na
variação do potencial hídrico ao longo do dia. M. obtusifolia e M. parvifolia, por exemplo,
apresentaram valores tão ou mais negativos que espécies de menor SUC como O. notata e B.
53
sericea. P. icicariba e C. hilariana, que apresentaram os maiores valores de Ψ
fol
, ocuparam os
extremos da variação observada para SUC.
O parâmetro que melhor explicou a variação observada de Ψ
fol
entre as espécies foi a DM
(R
2
=0,46; p<0,05), através de uma relação negativa. E. ovalifolium apresentou os maiores
valores observados para a DM (0,77 g.cm
-3
) sendo significativamente diferente de todas as
espécies (p<0,00001) (Tabelas 5.7 e 5.8). P. icicariba, C. hilariana, B. sericea e T. brasiliensis
apresentaram as menores DM (p<0,00001). O Ψ
md
se relacionou positivamente com VI
(R=0,75) (Tabela 5.12), indicando que as espécies com valores maiores no meio do dia, tendem
a ser as mais abundantes.
Tabela 5.8. Valores médios e desvio padrão de densidade da madeira (g.cm
-3
) estimada para
cada espécie (n=5). Valores seguidos por diferentes letras indicam diferença significativa
(p<0,05) entre as espécies.
Espécie Densidade da madeira
g.cm
-3
Ternstroemia brasiliensis 0,52±0,06 a
Byrsonima sericea 0,57±0,03 ab
Protium icicariba 0,58±0,05 ab
Clusia hilariana 0,60±0,04 ab
Myrsine parvifolia 0,63±0,03 b
Ocotea notata 0,64±0,05 b
Maytenus obtusifolia 0,65±0,02 b
Eugenia umbelliflora 0,65±0,05 b
Manilkara subsericea 0,65±0,07 b
Erythroxilum ovalifolium 0,77±0,02 c
O R
2
de 0,46 obtido na relação Ψ
fol
e DM deste estudo, é muito similar ao encontrado em
um estudo feito nas florestas secas da Costa Rica (R
2
=0,41) (Borchert; 1994a). No entanto,
enquanto a variação de DM na restinga vai de 0,52 a 0,77 g.cm
-3
, a variação encontrada no
estudo citado vai de 0,3 a 1,2 g.cm
-3
. Apesar disso, os valores mínimos de Ψ
fol
encontrados nos
dois ambientes são relativamente similares (Figura 5.6).
54
Tabela 5.9. Resultados de análise de variância: Densidade da Madeira (DM), Fração de Massa
Foliar (FMF) e Razão de Área Foliar (RAF). Estão denotados os graus de liberdade do fator
(gl), do erro associado (gl erro), os quadrados médios (QM), o valor de F de cada fator e o nível
de significância (p).
Fator gl gl erro
QM F P
Densidade da Madeira 9 40 0,02 11,49 0,00000
FMF 9 20 0,03 3,94 0,005
RAF 9 20 276,86 7,96 0,00006
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4
-5,0
-4,5
-4,0
-3,5
-3,0
-2,5
-2,0
-1,5
-1,0
-0,5
0,0
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4
-5,0
-4,5
-4,0
-3,5
-3,0
-2,5
-2,0
-1,5
-1,0
-0,5
0,0
Potencial hídrico (MPa)
densidade da madeira (g.cm
-3
)
Figura 5.6. Relação entre potencial hídrico do meio dia na estação seca e densidade da madeira
de (▲) espécies da restinga (y = 3,63(2,04) -8,52(3,24)x; R
2
= 0,46, p<0,05) em comparação
com estudo feito por Borchert (1994a) em (○) espécies de floresta seca da Costa Rica (y=-
0,40(0,51)-3,21(0,72)x; R
2
=0,41, p<0,001).
55
5.5.2. CURVAS PRESSÃO-VOLUME
De maneira geral, não houve grandes diferenciações entre as espécies em relação aos
parâmetros estimados pelas curvas P-V (Tabela 5.10 e 5.11). Da mesma maneira, variações
entre estações só foram observadas em poucas espécies e apenas em poucos parâmetros
(Tabela 5.9).
O Ψ
PPT
não apresentou grande amplitude de variação entre as espécies durante a estação
chuvosa, estando em torno de -2,0 MPa. M. obtusifolia apresentou os valores mais negativos
observados, sendo significativamente diferente das demais (p<0,00001). Na estação seca houve
diferença entre M. obtusifolia e B. sericea (p<0,05), e embora se observe uma tendência de
valores mais negativos, apenas E. ovalifolium, T. brasiliensis foram diferentes entre as estações
(p<0,05). M. obtusifolia também apresentou diferença, no entanto, os valores tornaram-se
menos negativos na estação seca (p<0,05).
O Ψ
πsat
na estação chuvosa variou de -1,54 a -2,60 MPa. M. obtusifolia e P. icicariba
apresentaram os valores mais negativos encontrados (-2,60 e -2,32 MPa, respectivamente), e
foram significativamente diferentes de B. sericea, T. brasiliensis, E. ovalifolium e E.
umbelliflora (p< 0,001) que tiveram os maiores valores encontrados. Da mesma maneira que o
Ψ
PPT,
as espécies apresentaram tendência de diminuição do Ψ
πsat
na estação seca. Novamente,
apenas E. ovalifolium e T. brasiliensis apresentaram diferença significativa entre as estações
(p<0,05) e somente M. obtusifolia apresentou a tendência inversa. B. sericea e T. brasiliensis
continuaram a apresentar as menores pressões osmóticas observadas, ao lado de M. subsericea
(-1,83, -1,90 e -1,96 MPa, respectivamente). Apenas P. icicariba foi diferente destas espécies,
tendo cerca de -2,69 MPa (p<0,05).
O Ψ
πPPT
apresentou resultados similares com os observados para Ψ
πsat
tanto na estação
chuvosa quanto na seca. No período chuvoso, M. obtusifolia e P. icicariba tiveram os valores
mais negativos (-3,10 e -2,88 MPa, respectivamente) havendo diferença significativa apenas
56
entre M. obtusifolia e T. brasiliensis (p<0,001) que apresentou o Ψ
πPPT
menos negativo (-1,92
MPa). Na estação seca, apenas P. icicariba manteve os valores mais negativos (-3,31 MPa)
sendo diferente apenas de B. sericea (-2,26 MPa) e E. umbeliflora (p<0,05). Novamente houve
tendência de valores mais negativos na estação seca, embora não tenham ocorrido diferenças
significativas. Mais uma vez, M. obtusifolia apresentou tendência contrária das demais
espécies, apresentando um leve aumento de Ψ
πPPT
.
Em relação ao ε, M. obtusifolia foi a espécie que apresentou as paredes mais rígidas (19,06
MPa) na estação chuvosa (p<0,0001). B. sericea, E. ovalifolium, E. umbelliflora, M. subsericea
e T. brasiliensis apresentaram valores baixos, em torno de 9,5 MPa, enquanto P. icicariba, M.
parvifolia e O. notata, ficaram intermediárias com rigidez da parede em aproximadamente 15,0
MPa. Na estação seca não houve um agrupamento tão nítido das espécies, e P. icicariba
chegou a um valor médio de 25,24 MPa, sendo significativamente diferente das demais
espécies que tiveram valores variando de 7,70 a 14,90 MPa. Além de P. icicariba, que
apresentou um aumento na rigidez de 14,98 MPa na estação chuvosa para 25,24 MPa na seca
(p<0,05), E. ovalifolium teve um aumento de 8,98 para 13,65 MPa na estação seca (p<0,01). M.
obtusifolia mostrou uma tendência inversa, aumentando a elasticidade da parede de 19,06 para
10,52MPa no período seco (p<0,01).
Em relação aos resultados obtidos na matriz de correlação, os parâmetros Ψ
πppt
seca, Ψ
πsat
seca e ε seca apresentaram relação com VI, sendo que apenas com a última variável a relação
foi positiva (R=0,95) (Tabela 5.13). Houve uma relação negativa entre Ψ
ppt
seca e taxa de
mortalidade (R=,67) e entre ε seca e Ψ
πppt
seca e Ψ
πsat
seca (R=-0,72 e R=-0,80,
respectivamente) (Tabela 5.13). Nenhum destes parâmetros apresentou qualquer tipo de relação
com todas as outras variáveis estimadas neste estudo.
57
Tabela 5.10. Parâmetros estimados através de curvas P-V para cada espécie nas estações chuvosa e seca de 2005 (n=7). Valores seguidos de
letras diferentes indicam diferença significativa entre as espécies (ANOVA, p<0,05). Asteriscos indicam diferença significativa entre estação
chuvosa e estação seca (Teste – t, p<0,05). Ψ
ppt;
potencial hídrico no ponto de perda de turgor; Ψ
πsat
: potencial osmótico na saturação, Ψ
πppt
:
potencial osmótico no ponto de perda de turgor, ε : modulo elástico volumétrico (grau de rigidez da parede celular).
Espécies Ψ
ppt
(MPa) Ψ
πsat
(MPa) Ψ
πppt
(MPa) ε (MPa)
chuvosa seca chuvosa seca chuvosa seca chuvosa Seca
B. sericea -2,03±0,17b -2,21±0,48bc -1,54±0,11c -1,83±0,50b -2,10±0,16ab -2,26±0,55b 9,45±2,38a 9,41±3,96a
C. hilariana - - - - - - - -
E. ovalifolium -2,31±0,41b* -2,55±0,47ab -1,77±0,27bc*
-2,10±0,37ab -2,37±0,40ab -2,59±0,37ab 8,98±4,29a* 13,65±4,37a
E. umbelliflora -2,01±0,21b -2,32±0,44ab -1,66±0,15bc -1,86±0,36b -2,04±0,21ab -2,32±0,44b 10,65±3,94a 10,81±5,69a
M. subsericea -2,33±0,24b -2,47±0,32ab -1,91±0,16abc -1,96±0,25ab -2,39±0,22ab -2,55±0,24ab 10,79±3,97a 7,70±3,99a
M. obtusifolia -3,08±0,23a -2,83±0,18a* -2,60±0,22a -2,25±0,35ab -3,10±0,23a -2,91±0,16ab 19,06±4,37b* 10,52±7,19a
M. parvifolia -2,23±0,23b -2,36±0,32ab -1,94±0,17abc -1,96±0,23ab -2,27±0,23ab -2,39±0,31ab 15,32±3,76ab 14,90±5,21a
O. notata -2,09±0,42b -2,29±0,23ab -2,01±0,97abc -2,28±0,77ab -2,64±1,45ab -2,77±1,04ab 14,79±4,3ab 13,18±6,55a
P. icicariba -2,47±0,47b -2,78±0,24ab -2,32±0,84ab -2,69±0,65a -2,88±1,23ab -3,31±0,94a 14,98±3,97ab*
25,24±10,66b
T. brasiliensis -1,88±0,13b* -2,41±0,44ab -1,55±0,11c* -1,90±0,19b -1,92±0,13bc -2,46±0,42ab 9,27±2,54a 12,29±0,83a
58
Tabela 5.11. Resultados de análise de variância: Ψ
ppt;
potencial hídrico no ponto de perda de
turgor; Ψ
πsat
: potencial osmótico na saturação, Ψ
πppt
: potencial osmótico no ponto de perda de
turgor, ε : modulo elástico volumétrico (grau de rigidez da parede celular). Estão denotados os
graus de liberdade do fator (gl), do erro associado (gl erro), os quadrados médios (QM), o valor
de F de cada fator e o nível de significância (p).
Fator gl gl erro
QM F p
Ψppt chuvosa 8 54 0,32 2,45 0,02
Ψppt seca 8 54 0,84 9,31 0,00000
Ψπsat chuvosa 8 54 0,77 2,38 0,03
Ψπsat seca 8 54 11,24 2,45 0,02
Ψπppt chuvosa 8 54 0,54 2,70 0,01
Ψπppt seca 8 54 0,93 4,49 0,0003
ε chuvosa 8 54 1,80 5,08 0,0000
ε seca 8 54 823,84 5,62 0,0000
5.6. FLUORESCÊNCIA DA CLOROFILA a
De maneira geral os valores foram elevados no Fv/Fm
am
(0,75 a 0,82) e Fv/Fm
md
(0,68 a
0,78) tanto na estação seca quanto na chuvosa (Figura 5.5). No Fv/Fm
am
,
C. hilariana, B.
sericea e M. parvifolia foram as únicas a apresentarem valores médios acima de 0,8 nas duas
estações. Com exceção de C. hilariana, B. sericea e M. parvifolia também foram as espécies
com as maiores taxas de produção de folhas. Foi observada uma relação positiva entre Fv/Fm
am
na estação seca e taxa de nascimento de folhas (R
2
=0,50 p=0,02) (Figura 5.7).
Valores acima de 0,8 foram observados em E. ovalifolium apenas na estação chuvosa.
Houve uma tendência geral de valores mais baixos na estação seca, no entanto, somente E.
ovalifolium foi significativamente diferente entre estações (p<0,01). No entanto, E.
umbelliflora apresentou o maior declínio observado em relação à estação chuvosa, e o fato de
não ter havido diferença estatística entre as estações se deve a grande amplitude de variação
ocorrida nesta espécie no período seco, com valores superiores a 0,80 e inferiores a 0,70. Esta
espécie, juntamente com M. obtusifolia, que são a terceira e quarta espécie no ranking de SUC,
respectivamente, alcançaram os valores mais baixos (em torno de 0,75) em relação às demais
espécies. No meio do dia, C. hilariana, alcançou os maiores valores na estação chuvosa,
59
seguida por B. sericea, M. parvifolia, E. ovalifolium e P. icicariba, que obtiveram eficiências
bastante similares. Houve tendência de diminuição da eficiência na estação seca, exceto por E.
umbelliflora que apresentou a maior amplitude de variação. P. icicariba foi a única espécie a
apresentar diminuição significativa de FvFm
md
na estação seca (p<0,05). M. parvifolia e B.
sericea mantiveram seus valores bastante similares entre as estações. E. umbelliflora, M.
obtusifolia e O. notata (que também apresentou grande amplitude de variação nas estações),
alcançaram os valores mais baixos em relação às demais espécies em ambas as estações.
0 5 10 15 20 25 30 35 40
0.68
0.70
0.72
0.74
0.76
0.78
0.80
0.82
0.84
FvFm
am
Taxa de nascimento de folhas
Figura 5.7. Relação positiva entre FvFm
am
e taxa de nascimento de folhas
(y=0,76(0,011)+0,002(0,0009)x; R
2
=0,50; p=0,02).
60
5.7. NUTRIENTES FOLIARES
A porcentagem de carbono (%C) variou de 47,29 a 52,72 entre as espécies (Tabela 5.12). E.
ovalifolium e C. hilariana apresentaram uma tendência de menores concentrações de carbono
(47,29% e 49,35%, respectivamente). M. parvifolia, B. sericea e T. brasiliensis foram as
espécies com os maiores valores (52,76%, 52,72% e 52,39%, respectivamente). As demais
espécies apresentaram valores médios em torno de 51% (E. umbelliflora, M. subsericea e M.
obtusifolia) e 50% (O. notata e P. icicariba). Em relação à concentração de nitrogênio (%N),
os valores variaram de 1,06 % a 1,86 %. C. hilariana foi a espécie com o menor conteúdo de
nitrogênio (1,06%), enquanto B. sericea apresentou a maior média (1,86%) seguida de P.
icicariba que apresentou valores em torno de 1,67%.
Tabela 5.12. Médias e desvios padrão da porcentagem de carbono (%C) e nitrogênio (%N) e
razão carbono/nitrogênio (C/N) foliar em cada espécie.
Espécies %C %N C/N
B. sericea 52,72±0,60 1,36±0,10 38,9±2,9
C. hilariana 49,35±0,20 1,06±0,10 46,8±4,1
E. ovalifolium 47,29±0,41 1,86±0,17 25,6±2,2
E. umbelliflora 51,55±1,47 1,18±0,08 43,9±1,9
M. subsericea 51,36±0,86 1,40±0,14 37,1±3,7
M. obtusifolia 51,16±0,67 1,11±0,02 46,1±0,6
M. parvifolia 52,76±0,26 1,07±0,08 49,5±3,5
O. notata 50,87±1,22 1,35±0,04 37,8±2,1
P. icicariba 50,06±0,70 1,67±0,12 30,2±2,4
T. brasiliensis 52,39±0,48 1,25±0,04 41,8±1,6
61
Tabela 5.13. Coeficiente de correlação entre pares de variáveis. Nesta matriz de correlação não
foram adicionados os dados referentes às curvas pressão-volume. Correlações significativas
(p<0,05) mostradas em negrito.
Ψ
md
RAF L
50
MFA
SUC ESP DEN
CN %N
VI
0,76
-0,19
0,76
0,37
0,60
0,58
-0,41
-0,01
-0,01
Ψ
md
-0,03
0,70
0,33
0,38
0,37
-0,12
0,24
-0,27
RAF -0,37
-0,85
-0,76
-0,79
0,76
-0,67
0,64
L
50
0,62
0,62
0,60
-0,21
0,16
-0,22
MFA
0,92
0,93
-0,69
0,72
-0,74
SUC
0,99
-0,83
0,56
-0,58
ESP
-0,85
0,58
-0,59
DEN -0,46
0,40
CN
-0,99
Tabela 5.14. Coeficiente de correlação entre pares de variáveis. Nesta matriz de correlação não
foi adicionada a espécie C. hilariana. Correlações significativas (p<0,05) mostradas em
negrito.
Ψ
ppt
seca
Ψ
πppt
seca Ψ
πsat
seca ε seca tx morte
VI -0,3
-0,64
-0,73
0,95
-0,41
Ψ
ppt
seca
0,81
0,71
-0,46
0,67
Ψ
πppt
seca
0,98
-0,72
0,65
Ψ
πsat
seca
-0,8
0,57
ε seca -0,39
5.8. ANÁLISE DE COMPONENTES PRINCIPAIS (ACP)
O primeiro eixo da ACP com C. hilariana, e sem os dados das curvas de pressão-volume,
foi identificado como um eixo de uso e captura de recursos, responsável por 38,8% da variação
total. Na região negativa do eixo 1, as espécies apresentaram folhas mais densas, menos
espessas, de menor MFA, elevada razão de área foliar e maior conteúdo de nitrogênio,
enquanto, no outro extremo, estavam dispostas as espécies de folhas mais espessas, de maior
MFA e maior razão C/N (Figura 5.8; Tabela 5.15). O eixo 2, correspondente a 22,6% da
variação, parece estar relacionado ao potencial de crescimento das plantas, uma vez que
características ligadas a fenologia, longevidade, fluorescência da clorofila a e conteúdo de
62
carbono foram mais preponderantes na explicação da variação observada na análise. Espécies
com maiores taxas de nascimento apresentaram as menores longevidades e os maiores Fv/Fm e
conteúdos de carbono na folha e vice-versa. Os eixos 3 e 4 (com 17,50% e 14,80% variação,
respectivamente), parecem estar ligados à capacidade fotossintética, manutenção do balanço
hídrico e valor de importância fitossociológico das espécies, uma vez que as variáveis mais
significativas nestes eixos estão relacionadas a estes processos tais como: concentração foliar
de nitrogênio, potencial hídrico do meio dia, densidade da madeira e VI .
A segunda ACP (Figura 5.9; Tabela 5.16) com a adição dos dados referentes às curvas
pressão-volume e com a exclusão de C. hilariana, apresentou no primeiro eixo uma explicação
de 40,18% da variação total. Este eixo pôde ser identificado a características ligadas à absorção
de água e manutenção do balanço hídrico e ao valor de importância fitossociológico. Na região
negativa do eixo 1 as espécies apresentaram folhas espessas, de maior MFA, maior
concentração de carbono e razão C/N e maiores pressões osmóticas na saturação e no ponto de
perda do turgor. Em contrapartida, na porção positiva do eixo 1 estavam dispostas as espécies
de paredes celulares mais rígidas (ε) e valor de importância fitossociológico. Nas duas ACPs, a
ESP apareceu como variável importante nos primeiro eixos, apresentando o primeiro e terceiro
maiores autovalores (0,403 e -0,295, respectivamente). O segundo eixo com 22,23% da
variação apresentou como características mais importantes, àquelas ligadas ao potencial de
crescimento e a eficiência dos fotossistemas bem como com a longevidade e concentração de
nitrogênio foliar, havendo, portanto, disposição semelhante das espécies da ACP sem os dados
das curvas pressão-volume onde espécies com maiores taxas de nascimento apresentaram as
menores longevidades e os maiores Fv/Fm e vice-versa. No terceiro eixo (16,67%), Ψ
md
e DM
apresentaram os maiores autovalores seguidos da concentração de carbono, valor de
importância e Fv/Fm
am
. O quarto eixo correspondeu a 11,40% da variação total e Ψ
ppt
seca e
DEN foram as variáveis mais importantes. Fv/Fm
md
, RAF e ε seca foram as outras variáveis
63
com os maiores autovalores neste eixo. O ε seca apareceu como variável importante no
primeiro e quarto eixos, sendo que seu maior autovalor ocorreu no quarto eixo (-0,326).
Componente Principal 2: 22,6%
Componente Principal 1: 38,8%
B. sericea
C. hilariana
E. ovalifolium
E. umbelliflora
M. subsericea
M. obtusifolia
M. parvifolia
O. notata
P. icicariba
T. brasiliensis
-0.4
-0.7
-1.1
-1.4
0.4
0.7
1.1
1.4
1.8
-0.4-0.7-1.1-1.4 0.4 0.7 1.1 1.4 1.8
VI
potencial mín
FvFmmd
FvFm am
RAF
TX nas
L50
MFA
ESP
DEN
DM
%C
%N
C/N
Vector scaling: 2,84
Figura 5.8. Ordenação de análise de componente principal baseada em 14 características de 10
espécies. Os eixos 1 e 2 correspondem a 38,8% e 22,6% da variação dos dados,
respectivamente.
64
Tabela 5.15. Autovalores de uma análise de componente principal de quatro eixos obtida a
partir de uma matriz de 14 características e 10 espécies. Valores em porcentagem indicam
variação contida em cada eixo. Em negrito estão os representados os cinco maiores valores em
cada eixo.
Característica
ACP 1 ACP 2 ACP 3 ACP 4
(38,8%)
(22,60%)
(17,50%)
(14,80%)
ESP
0,403
-0,054
-0,156
-0,086
MFA
0,394
-0,074
0,039
-0,197
RAF
-0,34
0,02
0,046
0,378
DEN
-0,339
-0,125
0,321
0,112
CN
0,325
0,173
0,322
-0,158
%N
-0,324
-0,137
-0,353
0,143
L
50
0,248
-0,426
0,012
0,126
VI
0,235
-0,278
-0,221
0,36
Ψ
md
0,227
-0,173
0,126
0,516
DM
-0,162
-0,134
-0,279
-0,488
Fv/Fm
md
0,159
0,32
-0,38
0,181
Fv/Fm
am
0,126
0,378
-0,356
0,217
%C
0,065
0,344
0,467
0,147
Tx Nasc
-0,034
0,507
-0,092
0,041
65
Componente Principal 2: 22,23%
Componente Principal 1: 40,18%
B. sericea
E. ovalifolium
E. umbelliflora
M. subsericea
M. obtusifolia
M. parvifolia
O. notata
P. icicariba
T. brasiliensis
-0.40
-0.81
-1.21
-1.62
-2.02
0.40
0.81
1.21
1.62
2.02
-0.40-0.81-1.21-1.62-2.02 0.40 0.81 1.21 1.62 2.02
VI
potencial mín
FvFmmd
FvFm am
RAF
SECA PPT
SECA_Posm PPT
SECA_Posm sat
SECA_E
TX nas
L50
MFA
ESP
DEN
DM
%C
%N
C/N
Vector scaling: 4,16
Figura 5.9. Ordenação de análise de componente principal baseada em 18 características de 9
espécies. Os eixos 1 e 2 correspondem a 40,18% e 22,23% da variação dos dados,
respectivamente. No gráfico, as variáveis Ψ
ppt
na seca, Ψ
πppt
na seca, Ψ
πsat
na seca e ε seca estão
designadas como SECA PPT, SECA Posm PPT, SECA Posm sat e SECA_E, respectivamente.
66
Tabela 5.16. Autovalores de uma análise de componentes principais de quatro eixos obtida a
partir de uma matriz de 18 características e 9 espécies. Valores em porcentagem indicam
variação contida em cada eixo. Em negrito estão os representados os cinco maiores valores em
cada eixo.
Característica
ACP 1 ACP 2 ACP 3 ACP 4
(40,18%)
(22,23%)
(16,67%)
(11,40%)
Ψ
πsat
seca
-0,334
0,092
0,046
0,159
Ψ
πppt
seca
-0,323
0,128
0,016
0,173
ESP
-0,295
-0,216
0,035
-0,266
ε seca
0,274
0,007
-0,232
-0,326
VI
0,27
-0,021
-0,294
-0,209
CN
-0,268
-0,292
-0,143
-0,048
%N
0,255
0,313
0,144
-0,034
MFA
-0,237
-0,362
0,089
-0,028
Tx Nasc -0,236
0,292
-0,154
0,035
%C
-0,236
-0,165
-0,382
0,099
DEN
0,234
-0,117
-0,028
0,483
L
50
0,224
-0,342
-0,037
0,076
Ψ
ppt
seca
-0,206
0,169
-0,166
0,402
RAF
0,202
0,255
-0,22
0,375
Fv/Fm
am
-0,145
0,379
-0,234
-0,182
Fv/Fm
md
-0,136
0,302
-0,172
-0,361
Ψ
md
0,126
-0,181
-0,475
0,007
DM
0,043
0,093
0,499
-0,06
67
6. DISCUSSÃO
O modo como diferentes fatores determinam os padrões fenológicos das espécies tem sido
alvo de inúmeros estudos em diversos ambientes. Grande parte destes trabalhos associa os
padrões fenológicos a fatores como precipitação, temperatura e fotoperíodo (Daubenmire,
1972; Lieberman, 1982; Rathcke & Lacey, 1985; Bach, 2002; Peñuelas et al., 2004) e apenas
uma pequena parcela relaciona tais eventos a fatores bióticos tais como polinizadores e
herbívoros (van Schaik et al., 1993; Almeida & Alves, 2000). Têm-se observado que períodos
de produção de folhas ocorrem quando as plantas apresentam status hídrico elevado seja em
função de maior precipitação (Talora & Morellato, 2000; Bach, 2002; Bencke & Morellato,
2002; Peñuelas et al., 2004), ou através de características que promovam estocagem de água
(Reich & Borchert, 1984; Borchert, 1994a) e/ou acesso à água, em perfis mais profundos do
solo através da posse de sistemas radiculares mais extensos (Franco, 1998; Franco, 2002),
permitindo assim, maiores taxas de expansão e divisão celular (Larcher, 2000; Munns et al.,
2000).
Desta forma, é possível supor que B. sericea, M. parvifolia, M. subsericea e C. hilariana -
espécies de produção contínua, mas que também apresentam diminuição na produção foliar
durante o período seco – seriam menos afetadas pela menor disponibilidade hídrica na época
seca e deveriam exibir mecanismos de manutenção do status hídrico mais eficientes do que as
demais espécies. A produção foliar restrita à época chuvosa nas demais espécies pode se dar,
provavelmente, pela incapacidade de manutenção de um balanço hídrico favorável à produção
foliar ao longo de todo o ano. No caso de E. umbelliflora ao contrário da produção concentrada
na estação chuvosa na restinga, foi observada em uma floresta de planície litorânea em São
Paulo cuja precipitação média anual é de 2.600 mm uma produção de folhas contínua ao longo
do ano (Talora & Morellato, 2000). No entanto, devido à ausência de dados para outras
formações vegetais não foi possível avaliar o papel do clima e da disponibilidade de recursos
68
nos padrões fenológicos das espécies aqui estudadas. No entanto, ressalto que a elucidação de
padrões fenológicos a partir de fatores abióticos não é suficiente, uma vez que pode não ser
possível excluir a ação destes fatores das propriedades fisiológicas intrínsecas de cada espécie e
que estão em muitos casos associadas a restrições filogenéticas.
Como será visto mais adiante, este parece ser o caso das espécies estudadas nesta
dissertação, pois, de acordo com o observado, as espécies agruparam-se de maneiras distintas
dependendo da variável analisada. Ou seja, ao contrário do esperado, espécies com o mesmo
padrão de produção sazonal de folhas não apresentaram um conjunto de características
similares capazes de explicar a distinção entre espécies que apresentaram produção contínua ao
longo do ano, concentrada na estação chuvosa ou seca. No entanto, independente dos fatores
que promovam diferentes padrões fenológicos, é importante que se avaliem as implicações
ecológicas que tais padrões possam vir a acarretar. De acordo com Chuine & Beaubien (2001)
“sobrevivência e sucesso reprodutivo são uma função de um ajuste entre o ciclo de vida da
planta e flutuações sazonais do clima”, fazendo com que a fenologia seja a principal
característica determinante na distribuição das espécies nos ecossistemas uma vez que cada
padrão fenológico é a resultante final de uma série de fatores intrínsecos e extrínsecos às
espécies. Contudo, uma importante característica a ser considerada juntamente com a fenologia
é a longevidade foliar (Chabot & Hicks, 1982; Reich et al., 1992; Brodribb & Holbrook,
2005). O significado funcional deste parâmetro repousa sobre o balanço existente entre a
aquisição de recursos e os custos associados à manutenção da folha (Chabot & Hicks, 1982). A
relação positiva observada entre MFA e L
50
é de maneira geral, comum em plantas que
ocorrem em ambientes com baixa disponibilidade de recursos, uma vez que considera-se que
estas espécies tendem a apresentar folhas com maior quantidade de tecidos estruturais (fibras,
esclereídeos, etc.) que promovem maior durabilidade tanto a intempéries quanto a herbivoria
(Loveless, 1962; Reich et al., 1992). A maior durabilidade permite que a fotossíntese em cada
69
folha ocorra por um tempo prolongado, amortizando, em termos de carbono e nutrientes, o
custo investido na construção das folhas (Chabot & Hicks, 1982; Reich et al., 2004; Franco et
al., 2005). Neste estudo, apesar das taxas de renovação das espécies terem sido muito
similares, a boa relação entre as taxas de nascimento e morte também fornece um indicativo
das espécies de maior longevidade. A partir da observação de que as espécies que menos
produzem folhas são as que menos perdem, espera-se que estas possuam maior longevidade
foliar uma vez que a taxa de reposição de folhas é menor (Chabot & Hicks, 1982; Kikuzawa et
al., 1996; Casper et al., 2001), como realmente foi observado neste estudo.
A amplitude de variação de L
50
de 7,50 a 20 meses entre as espécies de restinga não é
algo incomum para espécies que co-ocorrem mesmo em um ambiente de baixa disponibilidade
de recursos. Estudos realizados em outros ambientes encontraram variações superiores à
encontrada neste estudo em espécies que co-ocorrem. Wright & Cannon (2001) estudando 17
espécies perenes que ocorrem em locais de solos arenosos e pobres em nutrientes, observaram
uma variação de longevidade foliar máxima de 12 a 72 meses. Em espécies de floresta de Terra
Firme na Amazônia Reich et al. (1991; 2004) observaram longevidades foliares variando de 12
a 42 meses. Gratani & Bombelli (2000) encontraram longevidades de 24 a 42 meses em
espécies arbustivas do Mediterrâneo.
Como notado por Wright et al. (2002), a relação existente entre MFA e longevidade
foliar observada em ambientes pobres em nutrientes, não se aplica da mesma forma para
ambientes com baixa disponibilidade de água. De acordo com os autores, uma alta MFA em
ambientes secos não confere necessariamente uma longevidade foliar similar à encontrada em
outros trabalhos realizados em ambientes caracterizados pela baixa disponibilidade de
nutrientes. Wright et al. (2002), observaram que para a ocorrência de uma mesma longevidade
foliar em ambientes áridos foi observada uma tendência de que as espécies apresentem um
MFA cerca de 30% maior. Os autores atribuem isto ao fato de que reforços estruturais nas
70
folhas são capazes de diminuir a propensão de morte foliar por murchamento em ambientes
secos, fazendo com que seja necessário folhas mais resistentes nestes ambientes para promover
a mesma longevidade foliar observada em outros ambientes. É interessante notar que no caso
da restinga as taxas de mortalidade estiveram positivamente relacionadas ao potencial hídrico
do ponto de perda de turgor, ou seja, aquelas que perdem mais folhas são aquelas que
apresentaram os maiores (menos negativos) potenciais hídricos para ocorrência da perda do
turgor. O que pode ser usado como uma evidência de que características fisiológicas foram
mais importantes do que as estruturais na explicação das taxas de mortalidade.
Em contraste com a maioria dos trabalhos mais recentes, uma relação inversa entre MFA
e longevidade foliar foi observada em ambientes de sub-bosque, onde longevidades foliares
elevadas têm sido interpretadas como sendo necessárias para amortizar o custo de construção
foliar em locais que as espécies apresentem de baixas taxas fotossintéticas (Williams et al.,
1989). Portanto, estes resultados são uma forte evidência de que em espécies de sombra que
apresentam caracteristicamente folhas delgadas, a ocorrência de maiores longevidades foliares
não depende necessariamente de reforços estruturais associados a altos valores de MFA.
Assim, diferentes relações entre MFA e longevidade foliar podem ocorrer em função de
diferenças de disponibilidade de recursos seja ele água, luz ou nutriente, e principalmente
quando comparamos diferentes ambientes. Neste sentido, podemos contextualizar a forte
relação inversa entre L
50
e %C em nove das dez espécies estudadas nesta dissertação.
Provavelmente, esta relação foi pela primeira vez observada em plantas de sol. No estado atual
de conhecimento da ecofisiologia de plantas de restinga, sugiro que a variação na longevidade
foliar deva ser entendida de acordo com diferenças na capacidade de crescimento entre as
espécies e que estão relacionadas à possibilidade de obter recursos em ambientes pobres em
nutrientes e sujeitos à flutuação na disponibilidade de água. Aliado a isto, devemos considerar
71
os efeitos dos padrões de demografia foliar que afetam a magnitude dos benefícios associados
ao tempo de permanência das folhas na planta.
A variação da longevidade dentro do mesmo ambiente poderia ser explicada da seguinte
maneira: espécies que apresentam valores similares de MFA podem apresentar folhas com uma
ampla variação estrutural desde folhas com maiores graus de suculência e espessura até
àquelas mais densas, coriáceas, com maiores teores de fibras e esclereídeos (Vendramini et al.,
2002). No entanto, grupos de espécies que apresentam estas diferentes estratégias apresentam
certo grau de convergência em termos da assimilação de carbono e retenção de nutrientes já
que estão relacionadas a uma alocação preferencial para estocagem e defesa ao invés do
crescimento (Díaz & Cabido, 1997; Vendramini et al., 2002). Neste sentido, a amplitude de
variação das longevidades foliares da restinga pode ser decorrente do fato de que as espécies
apresentam uma multiplicidade de atributos, ou seja, há espécies que apresentam folhas com
alto grau de suculência e espécies com folhas mais densas e coriáceas, onde estes dois tipos
foliares se enquadram como soluções viáveis em ambientes que apresentam deficiência hídrica
(Vendramini et al., 2002).
Mesmo apresentando valores próximos de MFA, espécies com folhas mais densas ou
com maior grau de suculência podem apresentar diferentes longevidades, pois dois importantes
atributos foliares que são responsáveis pela determinação do MFA podem estar sujeitos a
diferentes pressões seletivas. Witkowski & Lamont (1991) verificaram que a MFA é o produto
de dois componentes foliares que são a espessura (ESP) e a densidade (DEN), que podem
variar independentemente, e em alguns casos de forma antagônica. Assim, a não inclusão de
ESP e DEN em vários estudos, pode estar mascarando não só as relações entre MFA e
longevidade, mas também a detecção dos padrões de resposta das plantas frente às condições
ambientais. Ryser (1996) sugere que a principal característica que afetaria a longevidade seria
principalmente a DEN, já que uma maior proporção de tecidos de suporte poderia conferir à
72
folha uma maior resistência. P. icicariba (elevada DEN) e C. hilariana (elevada ESP), são as
espécies de maior longevidade foliar. O mecanismo descrito por Ryser (1996) a princípio se
aplica a P. icicariba que possui L
50
de cerca de 16 meses. No entanto, C. hilariana, que
apresenta a menor DEN entre as dez espécies estudadas, possuiu a maior longevidade
associada a uma maior ESP que promove também maior estocagem de água e que
freqüentemente está relacionada ao metabolismo CAM e a segunda maior razão C/N que pode
conferir uma eficiente barreira contra a ação de herbívoros. Desta maneira, a interpretação
desses resultados aponta para uma pluralidade de alternativas que de uma maneira ou de outra
propiciam longevidades foliares elevadas em plantas que apresentam atributos associados a
menores taxas de crescimento, maior tempo de residência dos nutrientes e custos associados de
defesa contra herbívoros e intempéries, sejam eles estruturais e na maior parte das vezes em
ambientes pobres em recursos baseados em carbono e/ou fisiológicos e comportamentais, em
outros casos.
Especialmente no caso das relações hídricas, esperava-se que espécies com folhas com
maior grau de suculência tamponassem com mais eficiência variações diárias e sazonais de Ψ
fol
(Larcher, 2000; Brodribb & Holbrook, 2005). Conforme demonstrado por Abrams et al.,
(1994), características morfológicas das folhas são capazes de predizer as respostas das plantas
aos estresses ambientais no que diz respeito às trocas gasosas, relações hídricas e eficiência no
uso da água tanto no nível da comunidade quanto no da paisagem. Os autores verificaram que
espécies de maior MFA apresentam Ψ
md
mais negativos, maiores condutâncias estomáticas e
pressões osmóticas capazes de manter maiores taxas fotossintéticas em anos secos, ao contrário
de espécies com características mais mésicas. No entanto, Ackerly (2004) verificou que
conjuntos de características tais como: DM, ângulo foliar, razão de área foliar/área do fluxo de
seiva e diâmetro dos vasos são mais capazes de explicar a variação no Ψ
fol
do que a MFA.
73
Ao contrário do esperado pela Hipótese da Relação Fisio-Estrutural das Folhas, a DM foi
a variável que melhor explicou a variação de Ψ
fol
entre as espécies, e observa-se que, as
características apontadas por Ackerly (2004) como as mais importantes, são as mesmas
encontradas em diversos estudos (Meinzer et al., 1999, 2003; Hacke et al., 2001; Sperry &
Hacke, 2002; Bucci et al., 2005; Zaehle, 2005). Apesar de a SUC ter sido o parâmetro que
melhor separou as espécies neste estudo, não foi capaz sozinha de explicar as variações no Ψ
fol
.
Contudo, Braz (2002) em um estudo utilizando contrastes filogenéticos entre espécies de
restinga e cerrado observou que há uma tendência de folhas com maior grau de suculência na
restinga. Portanto, pode ser que o significado desta característica se dê mais em escalas
regionais e/ou evolutivas do que locais.
As variações no Ψ
fol
são determinadas através de modificações nas condutividades
hidráulicas e nas taxas de transpiração presentes nas plantas (Sperry et al., 2002; Meinzer,
2003). A não linearidade presente na relação negativa entre Ψ
fol
e transpiração pode se dar
através dois mecanismos reguladores que são (i) a perda de condutividade hidráulica entre o
solo e as raízes e (ii) cavitação no xilema (Sperry et al., 2002). A taxa hidráulica máxima
possível de uma espécie como função da água no solo é denominada Envelope de Uso da Água
(EV) (Sperry et al., 2002), ou seja, plantas com um limite de extração de água em Ψ mais
negativos possuem EV mais amplos. Mas quais são os mecanismos capazes de ampliar o limite
de extração de água no solo? De maneira geral, tem-se observado que fatores capazes de
“manter” a conexão hidráulica no contínuo solo-folha promovem limites mais dilatados de
extração. Elevadas DM (Stratton et al., 2000; Hacke et al., 2001; Pickup et al., 2005), controle
estomático (Kolb & Sperry, 1999; Meinzer, 2002), ajustes hidráulicos através de alterações na
razão raiz/parte aérea (Meinzer et al., 2004; Xu & Cohen, 2005), acúmulo de solutos (Noy-
Meir, 1973; Osmond et al., 1987), elevados ε (Salleo et al., 1997; Nardini et al., 1999), baixos
Ψ
fol
(Sperry & Hacke, 2002) e raízes profundas (Sperry et al., 2002, Stratton et al., 2000) são
74
algumas das características capazes de minimizar a ruptura da coluna d`água e garantir o
contato hidráulico com o solo. Outros mecanismos de restrição à perda de água, capazes de
manter Ψ
fol
e transpiração fora dos limites capazes de causar cavitação (Kolb & Sperry, 1999)
podem ocorrer através de redução da área foliar (Casper et al., 2001), e fechamento
estomático. de Mattos et al. (2002) observaram que um forte veranico durante a época de
chuvas causou uma forte restrição à abertura estomática na espécie de cerrado Miconia
albicans. Os autores atribuíram tal evento ao fato desta espécie possuir uma elevada área foliar
neste período, e, portanto, o maior controle estomático preveniria possíveis danos causados por
embolia em função da maior superfície transpirante.
Entretanto, é importante observar que várias das características citadas, além de não
ocorrerem conjuntamente, são na maior parte das vezes contrastantes. Nardini et al. (1999), por
exemplo, estudando duas espécies de Quercus Mediterrâneas notaram que a espécie que
mantinha a contínua extração de água no solo era a que possuía o Ψ
fol
elevado em função de
fechamento estomático e elevada condutividade hidráulica, ao contrário do observado por
Sperry & Hacke (2002). Como demonstrado por Sperry et al. (2002), inúmeras características
devem ser avaliadas conjuntamente para determinar o EV de uma espécie, uma vez que esta
não é uma característica estática já que pode se alterar de acordo com características do solo e
atmosfera (para ver mais detalhes consulte Sperry et al., 2002; Sperry & Hacke, 2002 e Xu &
Cohen, 2005).
De acordo com os resultados obtidos nesta dissertação, é possível supor que E.
ovalifolium possui o maior EV uma vez que, além de apresentar os Ψ
md
mais negativos e a
maior DM, não há quedas pronunciadas de Fv/Fm
md
em relação as outras espécies. Isto indica
que apesar de valores bastante negativos de Ψ
fol
isto provavelmente não implicou
em um forte
fechamento estomático capaz de causar danos ao aparato fotossintético devido à diminuição da
difusão do CO
2
da atmosfera aos sítios de carboxilação (de Mattos, 1998). Porém, nota-se que
75
na época seca há uma leve tendência de M. parvifolia e O. notata possuírem Ψ
md
menos
negativos, o que poderia estar associado à restrição ao grau de abertura dos estômatos como
resposta ao aumento do DPV (Meinzer et al., 1999).
P. icicariba, a princípio, é uma espécie que possui um limite mais estreito de extração de
água no solo. Madeiras pouco densas e maiores RAF contribuem para uma maior
suscetibilidade a cavitação, a menos que ocorra fechamento estomático suficiente para garantir
que a queda do Ψ
fol
não ultrapasse o limite de cavitação, evidenciado aqui a partir dos altos
Ψ
md
e da diminuição significativa de Fv/Fm
md
. Estas características indicam que P. icicariba
possuiria raízes superficiais, pois todas as características convergem para uma espécie que
restringe sua perda de água em função de uma RAF elevada e maior suscetibilidade a cavitação
apesar dos elevados Ψ
am
antes do amanhecer. A baixa taxa de produção de folhas desta espécie
pode ser um indicativo de forte restrição estomática, afetando assim, a absorção de carbono; ou
que grande parte do carbono é alocada para a manutenção e construção do seu sistema de
absorção de água. A afirmação de que P. icicariba pode possuir raízes superficiais é contrária à
observação feita por Franco (1998) para Roupala montana que ocorre em áreas de cerrado e
apresentou Ψ
am
por volta de -0,4 MPa no período seco. Alguns autores admitem que valores
elevados nesse período se devam ao acesso à água de regiões mais profundas (Franco, 1998,
2002; Stratton et al., 2000). Contudo, esta afirmação pode ser válida para as demais espécies
estudadas, pois, a recuperação dos negativos valores Ψ
md
só poderia se dar através de acesso à
água. A outra espécie dominante, C. hilariana, também se enquadraria como uma espécie de
EV mais estreito, pois, sendo uma planta CAM, suas características estão mais relacionadas a
mecanismos que favorecem a estocagem de água e não a extração de água em amplos limites
de Ψ. B. sericea e M. parvifolia, espécies que apresentaram indícios de abertura estomática
(em função dos declínios de Ψ
md
) associado a um elevado Fv/Fm, são exatamente as que
possuem os maiores padrões de produção de folhas. Estas espécies, sequer apresentaram
76
declínio de Fv/Fm
md
entre as estações, indicando que a intensidade no nascimento de folhas
destas espécies pode ser explicada pela capacidade de manutenção de uma maior fixação de
carbono em relação às demais espécies. De qualquer modo, a Fv/Fm encontrada nas plantas da
restinga é alta quando comparada às espécies de cerrado onde a eficiência dos fotossistemas é
bastante diminuída no período seco, tendo sido observado valores abaixo de 0,6 (de Mattos,
1996, 1998; Lemos-Filho, 2000). Em C. hilariana elevados valores de Ψ
md
eram esperados por
se tratar de uma espécie com metabolismo CAM.
Entretanto, os valores mais baixos que P. icicariba (de metabolismo C
3
) podem ter
ocorrido pelo fato de que antes do amanhecer o Ψ
fol
de C. hilariana já apresenta um declínio
pronunciado em ambas as estações em relação às demais espécies com exceção de E.
ovalifolium na seca. O fato de permanecerem com os estômatos abertos durante a noite,
impossibilita as espécies CAM de uma re-hidratação das folhas, gerando então um
desequilíbrio entre o Ψ
das folhas e do solo (Donovan et al., 2001). Tem sido observado que,
além de solos heterogêneos, raízes superficiais e restrições hidráulicas (Donovan et al., 2001) à
transpiração noturna ocorre também em espécies C
3
causando desequilíbrios entre o Ψ
do solo
e das folhas (Bucci et al., 2005). Além de C. hilariana, a tendência de Ψ
am
mais negativos
durante a seca em todas as espécies reflete a incapacidade de re-hidratação completa ao longo
do período noturno provavelmente em função da baixa disponibilidade de água no solo neste
período e/ou causada por restrições ao fluxo causadas por uma elevada DM (Borchert, 1994b)
como no caso de E. ovalifolium.
Os dados obtidos das curvas P-V indicam que existe um ajuste das espécies quanto à
manutenção do balanço hídrico durante o período de menor disponibilidade de água. Apesar de
apenas duas espécies possuírem Ψ
ppt
e Ψ
πsat
significativamente mais negativos durante a seca,
todas as espécies, com exceção de M. obtusifolia apresentaram tendência de valores mais
negativos no período seco. Espécies com valores mais negativos de
Ψ
ppt
, a princípio, são mais
77
resistentes à seca, pois a perda do turgor celular se dá em Ψ
fol
mais baixos. Estes valores
negativos podem se dar tanto em função de um acúmulo de solutos quanto de um aumento no
grau de rigidez da parede celular. Na literatura, uma grande importância tem sido dada ao
acúmulo de solutos como o principal mecanismo presente em plantas que ocorrem em
ambientes com deficiência hídrica (Clifford et al., 1998; Bargali & Tewari, 2004). Em plantas
submetidas à secas fisiológicas, como manguezais, por exemplo, o Ψ
πsat
em torno de -3,22 MPa
permite a absorção da água em Ψ de até -2,57 MPa (Melcher et al., 2001). Os valores de Ψ
πsat
obtidos na restinga variando de -1,83 a -2,69 MPa não são considerados tão negativos quando
comparados às pressões osmóticas de outros ambientes. Medina (1995) em um trabalho de
revisão aponta que Ψ
π
atinge valores de cerca de -3,13 e -4,82 MPa durante o período seco em
florestas secas da Venezuela, -3,8 MPa em desertos e -3,0 MPa em plantas de regiões costeiras.
No cerrado brasileiro, a pressão osmótica compreende valores entre -2,28 e -6,1 MPa (Moraes
& Prado, 1998; Wenhui & Prado, 1998). Em relação aos demais ambientes citados, a restinga
possui pressões osmóticas relativamente baixas. Isto se deve ao fato de que ao contrário da
restinga, esses ambientes possuem períodos secos mais prolongados com altos DPV ao
contrário da restinga que apesar de seu solo arenoso, a disponibilidade de água tende a ser
maior ao longo do ano em função da maior porosidade e das chuvas mais distribuídas ao logo
do ano. No caso dos cerrados um outro agravante é a presença de solos argilosos que
apresentam maior capacidade de retenção e adsorção da água. O forte acúmulo de solutos nas
plantas ocorrentes neste ambiente pode ser um mecanismo maximizador da absorção de água
em períodos secos. No entanto, Serraj & Sinclair (2002), em um trabalho de revisão, sugerem
que o acúmulo de solutos, além de poder ser apenas o resultado de efeitos prejudiciais da seca
ao reduzir o consumo de produtos da fotossíntese, pode ainda acentuar os efeitos causados pela
deficiência hídrica. Os autores argumentam que quando solos arenosos, assim como os da
restinga, atingem
Ψ de -1,5 MPa o volume de água no solo corresponde a apenas 10% de sua
78
capacidade máxima. Desta forma, mecanismos osmorregulatórios não fariam sentido algum, a
menos que houvesse a presença de raízes capazes da atingir maiores volumes de água no
subsolo. Niinemets (2001) ressalta ainda, que ajustes osmóticos tendem a ser muito limitados,
pois afetam atividades iônicas e vários processos celulares.
Diferentemente dos outros parâmetros, o ε entre as espécies não apresentou um padrão
claro entre as estações nas espécies. Este resultado poderia ser esperado já que, na literatura,
observa-se que diferentes espécies apresentam respostas diferenciadas deste parâmetro mesmo
quando submetidas às mesmas condições. Esta visão contrastante reside no fato de que se
assume que os dois tipos de resistência da parede celular propiciem diferentes vantagens às
plantas em casos de deficiência hídrica (Schulte, 1992, 1993). No caso de paredes celulares
rígidas, estas não acompanham o murchamento do protoplasto, havendo, portanto, acúmulo de
solutos que aumentam o gradiente de Ψ entre o solo e a folha permitindo que a absorção de
água continue mesmo em potenciais hídricos mais negativos (Holbrook et al., 1995; Clifford et
al., 1998; Nardini et al., 1999). No caso de menores ε, a vantagem estaria associada à
manutenção dos valores de Ψ
fol
, pois a parede acompanharia o murchamento do protoplasto
permitindo que processos metabólicos tais como: fotossíntese, divisão e expansão celular
pudessem continuar ocorrendo (Fan et al., 1994; Saito & Terashima, 2004).
Em um trabalho de compilação, Niinemets (2001) analisou dados referentes a curvas P-V
e características foliares de 121 estudos feitos em diversos biomas do globo totalizando 39
gimnospermas e 558 angiospermas. O padrão detectado é o de que em ambientes sujeitos a
deficiência hídrica há uma tendência de maiores ε (paredes mais rígidas) havendo uma relação
positiva deste parâmetro com a DEN. Entretanto, como ressaltado por Schulte (1992), “não é o
bastante observar mudanças na elasticidade da parede e propor um significado. Uma rigorosa
análise é necessária para substanciar tal observação”. Ou seja, a elucidação de tais
mecanismos deve passar obrigatoriamente pela investigação de características complementares
79
como: propriedades hidráulicas, atributos foliares e mudanças nas capacidades de estocagem e
resistência no status hídrico da planta e solo. Além disto, o uso de contrastes filogeneticamente
independentes permite excluir o efeito da filogenia e avaliar as pressões seletivas a que as
espécies estariam sujeitas em ambientes distintos (Felsenstein, 1985). De acordo com de
Mattos et al. (2004) “espécies não podem ser consideradas independentes quanto à posse de
caracteres já que compartilham um ancestral comum entre si. Quanto mais próximas
filogeneticamente forem as espécies, maior será a probabilidade de encontrarmos similaridades
entre as espécies na presença ou ausência de determinada característica, independentemente
das características físicas do ambiente”. Um ponto importante a ser salientado é que as dez
espécies estudadas nesta dissertação são de gêneros e famílias distintas, o que dá um maior
suporte a existência de convergência adaptativa e ao significado funcional da posse de
determinadas características e dos padrões de resposta à variação espaço-temporal na
disponibilidade de recursos e condições ambientais da formação aberta de Clusia.
As duas espécies que apresentaram aumento significativo de rigidez durante a seca neste
estudo, por exemplo, não podem ter suas respostas caracterizadas da mesma forma uma vez
que o arranjo de características de cada uma delas é completamente distinto como tentarei
demonstrar a seguir. O aumento de ε associado aos baixos Ψ
fol
em E. ovalifolium, apesar da
baixa DEN, se enquadra na visão de aumento no gradiente de Ψ entre solo e folha. Sobretudo
nesta espécie, uma maximização da captura de água durante a época seca torna-se de grande
importância para sobrepujar a alta restrição ao transporte de água promovido pela alta DM. No
caso de P. icicariba ressaltei anteriormente que esta espécie possui atributos que poderiam
caracterizar seu sistema radicular como superficial. No entanto, o grande aumento no ε coloca
dúvidas quanto a esta afirmação. O aumento de rigidez da parede não contribui para a absorção
de água se não há quedas de Ψ
fol
capazes de favorecer o gradiente com o solo. Além disso,
raízes superficiais seriam incapazes de garantir um aumento da absorção em função da
80
incapacidade de manter condutividade hidráulica em casos de baixa disponibilidade de água
(Schwinning & Ehleringer, 2001; Sperry & Hacke, 2002). Uma possível explicação seria que
este aumento contribuiria para a recuperação do turgor. Salleo et al. (1997) argumentam que
aumentos no ε assim como em características ligadas a maiores DEN (assim como observado
em P. icicariba), podem garantir maior capacidade de recuperação de vasos embolizados, já
que a maior quantidade de água retida por capilaridade nestas estruturas forneceria uma fonte
de água para o simplasto, permitindo assim valores mais positivos de Ψ
fol
. Entretanto, a falta de
conhecimento acerca da profundidade das raízes deixa em aberto essa questão.
No caso de M. obtusifolia, observa-se que durante o período chuvoso, as características
das curvas P-V estiveram ligadas à maximização da absorção de água. Embora não tenha
ocorrido diferença significativa entre as estações em dois parâmetros, esta espécie sempre
apresentou os valores mais negativos de Ψ
ppt
, Ψ
πsat
, Ψ
πppt
além do maior ε durante a estação
chuvosa. A modificação destes parâmetros na seca tendendo para uma estratégia de retenção e
estocagem pode explicar o fato desta espécie ser a única a apresentar o pico de produção de
folhas durante a época seca, principalmente através de paredes mais elásticas, o que
promoveria a manutenção do turgor permitindo consequentemente a expansão e divisão celular
em períodos de menor disponibilidade de água.
Segundo Larcher (2000), baixos valores de ε, que estariam em torno de 5 MPa, são
comuns em herbáceas enquanto decíduas e perenes apresentam valores de ε entre 10-20 e 30-
50 MPa, respectivamente. No entanto, esta classificação arbitrária não pode ser tomada como
regra já que alguns trabalhos mostram a ampla variedade de respostas referentes à rigidez da
parede de perenes e decíduas. Holbrook et al., (1995) mostram dados onde perenes de florestas
secas alcançam ε entre 22 e 38 MPa. No Japão, Saito & Terashima (2004) encontraram valores
em torno de 22 MPa para espécies de carvalho (Quercus crispula e Q. serrata). Em plantas do
Mediterrâneo, o
ε encontrado por Salleo et al., (1997) variou de 7,4 a 35 MPa. No Brasil, o
81
estudo de 30 espécies lenhosas de cerrado de Wenhui & Prado (1998) encontrou valores
variando entre 8 e 44 MPa, sendo a média dos valores 19 MPa. Neste estudo, apesar da
distinção de respostas entre estações, o ε de 9 a 15 MPa na seca, com exceção de P. icicariba,
está em uma faixa de variação abaixo das observadas nos demais estudos. Como foi possível
observar, o conjunto de plantas observadas na restinga possui a maior elasticidade da parede.
Em todos os trabalhos citados o substrato de ocorrência das espécies foi argiloso, retendo mais
fortemente a água quando comparado a solos arenosos. Como já foi dito, a extração de água de
solos mais argilosos requer mecanismos capazes de criar Ψ
fol
mais negativos do que plantas
que ocorrem em solos arenosos (Sperry & Hacke, 2002). Segundo Schwinning & Ehleringer
(2001), em ambientes onde a água é disponibilizada em pulsos, o principal fenótipo encontrado
é o de plantas que investem em ramos suculentos e folhas com alta capacitância e com baixa
condutância. Os autores sugerem que este fenótipo garante maior eficiência no trade-off
manutenção de balanço hídrico positivo x aquisição de carbono em ambientes com flutuações
na disponibilidade hídrica. Lamont & Lamont (2000), sugerem que em plantas com raízes
superficiais, a SUC serve como uma fonte alternativa de água em períodos de seca. Os autores
observaram que o Fv/Fm apresentava declínio apenas quando o conteúdo relativo de água nas
folhas chegou a valores entre 7% e 28%.
Assim, similarmente ao observado por Braz (2002) em relação à SUC, a análise
comparativa entre ambientes indica que na restinga as plantas preferencialmente possuem
características de estocagem de água em função do solo arenoso que disponibiliza a água em
períodos muito curtos, pois, embora sua capacidade de campo seja superior quando comparado
a um solo argiloso, sua baixa capacidade de retenção faz com que a água esteja disponível por
curtos períodos (Larcher, 2000).
Embora possam existir padrões gerais que descrevam bem a relação entre diversas
características em um sentido mais amplo (Reich et al., 1992, 1997, 1999; Niinemets, 2001;
82
Wright et al., 2001, 2004), a descrição de tais processos em escalas locais pode não se adequar
da mesma maneira, e a identificação das performances individuais de cada espécie nestes
ambientes torna-se uma tarefa que requer o detalhamento de cada uma destas características.
Isto se dá porque o fenótipo de uma espécie não é “um arranjo aleatório de características”
(Meziane & Shipley, 2001), e sim o resultado de múltiplas combinações capazes de dar
individualidade a cada espécie (Wardle et al., 1998). Esta argumentação passa diretamente pela
crítica à idéia de grupos funcionais estabelecidos a partir da posse de características
morfológicas, fisiológicas e/ou reprodutivas. (Grime, 1977; Westoby et al. 2002; Pillar, 2004;
Scarano & Dias, 2004) onde o agrupamento das espécies a partir de algumas características
pode ser incapaz de realmente detectar a natureza de suas respostas e seu papel nos
ecossistemas.
Hubbell (2005) atenta para o fato de que a identificação de grupos funcionais na natureza
reforça a idéia de seu modelo estocástico onde indivíduos de diferentes espécies são
ecologicamente semelhantes
2
e por deriva ecológica qualquer uma seria capaz de se estabelecer
com sucesso em qualquer ambiente independente de suas características. Em sua teoria neutra
unificada de biodiversidade e biogeografia de ilhas, Hubbell (2001) propõe que as espécies
capazes de colonizarem ambientes “recentes” (as restingas, por exemplo), são as mais
abundantes que compõem a meta-comunidade
3
do entorno (mata atlântica, por exemplo).
Entretanto, como discutido aqui, a identidade das espécies foi de grande importância para a
detecção dos padrões de crescimento, dos diferentes mecanismos de resistência à seca e dos
padrões de dominância na comunidade, e, portanto, a idéia de funcionalidade similar é capaz de
mascarar não apenas as respostas individuais das espécies, mas também seu papel nos
ecossistemas. Fonseca & Ganade (2001) afirmam que quanto maior o número de características
2
Hubbell (2001) assume que as chances de mortalidade, nascimento e capacidade competitiva são idênticas entre
os indivíduos de diferentes espécies.
3
Grupo de espécies troficamente similares distribuídas por amplas áreas geográficas englobando várias
comunidades locais durante um período de tempo longo o bastante para que ocorram eventos de especiação. Para
mais detalhes consulte, Morris (2003) e Magurran (2005).
83
investigadas menor a redundância entre as espécies e maior a elucidação do papel de cada uma
delas nos ecossistemas. Alguns autores ressaltam que mudanças decorrentes de distúrbios e
estresses podem provocar alterações em grupos funcionais previamente estabelecidos em
função das diferentes capacidades de respostas das plantas (Wardle et al., 1998; Dyer et al.,
2001; Fonseca & Ganade, 2001; Sperry & Hacke, 2002).
Em um trabalho de revisão, Meinzer (2003), verificou a existência de uma convergência
funcional das plantas em relação a inúmeras características (fotossíntese versus abertura
estomática; densidade da madeira versus potencial hídrico foliar; densidade do fluxo de seiva
versus diâmetro do ramo e etc.), apesar de divergências quanto a estratégias ecológicas.
Entretanto, o trabalho ressalta que, apesar desta convergência a individualidade das espécies
não pode ser negligenciada, já que a elucidação dos trade-offs que determinam onde cada
espécie opera suas plataformas de respostas, descrevem os meios de aquisição e uso dos
recursos, assim como o desempenho e o papel individual de cada uma nos ecossistemas.
Lewontin (1998) salienta a maneira pela qual, espécies presentes em condições similares
“possuem” ambientes completamente distintos uma vez que são elas próprias que o
determinam através de suas características, havendo realmente a existência de diferentes
perspectivas do que é o ambiente para cada espécie (Uexküll, 1988). A importância do papel
individual de cada espécie é avaliada por Gould (1995) da seguinte forma:
“(...) Não nego que as espécies interajam de maneiras adaptativamente intrincadas. Mas cada
linhagem é uma entidade única, com idiossincrasias (...) Cada trajetória evolutiva ao longo de
uma série temporal de ambientes depara-se com tantos efeitos aleatórios de grande magnitude
que, a meu ver, a individualidade histórica supera a coordenação (...)”.
84
Nesta dissertação foi possível notar que o grau de convergência entre as espécies se deu de
maneira completamente distinta dependendo da variável observada. Mesmo assim, as variáveis
capazes de explicar padrões fenológicos e de balanço hídrico foram poucas e algumas vezes
espécie-específica. A principal evidência surge a partir do fato de que C. hilariana e P.
icicariba, que possuem características completamente distintas – desde via fotossintética a
morfologia foliar - são as espécies que apresentaram a manutenção do Ψ
fol
elevados dentre as
analisadas e são também, talvez não por coincidência, as de maior valor de importância na
comunidade.
Em um experimento de taxas de crescimento relativo em indivíduos jovens, de Mattos et al.
(2004) observaram que estas mesmas espécies apresentam as menores taxas quando
comparadas a outras duas espécies da restinga de Jurubatiba. Em ambientes que apresentam
baixa disponibilidade de recursos, sabe-se que as plantas tendem a apresentar características
mais ligadas a resistência do que ao crescimento (Grime, 1977 e Lambers & Poorter, 1992).
Como observado nas análises de componentes principais, as características mais explicativas
nos dois maiores eixos de variação - capazes de explicar os padrões de dominância das espécies
estudadas - estiveram relacionadas à captura e uso do recurso, crescimento e manutenção do
balanço hídrico. Especialmente no que se refere às duas espécies dominantes, maiores
longevidades foliares, Ψ
md
menos negativos, maiores pressões osmóticas e paredes celulares
mais rígidas (apenas para P. icicariba) foram características mais determinantes nas suas
dominâncias, apesar das inúmeras diferenças ligadas a via fotossintética, MFA e ESP que são
comumente consideradas como de extrema importância na caracterização das espécies (Reich
et al. 1992; Abrams et al. 1994; Vendramini et al. 2000). De acordo com Ackerly (2004),
longevidade foliar e Ψ
md
são consideradas como “características âncoras” uma vez que refletem
a integração de diferentes conjuntos de características ligadas as duas dimensões, que podem
85
ser usadas para distinguir estratégias contrastantes de crescimento e resistência a deficiência
hídrica, respectivamente.
Desta maneira, é possível afirmar que o fato destas duas espécies serem as mais abundantes
na restinga arbustiva aberta de Clúsia se deva aos distintos mecanismos de regulação do
balanço hídrico e investimento em mecanismos de resistência e não de crescimento. Ainda
nesta linha de pensamento, é possível supor que seus distintos trade-offs no uso da água
possam permitir uma coexistência entre estas duas espécies (Silvertown, 2004; Kneitel &
Chase, 2004).
Como salientado acima, a convergência nas características determinantes para o VI não se
dá em uma ou mais características, mas sim no produto final representado pelo somatório de
diferentes tipos de mecanismos que resultam em padrões de resposta semelhantes entre as
espécies. Isto, em ultima análise, pode promover modos distintos no uso dos recursos gerando
então os elementos capazes de propiciar a coexistência de diferentes espécies no mesmo
ambiente além de afetar seus padrões de dominância.
Assim, ressalto que, ao contrário do modelo proposto por Hubbell, a estruturação das
espécies da restinga não se dá a partir de eventos estocásticos já que a importância do papel
individual de cada espécie é fator conspícuo na determinação das hierarquias entre as espécies
e dos processos ecossistêmicos. No entanto, chamo novamente a atenção para o fato de que a
partir do elucidado nesta dissertação, a utilização de grupos funcionais não necessariamente
pode ser ferramenta útil, já que as duas espécies dominantes seriam alocadas em grupos
distintos, caso fossem utilizadas as características estruturais das folhas e via fotossintética.
Assim, em uma escala local, a identidade das espécies foi primordial para o entendimento de
como as plantas foram capazes de colonizar e crescer na restinga de Jurubatiba.
86
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Com exceção da hipótese atribuindo relação positiva de dominância com manutenção de
status hídrico, nenhuma das hipóteses propostas nesta dissertação pôde ser corroborada pelo
menos no que se refere a todas as espécies. Em alguns casos, dependendo da hipótese proposta
e da espécie em questão a corroboração se deu em um nível espécie-específico. A “hipótese da
flutuação na disponibilidade hídrica” de que o declínio no Ψ
fol
seria pronunciado tanto na
estação chuvosa quanto na seca, não foi observada provavelmente em função dos elevados
DPV encontrados durante o período seco e pela diminuição no total mensal de chuvas ao logo
dos meses da época seca. Como observado por Wright & Cornejo (1990) podem ocorrer
declínios pronunciados de Ψ
fol
mesmo com água disponível no solo uma vez que as folhas
respondem mais rapidamente às condições atmosféricas do que edáficas em função de atraso na
sinalização da raiz para as folhas. A hipótese de que as espécies que produzem folhas
continuamente deveriam manter Ψ
fol
elevados, ou apresentar um menor declínio ao longo do
ano, não procedeu, uma vez que declínios no Ψ
fol
podem retratar diretamente a assimilação de
carbono e consequentemente maiores produções de folhas em função de um maior grau de
abertura estomática. Para C. hilariana, entretanto, este comportamento foi observado já que a
contínua produção de folhas pode ter se dado também pela capacidade de manutenção de altos
valores de Ψ
fol
ao longo do ano associada a uma elevada eficiência no uso da água
característica do metabolismo CAM. No entanto, a relação obtida entre produção foliar,
longevidade e eficiência na utilização da energia luminosa observada nas espécies foi
correspondente ao postulado por esta hipótese.
Uma vez que a fisionomia vegetal estudada na Restinga de Jurubatiba apresenta solos
pobres em nutrientes e flutuação na disponibilidade de água, o fato da dominância das espécies
ter sido explicada por características ligadas a manutenção de um balanço hídrico e eficiência
no uso do nutriente foi extremamente importante para o entendimento da estruturação da
87
comunidade. Contudo, dentre as teorias de Grime (1977) e de Tilman (1982) fica em aberto
qual delas teria melhor capacidade de adequação aos padrões de dominância das espécies e de
suas características associadas. Como observado, as espécies mais abundantes apresentaram
mecanismos ligados à resistência à deficiência hídrica; porém isto não exclui o fato de que
estas espécies podem ser aquelas a utilizar o recurso (no caso a água) no nível mais baixo o que
explicaria suas dominâncias segundo a hipótese de Tilman (1982). No entanto, E. ovalifolium
potencialmente ocuparia este posto – em detrimento de C. hilarina e P. icicariba - por possuir
o limite de extração de água mais negativo. No entanto, para um entendimento mais completo
dessas relações seria necessária a caracterização do perfil de absorção de água dessas espécies e
que está relacionado principalmente à profundidade do sistema radicular. Desta forma, é de
extrema importância avaliar de que modo as características ligadas à aquisição e manutenção
da água, juntamente com características da arquitetura do sistema radicular das espécies,
podem ser capazes de elucidar questões acerca da estruturação das comunidades e dos padrões
de dominância das espécies, e de que modo, flutuações na disponibilidade de água podem
promover modificações nas estruturas hierárquicas presentes nos ecossistemas.
88
8. CONCLUSÕES
• O padrão fenológico das espécies (contínuo x concentrado) não pôde ser explicado a
partir de características gerais uma vez que características específicas de cada espécie
determinaram tais comportamentos. No entanto, a magnitude na produção de folhas
esteve relacionada a características comuns entre as espécies.
• A longevidade foliar apresentou relação negativa com a concentração de carbono. Isto
sugere que a variação na longevidade foliar relaciona-se as diferenças na capacidade de
crescimento entre as espécies e aos efeitos dos padrões de demografia foliar que afetam
a magnitude dos benefícios associados ao tempo de permanência das folhas na planta.
• Em escala local, o grau de convergência das espécies não se dá a partir da posse de
determinadas características, mas sim na resultante final deste somatório. Neste sentido
a identidade das espécies é de extrema importância na caracterização da natureza de
suas respostas e do seu papel no ecossistema.
• Em uma escala regional, a princípio, observa-se uma tendência de características que
promovem maior estocagem de água e manutenção do turgor nas espécies da restinga
tais como: maior grau de suculência e paredes celulares mais elásticas.
• Modelos amplos onde há clara relação entre características isoladas podem ser
incapazes de descrever as respostas das plantas em escalas locais uma vez que há um
arranjo específico de múltiplas características conferindo singularidade a cada espécie.
• Os valores de importância das espécies estiveram relacionados a variáveis (longevidade
foliar, potencial hídrico e rigidez da parede celular) ligadas não apenas a capacidade de
manutenção de um status hídrico como também da eficiência no uso dos nutrientes.
Sendo a restinga um ambiente com flutuações na disponibilidade de água e baixa
disponibilidade de nutrientes a dominância das espécies esteve ligada principalmente a
maiores longevidades foliares e manutenção de um status hídrico elevado.
89
• Apesar de C. hilariana e P. icicariba apresentarem características contrastantes, (MFA,
ESP, SUC e via fotossintética) o somatório de diferentes características resultou em
uma convergência na manutenção de elevados valores de potencial hídrico e
longevidade foliar que pode explicar a dominância destas duas espécies na restinga,
além de sua coexistência. Neste sentido, a utilização de grupos funcionais a partir de
características isoladas e a não inclusão das hierarquias ecológicas locais e que são, em
última análise, determinantes para os padrões de dominância na comunidade pode
fornecer visões equivocadas sobre a natureza das respostas das plantas aos fatores
ambientais.
90
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