( PDF ) Estrutura espacial e ecologia de briófitas epífitas e epífilas de remanescentes de floresta atlântica na Estação Ecológica de Murici, Alagoas

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ISI

ÁMARIS

EREIRA

LVARENGA

ESTRUTURA ESPACIAL E ECOLOGIA DE BRIÓFITAS EPÍFITAS E

EPÍFILAS DE REMANESCENTES DE FLORESTA ATLÂNTICA NA

ESTAÇÃO ECOLÓGICA DE MURICI, ALAGOAS

RECIFE

2007

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LISI

DÁMARIS

PEREIRA

ALVARENGA

ESTRUTURA ESPACIAL E ECOLOGIA DE BRIÓFITAS EPÍFITAS E

EPÍFILAS DE REMANESCENTES DE FLORESTA ATLÂNTICA NA

ESTAÇÃO ECOLÓGICA DE MURICI, ALAGOAS

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós Graduação em Biologia Vegetal da

Universidade Federal de Pernambuco para a

obtenção do título de mestre em Biologia

Vegetal.

Orientadora: DRA. KÁTIA CAVALCANTI PÔRTO

Área de Concentração: ECOLOGIA VEGETAL

Linha de pesquisa: ECOLOGIA DE CRIPTÓGAMOS

RECIFE

2007

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ESTRUTURA ESPACIAL E ECOLOGIA DE BRIÓFITAS EPÍFITAS E

EPÍFILAS DE REMANESCENTES DE FLORESTA ATLÂNTICA NA

ESTAÇÃO ECOLÓGICA DE MURICI, ALAGOAS

_______________

ISI

ÁMARIS

EREIRA

LVARENGA

_______________

BANCA EXAMINADORA

____________________________________________

ÁTIA

AVALCANTI

ÔRTO

NIVERSIDADE

EDERAL DE

ERNAMBUCO

–

RASIL

XAMINADOR

____________________________________________

ENISE

INHEIRO DA

OSTA

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OTÂNICO DO

IO DE

ANEIRO

–

RASIL

XAMINADOR

____________________________________________

LENA

EINER

-D

REHWALD

NIVERSIDADE DE

ÖTTINGEN

LEMANHA

XAMINADOR

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

AGRADECIMENTOS

Primeiramente, ao meu Deus Jeová, pela vida para apreciar sua criação.

A meus pais, Hermes e Viviane, e meu irmão Ulises, minhas maiores motivações de viver e

andar na verdade.

A minha grande amiga Kátia, por me orientar em minha profissão e me ensinar tantos valores

pessoais.

Às minhas avós Sineide e Lídia e toda minha família, pelo carinho e apreço.

A minha amiga Carol, por ter escolhido se tornar parte da minha família e hoje ser mais que

uma irmã para mim, um exemplo, uma fonte de encorajamento.

Minhas queridas irmãs Rafaella, Mariana, Aninha, Viviane e Babi, por cuidarem de mim e me

proporcionarem uma amizade tão sincera.

A Yuri, pois há amigos que que se apegam mais que irmãos e deveras este também tem me

premiado com tal amizade sincera e proveitosa.

A meu grande amigo Gustavo, pela ajuda nos momentos em que mais precisei e cuja memória

guardarei sempre com muita saudade.

A Minhas amigas a quem prezo como irmãs Emily, Helen, Marilha e Tarciana, pela amizade.

A Juliana, Mercinha, Sarinha e Isita pelos momentos divertidos que passamos juntas neste

nosso trabalho de briólogas, e também a Mateus, Helen, Mauro, Gilcean, Wan e sua esposa

Juliana e nosso guia de campo Chico, por toda a camaradagem que farão saudosas mesmo as

madrugadas de sono perdidas.

A Karla e Anissa por fazerem perdurar uma grande amizade apesar dos caminhos aos quatro

cantos deste Brasil que tomamos, e a Michelline, também por valorizar a amizade apesar dos

rumos distintos.

A Janaína, Ursula, Shirley, Gisele, Anderson e Eduardo, grandes ecólogos e taxonomistas,

colegas que tornaram divertidos mesmo momentos difíceis do nosso mestrado e viveram

comigo a satisfação após árduo trabalho nesta nossa pós-graduação.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

A Marcos, Dayana, Pedro, Rafael, Clayton, Flora, Diogo, Yana, Fátima e Katarina pelo

companheirismo, pelo apoio e a amizade.

Aos professores Adalberto Santos, Ary Oliveira Filho, Sigrid Leitão, Cecília Costa, pela ajuda

nas análises numéricas dos manuscritos.

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento e Pesquisa - CNPq, à Universidade Federal de

Pernambuco - UFPE, à Fundação O Boticário de Proteção à Natureza e ao Instituto Brasileiro

do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis – IBAMA, pelo apoio logístico e

financeiro para o desenvolvimento desta pesquisa.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

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Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

vii

LISTA DE FIGURAS

MANUSCRITO 1 Página

Figuras 1-4. Aneura pinguis (L.) Dumort. 1. Gametófito, vista dorsal. 2. Corte tranversal do

talo principal. 3. Células marginais em detalhe, corte transversal 4. Células medianas em

detalhe, corte transversal talo. 5–9. Aphanolejeunea asperrima Steph. 5. Gametófito, vista

ventral. 6. Perianto em detalhe. 7–8. Filídios, vista ventral. 9. Filídio, vista dorsal. 10.

Células da porção mediana do filídio. (Barras: Fig.1: 3 cm; Fig. 2: 600 µm; Fig. 3,4: 96 µm:

5: 200 µm; Fig. 6-9: 48 µm; Fig. 10: 20 µm)............................................................................

Figuras 11–16. Aphanolejeunea camillii (Lehm.) R.M. Schust. 11. Gametófito, vista ventral.

12. Filídio com lóbulo reduzido, vista ventral. 13. Filídio com lóbulo desenvolvido, vista

ventral. 14. Lóbulo. 15. Células da porção mediana do filídio. 16. Gema. 17 – 23.

Cololejeunea lanciloba Steph. 17. Gametófito, vista ventral. 18. perianto. 19. Filídio em

detalhe. 21–20. Lóbulos. 22. Células da porção central do filídio. 23. Células hialinas da

margem em detalhe. (Barras: Fig. 11,18,19: 200 µm; Fig. 12,13,20,21,23: 48 µm; Fig.14: 24

µm, Fig. 15,22: 20 µm; Fig. 16: 10 µm; Fig. 17: 600 µm).........................................................

Figuras 24 – 29. Diplasiolejeunea latipuensis Tixier. 24. Gametófito, vista ventral. 25.

Perianto. 26. Lóbulo. 27. Anfigastro. 28. Dente do lóbulo em detalhe. 29. Células da porção

central do filídio. 30 – 35. Drepanolejeunea campanulata (Spruce) Steph. 30. Gametófito,

vista ventral. 31. Gametófito, vista dorsal. 32. Filídio, vista ventral. 33. Filídio, vista dorsal.

34. Anfigastro. 35. Células da porção central do filídio. (Barras: Fig. 24: 600 µm; Fig. 25:

200 µm; Fig.26,27,32,33: 48 µm; Fig. 28,29,35: 20 µm; Fig. 30,31: 100 µm; Fig. 34: 30

µm).............................................................................................................................................

Figuras 36 – 41. Drepanolejeunea crucianella (Tayl.) A. Evans. 36. Gametófito, vista

ventral. 37. Brácteas do perianto. 38. Células da porção central do filídio. 39. Filídio, vista

dorsal. 40. Filídio, vista ventral. 41. Anfigastro. 42 – 44. Harpalejeunea tridens (Besch. &

Spruce) Steph. 42. Gametófito, vista ventral. 43. Lóbulos e anfigastros em detalhe. 44.

Filídio em detalhe, vista dorsal. 45. Células da porção central do filídio. (Barras: Fig. 36: 200

µm; Fig. 37,39,40,43,44: 48 µm; Fig.38,41,45: 20 µm; Fig. 42: 168 µm)................................

Figuras 46 – 51. Lejeunea cristulaeflora (Gottsche ex Steph.) E. Reiner & Goda. 46.

Gametófito, vista ventral. 47. Detalhe da margem do perianto. 48. Células da porção central

do filídio. 49. Lóbulo reduzido. 50. Lóbulo desenvolvido. 51. Anfigastro. 52 – 56. Radula

ligula Steph. 52. Gametófito, vista ventral. 53. Perianto. 54. Filídio em detalhe, com parte

das células destacadas, vista dorsal. 55. Margem de filídio. 56. Células da porção central do

filídio. (Barras: Fig. 46,52: 600 µm; Fig. 47: 96 µm; Fig.48,51: 20 µm; Fig. 49,50,55,56: 48

µm; Fig. 53,54: 200 µm).............................................................................................................

MANUSCRITO 2

Figura 1. Localização dos fragmentos florestais da EsEc Murici. Os números dos fragmentos

são atribuídos em ordem decrescente de tamanho. A linha em cinza demarca a área

legalmente incluída na EsEc Murici...........................................................................................

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

viii

Figura 2. Riqueza média (∓ EP) de briófitas epífilas das classes de tamanho de fragmento

obtidas na EsEc Murici, Alagoas...............................................................................................

Figura 3. Riqueza média (∓ EP) de briófitas epífilas dos fragmentos estudados na EsEc

Murici, Alagoas...........................................................................................................................

Figura 4. Riqueza média (∓ EP) de briófitas epífilas das classes de distância de borda os

fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas.........................................................................

Figura 5. Freqüência média (∓ EP) das classes de abundância das briófitas epífilas

registradas nos fragmentos da EsEc Murici, Alagoas.................................................................

Figura 6. Diagrama da Análise de Correspondência Canônica (CCA) baseado na composição

de espécies de briófitas epífilas e nas métricas da paisagem dos fragmentos estudados da

EsEc Murici, Alagoas. Valores em parênteses correspondem ao tamanho dos fragmentos

(ha) e as variáveis que mostraram influência significativa foram área plana (Áreapl), área

superficial (Áreasup), proporção de área nuclear (Áreanuc%), proporção de vegetação

secundária (Vegsec%), isolamento (Isolam) e altitude média (Altitude). Eigenvalues: eixo 1

= 0.291, eixo 2 = 0.104. Explicação cumulativa em percentagem explicada pelos dois eixos

= 50.9..........................................................................................................................................

Figura 7. Distribuição das espécies de briófitas epífilas em intervalos de constância (número

de fragmentos colonizados) na EsEc Murici, Alagoas...............................................................

Figura 8. Padrões de ocupação registrados nas comunidades de briófitas epífilas dos

fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas. Cada círculo indica uma espécie e aumenta

sua dimensão quando espécies se somam. As linhas tracejadas indicam a média de

freqüência e abundância. Os quadrantes (em sentido horário) significam padrão urbano (1º

quadrante, acima à esquerda), “core” (2º), rural (3º) e satélite (4º). O fragmento F6 foi

excluído por apresentar apenas quatro espécies sobrepostas na reprsentação gráfica, todas

satélites........................................................................................................................................

Figura 9. Alterações nos padrões de ocupação das espécies de briófitas epífilas constantes

em oito ou mais fragmentos na EsEc Murici, Alagoa. Os padrões são “core” (C), Rural (R),

Urbana (U) e satélite (S).............................................................................................................

MANUSCRITO 3

Figura 1. Fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas, evidenciando o mosaico de

matrizes onde os remanescentes estão inseridos (a) e a perda de área de cobertura vegetal em

duas década (b). Os números dos fragmentos são atribuídos em ordem decrescente de

tamanho. ....................................................................................................................................

107

Figura 2. Métricas dos fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas. Tamanho (área

plana) de fragmento apresenta correlação significativa com proporção de área nuclear

(coeficiente de correlação de Pearson r = 0.8559, p = 0.0032), proporção de vegetação

secundária (r = -0.751, p = 0.0196) e índice de forma (r = 0.7537, p = 0.019). As correlações

são marginalmente significativas com altitude (r = 0.6015, p = 0.0865), razão área

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

superficial/ área plana (r = 0.6350, p = 0.0661) e índice de proximidade (coeficiente de

correlação de Spearman rs = 0,6000, p = 0,0875). Correlações entre as demais métricas

mostraram apenas que a proporção de vegetação secundária é vinculada à de área nuclear (r

= -0.8112, p = 0.0079) e à altitude (r = -0.6804, p = 0.0436).....................................................

108

Figura 3. Gradiente do índice de proximidade, proporção de vegetação secundária e de área

nuclear dos fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas. A superfície indica as

tendências lineares observadas ao longo dos três eixos.............................................................

109

Figura 4. Riqueza de briófitas epífitas dos fragmentos estudados da EsEc Murici,

Alagoas........................................................................................................................................

109

Figura 5. Padrão de riqueza de briófitas epífitas ao longo do gradiente vertical nos

fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas. As barras representam a altura média (+

máxima) das árvores, os círculos representam a riqueza (nº de espécies) e cada seqüência

vertical de círculos representa um forófito. A abundância apresentou o mesmo padrão que a

riqueza.........................................................................................................................................

110

Figura 6. Gradiente vertical da riqueza e abundância média (∓ 1DS) por plot de briófitas

epífitas dos fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas. As linhas completas

representam o grupo 1 e as tracejadas representam o grupo 2. Os níveis de altura

correspondem a base (a), tronco inferior (b), tronco médio (c), tronco superior (d) e dossel

(e)................................................................................................................................................

111

Figura 7. Gradiente vertical da riqueza e abundância total das espécies de briófitas típicas de

sombra, generalistas e típicas de sol nos fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas.

Quadros representam a presença do grupo no determinado nível e os valores correspondem a

riqueza (a, c, d) e a abundância (b, d, f). Os níveis de altura correspondem a base (a), tronco

inferior (b), tronco médio (c), tronco superior (d) e dossel (e)...................................................

112

Figura 8. Similaridade florística entre os níveis de altura dos fragmentos estudados na EsEc

Murici, Alagoas. Números indicam fragmentos e letras indicam os níveis de altura [base (a),

tronco inferior (b), tronco médio (c), tronco superior (d) e dossel

(e)]..............................................................................................................................................

113

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

LISTA DE TABELAS

MANUSCRITO 1 Página

Tabela 1. Hépaticas do Estado de Alagoas. As informações sobre substrato (folha - FL,

tronco vivo - TV e tronco morto - TM) e estrato florestal de ocorrência dizem respeito

apenas ao inventário na EsEc Murici. Subdossel é considerado aqui como estratos em

alturas superiores a 4 metros. As referências a locais adicionais à EsEc Murici são

provenientes dos catálogos de Yano (1981, 1984, 1989, 1995, 2006), Gradstein &

Costa (2003) e Pôrto et al. (2006). A referência de Riccia vitalii Jovet-Ast. foi

encontrada em Jovet-Ast (1984; 1991). As novas referências para o Nordeste estão

assinaladas com asterísco...................................................................................................

MANUSCRITO 2

Tabela 1. Propriedades dos fragmentos florestais estudados na EsEc Murici, Alagoas... 63

Tabela 2. Proporção (%) de populações observadas com estruturas sexuadas

(esporófitos, periantos e perigônios) e assexuadas (propágulos) e freqüência

(assinalamentos) das espécies de briófitas ocorrentes na EsEc Murici, Alagoas.............

Tabela 3. Padrões de ocupação, proporção (%) de estruturas sexuadas e assexuadas,

freqüência e constância (nº de fragmentos colonizados) das espécies de briófitas

ocorrentes na EsEc Murici, Alagoas. Os fragmentos são listados em ordem decrescente

de riqueza e as espécies em ordem decrescente de constância. Os padrões são “core”

(C), rural (R), urbana (U) e satélite (S)..............................................................................

MANUSCRITO 3

Tabela 1. Propriedades dos fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas.................... 102

Tabela 2. Freqüência das espécies de briófitas epífitas típicas de sombra, generalistas e

típicas de sol nos fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas. As espécies são

listadas na seguinte ordem: comuns aos fragmentos dos dois grupos, exclusivas do

grupo 1 e exclusivas do grupo 2. Seis espécies não foram incluídas na tabela por não

haver informação suficiente sobre seu nicho.....................................................................

104

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

SUMÁRIO

Pág.

AGRADECIMENTOS................................................................................................ iv

LISTA DE FIGURAS.................................................................................................. vii

LISTA DE TABELAS................................................................................................. x

1. INTRODUÇÃO........................................................................................................ 1

2. REVISÃO DE LITERATURA............................................................................... 2

2.1 Brioflora de Alagoas.............................................................................................. 2

2.2 Estudos sobre conservação de briófitas no Brasil .............................................. 2

2.3 Ecologia de populações de briófitas..................................................................... 3

2.4 Ecologia de comunidades de briófitas.................................................................. 5

3. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................. 6

4. MANUSCRITO 1..................................................................................................... 12

RESUMO.................................................................................................................. 13

ABSTRACT.............................................................................................................. 13

Introdução............................................................................................................. 13

Material e métodos............................................................................................... 14

Resultados e discussão.......................................................................................... 15

Agradecimentos..................................................................................................... 19

4. Referências Bibliográficas

.................................................................................... 19

Tabelas e figuras................................................................................................... 23

5. MANUSCRITO 2..................................................................................................... 35

Resumo..................................................................................................................... 36

Abstract.................................................................................................................... 37

1. Introdução.......................................................................................................... 38

2. Material e métodos............................................................................................ 42

3. Resultados ......................................................................................................... 46

3. Discussão ............................................................................................................ 49

3. Conclusões.......................................................................................................... 54

Agradecimentos...................................................................................................... 56

4. Referências Bibliográficas

.................................................................................... 56

Tabelas e figuras................................................................................................... 62

6. MANUSCRITO 3..................................................................................................... 77

Resumo..................................................................................................................... 78

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

xii

Abstract.................................................................................................................... 79

Introdução.............................................................................................................. 79

Metodologia............................................................................................................ 82

Resultados ............................................................................................................. 85

Discussão ................................................................................................................ 88

Agradecimentos...................................................................................................... 94

4. Referências Bibliográficas

.................................................................................... 95

Tabelas e figuras................................................................................................... 101

7. CONCLUSÕES GERAIS....................................................................................... 114

8. RESUMO.................................................................................................................. 116

9. ABSTRACT.............................................................................................................. 118

ANEXOS....................................................................................................................... 120

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

1. INTRODUÇÃO

As briófitas incluem três divisões de plantas criptogâmicas terrestres,

Marchantiophyta, Anthocerophyta e Bryophyta, que compartilham um conjunto de vários

caracteres não especializados, como a ausência de sistema vascular lignificado e cutícula

epidérmica e a predominância da geração gametofítica no ciclo de vida (Shaw & Goffinet

2000). São representadas por aproximadamente 15.000 espécies de ampla distribuição

mundial (Gradstein et al. 2001), alcançando os maiores índices de riqueza e diversidade nos

neotrópicos (Richards 1984).

Inventários de briófitas têm sido realizados com diversas finalidades, desde conhecer a

distribuição geográfica do grupo, até compreender seu funcionamento e contribuição

ecológica no ecossistema, bem como as variações na sua estrutura em resposta a oscilações e

intensidades de fatores bióticos e abióticos. Tais considerações fornecem alicerce para a

avaliação dos efeitos da atividade antrópica na diversidade brioflorística. Por exemplo,

estudos que comparam áreas preservadas com perturbadas (Pócs 1980; Hyvönen et al. 1987;

Kantvilas & Jarman 1993; Costa 1999; Hallinbäck & Hodgetts 2000; Acebey et al. 2003;

Zartman 2003) ou que documentam a situação da brioflora inicial e posterior à um distúrbio

ambiental (Greven 1992; Kooijiman 1992) têm revelado que a comunidade experimenta

alterações não apenas na composição, riqueza, diversidade, e abundância mas também, e

conseqüentemente, nos processos ecológicos básicos como dinâmica de guildas e de

metapopulações (Gradstein 1992; Söderström & Herben 1997; Söderström 1998; Acebey et

al. 2003).

Pesquisas sobre conservação de briófitas são bastante oportunas para o ecossistema

Floresta Atlântica, em razão do quadro de baixa integridade e conservação dos remanescentes

em contraste com elevados graus de biodiversidade (Myers et al. 2000). O processo de perda

de habitat vem ocorrendo em taxas alarmantes e os remanescentes se deslocam cada vez mais

para uma condição de inviabilidade de manutenção da diversidade em longo prazo (Sanderson

et al. 2003). Ainda assim, estudos sobre briófitas em Floresta Atlântica com enfoque

diretamente conservacionista são ainda relativamente poucos (Costa 1999; Pôrto et al. 2006,

Alvarenga & Pôrto 2007).

Assim, visando atender à necessidade de ampliar o conhecimento para este enfoque, o

presente projeto se propôs a inventariar as briofloras epífita e epífila desde o sub-bosque até o

dossel em remanescentes florestais de uma Unidade de Conservação, a Estação Ecológica de

Murici, em Alagoas, Brasil. A escolha do sítio em Alagoas foi feita devido à carência de

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

conhecimento sobre briófitas para este Estado. Assim, o estudo teve basicamente o objetivo

de ampliar o conhecimento sobre briófitas do Estado de Alagoas e investigar os aspectos em

nível populacional (fertilidade, abundância e dinâmica de metapopulações) e de comunidades

(composição, riqueza, diversidade e estrutura dos grupos ecológicos ou guildas) para

exclarecer a dinâmica das briófitas face à perda de habitat.

2. REVISÃO DE LITERATURA

2.1 Brioflora de Alagoas

Todas as regiões do Brasil são relativamente bem conhecidas com relação à brioflora,

com exceção do Centro-Oeste e de alguns Estados isolados do Nordeste, como é o caso de

Alagoas, para onde não havia sido concluído até o presente quase nenhum levantamento

brioflorístico sistemático, sendo a única informação proveniente de pequenas coletas esparsas

e esporádicas, resultados das quais estão, na maioria, reunidos nos catálogos de Yano (1981;

1984; 1989; 1995, 2006) e alguns poucos trabalhos. Recentemente, Pôrto et al. (2006)

realizaram um levantamento em quatro remanescentes de Floresta Atlântica na divisa com

Pernambuco e elevaram a riqueza de briófitas do Estado para 77 espécies, sendo 32 hepáticas

e 45 musgos, mas este valor é relativamente baixo quando comparados aos demais Estados do

Nordeste, especialmente Pernambuco e Bahia (Pôrto & Germano 2002).

2.2 Estudos sobre conservação de briófitas no Brasil

Os estudos abordando diretamente aspectos conservacionistas no Brasil são bastante

recentes e reduzidos em número. Preocupante é o fato que todos os biomas brasileiros estão

submetidos a pressões antrópicas e dentre os mais ameaçados está justamente o que abriga a

maior diversidade de briófitas, Floresta Atlântica (Gradstein et al. 2001; Brasil - MMA 2002).

A Floresta Atlântica conjuga fatores como elevada biodiversidade e baixa cobertura

remanescente, que atualmente é apenas 7% da original (Tonhasca 2005). Apropriadamente à

urgente necessidade, foi neste bioma e na Amazônia que foram procedidos os primeiros

trabalhos abordando o impacto da degradação ambiental sobre briófitas: Costa (1999) e

Alvarenga & Pôrto (2007) para Floresta Atlântica e Zartman (2003), Zartman & Nascimento

(2006) e Zartman & Shaw (2006) para a Amazônia.

A maioria dos trabalhos brioflorísticos realizados em Floresta Atlântica nos últimos 15

anos consistem de levantamentos com considerações taxonômicas e ecológicas (Pôrto 1990,

1992; Costa 1992; Pôrto et al. 1993; Germano & Pôrto 1996; 1998a e 1998b, 2004; Oliveira e

Silva & Yano 1998; Visnadi & Vital 2000; Oliveira e Silva et al. 2002; Valdevino & Pôrto

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

2002; Visnadi 2002; Costa & Moura 1996; Costa & Silva 2003), bem como sínteses de tais

(Pôrto 1996; Pôrto & Germano 2002, ambos para a região Nordeste). Todos têm trazido

importante contribuição para a compreensão da distribuição geográfica das espécies e

aspectos como raridade e endemismo. Contudo, o primeiro trabalho sobre impactos da

degradação de habitat propriamente ditos foi de autoria de Costa (1999), que confirmou

importantes aspectos sobre a resistência e a resiliência do grupo em ecossistemas tropicais. A

autora comparou a riqueza e as formas de crescimento das epífitas em remanescentes de

Floresta Atlântica com diferentes níveis de conservação e constatou que as divergências

podiam ser explicadas satisfatoriamente pelas condições de continuidade do dossel, umidade e

diversidade de microclimas e microhabitats. A brioflora de Floresta Atlântica pode exigir um

período de tempo livre de perturbação muito superior ao que levou à sua alteração, e no caso

da área estudada por Costa (1999) esse tempo pode ser de até 80 anos.

Posteriormente, Alvarenga & Pôrto (2007) mostraram que remanescentes grandes e

pouco isolados em uma paisagem fragmentada conseguem abrigar maior riqueza e abundância

de briófitas e maior proporção de espécies típicas de sombra quando comparados à

remanescentes pequenos. Também foi confirmada a fragilidade da comunidade epifila.

Zartman (2003) já havia obtido resultados semelhantes na Amazônia, onde o desequilíbrio em

processos populacionais mostrou ser a causa das respostas observadas em nível de

comunidades, isto é, a perda de riqueza e abundância (Zartman & Nascimento 2006; Zartman

& Shaw 2006).

Para entender como a brioflora reage aos distúrbios antrópicos em Floresta Atlântica,

ainda são necessários mais estudos, assim como vem sendo feito para a Amazônia. É preciso

localizar e explorar os processos e as características ao nível de populações por trás das

respostas evidentes em nível de comunidades.

2.3 Ecologia de populações de briófitas

Alterações no habitat, especialmente microclimáticas, muitas vezes decorrente de

distúrbios antrópicos podem afetar caracteres dos gametófitos e esporófitos de briófitas.

Hedenäs (2001) menciona que em musgos pleurocárpicos a disponibilidade hídrica explica

filogeneticamente a maior parte da variação nos caracteres morfológicos, tais como

comprimento da costa, tamanho das células alares e comprimento da seta, entre diferentes

habitats e que as adaptações são mais salientes na geração esporofítica. Ademais, alterações

morfológicas são perceptíveis mesmo em populações locais, isto é, sem envolver

componentes filogenéticos. Montfoort & Ek (1990) relatam adaptações morfológicas

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

perceptíveis ao comparar briófitas de sub-bosque e de dossel, onde as espécies neste último

estrato tendem a exibir maior proporção de borda hialina (algumas espécies de

Calymperaceae) e de hialocistos (Leucobryaceae), bem como lóbulos maiores am algumas

hepáticas (Lejeuneaceae), todas estruturas anatômicas especializadas para o armazenamento

de água e proteção em condições xerofíticas. Cornelissen & ter Steege (1989) também citam a

coloração escura das espécies típicas de dossel como uma proteção contra a forte incidência

de raios solares. Estudos sobre a variação de caracteres morfológicos são complexos e exigem

extensiva amostragem de estruturas anatômicas além de testes genéticos.

Um caráter mais acessível em estudos ecológicos é a fertilidade. As briófitas são

caracterizadas pela alternância de gerações com predominância da fase gametofítica (n) no

ciclo de vida (Schofield 1985). A produção dos gametângios, que gera os gametas para

fecundação e desenvolvimento do esporófito (2n), indica a fertilidade dos gametófitos, isto é,

a expressão sexual (Schofield 1985; Oliveira & Pôrto 2005). Visto que são plantas adaptadas

a condições de baixa luminosidade e elevada umidade, elas respondem rapidamente a

alterações microclimáticas e a perda de hábitat pode afetar negativamente a expressão sexual

das briófitas (Hallinbäck & Hodgetts 2000). A reprodução assexuada também é um

mecanismo importante de dispersão e formação de novas populações (Cleavitt 2002; Pôrto &

Oliveira 2002) e também pode ser afetada por fatores ambientais. Tais relações de microclima

com reprodução repercutem na abundância (tamanho populacional ou grau de cobertura no

substrato). O lento metabolismo e a conseqüente baixa produção de propágulos, bem como

baixa probabilidade de estabelecimento nas adjacências, podem levar a um déficit nas taxas

de crescimento e ao passar por sucessivos momentos de dessecação, diários ou anuais, a

população tenderá a retrair seu tamanho (Frahm 1987; 1990; Hansson et al. 1992).

Os diferentes mecanismos de dispersão aliados a outros aspectos intraespecíficos,

como taxas de crescimento, levam as espécies a diferentes padrões de freqüência e

abundância, que em conjunto geram os padrões de ocupação da espécie em nível de paisagem

(Hansson et al. 1992; Söderström 1998; Cleavitt 2005). Por exemplo, espécies que lançam

mão da produção de esporos grandes ou com prevalência da reprodução vegetativa

(propágulos assexuados tendem a ser maiores e não têm o mesmo alcance de distância que os

esporos) são mais bem sucedidas na dinâmica intrapopulacional e os processos internos serão

decisivos para a persistência da espécie. Ela consistirá, provavelmente, de populações pouco

freqüentes regionalmente e abundantes localmente. Este tipo de estratégia, por outro lado,

torna o estabelecimento de colônias em novos sítios relativamente raro, e, portanto, a espécie

se torna mais vulnerável a distúrbios nas colônias existentes (Söderström & Herben 1997). O

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

mesmo se dá para as espécies com reprodução sexuada esporádica, como as dióicas que

produzem gametófitos unissexuais e são mais sujeitos à casualidade para a reprodução

(Cleavitt 2005).

Espécies com diferentes estratégias de vida também são afetadas com intensidades

distintas. Por exemplo, Herben & Söderström (1992), estudando espécies residentes (com

ciclo de vida longo, por exemplo, com reprodução sexuada tardia) e fugitivas (com ciclo de

vida curto), observaram que o aumento da distância entre sítios de colonização prejudicava

muito mais estas últimas. Em concordância, Alvarenga & Pôrto (2007) também registraram

maior sensibilidade das briófitas epífilas, que de forma geral têm ciclos de vida mais curtos

que as epífitas, ao grau de isolamento dos remanescentes florestais. A propósito, este trabalho

fornece o primeiro retrato dos processos populacionais afetados pela fragmentação e perda de

habitat na Floresta Atlântica. Várias outras premissas lançadas nos trabalhos sobre

metapopulações, a grande maioria feita em florestas temperadas, também foram confirmadas

por Zartman & Nascimento (2006) e Zartman & Shaw (2006) na Amazônia.

2.4 Ecologia de comunidades de briófitas

A literatura é relativamente vasta sobre a mudança drástica de composição e perda de

riqueza e diversidade diante da pressão antrópica na estrutura das comunidades (Hallinbäck &

Hodgetts 2000). A comunidade epífila, que é exclusiva de ecossistemas tropicais, é

considerada como a mais especializada e sensível (Richards 1984; Gradstein 1997). Isto alude

a um aspecto importante na ecologia de comunidades, que quanto mais especializado um

grupo, menor a amplitude do seu nicho e, portanto, menor sua chance de sobreviver sob

limitações do recurso (Putman 1996). A brioflora epífila, por se desenvolver sobre um tipo de

substrato que pouco ou nada contribui na disponibilidade hídrica ambiental, depende

diretamente da umidade atmosférica (recurso) (Gradstein 1997). Pequenas alterações nesse

recurso, que são imediatas especialmente no processo de perturbação em ambientes florestais,

levam a uma perda, inicialmente, dos táxons especialistas (típicos de folha) e, posteriormente,

da comunidade inteira.

Acebey et al. (2003) sugerem que a amplitude de nicho relacionada à distribuição

vertical (sub-bosque, subdossel e dossel) pode ser um ótimo parâmetro para determinar a

vulnerabilidade das espécies epífitas diante das mudanças no habitat. Eles compararam seis

sítios representativos de florestas intactas e capoeiras de diferentes idades, na Bolívia, e

notaram que as espécies de sombra foram mais fortemente prejudicadas pelo

desflorestamento, com três quartos estando completamente ausentes em sítios degradados,

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

seguido das típicas de sol, com quase a metade ausentes, ao passo que as generalistas foram

aparentemente indiferentes. Assim, espécies com menores nichos (especialistas) aprecem ter

menores chances de sobreviver ao desflorestamento que aquelas com nichos maiores.

Outro aspecto interessante observado por Acebey et al. (2003) foi a grande

similaridade entre o dossel dos sítios de floresta intacta com o sub-bosque dos sítios

perturbados, onde briófitas no dossel foram praticamente ausentes. Tendo em mente que as

espécies típicas de dossel são adaptadas a condições microclimáticas mais severas, preceitos

simples levariam a esperar o empobrecimento das epífitas de sub-bosque e a prevalência do

dossel em áreas perturbadas. Mas o que foi observado por Acebey et al. (2003), na realidade,

revela que as condições microclimáticas no dossel em áreas perturbadas simplesmente

inviabilizam a permanência das briófitas neste estrato, mesmo as adaptadas a microclimas

mais severos, e que o sub-bosque passa a corresponder ao dossel de áreas intactas. Isto

significa que as guildas de briófitas se deslocam fisicamente, as típicas de dossel passando a

colonizar o sub-bosque.

Assim, o estudo do gradiente vertical possibilita uma análise mais cabal de como as

comunidades são afetadas em seus processos ecológicos. Trabalhos de relevância

investigando tal gradiente incluem ter Steege & Cornelissen (1988), Cornelissen & ter Steege

(1989), Cornelissen & Gradstein (1990), Montfoort & Ek (1990), Wolf (1995) e Acebey et al.

(2003). Somente um trabalho, Costa (1999), foi realizado no Brasil. Todos eles revelaram

diferenças significativas na composição e riqueza específicas e de formas de vida ao longo do

gradiente vertical e alterações nessas sinúsias diante de variáveis ambientais. ter Steege &

Cornelissen (1988) forneceram uma orientação sobre a metodologia de estudos brioflorísticos

incluindo dossel, a qual é revisada e sistematizada por Gradstein et al. (1996). Cornelissen &

ter Steege (1989), Cornelissen & Gradstein (1990) e Montfoort & Ek (1990) mostraram que o

dossel de florestas de terras baixas pode abrigar uma elevada riqueza de briófitas, podendo ser

até 50% exclusivas deste substrato (Cornelissen & Gradstein 1990). Assim, a riqueza pode

estar sendo subestimada em estudos convencionais que exploram apenas o sub-bosque, no

caso de florestas relativamente conservadas (Gradstein 1995).

3. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

4. MANUSCRITO 1

EPÁTICAS DO

STADO DE

LAGOAS E NOVAS OCORRÊNCIAS PARA O

ORDESTE DO

RASIL

____________________

RTIGO A SER ENVIADO AO PERIÓDICO

CTA

OTANICA

RASILICA

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Hepáticas do Estado de Alagoas e novas ocorrências para o Nordeste do Brasil

Lisi Dámaris Pereira Alvarenga

1,2

, Juliana Rosa do Pará Marques de Oliveira

, Mércia

Patrícia Pereira Silva

, Sarah Oliveira da Costa

e Kátia Cavalcanti Pôrto

RESUMO (Hepáticas do Estado de Alagoas e novas ocorrências para o Nordeste do Brasil).

No inventário da brioflora da Estação Ecológica (EsEc) Murici (9º11’05” - 9º16’48”S;

35º45’20” - 35º55’12”O), Alagoas, foram registradas 186 espécies de briófitas, sendo 111

hepáticas e 75 musgos. Oitenta e seis das hepáticas são novas referências para Alagoas e 10

também para a região Nordeste. No presente trabalho, são compiladas as espécies de hepáticas

ocorrentes no Estado de Alagoas, reunindo as informações disponíveis em catálogos e

trabalhos anteriores e o inventário concluído na EsEc Murici. São fornecidos dados sobre a

distribuição geográfica das espécies no Brasil e no mundo, adicionalmente ilustrações como

também comentários taxonômicos e ecológicos relevantes das novas ocorrências para o

Nordeste.

Palavras – chave: Briófitas, novas ocorrências, Floresta Atlântica, Alagoas.

ABSTRACT (Liverworts from Alagoas State and new occurrences to Northeastern of

Brazil). A floristic survey of bryophytes flora from Ecologic Station (EsEc) Murici (9º11’05”

- 9º16’48”S; 35º45’20” - 35º55’12”O), Alagoas, was carried out recently and 186 bryophytes

species were registered, 111 liverworts and 75 mosses. Eighty six of these liverworts are new

records to Alagoas and 10 are new to Northeastern region. In this paper, we present a

compiled list of the liverworts occurring in Alagoas, including catalogues’ and previous

works’ information and the EsEc Murici survey. Data about distribution in world and Brazil

of all species and illustrations and taxonomic relevant comments of the new references to

Northeastern are provided.

Keywords: Bryophytes, new references, Atlantic forest, Alagoas

Introdução

Todas as regiões do Brasil são relativamente bem conhecidas com relação à flora de

briófitas, com exceção do Centro-Oeste que apresenta o menor número de informações e de

alguns Estados isolados do Nordeste, como por exemplo, Alagoas. Até o presente não havia

Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botânica, Laboratório Biologia de Briófitas,

CCB, Av. Prof. Moraes Rêgo, s/n, Cidade Universitária, CEP 50670-901 - Recife, PE, Brasil

Autora para correspondência: lisidam[email protected]

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

sido realizado nenhum levantamento brioflorístico sistemático em Alagoas, sendo os únicos

registros provenientes de coletas esparsas e esporádicas, resultados das quais estão reunidos

nos catálogos de Yano (1981; 1984; 1989; 1995; 2006). Recentemente, Pôrto et al. (2006)

realizaram um levantamento em quatro remanescentes de Floresta Atlântica e elevaram a

riqueza de briófitas do Estado para 77 espécies, sendo 32 hepáticas e 45 musgos.

Adicionalmente, a brioflora de Alagoas vem ser acrescida com os resultados do

levantamento concluído na Estação Ecológica (EsEc) Murici (9º11’05” - 9º16’48”S;

35º45’20” - 35º55’12”O), que compreende um dos principais representantes de Floresta

Atlântica do Nordeste do Brasil. Ela situa-se nos municípios de Murici e Messias, a 50 km de

Maceió, Alagoas (Moura 2006). A EsEc Murici foi criada em maio de 2001 com uma área de

6.116,43 ha e é considerada prioritária para a conservação da Biodiversidade do Brasil (Brasil

- MMA 2000). O inventário da EsEc Murici forneceu um total de 186 espécies, sendo 111

hepáticas e 75 musgos.

No presente trabalho, são compiladas as espécies de hepáticas ocorrentes no Estado de

Alagoas, reunindo as informações já divulgadas e o inventário concluído na EsEc Murici. São

fornecidos dados sobre a distribuição geográfica das espécies no Brasil e no mundo e

adicionalmente ilustrações e comentários taxonômicos e ecológicos relevantes das novas

ocorrências para o Nordeste.

Material e métodos

A área em que a EsEc Murici possui 200-600m de altitude e clima quente e úmido, com

estação seca no verão e chuvosa no outono-inverno, precipitação e temperatura anual média

de 2167,7 e 24°C, respectivamente (Instituto Nacional de Meteorologia, dados referentes ao

período 1961 a 1990).

O material botânico estudado consistiu em amostras de briófitas epífitas, epífilas e

epíxilas coletadas de acordo com a metodologia padrão (Brito & Pôrto 2000) em sub-bosque e

dossel (Gradstein et al. 1996). O material foi examinado em laboratório e para a identificação

específica e o embasamento dos comentários taxonômicos e ecológicos foi utilizada a

seguinte bibliografia: Fulford (1963, 1966, 1968, 1976), Stotler (1970), Kron (1988), Reiner-

Drewald & Goda (2000), Gradstein & Costa (2003) e Dauphin (2003). Eventualmente,

espécimens foram confirmados por especialistas. Para a distribuição geográfica dos taxóns

foram consultados os trabalhos de Yano (1984, 1989, 1995, 2004, 2005, 2006), Bastos &

Yano (2004, 2006), Câmara & Vital (2004), Câmara & Costa (2006), Costa & Silva (2003),

Costa, Imbassahy, & Silva (2005), Ganacevich & Mello (2006), Germano & Pôrto (2005),

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Gradstein & Costa (2003), Joyce, Mello & Yano (2006), Molinaro & Costa (2001), Oliveira

et al. (2007), Paixão & Mello (2006), Patrus & Starling (2006), Pôrto et al. (2006), Valente &

Pôrto (2006a, 2006b), Vilas Bôas-Bastos, Bastos & Ballejos (2006), Yano & Bordin (2006),

Yano & Câmara (2004), Yano & Costa (2000) e Yano & Peralta (2005, 2006). O sistema de

classificação seguido foi o de Crandall-Stotler & Stotler (2000). Todas as amostras se

encontram registradas no herbário UFP-Geraldo Mariz, da Universidade Federal de

Pernambuco.

Resultados e discussão

São registradas para Alagoas 118 espécies de hepáticas, 32 citadas em catálogos e 86

ocorrentes exclusivamente na EsEc Murici e, portanto, referidas pela primeira vez para o

Estado. Dez hepáticas ocorrentes na EsEc Murici, ademais, são também novas referências

para a região Nordeste. Os táxons são listados em ordem alfabética de famílias e espécies,

acompanhados de dados sobre locais de ocorrência no Estado, substratos e estratos florestais

de ocorrência na EsEc Murici e distribuição geográfica mundial e no Brasil (Tab. 1). A seguir

são fornecidos comentários ecológicos e taxonômicos pertinentes e ilustrações das novas

ocorrências para o Nordeste.

ANEURACEAE

Aneura pinguis (L.) Dumort., Comment. Bot. 115. 1822.

Figuras 1 - 4

Descrição: Schuster (1992)

Comentários: Aneura pinguis foi posicionada dentro do gênero Riccardia S.F. Gray até

décadas recentes. Ela difere, contudo, deste gênero pelos seguintes caracteres: talos menos

ramificados, largos, robustos e opacos; maior espessura do talo; inúmeros oleocorpos

diminutos por célula; caliptra pilosa e padrão anômalo da ornamentação da parede da cápsula.

Ela é reconhecida em campo mesmo quando estéril pelo talo conspícuo, lustroso, de coloração

verde a verde-amarelado. Dentre as espécies de Aneura Dumort. ocorrentes no Brasil, A.

pinguis é a única que apresenta talo em secção transversal com 10-18 (20) células de

espessura, ao passo que as demais são menos espessas, com até nove células. No Brasil ela era

conhecida para um estado da região Norte e outro do Centro-Oeste e para a região Sudeste. É

sub-cosmopolita e ocorre em altitudes desde o nível do mar até 800 metros. Na EsEc Murici

foi encontrada crescendo sobre tronco morto.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

LEJEUNEACEAE

Aphanolejeunea asperrima Steph., Sp. Hepat. 5: 859. 1916.

Figuras 5 - 10

Descrição: Gradstein & Costa (2003)

Comentários: Esta espécie caracteriza-se pelos lóbulos bem desenvolvidos na maioria dos

filídios, alcançando de 2/5 a 2/3 do comprimento do lobo e com o primeiro dente longo

falcado, e a superfície dos lóbulos, lobos e periantos, coberta de papilas cônicas As células

das margens dos lobos e lóbulos dos filídios também são conicamente protuberantes.

Aphanolejeunea asperrima assemelha-se a A. microscópica (Tayl.) A.Evans, mas nesta última

os lóbulos são proporcionalmente maiores, alcançando 2/3 a 4/5 do comprimento do lobo.

Aphanolejeunea asperrima é registrada apenas para a Patagônia e para o Brasil como epífila

em áreas de 1450 a 2000 metros de altitude. No Brasil era conhecida para as regiões Sul e

Sudeste. Na EsEc Murici foi encontrada crescendo sobre folha de sub-bosque.

Aphanolejeunea camillii (Lehm.) R.M. Schust., Hepat. Anthocer. N. Amer. 4: 1297. 1980.

Figuras 11 - 16

Descrição: Gradstein & Costa (2003)

Comentários: Caracteriza-se pelos lóbulos reduzidos na maioria dos filídios, porém

eventualmente bem desenvolvidos, alcançando ¼ do comprimento do lobo, e pelos filídios

tipicamente elípticos, rômbicos ou lanceolados, mais largos na região mediana,

aproximadamente simétricos e com ápice agudo terminando em uma célula. Aphanolejeunea

camillii assemelha-se a Aphanolejeunea paucifolia (Spruce) E. Reiner, mas é claramente

distinta pelos filídios, que nesta última são assimétricos, com a porção mais larga próxima à

base, terminando num ápice de uma fileira de três a quatro células e com lóbulos sempre

reduzidos. Aphanolejeunea camillii é comum nos neotrópicos, ocorrendo desde o México até

o Paraguai e o norte da Argentina. No Brasil era conhecida para as regiões Norte e Sudeste.

Na EsEc Murici foi encontrada crescendo sobre folha em sub-bosque.

Cololejeunea lanciloba Steph., Hedwigia 34: 250. 1895.

Figuras 17 - 23

Descrição: Tixier (1991), como Cololejeunea evansii P. Tixier

Comentários: Esta espécie é caracterizada pela margem hialina composta de células retilíneas

e pelos lóbulos planos, paralelos ao caulídio e variáveis quanto à forma, mas frequentemente

bilobados e com ápice arredondado. Cololejeunea lanciloba assemelha-se a Cololejeunea

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

latilobula (Herzog) Tixier, porém nesta última os lóbulos são sempre ligulados, largos e com

ápices obtusos, ao passo que em C. lanciloba o lóbulo é bilobado, pode possuir dentes

marginais e apresentar o ápice eventualmente agudo. Cololejeunea lanciloba é pantropical e

cresce sobre folhas em altitudes de até 50 metros. No Brasil possui ocorrência restrita a

apenas um estado da região Norte, para onde foi referida pelo nome precedente, Cololejeunea

tonkinensis Steph. Na EsEc Murici ocorreu como epífila em sub-bosque.

Diplasiolejeunea latipuensis Tixier, Cryptog., Bryol. Lichénol. 16: 230. 1995.

Figuras 24 - 29

Descrição: Tixier (1991)

Comentários: Diplaiolejeunea latipuensis caracteriza-se pelos lóbulos cilíndricos e alongados,

com o primeiro dente conspícuo e em forma de “T”, composto de 8 – 20 células, e os ápices

dos anfigastros obtusos. O tamanho do dente do lóbulo, particularmente, diferencia D.

latipuensis das demais espécies do gênero que apresentam tal dente em forma de “T”.

Diplasiolejeunea latipuensis ocorre nas Guianas e no Brasil, e neste último apresenta

distribuição restrita a apenas um Estado do Sudeste. Na EsEc Murici foi encontrada crescendo

sobre folha em sub-bosque.

Drepanolejeunea campanulata (Spruce) Steph., Sp. Hepat. 5: 328. 1913.

Figuras 30 - 35

Descrição: Bischler (1964)

Comentários: Esta espécie caracteriza-se pela presença de dentes ao longo de ambas as

margens dos filídios, ventral e dorsal, a maioria deles compostos de uma ou duas células, e

pela presença de um dente conspícuo, composto de duas a três células, posicionado

justamente na junção do lobo com a quilha do lóbulo. A espécie assemelha-se a

Drepanolejeunea lichenicola (Spruce) Steph., mas nesta última o dente pré-apical do lóbulo é

longo, curvado, usualmente cruzando o dente apical, ao passo que em D. campanulata ele é

curto e inconspícuo. Drepanolejeunea campanulata é conhecida para o Equador, Peru e para

o sudeste do Brasil. Na EsEc Murici foi encontrada crescendo sobre folhas e tronco vivo em

sub-bosque, sub-dossel e dossel.

Drepanolejeunea crucianella (Tayl.) A. Evans, Bull. Torrey Bot. Club 30: 33. 1903.

Figuras 36 - 41

Descrição: Bischler (1964)

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Comentários: Drepanolejeunea crucianella é facilmente reconhecida pela presença de dentes

longos, formados de 2 a 6 células de comprimento e 1 a 3 células de largura na base, em

ambas as margens dos filídios. A espécie é semelhante a Drepanolejeunea palmifolia (Nees)

Steph., mas nesta última os dentes estão presentes apenas nas margens dorsais dos filídios.

Drepanolejeunea crucianella ocorre geralmente em florestas de baixa altitude crescendo

sobre folhas. Na EsEc Murici ocorreu como epífila em sub-bosque.

Harpalejeunea tridens (Besch. & Spruce) Steph., Sp. Hepat. 5: 263. 1913.

Figuras 42 - 44

Descrição: Evans (1902), como Harpalejeunea heterodonta A. Evans

Comentários: Harpalejeunea tridens possui filídios com as margens tipicamente crenadas,

com ápice agudo a pilífero, terminando em uma fileira de 3 a 4 células, e com um ou mais

dentes conspícuos ao longo da margem dorsal. A espécie é encontrada crescendo sobre tronco

vivo e folhas em florestas tropicais de baixas altitudes. No Brasil era referida apenas para um

Estado da região Sudeste. Na EsEc Murici ocorreu sobre troncos vivos e em decomposição,

em sub-bosque, sub-dossel e dossel.

Lejeunea cristulaeflora (Gottsche ex Steph.) E. Reiner & Goda, J. Hattori Bot. Lab 89: 19.

2000.

Figuras 45 - 50

Descrição: Reiner-Drehwald & Goda (2000)

Comentários: Esta espécie pertence ao subgênero Crossotolejeunea e é bastante variável no

que diz respeito à ornamentação do perianto, que pode apresentar poucos dentes ou muitos

cílios e lacínias, e à margem do filídio, que pode apresentar uma fileira de células menores

que as adjacentes. No material examinado não foi observada diferenciação nas células

marginais do lobo do filídio. Lejeunea cristulaeflora é endêmica do Brasil e era citada apenas

para a região Sudeste do País, crescendo sobre folhas ou troncos de árvores, sempre em

ambientes úmidos, entre 700-1350 metros de altitude. Na EsEc Murici foi encontrada

crescendo sobre tronco morto.

RADULACEAE

Radula ligula Steph., Sp. Hepat. 4: 228. 1910.

Figuras 51 - 55

Descrição: Castle (1962)

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Comentários: Caracteriza-se pelos filídios bordeados por 3-4 fileiras de células menores com

paredes espessadas, podendo assumir uma coloração amarronzada em filídios mais velhos e

pelos lóbulos alongados e paralelos ao caulídio, Geralmente ocorre em florestas úmidas sobre

troncos de árvores e rochas ao longo de cursos d’água e próxima a cachoeiras, entre 0-800

metros de altitude. Radula ligula é conhecida para o Sul e Sudeste do Brasil e norte da

Argentina (Misiones). Na EsEc Murici foi encontrada crescendo sobre troncos em

decomposição.

Agradecimentos

As autoras agradecem aos especialistas Dra. Anna Luiza Ilkiu-Borges, do Museu Paraense

Emílio Goeldi, Dra. Denise Pinheiro Costa, do Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Dr. Alfons

Schafer-Verwimp, Dra. Elena Reiner-Drehwald, Dr. Rob Gradstein, da Universidade de

Göttingen, Alemanha, Dr. Támas Pócs, do Ezsterhazy Teachers' College, Hungria, e à Dra.

Olga Yano do Instituto de Botânica de São Paulo, pelo auxílio na identificação de algumas

amostras, e à Fundação O Boticário de Proteção à Natureza e ao CNPq pelo apoio financeiro.

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Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

ABELAS E FIGURAS

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Tabela 1. Hépaticas do Estado de Alagoas. As informações sobre substrato (folha - FL, tronco vivo - TV e tronco morto - TM) e estrato florestal de ocorrência

dizem respeito apenas ao inventário na EsEc Murici. Subdossel é considerado aqui como estratos em alturas superiores a 4 metros. As referências a locais

adicionais à EsEc Murici são provenientes dos catálogos de Yano (1981, 1984, 1989, 1995, 2006), Gradstein & Costa (2003) e Pôrto et al. (2006). A

referência de Riccia vitalii Jovet-Ast. foi encontrada em Jovet-Ast (1984; 1991). As novas referências para o Nordeste estão assinaladas com asterísco.

FAMÍLIA ESPÉCIE LOCAL SUBSTRATO

ESTRATOS

DIST. MUNDIAL DIST. NO BRASIL

MARCHATIOPHYTA

ANEURACEAE

*Aneura pinguis (L.) Dumort.

EsEc Murici TM Sub-bosque Subcomsmopolita

AM, MG, MS, RJ e SP

Riccardia amazonica(Spruce) R.W. Arnell

EsEc Murici TM Sub-bosque Afro-americana

AC, AM, AP, ES, MS, PA, PE, RJ,

RS e SP

BRYOPTERIDACEAE

Bryopteris diffusa (Sw.) Nees

EsEc Murici, Messias e

União dos Palmares

Boca da Mata

TV Sub-bosque Neotropical

AL, AM, BA, CE, ES, MG, MT, PA,

PE, PR, RJ, RS, SC, SE, SP

Bryopteris filicina (Sw.) Nees

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AM, BA, CE, ES, GO, MG, MS, MT,

PA, PE, PR, RJ, RR, RS, SC e SP

CEPHALOZIELLACEAE

Cylindrocolea planifolia (Steph.) R.M. Schust.

EsEc Murici TV Sub-bosque Neotropical BA, MG, RJ, RO, SC, SP

Cylindrocolea rhizantha (Mont.) R.M. Schust.

EsEc Murici TM Sub-bosque Neotropical AC, BA, ES, PE, RJ e SP

CORSINIACEAE

Cronisia paradoxa Berk.

Junqueiro

- - AL, BA, CE, ES, GO, MT, SP

GEOCALYCACEAE

Lophocolea liebmahniana Gottsche

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Neotropical AC, AM, PA, PE, MT e SP

Lophocolea martiana Nees

EsEc Murici TM Sub-bosque Afro-americana

AM, AP, BA, CE, ES, MG, PA, PE,

PR, RJ, RS, SC, SE e SP

JUBULACEAE

Frullania apiculata (Reinw. et al.) Nees

EsEc Murici TV, TM

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical AM, BA, GO, PA, PE, RJ e SP

Frullania brasiliensis Raddi

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

ES, GO, MG, PE, RJ, RS, SC, SP,

BA, CE

Frullania breuteliana Gottsche

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical RJ, PE, RS, SP

Frullania caulisequa (Nees) Nees

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, BA, CE, ES, MG, PA, PE, RJ,

RO, RR, RS, SC, SE, SP

Frullania dusenii Steph.

EsEc Murici TV Dossel Neotropical ES, PE, RJ, RR, RS, SC, SE, SP

Frullania ericoides (Nees) Mont.

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Pantropical

AC, AM, BA, CE, ES, GO, MG, MS,

MT, PA, PB, PE, PR, RJ, RS, SE, SP

Frullania involuta Hampe ex Steph.

EsEc Murici TV Sub-bosque Neotropical PE, PR, SE

Frullania kunzei (Lehm. & Lindenb.) Lehm. &

Lindenb.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AM, BA, CE, ES, MG, MT, PA,

PB, PE, PR, RJ, RR, RS, SE e SP

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Frullania riojaneirensis (Raddi) Angstr.

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

BA, CE, ES, GO, MG, MS, MT, PA,

PB, PE, PR, RJ, RS, SE, SP

LEJEUNEACEAE

*Aphanolejeunea asperrima Steph.

EsEc Murici FL Sub-bosque Neotropical MG, SC

*Aphanolejeunea camillii (Lehm.) R.M. Schust.

EsEc Murici FL Sub-bosque Neotropical AM, MG, PA, RJ

*Cololejeunea lanciloba Steph.

EsEc Murici FL Sub-bosque Pantropical AM

*Diplasiolejeunea latipuensis Tixier

EsEc Murici FL Sub-bosque Guiana e Brasil SP

*Drepanolejeunea campanulata (Spruce) Steph.

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Norte dos Andes e Sudeste

do Brasil

RJ, SC, SP

*Drepanolejeunea crucianella (Tayl.) A. Evans

EsEc Murici FL Sub-bosque Neotropical AM, PA

*Harpalejeunea tridens (Besch. & Spruce)

Steph.

EsEc Murici TV, TM

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Leste das Índias, norte da

América do Sul e Brasil

*Lejeunea cristulaeflora (Gottsche ex Steph.) E.

Reiner & Goda

EsEc Murici TM Sub-bosque Brasil MG, PR e SP

Acanthocoleus aberrans (Lindenb. & Gottsche)

Kruijt.

Marechal Deodoro

- - Afro-americana AL, DF, MG, PR, RS, RJ, SC, SP

Acrolejeunea torulosa (Lehm. & Lindenb.)

Schiffn.

Barra de São Miguel

- - Neotropical

AC, AL, AM, BA, ES, GO, MA, MT,

MS, PA, RJ, RO, RR, SP

Anoplolejeunea conferta (Meissn.) A. Evans

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical BA, ES, MG, PA, PE, RJ, RS e SP

Aphanolejeunea truncatifolia Horik.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

AM, BA, ES, GO, MG, MS, MT, PA,

PE, RJ, RS, SC, SP

Archilejeunea fuscescens (Hampe ex Lehm.)

Fulford

EsEc Murici e Serra

Grande

TV Dossel

América do sul e Costa

Rica

AC, AL, AM, BA, PA, PE, RJ, RR

Archilejeunea parviflora (Nees) Schiffn.

EsEc Murici TM Sub-bosque Neotropical

AC, AM, BA, MG, MS, PA, PE, RJ,

RO, RR, RS, SP

Caudalejeunea lehmaniana (Gottsche) A. Evans

EsEc Murici, Marechal

Deodoro

e Serra

Grande

TV, FL Sub-bosque Afro-americana

AL, AM, BA, CE, ES, MT, PA, PE,

PR, RS, RO, RR, SC, SE SP

Ceratolejeunea coarina (Gottsche) Steph.

EsEc Murici TM, FL Sub-bosque Neotropical AC, AM, AP, BA, MA, PA PR e SP

Ceratolejeunea confusa R.M. Schust.

EsEc Murici TV, TM

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Costa Rica, Leste das

Índias, Chocó e Brasil

AM, PE, SP

Ceratolejeunea cornuta (Lindenb.) Schiffn.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

AC, AL, AM, AP, BA, CE, PA, PE,

PR, RJ, RO, SC, SP

Ceratolejeunea cubensis (Mont.) Schiffn.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AM, AP, BA, CE, ES, PA, PB,

PE, RJ, RO, SP

Ceratolejeunea dussiana (Steph.) G. Dauphin

EsEc Murici TV Sub-bosque Neotropical BA, PA

Ceratolejeunea falax (Lehm. & Lindenb.)

Bonner

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AM, MG, PE, RJ, RO, SP

Ceratolejeunea guianensis (Nees & Mont.)

Steph.,

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AM, AL, BA, PA, PE

Ceratolejeunea laetefusca (Austin) R.M. Schust.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AM, BA, ES, MG, PA, PE, RJ,

RR, SP

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

LEJEUNEACEAE

Ceratolejeunea minuta Dauphin

EsEc Murici TV Sub-bosque Brasil e Guianas BA, PA, PE

Cheilolejeunea acutangula (Nees) Grolle

EsEc Murici TV Sub-bosque Neotropical

AM, BA, ES, GO, MG, MT, PA, PE,

RJ, SC, SP

Cheilolejeunea adnata (Kunze) Grolle

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AL, AM, BA, ES, MG, MT, PA,

PE, PR, RR, SC, SP

Cheilolejeunea clausa (Nees. & Mont.) R.M.

Schust.

EsEc Murici TV, TM

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AM, BA, CE, GO, MG, MS, MT,

PA, PE, PR, RJ, SP

Cheilolejeunea discoidea (Lehm. & Lindenb.)

Kachr. & R.M. Schust.

EsEc Murici TV Dossel Neotropical BA, ES, MG, MS, MT, RS, SP

Cheilolejeunea holostipa (Spruce) Grolle & R.-

L.. Zhu

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical BA, ES, MG, PA, PR, RJ, SP

Cheilolejeunea oncophylla (Angstr.) Grolle & E.

Reiner

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Neotropical BA, MG, PR, RJ, RR, SP

Cheilolejeunea rigidula (Mont.) R. M. Schust.

EsEc Murici, Marecha

Deodoro

e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Afro-americana

AC, AL, AM, AP, BA, CE, ES, GO,

MG, MS, MT, PA, PB, PE, PR, RJ,

RR, SC, SE, SP

Cheilolejeunea trifaria (Reinw. et al.) Mizut.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

AC, AL, AM, BA, ES, GO, MG, MS,

MT, PA, PB, PE, PR, RJ, RR, SP

Cololejeunea cardiocarpa (Mont.) A. Evans

EsEc Murici FL Sub-bosque Pantropical

AM, BA, ES, GO, MG, MS, MT, PA,

PB, PE, PR, RJ, RO, RR, SC e SP

Cololejeunea obliqua (Nees & Mont.) Schiffn.

EsEc Murici e Serra

Grande

FL Sub-bosque Neotropical AC, AL, AM, PA, PE, PR, RJ, SC, SP

Cololejeunea subcardiocarpa Tixier

EsEc Murici e Serra

Grande

TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AL, AM, BA, ES, MG, MT, PE,

PR, RJ, SC, SP

Cololejeunea submarginata Tixier

Marechal Deodoro

- - Neotropical AL, AM, GO, MT

Colura tortifolia (Nees & Mont.) Steph.

EsEc Murici FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AC, CE, PA, PE, RJ, SP

Cyclolejeunea convexistipa (Lehm. & Lindenb.)

A. Evans

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AL, AM, AP, BA, CE, PA, SP

Cyclolejeunea luteola (Spruce) Grolle

EsEc Murici TV, FL Sub-bosque Neotropical

AM, BA, MG, MT, PA, PE, RJ, RR,

Diplasiolejeunea brunnea Steph.

EsEc Murici, Marecha

Deodoro

e Serra

Grande

TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AL, AM, BA, CE, MT, PA, RJ,

Diplasiolejeunea cavifolia Steph.

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical CE, PE, PR, SC, SP

Diplasiolejeunea cobrensis Gottsche ex Steph.

Marechal Deodoro

- - Pantropical AL, BA, PE, RO

Diplasiolejeunea pellucida (Meissn.) Schiffn.

EsEc Murici e Serra

Grande

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AL, AM, BA, PA, RJ, SC, SP

Diplasiolejeunea rudolphiana Steph.

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

AC, AM, BA, ES, PB, PE, RJ, SC,

SE, SP

Drepanolejeunea fragilis Bischl.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AM, BA, ES, PA, PE, RJ, RR, SP

Drepanolejeunea mosenii (Steph.) Bischl.

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AM, BA, ES, MS, PE, PR, RJ, RS, SC

e SP

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

LEJEUNEACEAE

Frullanoides corticalis (Lehm. & Lindenb.)

Slageren

EsEc Murici TV

Sub-bosque,

dossel

Neotropical BA, MG, MT, RJ, RR e SP

Harpalejeunea oxyphylla (Nees & Mont.) Steph.

EsEc Murici TM, FL Sub-bosque Neotropical AM, BA, PA, PB, PE, RJ e SP

Harpalejeunea stricta (Lindenb. & Gottsche)

Steph.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AC, BA, PA, PE, RJ e SP

Lejeunea caespitosa Lindenb.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Afro-americana

AC, AL, BA, CE, ES, MS, MT, PA,

PE, RJ e SP

Lejeunea cerina (Lehm. & Lindenb.) Gottsche

EsEc Murici TV

Sub-bosque,

dossel

Neotropical AC, ES, PE, RJ e SP

Lejeunea controversa Gott.

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Neotropical AC, MS, PA e SP

Lejeunea cristulata (Steph.) E. Reiner & Goda

EsEc Murici TM Sub-bosque Brasil PE, MG, RJ, SC e SP

Lejeunea ellioti Spruce

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Neotropical BA

Lejeunea filipes Spruce

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Dominica, Peru, Argentina

e Brasil

BA, MS e SP

Lejeunea flava (Sw.) Nees

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

AC, AM, BA, CE, ES, GO, MG, MS,

MT, PA, PB, PE, PR, RJ, RR, RS e SP

Lejeunea glauscecens Gottsche

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Neotropical

AC, BA, CE, ES, MS, MT, PA, PE,

PR, RJ, RR, SP

Lejeunea grossitexta (Steph.) E. Reiner & Goda

EsEc Murici TM, FL Sub-bosque

Brasil, Paraguai e Norte da

Argentina

ES, MG, PE, PR, RJ, SC e SP

Lejeunea laetevirens Nees & Mont.

Barra de São Miguel

EsEc Murici, Maceió

Penedo

e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AL, AM, BA, CE, ES, MS, MT,

PA, PB, PE, RJ, RR, SP

Lejeunea phyllobola Nees & Mont.

EsEc Murici e Penedo

TV, TM

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Afro-americana

AC, AL, AM, BA, CE, ES, MS, PA,

RJ, RS, SP

Lejeunea puiggariana Steph.

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Brasil e Norte da Argentina MS, MT, PE, SP

Lejeunea quinqueumbonata Spruce

EsEc Murici FL Sub-bosque Neotropical AM, BA, PA, PE

Lepidolejeunea involuta (Gottsche) Grolle

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque,

dossel

Neotropical AM, ES, PA, PE, PR, RO, RR, SP

Leptolejeunea elliptica (Lehm. & Lindeb.)

Schiffn.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AL, BA, ES, MG, PE, RJ, RS, SC, SP

Leucolejeunea xanthocarpa (Lehm. & Lindenb.)

A. Evans

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical BA, ES, MG, PE, RJ, RS, SC, SP

Lopholejeunea subfusca (Nees) Schiffn.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

AC, AM, BA, CE, ES, MG, MS, MT,

PA, PB, PE, RJ, RO, RR, SC, SP

Microlejeunea epiphylla Bischl.

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AP, BA, ES, MG, MS, PA, PB, PE e

Neurolejeunea breutelli (Gottsche) A. Evans

EsEc Murici FL Sub-bosque

Neotropicos e Norte

América

BA, ES, MG, PA, PE, RJ, RS, SC, SP

Odontolejeunea lunulata (Weber) Schiffn.

EsEc Murici FL Dossel

Neotropicos e Leste da

África

AC, AP, AM, BA, CE, ES, MG, MT,

PA, PE, PR, RR, RS, SP

Prionolejeunea denticulata (Weber) Schiffn.

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical AM, CE, PA, PE, RJ

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

LEJEUNEACEAE

Prionolejeunea scaberula (Spruce) Steph.

EsEc Murici TV Sub-bosque

Leste da Índias e Sul da

América tropical

Pycnolejeunea contigua (Nees) Grolle

EsEc Murici TV, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Pantropical

AM, BA, CE, ES, ES, MG, PA, PE,

RR, RS, SC, SP

Pycnolejeunea macroloba (Nees & Mont.)

Schiffn.

EsEc Murici e

Junqueiro

TV Sub-bosque Neotropical AL, AM, BA, CE, ES, PA, PE, SP

Rectolejeunea berteroana (Gottsche ex Steph.)

A. Evans

EsEc Murici TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AM, BA, ES, PA, PE, PR, RJ,

SC, SP

Rectolejeunea emarginuliflora (Gottsche) A.

Evans

EsEc Murici TV Sub-bosque Neotropical BA, SP

Rectolejeunea flagelliformis A. Evans

EsEc Murici TM, FL Sub-bosque Neotropical BA, PE, SP

Schiffneriolejeunea polycarpa (Nees) Gradst.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV Dossel Pantropical

AC, AL, AM, BA, CE, ES, GO, MG,

MS, MT, PA, PB, PE, RJ, RR, RS,

SC, SE, SP

Stictolejeunea squamata (Willd. ex Weber)

Schiffn.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM Sub-bosque Neotropical

AC, AL, AM, AP, BA, ES, MG, PA,

PE, RJ, RS e SP

Symbiezidium barbiflorum (Lindenb. &

Gottsche) A. Evans

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AL, AM, BA, ES, PA, PE, RJ,

SC, SP

Taxilejeunea obtusangula (Spruce) A. Evans

Serra Grande

- - Neotropical AL, AM, RR

Taxilejeunea terricola (Spruce) Steph.

EsEc Murici TM Sub-bosque Paraguai, Argentina e Brasil

BA, RS

Trachylejeunea anaeogina (Spruce) Grolle

EsEc Murici TM Sub-bosque Brasil e Suriname AM, BA, PA

Vitalianthus bischlerianus (Pôrto & Grolle)

R.M. Schust. & Giancotti

EsEc Murici TV, FL Sub-bosque Neotropical BA, PE, PR, RJ, SC, SP

Xylolejeunea crenata (Nees & Mont.) X.-L. He

& Grolle

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Neotropical

AM, BA, MA, MG, PA, PE, RJ, RO,

RR, SP

LEPIDOZIACEAE

Arachniopsis diacantha (Mont.) Howe

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Pantropical

AC, AM, BA, ES, PA, PE, PR, RJ,

RS, SP

Bazzania heterostipa (Steph.) Fulford, Bull.

EsEc Murici TM Sub-bosque Brasil ES, MG, PE, PR, RJ, RS, SC, SP

METZGERIACEAE

Metzgeria albinea Spruce

EsEc Murici TM, FL Sub-bosque Pantropical

BA, CE, ES, MG, PA, PE, PR, RJ,

RS, SC, SP

Metzgeria conjugata Lindb.

EsEc Murici TV Dossel Subcomsmopolita CE, ES, MG, PE, PR, RJ, RS, SP

Metzgeria dichotoma (Sw.) Nees

EsEc Murici e Serra

Grande

FL Sub-bosque Neotropical AL, GO, MG, PB, PE, RJ, RS, SP

Metzgeria myriopoda Lindb.

EsEc Murici FL Sub-bosque

Neotropicos e Norte

América

ES, PE, MG, RJ, RS, SC, SP

PLAGIOCHILACEAE

Plagiochila disticha (Lehm. & Lindenb.)

Lindenb.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AL, AM, AP, CE, DF, ES, MG,

MS, MT, PA, PB, PE, RJ, RR, RS,

SC, SP

Plagiochila distinctifolia Lindenb.

EsEc Murici TV Dossel Neotropical AM, PA, PE, MG e RJ

Plagiochila gymnocalycina (Lehm. & Lindenb.)

Lindenb.

EsEc Murici TV Sub-bosque Neotropical AC, MG, PE, RJ, SC, SP

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

PLAGIOCHILACEAE

Plagiochila martiana (Nees) Lindenb.

EsEc Murici e Serra

Grande

TV, TM, FL

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AL, CE, DF, ES, MG, MS, MT,

PE, PR, RJ, RS, SC, SP

Plagiochila montagnei Nees

EsEc Murici TV, TM

Sub-bosque, sub-

dossel, dossel

Neotropical

AC, AM, AP, BA, ES, PA, PE, PR,

RJ, SP

RADULACEAE

*Radula ligula Steph.

EsEc Murici TM Sub-bosque Brasil e Argentina PR, RJ, RS, SC

Radula flaccida Lindenb. & Gottsche

EsEc Murici FL Sub-bosque Afro-americana AC, AM, BA, MG, PA, PR, RR, SP

Radula kegelii Gottsche ex Steph.

EsEc Murici TV, TM Sub-bosque Neotropical

AM, AP, BA, BA, ES, MG, MT, PA,

PR, RJ, RS, SC, SP

Radula recubans Tayl.

EsEc Murici, Marecha

Deodoro

e Serra

Grande

TV, TM Sub-bosque

Neotropicos e América

subtropical

AC, AL, PA, PE, RJ, RS, SP

RICCIACEAE

Riccia vitalii Jovet-Ast.

Arapiraca - - Costa Rica e Brasil

AL, AM, BA, CE, ES, GO, MA, MS,

PB, , PE, PI, RN, SE, TO

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figuras 1-4. Aneura pinguis (L.) Dumort. 1. Gametófito, vista dorsal. 2. Corte tranversal do talo

principal. 3. Células marginais em detalhe, corte transversal 4. Células medianas em detalhe, corte

transversal talo. 5–9. Aphanolejeunea asperrima Steph. 5. Gametófito, vista ventral. 6. Perianto em

detalhe. 7–8. Filídios, vista ventral. 9. Filídio, vista dorsal. 10. Células da porção mediana do filídio.

(Barras: Fig.1: 3 cm; Fig. 2: 600 µm; Fig. 3,4: 96 µm: 5: 200 µm; Fig. 6-9: 48 µm; Fig. 10: 20 µm).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figuras 11–16. Aphanolejeunea camillii (Lehm.) R.M. Schust. 11. Gametófito, vista ventral. 12.

Filídio com lóbulo reduzido, vista ventral. 13. Filídio com lóbulo desenvolvido, vista ventral. 14.

Lóbulo. 15. Células da porção mediana do filídio. 16. Gema. 17 – 23. Cololejeunea lanciloba Steph.

17. Gametófito, vista ventral. 18. perianto. 19. Filídio em detalhe. 21–20. Lóbulos. 22. Células da

porção central do filídio. 23. Células hialinas da margem em detalhe. (Barras: Fig. 11,18,19: 200

µm; Fig. 12,13,20,21,23: 48 µm; Fig.14: 24 µm, Fig. 15,22: 20 µm; Fig. 16: 10 µm; Fig. 17: 600

µm).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figuras 24 – 29. Diplasiolejeunea latipuensis Tixier. 24. Gametófito, vista ventral. 25. Perianto. 26.

Lóbulo. 27. Anfigastro. 28. Dente do lóbulo em detalhe. 29. Células da porção central do filídio. 30

– 35. Drepanolejeunea campanulata (Spruce) Steph. 30. Gametófito, vista ventral. 31. Gametófito,

vista dorsal. 32. Filídio, vista ventral. 33. Filídio, vista dorsal. 34. Anfigastro. 35. Células da porção

central do filídio. (Barras: Fig. 24: 600 µm; Fig. 25: 200 µm; Fig.26,27,32,33: 48 µm; Fig.

28,29,35: 20 µm; Fig. 30,31: 100 µm; Fig. 34: 30 µm).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figuras 36 – 41. Drepanolejeunea crucianella (Tayl.) A. Evans. 36. Gametófito, vista ventral. 37.

Brácteas do perianto. 38. Células da porção central do filídio. 39. Filídio, vista dorsal. 40. Filídio,

vista ventral. 41. Anfigastro. 42 – 44. Harpalejeunea tridens (Besch. & Spruce) Steph. 42.

Gametófito, vista ventral. 43. Lóbulos e anfigastros em detalhe. 44. Filídio em detalhe, vista dorsal.

45. Células da porção central do filídio. (Barras: Fig. 36: 200 µm; Fig. 37,39,40,43,44: 48 µm;

Fig.38,41,45: 20 µm; Fig. 42: 168 µm).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figuras 46 – 51. Lejeunea cristulaeflora (Gottsche ex Steph.) E. Reiner & Goda. 46. Gametófito,

vista ventral. 47. Detalhe da margem do perianto. 48. Células da porção central do filídio. 49.

Lóbulo reduzido. 50. Lóbulo desenvolvido. 51. Anfigastro. 52 – 56. Radula ligula Steph. 52.

Gametófito, vista ventral. 53. Perianto. 54. Filídio em detalhe, com parte das células destacadas,

vista dorsal. 55. Margem de filídio. 56. Células da porção central do filídio. (Barras: Fig. 46,52: 600

µm; Fig. 47: 96 µm; Fig.48,51: 20 µm; Fig. 49,50,55,56: 48 µm; Fig. 53,54: 200 µm).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

5. MANUSCRITO 2

INFLUÊNCIA DAS PROPRIEDADES DA PAISAGEM E CONSERVAÇÃO DE

REMANESCENTES FLORESTAIS SOBRE A ESTRUTURA METAPOPULACIONAL DE

EPÍFILAS EM FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA

____________________

RTIGO A SER ENVIADO AO PERIÓDICO

ECOLOGIA

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Influência das propriedades da paisagem e conservação de remanescentes florestais

sobre a estrutura metapopulacional de epífilas em Floresta Atlântica brasileira

Lisi D.P. Alvarenga

∗§

e Kátia C. Pôrto

∗

Resumo. Padrões de riqueza e distribuição de espécies de briófitas em uma paisagem

fragmentada no Brasil (Estação Ecológica Murici - 9º11’05”-9º16’48”S; 35º45’20”-

35º55’12”O) foram investigados para acessar o efeito da perda de habitat sobre a estrutura

metapopulacional de epífilas. Coletas e um senso do número de forófitos colonizados e do

grau de cobertura das populações nos mesmos foram feitas no sub-bosque dos primeiros

100 metros de borda de dez fragmentos. Foram observadas tendências decrescentes de

abundância local e regional coma perda de habitat e isso foi possivelmente a atrelado à

reduzida expressão sexual e assexual nas populações. Embora a fertilidade não tenha sido

correlacionada com constância nos fragmentos, espécies frequentemente férteis

colonizaram um significativo maior número de sítios dentro dos mesmos. Espécies dióicas

particularmente mostraram menor proporção de populações férteis bem como baixa

freqüência nos fragmentos. Métricas da paisagem, principalmente tamanho e isolamento,

juntamente com indicativos de qualidade de habitat do fragmento como um todo (proporção

de vegetação secundária) explicaram melhor a variação na riqueza e ocupação (abundância

local e regional) das epífilas que a distância de borda. Isto sugere que os efeitos da

fragmentação em escala local desempenham um papel coadjuvante na brioflora após

determinado tempo decorrido. É possível que o presente estudo tenha retratado este estágio

∗

Endereço: Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botânica, Laboratório Biologia de

Briófitas, CCB, Av. Prof. Moraes Rêgo, s/n, Cidade Universitária, CEP 50670-901 - Recife, PE, Brasil.

Email para correspondência: lisidamaris@yahoo.com.br

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

sucessional, onde aspectos locais já não impactam a brioflora com a mesma clareza que o

isolamento. Os resultados acrescem o suporte empírico para a visão mais ampla e realista

dos efeitos da fragmentação e perda de habitat. Em grupos que exibem estrutura

metapopulacional os efeitos são negativos e longo-temporais. Áreas prioritárias para

conservação devem incluir levar em consideração tanto a quantidade de habitat

remanescente como também a conectividade entre as diversas manchas em que ela se

distribui na paisagem.

Palavras – chave: Fragmentação de habitat, padrões de ocupação, paisagem, efeito de

borda, briófitas.

Abstract. Richness and occupancy patterns of bryophytes species in a fragmented

landscape in Brazil (Murici Ecological Station - 9º11’05”- 9º16’48”S/35º45’20”-

35º55’12”O) had been investigated to access the effects of the loss of habitat over the

structure of epiphyllous metapopulations. Bryophytes were colected on the first 100 meters

understory of ten forest fragments. Furthermore, a sense of number of colonized

phorophytes as well as the degree of populations on phorophytes were performed.

Decreasing trends on regional and local abundance were caused by loss of habitat quality

and this is likely related to reduced sexual and asexual reproduction of populations.

Although the fertility has not been related to the constancy in the fragments, frequent fertile

species colonized a significant greater number of sites within them. Particularly dioicous

species showed fewer ratios of fertile populations as well as low frequency within

fragments. Metrics of landscape, mainly size and isolation, and indicatives properties of

habitat quality (secondary vegetation) explained better the variation in epiphylls richness

and occupancy (local and regional abundance) than the edge distance. This suggests that the

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

effects of the habitat fragmentation at local scale play a secondary role in the bryophytes

flora after a long time free of disturbance. It is possible that the present study has portrayed

this successional stage, where local aspects does not impact the flora as clearly as the

isolation. The results increase empirical support for the necessity of amplest and more

realistic approach about habitat loss and fragmentation. Taxa with metapopulational

structure are prone to negative and long-term effects. The prospection of priority areas for

the conservation must take in account the remaining habitat amount as well as the

connectivity among the diverse patches in the landscape.

Keywords: Habitat fragmentation, occupancy patterns, landscape, edge effects,

Bryophytes.

1. Introdução

As espécies de briófitas epífilas, que colonizam a superfície de folhas de plantas

vasculares, constituem a comunidade mais sensível e exigente quanto a microclima

(Gradstein et al. 2001). Elas são sujeitas a imposições ambientais, como a essência efêmera

e a pequena contribuição hídrica e nutricional do substrato para a planta, que lhes

impuseram a seleção de caracteres bastante especializados (Richards 1984). Dentre tais

caracteres estão ciclos de vida curtos, com copiosa produção de diásporos para

disseminação de novas populações (Zartman 2003). Também, exibem forte afinidade a

ambientes sombreados e com elevada umidade atmosférica, ocorrendo exclusivamente em

florestas tropicais (Gradstein 1997). Estas propriedades as tornam um grupo-chave em

estudos de escopo conservacionista, pois tal caráter sensível e dinâmico dos processos

populacionais permite acessar respostas às variações ambientais em escalas espaciais e

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

temporais relativamente menores àquelas das plantas superiores e mesmo das demais

briófitas (Zartman e Nascimento 2006; Pharo e Zartman 2007).

Em razão da maciça perda de habitat aliada a elevados graus de endemismo e

diversidade, a Floresta Atlântica brasileira é considerada o quarto hotspot mundial para

conservação da biodiversidade (Myers 2000). Como vem ocorrendo em florestas de todo o

mundo, o ritmo inexorável e irreversível de desmatamento e exploração da Floresta

Atlântica brasileira a tem levado a um estado crítico de conservação. No Nordeste do país,

restam apenas 5,6% da cobertura original representados por fragmentos pequenos e

inseridos em matrizes hostis como pastagens e plantações de cana-de-açúcar (Silva e

Tabarelli 2001). A grande maioria dos remanescentes possui menos de 50 ha, o que

significa que eles podem não ser ecologicamente viáveis em longo prazo se levado em

conta o efeito de borda (Ranta et al. 1998; Silva e Tabarelli 2001), que para diversos grupos

ultrapassa a marca dos 100 metros (Laurence 2002; Oliveira et al. 2004).

Uma das conseqüências graves da fragmentação do habitat é a criação de bordas

artificiais associada a uma abrupta alteração das condições microclimáticas (Murcia 1995;

Gaston et al. 2000). Com o decorrer do tempo, o local é mantido livre de perturbações, a

borda criada tende a se selar pela proliferação de lianas e plantas sucessionais secundárias

que reduzem a permeabilidade e a intensidade do gradiente microclimático, mas o novo

equilíbrio, se atingido, pode consistir de uma estrutura fisionômica e funcionalmente

distinta da original (Camargo e Kapos 1995; D’Angelo et al. 2004). Esta é a situação

hodierna da grande maioria dos fragmentos de Floresta Atlântica, o que torna urgente as

prospecções de áreas prioritárias para conservação, por meio de estudos da riqueza e

ecologia de grupos biológicos (Brasil-MMA 2000).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Estudos na Amazônia Central mostraram que fragmentos pequenos abrigam uma

riqueza e abundância consideravelmente baixa de briófitas epífilas e que não há uma

resposta ao gradiente de distância de borda (Zartman 2003; Zartman e Nascimento 2006).

Tais fragmentos na Amazônia, contudo, possuem tamanho tal que se o efeito de borda

ultrapassa 100 metros, para o que já existe vasto suporte empírico, eles consistem de áreas

de alteradas em sua totalidade (Zartman e Nascimento 2006). Os próprio autores atentam

que nesse caso o efeito de borda e de área se sobrepõe e podem ser confundidos. De

qualquer maneira, a melhor explicação dos dados em função do tamanho de fragmento

encontrados na Amazônia sugere que alterações do habitat em escala de paisagem são mais

influentes que alterações locais (aferidas pela distância da borda). Por conseguinte,

processos populacionais das briófitas em escala de paisagem, como dispersão e colonização

de novos sítios, certamente são afetados e isto remete à estrutura metapopulacional inata

destas plantas. O desequilíbrio nas taxas de extinção e (re-) colonização limitam o sucesso

das briófitas em fragmentos pequenos (Zartman e Shaw 2006). Alvarenga e Pôrto (2007)

encontraram indícios de que porcesos metapopulacionais são alterados com a fragmentação

ao relatarar a perda de riqueza e abundância local, ou seja, grau de cobertura nos substratos,

de briófitas epífitas e epífilas em fragmentos pequenos e isolados também de Floresta

Atlântica, sendo estas últimas particularmente mais sensíveis ao grau de isolamento.

De acordo com a teoria de metapopulações, o aspecto mais crítico da fragmentação

do habitat é a redução do tamanho dos fragmentos e o crescente isolamento entre eles

(Hastings 1991). Tais eventos levam ao decréscimo das populações regionais e locais, isto

é, do número de populações total dos fragmentos e do tamanho das populações nos

substratos individuais, o que acarreta menor produção líquida de diásporos e da

conectividade entre elas, aumentando o risco de extinção (Söderström 1998). Algumas

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

espécies podem ser mais vulneráveis nesse cenário. Por exemplo, diferentes mecanismos de

dispersão aliados a outros aspectos intra-específicos, como taxas de crescimento, levam a

diferentes padrões de freqüência e abundância, que em conjunto geram os padrões de

ocupação das espécies em nível de paisagem (Hansson et al. 1992; Holt et al. 2002). Elas

podem ser freqüentes e abundantes (core), freqüentes e pouco abundantes (rurais), pouco

freqüentes e abundantes (urbanas); e pouco freqüentes e pouco abundantes (satélite)

(Söderström 1989). Estes padrões não são estáticos, uma espécie bem distribuída em um

determinado ambiente pode perder representatividade com a modificação do habitat que

ocorre naturalmente, em uma escala de milhares de anos (Primack e Rodrigues 2001). No

entanto, o homem tem acelerado tais mudanças na qualidade e disponibilidade de habitats

através de destruição direta ou indireta, como por alterações climáticas, de tal forma que as

extinções têm ocorrido em taxas muito mais aceleradas (Primack e Rodrigues 2001;

Cleavitt 2005). Precedendo as extinções, alterações na freqüência e abundância ocorrem

nas comunidades como um todo.

Alguns táxons ainda podem ser mais vulneráveis que outros. Espécies que lançam

mão da produção de esporos grandes ou com prevalência da reprodução vegetativa

(propágulos assexuados tendem a ser maiores e não têm o mesmo alcance de distância que

os esporos) tendem a gerar populações pouco freqüentes regionalmente e abundantes

localmente (Söderström e Herben 1997). Este tipo de estratégia torna o estabelecimento de

colônias em novos sítios relativamente raro, e, portanto, a espécie é mais sensível a

distúrbios nas colônias existentes (Söderström 1998). O mesmo se aplica em teoria para as

espécies com reprodução sexuada esporádica, como por exemplo, aquelas que possuem

gametófitos unissexuais, ou seja, dióicas (Cleavitt 2005).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

À parte da contribuição inicial de Alvarenga e Pôrto (2007), quase nada se sabe a

respeito da influência de fatores abióticos, particularmente em escala de paisagem e de

origem antrópica, sobre aspectos metapopulacionais das briófitas em Floresta Atlântica. Por

conseguinte, o presente estudo visou retratar a estrutura metapopulacional das briófitas

epífilas em uma paisagem fragmentada de Floresta Atlântica nordestina para testar as

algumas premissas embasadas em modelos metapopulacionais e responder às seguintes

questões: 1) Como varia a riqueza e a abundância da comunidade entre fragmentos e no

gradiente de distância de borda e quais são os parâmetros ambientais que melhor explicam

tal variação? 2) O padrão de ocupação, a abundância e a riqueza das espécies são alterados

em fragmentos menos preservados ou no gradiente de distância de borda? 3) Partindo do

pressuposto que o tempo no qual a comunidade está submetida às pressões de alteração de

paisagem é suficiente para ter alterado sua estrutura metapopulacional, as espécies dióicas e

as naturalmente raras em sítios preservados (padrão satélite) exibem maior sensibilidade,

isto é, possuem menor nível de ocupação na paisagem por colonizar menos fragmentos?

São elas as primeiras a desaparecer nos fragmentos menos preservados?

2. Material e métodos

2.1 Área de estudo

Briófitas epífilas foram inventariadas em 10 fragmentos de Floresta Atlântica (Tabela

1) pertencentes à Estação Ecológica (EsEc) Murici, em Alagoas (9º11’05”- 9º16’48”S;

35º45’20”- 35º55’12”O) (Figura 1). A reserva situa-se numa área com clima quente e

úmido com distinção apenas entre estação seca e chuvosa, precipitação e temperatura anual

média de 2167,7 e 24°C, respectivamente (Instituto Nacional de Meteorologia, dados

referentes ao período de 1961 a 1990). Os fragmentos foram enumerados de acordo com a

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

ordem decrescente de tamanho e foram selecionados a partir de um mosaico montado de

fotografias aéreas tiradas em 2002, georeferenciado com base no datum SAD 69 e criado

no software ERDAS® 8.6 e mapas elaborados com o software Arcview 3.2a. (M. Dantas de

Paula, dados não publicados). Os sítios estudados estão livres de corte seletivo intenso

(formação de bordas) a mais ou menos dez anos (exploração madeireira ocorre em sítios de

interior de mata conforme observações pessoais e informações fornecidas pelo Instituto

Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis – IBAMA, Alagoas) e

sofrem praticamente as mesmas pressões quanto ao uso. As métricas de paisagem e análises

cartográficas (Tabela 1) incluem parâmetros diretamente indicativos de perda de habitat e

pressão antrópica (área total, isolamento, forma, área nuclear livre de influência de borda e

proporção de vegetação secundária dos fragmentos) (Ranta et al. 1998; Fahrig 2001, 2003;

Hill e Curren 2003) e parâmetros de relevância para briófitas (altitude e topografia)

(Gradstein et al. 2001).

2.2 Coleta e estimativa dos dados

Epífilas de sub-bosque foram coletadas em 10 parcelas de 25m² a cada 10 metros ao

longo de quatro transectos (100 metros) perpendiculares à margem em cada fragmento. Nos

dois maiores fragmentos foram traçados três transectos adicionais para satisfação das

exigências quanto a esforço amostral, testadas através das curvas de coletor com programa

PRIMER 5 (Clarke e Warwick 1994). Em cada parcela foi feito o censo do número total de

forófitos (arbustos e árvores jovens) e dos respectivos graus de cobertura, e foram coletadas

folhas representativas daqueles colonizados por epífilas (Gradstein et al. 1996). O grau de

cobertura é uma inferência subjetiva referente a cada forófito individual e foi feita de

acordo com a proporção do mesmo colonizada por populações de briófitas. Assim, os

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

forófitos foram classificados nas seguintes categorias de abundância: nula (AB 0) - sem

populações de briófitas; baixa (AB 1) - 20% da área foliar colonizada, em média; média

(AB 2) - 20% a 50% da área foliar colonizada, em média; alta (AB 3) - >50% da área foliar

colonizada, em média.

O material botânico foi examinado em laboratório e a expressão sexual (fertilidade)

foi aferida através de dados de presença-ausência de periantos (porventura de arquegônios e

brácteas periqueciais) e perigônios em hepáticas e esporófitos em musgos. A reprodução

assexuada foi assinalada quando observada a produção de gemas e/ou filídios caducos. A

fertilidade de determinada espécie é expressa em termos de percentagem total de

populações com estruturas reprodutivas sexuadas. Dados sobre dioicicidade e monoicidade

também foram computados para cada espécie com base no material examinado e em

literatura especializada (Bischler 1964; Schuster 1980; Reese 1993; Gradstein 1994; Buck

1998; Reiner-Drehwald e Goda 2000; Gradstein e Costa 2003).

2.3 Análise dos dados

Para testar a influência do tamanho dos fragmentos nas variáveis das briofloras e

evitar pseudo-replicação, estes foram classificados em pequenos (0 – 100 ha), médios (100

– 500 ha) e grandes (>500 ha). A riqueza e a abundância de briófitas foram então

comparadas entre fragmentos, classes de tamanho e classes de distância de borda através de

análises de variância com teste de Kruskall – Wallis e comparações múltiplas com o teste

de Bonferroni (Sokal e Rolf 1999). Visto que há quatro parcelas para cada classe de

distância de borda em cada fragmento, elas não são verdadeiras réplicas e sim sub-amostras

(Zar 1996). Assim, para as análises estatísticas foram utilizados valores médios em cada

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

classe de distância. A relação entre constância nos fragmentos e fertilidade, isto é, número

de fragmentos que determinada espécie coloniza e a sua respectiva fertilidade foi avaliada

através do índice de correlação de Spearman (Sokal e Rolf 1995). Neste teste, espécies com

menos de três assinalamentos foram excluídas para evitar resultados tendenciosos já que

são valores muito pequenos para estimar proporção de populações férteis. Todas as análises

estatísticas foram procedidas no programa STATISTICA 6.0.

Para retratar o padrão de ocupação das espécies em nível de paisagem foram

conjugados dados de freqüência e abundância (grau de cobertura) (Hansson et al. 1992). A

abundância de uma dada espécie (A

) foi aferida conforme a equação A

= Σ (KA

)/ nE,

onde A

é a abundância dos forófitos nos quais a espécie ocorreu, K é um peso que

corresponde à categoria de abundância (variando de um a três, vide categorias de

abundância em “coleta e estimativa dos dados”) e nE é o número total de ocorrências da

espécie. Assim, a abundância no presente estudo abrange não só o número de forófitos

colonizados, mas também o grau de colonização em cada um deles.

Para analisar as tendências nos padrões de ocupação, as espécies foram classificadas

nas categorias satélite, rural, urbana e “core” (Holt et al. 2002). Esta classificação foi

padronizada para o grupo, isto é, foi baseada na média de freqüência e abundância do

conjunto de espécies ocorrentes na EsEc Murici e, portanto, é válida apenas para o presente

estudo. Assim, para qualquer espécie, valores de abundância menores que a média são

considerados baixos e se conjugados com valores de freqüência também abaixo da média

levam à categoria satélite. Representações gráficas foram feitas apenas para as espécies que

ocorreram em pelo menos oito fragmentos.

As relações entre a brioflora e as variáveis ambientais (Tabela 1) foram analisadas

através de uma ordenação gerada pela análise de correspondência canônica (CCA,

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Canonical Correspondence Analysis). Este método de ordenação consiste em sintetizar, em

um gráfico com eixos perpendiculares, a variação multidimensional de um conjunto de

variáveis (Valentin 2001). As variáveis bióticas e ambientais são transformadas em

coordenadas (scores) correspondentes à sua projeção em cada eixo de ordenação

(eigenvector). O autovalor (eigenvalue) é o peso relativo de cada eixo na explicação da

variância total dos dados. Parte-se do princípio de que a variação da vegetação, em termos

de abundância das espécies, está intimamente ligada às variáveis ambientais. Assim, uma

matriz primária contendo os dados de freqüência das espécies de briófitas por fragmento e

uma matriz secundária contendo as variáveis ambientais, todas as variáveis computadas

como quantitativas, foram fornecidas para a análise. Os dados foram log-transformados

para normalizar e reduzir a heterogeneidade de variâncias. Testes de permutações de Monte

Carlo foram feitas para testar a significância do primeiro eixo, usando uma aleatorização

com 99 permutações. As variáveis ambientais não significativas foram excluídas do biplot.

A análise foi procedida no programa PC-ORD 4.10.

3. Resultados

3.1 Riqueza e abundância

A riqueza de briófitas diferiu entre classes de tamanho (Figura 2) e entre fragmentos

(Figura 3) (p < 0,0001), mas não mostrou nenhuma tendência no gradiente de distância de

borda (p = 0,7724) (Figura 4). Fragmentos grandes abrigaram uma riqueza maior que os

médios e pequenos (p < 0,0001), porém os médios e pequenos não diferiram entre si

significativamente (p = 0,1497). A riqueza não apresentou uma tendência linear com o

tamanho de fragmento. Dois fragmentos pequenos (F7 e F9) se destacaram, alcançando

valores próximos ou superiores a alguns fragmentos grandes (Figura 3). De fato, F7 foi o

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

único fragmento dentre os médios e pequenos com o qual a riqueza de F3, mais rico da

área, não diferiu significativamente. Por outro lado, as diferenças entre F7 e os quatro mais

pobres (F5, F6, F8 e F10) foi altamente significativa (p < 0,0001).

Diferenças significativas na abundância de briófitas entre os fragmentos foram

obtidas principalmente na categoria de abundância baixa (AB 1) (Figura 5). A freqüência

desta categoria em F3 foi mais alta que todos os fragmentos (p < 0,0001). As demais

categorias de abundância foram sempre menos freqüentes no ambiente e diferiram apenas

entre F6 e os mais ricos (F1 e F3) (p < 0,05) (Figura 5).

A análise de ordenação explicou nos dois principais eixos 51% da variação dos dados

e mostrou que a área total (plana e superficial), proporção de área nuclear e altitude são os

parâmetros ambientais aparentemente mais favoráveis para riqueza de briófitas em

oposição ao nível de isolamento e proporção de vegetação secundária, que estiveram

associados com os fragmentos mais pobres da área (Figura 6).

3.2 Espécies dióicas versus monóicas

Foram estudadas 871 populações de 61 espécies (53 hepáticas e 8 musgos). Destas

espécies, 51% são autóicas, 39% são dióicas e as demais produzem gametófitos ora

unissexuados ora bissexuados, isto é, podem ser autóicas ou dióicas. Tanto dióicas como

autóicas tiveram representatividade aproximada em termos de número de populações

(assinalamentos), mas estas últimas evidenciaram fertilidade e produção de propágulos

assexuados muito mais frequentemente (Tabela 2) e, ainda assim, não foram mais

constantes nos fragmentos (Figura 7). Fertilidade não foi correlacionada com constância (rs

= 0,1036, p = 0,5858) mas sim com freqüência, independentemente da sexualidade (rs =

0,4421, p = 0,0144), isto é, espécies frequentemente férteis não colonizam necessariamente

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

um maior número de fragmentos mas sim de sítios dentro dos fragmentos. Um retrato da

variação da fertilidade da comunidade inteira ao longo dos fragmentos da EsEc Murici feito

por Alvarenga e Pôrto (in press) constatou que a freqüência absoluta de populações com

expressão sexual e assexual decresce com a perda de riqueza, porém, ocorrendo o inverso

em termos de proporção. Isto significa que ambientes adversos afetam a expressão de

eventos reprodutivos e, ademais, as espécies que persistem nos fragmentos pobres são

justamente as que conseguem se expressar sexualmente mesmo sob tais condições.

Novamente, não houve tendências no gradiente de distância de borda (autóicas, p =

0,6033; dióicas, p = 0,5423). Quando testadas as diferenças na riqueza de autóicas e dióicas

entre os fragmentos, é observado para ambas o padrão encontrado para a comunidade

inteira. No entanto, este padrão muda para diferenças mais atenuadas quando os fragmentos

são comparados em termos de abundância das espécies e as dióicas contribuem mais para

as diferenças significativas.

3.3 Padrões de ocupação

As comunidades dos fragmentos mais ricos alcançaram os maiores valores de

freqüência e abundância, tendo representantes nos quatro padrões de ocupação em F2, F3 e

F7 e no caso de F1, tendo o maior índice de abundância local (Figura 8) pela espécie

Odontolejeunea lunulata. Dentre os demais fragmentos, apenas F5 abrigou uma espécie

“core” (Figura 8), Leptolejeunea elliptica (Tabela 3), ao passo que nos demais foi

observada a perda de representatividade na ocupação. Todas as espécies que ocorreram em

mais de oito fragmentos foram “core” ou rurais nos fragmentos mais ricos (os grandes e

F7), ao passo que aquelas com distribuição restrita na paisagem (registrados para sete ou

menos fragmentos) são geralmente urbanas e satélites mesmo nos fragmentos mais ricos

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

(Tabela 3). Cinco espécies, contudo, foram exceções notórias: Colura tortifolia,

Crossomitrium patrisiae, Cololejeunea obliqua, Diplasiolejeunea brunnea e

Drepanolejeunea mosenii. Estas ocorreram praticamente em apenas F1 e F3 (com mais de

95% dos seus assinalamentos) e tiveram elevada representatividade neles, figurando como

espécies “core”. Ademais, suas populações mostraram estruturas de reprodução sexuada e

assexuada com considerável freqüência (Tabela 3). Todas as demais espécies que

ocorreram em menos de oito fragmentos ocorreram principalmente nos mais ricos (os

grandes e F7) e, com exceção de Lejeunea flava, sempre conjugaram padrão de ocupação

restrito (urbanas ou satélites) com baixas proporções de reprodução sexuada ou assexuada

(Tabela 3, ignorar espécies com menos de três assinalamentos ao comparar proporção de

estruturas reprodutivas, veja “análise de dados”). Mesmo em algumas das espécies

generalistas (presentes em oito ou mais fragmentos) foram observadas perdas em

freqüência e abundância (Figura 9). Essa perda, contudo, não é proporcional ao tamanho e

sim à riqueza dos fragmentos.

4. Discussão

4.1 Efeito de borda e das propriedades da paisagem sobre a comunidade epífila

O tamanho e isolamento de fragmentos florestais explicam melhor a riqueza e

abundância de epífilas que distância de borda nos fragmentos de Floresta Atlântica,

corroborando o observado na Amazônia para a mesma comunidade (Zartman 2003;

Zartman e Nascimento 2006). Tais respostas às propriedades em escala de paisagem e a

falta de tendências no gradiente de distância de borda podem estar indicando que efeitos da

fragmentação em escala local desempenham um papel coadjuvante ou secundário na

explicação da riqueza e abundância de epífilas em comparação a fatores em nível de

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

paisagem. Várias ressalvas a esta conclusão, contudo, se fazem necessárias no presente

estudo. Pelo menos outras três hipóteses alternativas podem explicar parte da

insensibilidade à distância de borda.

Primeiro, em Floresta Atlântica existe o agravante da exploração dos recursos

florestais e a conseqüente depauperação de habitat frequentemente ocorrer de uma forma

difusa, isto é, não necessariamente da borda em direção ao interior de mata (Tonhasca

2005). Isto leva a uma aleatorização de focos de degradação dentro dos fragmentos.

Inclusive, é em razão da facilidade de acesso a sítios longe da borda que fragmentos

pequenos são mais propensos a atividades depredatórias como extração de madeira e caça

(Cullen et al. 2000; Laurence 2002; Tonhasca 2005). A própria EsEc Murici, embora sendo

uma Unidade de Conservação de proteção integral permitida unicamente para pesquisa

científica (Rylands e Brandon 2004), encontra-se sujeita a esse tipo de pressão. A caça e a

extração de madeira costumam ocorrer clandestinamente nos fragmentos da Estação e para

burlar a fiscalização tendem a se concentrar em sítios outros que não a borda (conforme

observações pessoais e informações fornecidas pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente

e dos Recursos Naturais Renováveis – IBAMA, Alagoas). Assim, a definição de efeito de

borda no contexto torna-se demasiado simplificada para os fins. Muitos fatores podem

interferir potencialmente nas respostas à distância de borda, por exemplo, o tipo e o

histórico de exploração do fragmento, idade, fisionomia e orientação da borda e tipo e

manejo da matrix circundante (Murcia 1995; Harper et al. 2004). Na EsEc Murici, apenas

histórico e fisionomia não foram homogeneizados entre as bordas, mas estas podem ter

sido suficientes para explicar parte das respostas obtidas. Uma abordagem mais realística

do efeito borda sobre a brioflora seria obtida com uma prévia análise do gradiente de

microclima propriamente dito.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Uma segunda hipótese é que a extensão do efeito de borda ultrapassa 100 metros para

briófitas. Estudos incluindo uma faixa maior, especialmente para fragmentos grandes,

possivelmente evidenciariam resultados mais fidedignos à definição simplificada de efeito

de borda. A largura do efeito de borda varia substancialmente dependendo do grupo ou

variável abiótica que está sendo analisado (Murcia 1995; Primack e Rodrigues 2001;

Laurence 2002). Por exemplo, em fragmentos da Amazônia, ao passo que a umidade

relativa do ar é alterada no entorno dos primeiros 50 metros, a mortalidade das árvores é

alterada até aproximadamente 300 metros adentro da mata (Laurence 2002). Zartman e

Nascimento (2006) acreditam que é por este motivo que fragmentos de 1 e 10 ha abrigam

riqueza e abundância significativamente menores que a de fragmentos de 100 ha e de

floresta contínua. Tais fragmentos pequenos podem ser funcionalmente áreas de borda em

sua totalidade. Na EsEc Murici, a percentagem de área nuclear mostrou ser importante para

alguns dos fragmentos ricos de acordo com análise de ordenação, embora alguns

fragmentos (F3 e F9) tenham fugido à regra, apresentando uma porção muito pequena ou

nula fora da influência dos 300 metros de borda e, no entanto, ricos em espécies. O fator

que pôde haver compensadoem F3 é o elevado gradiente altitudinal. Os topos de morros

mais elevados comumente recebem maior proporção de precipitação oculta e isso é muito

positivo para briófitas (Richards 1984; Uniyal 1999; Chang et al. 2002; Alvarenga e Pôrto

2007). O caso do fragmento F9, contudo, não parece encontrar explicação nos fatores

abordados neste estudo.

Uma terceira hipótese é a possibilidade das bordas serem seladas visto que as bordas

na EsEc Murici estão formadas a mais de dez anos. Estresses microclimáticos são

claramente importantes durante os primeiro anos após a fragmentação, devido à súbita

incidência de luz, aumento de temperatura e velocidade de ventos e diminuição da umidade

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

relativa do ar, que acarretam mortalidade de árvores de grande porte e um consequente

alteração estrutural e fiosionômica generalizada (Kapos 1989; Laurence et al. 2002;

D’angelo et al. 2004). Após anos livre de ação antrópica, a borda tende a selar pela

proliferação de lianas e sucessoras secundárias, amenizando os gradientes microclimáticos.

4.2 Alterações sobre a estrutura das metapopulações

A redução de tamanho e o isolamento dos fragmentos significam alterações negativas

na disponibilidade e disposição espacial de habitat na paisagem e são limitantes na

dinâmica metapopulacional (Hansson et al. 1992; Söderstrom e Herben 1997). Briófitas

delegam grande parte do sucesso aos eventos de colonização constante de novos sítios e por

isso dependem estritamente de dispersão (Soderstrom e Herben 1997; Stark 2002). A

fragmentação do habitat as afeta neste aspecto em duas escalas: local, com alteração de

microclima e repercussões nas taxas de reprodução (Alvarenga e Pôrto, in press) e regional,

por levar as populações a uma disjunção que inviabiliza o fluxo de diásporos (Zartman e

Shaw 2006). Assim, o controle demográfico das populações na EsEc Murici pode estar

abalado pelo desequilíbrio nas taxas de crescimento (extinção e colonização) e imigração

(Pharo e Zartman 2007).

A expressão sexual e assexual da comunidade como um todo de fato foi minada com

a perda de qualidade de habitat (Alvarenga e Pôrto, in press). As espécies com

representantes em oito ou mais fragmentos também decresceram em proporção de

populações férteis, com exceção apenas de Cololejeunea subcardiocarpa, Lejeunea

caespitosa, Leptolejeunea elliptica e Lejeunea flava (Alvarenga e Pôrto, in press), que

foram indiferentes quanto à expressão sexual e já são apontadas em literatura como

generalistas e indicadoras de ambientes perturbados (Gradstein 1997; Pócs e Tóthméresz

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

1997). Embora a fertilidade não tenha sido correlacionada com constância nos fragmentos,

espécies frequentemente férteis colonizaram um significativo maior número de sítios dentro

dos mesmos. Tendo em mente que as populações férteis de espécies autóicas foram bem

mais freqüentes, foi corroborada a hipótese de que espécies que investem esporadicamente

em reprodução sexuada como as dióicas são mais suscetíveis à alterações na estrutura

metapopulacional. Somando-se a isto, foi verificada que espécies dióicas contribuem mais

para as diferenças significativas na abundância da comunidade como um todo entre os

fragmentos. Esta conclusão se aplica, contudo, apenas em uma escala local (dentro dos

fragmentos) e não em escala regional (na paisagem, no número de fragmentos colonizados),

mas já fornece subsídio suficiente para incorporar os argumentos em prol da necessidade de

preservação do habitat para a persistência das epífilas em Floresta Atlântica. Löbel et al.

(2006) também comprovaram que espécies dióicas em uma floresta temperada, que se

dispersavam principalmente por propágulos assexuais, via de regra maiores e de menor

alcance que os sexuais, possuíam ocupação mais restrita na paisagem. Eles detectaram

pouca influencia da conectividade sobre a abundância destas espécies e atentam para o fato

de que o “efeito de resgate”, que postula a dependência da dispersão para a manutenção do

equilíbrio dinâmico das metapopulações, desempenha um papel ínfimo na manutenção das

mesmas.

O déficit de eventos reprodutivos pode ser uma das causas das alterações observadas

nos padrões de ocupação das espécies. As comunidades dos fragmentos mais ricos

alcançaram os maiores valores de freqüência e abundância ao passo que nos demais foi

observada a diminuição de ocupação. Apenas as espécies com elevada freqüência nos

fragmentos ricos e provavelmente mais preservados colonizaram mais de oito fragmentos.

Particularmente as espécies urbanas foram restritas aos fragmentos mais ricos da área e isto

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

sugere novamente que processos em escala local ocorrem primeiramente àqueles em escala

regional. Isto procede, pois a alteração de microclima decorrente da fragmentação e perda

de habitat não leva à extinção súbita das populações, mas sim gradual, com uma precedente

perda de abundância local (Alvarenga e Pôrto 2007).

As exceções na relação entre nível de colonização na paisagem e padrão de

ocupação nos fragmentos preservados, a saber, Colura tortifolia, Crossomitrium patrisiae,

Cololejeunea obliqua, Diplasiolejeunea brunnea e Drepanolejeunea mosenii, que

mostraram elevada fertilidade e foram abundantes, porém exclusivas de fragmentos

preservados, sugere que outros aspectos à parte de abundância e fertilidade, não

mensurados no presente estudo, certamente limitam a dinâmica metapopulacional. Eles são

competição, taxas de crescimento, colonização, extinção, tamanho de diásporos,

estabelecimento de diásporos e tolerância ambiental (Söderstrom e Herben 1997). Para

ilustrar, na EsEc Murici, Harpalejeunea stricta mostrou baixas percentagens de reprodução

sexuada e assexuada, mas esteve presente em oito fragmentos. O caráter generalista e

pioneiro que deve lhe dar resistência a distúrbios ambientais suporta este resultado

(Schuster 1992). Um outro exemplo foi dado por Söderström (1989) que encontrou duas

espécies “core”, Pitilidium pulcherrimun (G.Web.) Vainio e Tetraphis pellucida Hedw.,

caracterizam-se por produzir muitos esporos, porém grandes e com baixa probabilidade de

alcance a longas distâncias. No entanto, ambas mostraram insensibilidade a flutuações nos

parâmetros ambientais, sugerindo estabilidade e resistência a distúrbios.

5. Conclusões

O fato de tamanho e isolamento ter explicado melhor as variações na riqueza e

abundância de epífilas que a distância de borda pôde ser devido a aspectos não mensurados

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

no presente estudo. Assim, ele não indica que o grupo está livre do efeito de borda, apenas

aponta para a necessidade de uma definição e uma metodologia mais minuciosas. É

possível que qualidade de habitat não esteja vinculada à distância de borda, pois quando ela

foi aferida em nível de fragmento (proporção de vegetação secundária) mostrou certa

importância nos resultados na análise de ordenação. Contudo, medidas diretas de

microclima se fazem ainda necessárias para conclusões mais precisas.

A falta de respostas ao gradiente de borda remete a outro aspecto importante. Ele

pode estar indicando que os efeitos da fragmentação em escala local desempenham um

papel coadjuvante ou secundário na brioflora após determinado tempo decorrido. Este

tempo, conforme lançado em uma das hipóteses para a insensibilidade da brioflora, pode

levar ao selamento da borda, mas os efeitos negativos da fragmentação perduram por mais

tempo em cenários onde o isolamento de manchas de habitat é irreversível e as populações

exibem dinâmica metapopulacional. É possível que o presente estudo tenha retratado este

estágio sucessional, onde aspectos locais já não impactam a brioflora com a mesma clareza

que o isolamento. A flora de cada fragmento aparentemente já divergiu para estados de

conservação distintos, porém homogêneos nos próprios fragmentos.

Portanto, o presente estudo acresce o suporte empírico para uma visão mais ampla e

realista dos efeitos da fragmentação e perda de habitat. Em grupos que exibem estrutura

metapopulacional os efeitos são negativos e longo-temporais. Ações de prospecção de áreas

prioritárias para conservação devem levar em consideração tanto a área de habitat

remanescente como também a conectividade entre as diversas manchas em que ela se

distribui na paisagem.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Agradecimentos

As autoras agradecem ao Dr. Adalberto Santos, da Universidade de Viçosa.e ao Dr. Ary

Teixeira Oliveira Filho, da Universidade Federal de Lavras, pelas contribuições nas

análises estatísticas. Este estudo teve apoio financeiro da Fundação O Boticário de Proteção

à Natureza e do Conselho Nacioanl de Desenvolvimento Científico e Teconológico, e do

Conselho Nacioanl de Pesquisa e Desenvolvimento – CNPq e foi desenvolvido conforme

as normas e com as devidas licenças do Ministério do Meio Ambiente – MMA e do

Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis – IBAMA.

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TABELAS E FIGURAS

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Tabela 1. Propriedades dos fragmentos florestais estudados na EsEc Murici, Alagoas.

Frag.

Á. Plana

(ha)

Área superficial

(ha)

Surf ratio

Área nuclear

(ha)

Área nuclear

(%)

Altitude

Média

(m)

Vegetação

secundária

(ha)

Vegetação

secundária (%)

Índice de

proximidade

Índice de

forma

F1 2628.629 3000.336 1.141 1153.422 43.879 389.114 227.462 7.581 624.232 3.746

F2 854.478 910.750 1.066 61.138 7.155 288.708 191.438 21.020 34653.445 4.475

F3 504.058 597.940 1.186 0.719 0.143 318.888 110.583 18.494 184746.811 4.181

F4 356.894 377.007 1.056 128.639 36.044 266.288 55.114 14.619 99989.729 1.572

F5 296.503 313.037 1.056 0.243 0.082 361.818 40.856 13.052 28191.976 3.811

F6 236.525 252.083 1.066 17.336 7.329 280.362 19.567 7.762 6804.715 2.233

F7 84.550 90.670 1.072 6.170 7.298 417.977 13.719 15.131 40125.462 1.401

F8 80.735 87.428 1.083 0.000 0.000 247.872 23.315 26.668 1954.49 2.054

F9 25.771 26.564 1.031 0.000 0.000 338.349 6.519 24.542 519.255 1.680

F10 22.976 23.834 1.037 0.000 0.000 141.184 7.688 32.257 87.354 1.440

1. Área plana - Área em um plano bidimensional.

2. Área superficial - Área em um plano tridimensional correspondente à área superficial real

3. Surf ratio - Medida da rugosidade do terreno. Quanto maior o índice, mais acidentado e maior a variação da elevação do fragmento. Esta métrica

é biologicamente significativa para a quantificação de microhabitats em cada fragmento.

4. Área nuclear - Área remanescente após remoção de 300 metros de borda.

5. Altitude média - Medida através da média do valor de altitude de cada pixel do modelo de elevação relativo ao fragmento.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

6. Vegetação secundária – Medida a partir de uma classificação não-supervisionada com ênfase na estrutura da vegetação remanescente em áreas

primárias e secundárias.

7. Índice de proximidade – Medida da razão entre a área do fragmento pelo quadrado da distância mais próxima aos fragmentos dentro do raio de

busca. Quando o índice é zero, não existem fragmentos dentro do raio de busca. O índice aumenta quanto mais e maiores forem os fragmentos

dentro da área de busca.

8. Índice de forma - Razão entre o perímetro do fragmento e o perímetro mínimo de um fragmento com a mesma área (um círculo perfeito). O

índice alcança um mínimo de 1 caso o fragmento tenha uma forma circular perfeita e se distancia de 1 quanto mais irregular sua forma. Valores

altos geralmente indicam um baixo percentual de área núcleo.

Tabela 2. Proporção (%) de populações observadas com estruturas sexuadas (esporófitos, periantos e perigônios) e assexuadas

(propágulos) e freqüência (assinalamentos) das espécies de briófitas ocorrentes na EsEc Murici, Alagoas.

ESPÉCIES ESPORÓFITOS PERIANTOS

ANTERÍDIOS

PROPÁG. ASSEXUADOS ASSINAL.

Autóicas 47.92 47.92 31.60 59.84 386

Dióicas 13.77 13.22 6.33 4.40 363

Autóicas ou monóicas 17,21 17,21 9,83 0,08 122

Todas 29,39 29,16 18,03 28,47 871

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Tabela 3. Padrões de ocupação, proporção (%) de estruturas sexuadas e assexuadas, freqüência e constância (nº de fragmentos colonizados) das

espécies de briófitas ocorrentes na EsEc Murici, Alagoas. Os fragmentos são listados em ordem decrescente de riqueza e as espécies em ordem

decrescente de constância. Os padrões são “core” (C), rural (R), urbana (U) e satélite (S).

ESPÉCIE F3

F10

E. sexuadas E. Assexuadas Freqüência

Constância

Microlejeunea epiphylla Bischl. C R C R R R U R S S 14.63 0.00 82 10

Cololejeunea subcardiocarpa Tixier C R R R S R S R R S 88.18 100.00 110 10

Lejeunea caespitosa Lindenb. R R C R R R S S S - 29.69 3.13 64 9

Drepanolejeunea fragilis Bischl. R R C R R R U S S - 21.05 0.00 76 9

Cheilolejeunea rigidula (Mont.) R. M. Schust. R R C R S R U - S S 21.74 4.35 46 9

Leptolejeunea elliptica (Lehm. & Lindeb.) Schiffn. C R R R R S C S S - 27.27 0.00 88 9

Harpalejeunea stricta (Lindenb. & Gottsche) Steph. C R C C S S U U - - 8.89 0.00 45 8

Aphanolejeunea truncatifolia Horik. C R R R - S S S S - 33.33 100.00 36 8

Diplasiolejeunea cavifolia Steph. U U U S S U U - - - 58.82 100.00 17 7

Diplasiolejeunea rudolphiana Steph. U S U R S S U - - - 50.00 100.00 16 7

Lejeunea flava (Sw.) Nees C S R R S - U U - - 34.21 2.63 38 7

Syrrhopodon parasiticus (Sw. ex Brid.) Paris U S S U S S - - - - 0.00 0.00 13 6

Rectolejeunea berteroana (Gottsche ex Steph.) A. Evans R R C S R S - - - - 13.51 0.00 37 6

Frullania caulisequa (Nees) Nees U R U S - S - - - - 0.00 0.00 14 5

Ceratolejeunea guianensis (Nees & Mont.) Steph. S S S S S - - - - - 0.00 0.00 9 5

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

ESPÉCIE F3

F10

E.sexuadas E. Assexuadas Frequencia

Constância

Ceratolejeunea cornuta (Lindenb.) Schiffn. S S S - S - U - - - 18.18 0.00 11 5

Lopholejeunea subfusca (Nees) Schiffn. - U U S S S - - - - 0.00 0.00 8 5

Lejeunea laetevirens Nees & Mont. U - - S S S - - - - 16.67 0.00 6 4

Cheilolejeunea adnata (Kunze) Grolle - U S S S - - - - - 10.00 0.00 10 4

Ceratolejeunea fallax (Lehm. & Lindenb.) Bonner - U C - - S - U - - 0.00 0.00 8 4

Anoplolejeunea conferta (Meissn.) A. Evans U S S - - - - - - - 33.33 33.33 3 3

Meteoridium remotifolium (Müll. Hal.) Manuel U R - - - - U - - - 0.00 0.00 9 3

Ceratolejeunea cubensis (Mont.) Schiffn. U - - U S - - - - - 0.00 25.00 4 3

Drepanolejeunea mosenii (Steph.) Bischl. C S - - - S - - - - 35.71 0.00 14 3

Crossomitrium patrisiae (Brid.) Müll. Hal. C S - - S - - - - - 14.29 35.71 14 3

Diplasiolejeunea brunnea Steph. C R - - S - - - - - 90.00 100.00 20 3

Symbiezidium barbiflorum (Lindenb. & Gottsche) A. Evans - U U - - S - - - - 0.00 0.00 4 3

Cololejeunea obliqua (Nees & Mont.) Schiffn. - C - - S - - U - - 43.75 100.00 16 3

Aphanolejeunea camillii (Lehm.) R.M. Schust. U U - - - - - - - - 0.00 100.00 2 2

Leucolejeunea xanthocarpa (Lehm. & Lindenb.) A. Evans U - U - - - - - - - 0.00 0.00 2 2

Ceratolejeunea laetefusca (Austin) R.M. Schust. U - - - - S - - - - 50.00 50.00 2 2

Aphanolejeunea asperrima Steph. U - S - - - - - - - 0.00 75.00 4 2

Cheilolejeunea holostipa (Spruce) Grolle & R.-L. Zhu - U - - - S - - - - 0.00 0.00 2 2

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

ESPÉCIE F3

F10

E.sexuadas E. Assexuadas Frequencia

Constância

Frullania kunzei (Lehm. & Lindenb.) Lehm. & Lindenb. - S - - - S - - - - 0.00 0.00 2 2

Cololejeunea cardiocarpa (Mont.) A. Evans - - - S - - - - - S 100.00 100.00 5 2

Colura tortifolia (Nees & Mont.) Steph. C - - - - - - - - - 40.00 100.00 5 1

Neckeropsis disticha (Hedw.) Kindb. U - - - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Metzgeria myriopoda Lindb. U - - - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Metzgeria dichotoma (Sw.) Nees U - - - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Lejeunea quinqueumbonata Spruce U - - - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Lejeunea grossitexta (Steph.) E. Reiner & Goda U - - - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Cyclolejeunea luteola (Spruce) Grolle U - - - - - - - - - 100.00 100.00 1 1

Vitalianthus bischlerianus (Pôrto & Grolle) R.M. Schust. &

Giacontti

S - - - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Metzgeria albinea Spruce S - - - - - - - - - 0.00 0.00 2 1

Lejeunea filipes Spruce S - - - - - - - - - 100.00 0.00 1 1

Odontolejeunea lunulata (Weber) Schiffn. - U - - - - - - - - 100.00 100.00 1 1

Neurolejeunea breutelli (Gottsche) A. Evans - U - - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Diplasiolejeunea latipuensis Tixier - U - - - - - - - - 100.00 100.00 1 1

Cyclolejeunea convexistipa (Lehm. & Lindenb.) A. Evans - S - - - - - - - - 0.00 100.00 1 1

Calymperes afzellii Swartz - - - - S - - - - - 0.00 0.00 1 1

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

ESPÉCIE F3

F10

E.sexuadas E. Assexuadas Frequencia

Constância

Sematophyllum subpinnatum (Brid.) E. Britton - - - - S - - - - - 0.00 0.00 2 1

Rectolejeunea flagelliformis Evans - - - - S - - - - - 100.00 0.00 1 1

Pycnolejeunea contigua (Nees) Grolle - - - S - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Pilosium chlorophyllum (Hornsch.) Müll. Hal. - - - - - S - - - - 0.00 0.00 1 1

Harpalejeunea oxyphylla (Nees & Mont.) Steph. - - S - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Frullania riojaneirensis (Raddi) Angstr. - - - S - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Drepanolejeunea campanulata (Spruce) Steph. - - U - - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Cololejeunea lanciloba Steph. - - - U - - - - - - 100.00 100.00 1 1

Cheilolejeunea trifaria (Reinw. et al.) Mizut. - - - - - - U - - - 0.00 0.00 1 1

Caudalejeunea lehmaniana (Gottsche) A. Evans - - - S - - - - - - 50.00 0.00 2 1

Calymperes palisotii Schwägr. - - - S - - - - - - 0.00 0.00 1 1

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figura 1. Localização dos fragmentos florestais da EsEc Murici. Os números dos

fragmentos são atribuídos em ordem decrescente de tamanho. A linha em cinza demarca a

área legalmente incluída na EsEc Murici.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Grande Médio Pequeno

Classe de tamanho

Riqueza

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9 F10

Fragmento

Riqueza

Figura 2. Riqueza média (

∓

EP) de briófitas epífilas das classes de tamanho de fragmento

obtidas na EsEc Murici, Alagoas.

Figura 3. Riqueza média (

∓

EP) de briófitas epífilas dos fragmentos estudados na EsEc Murici,

Alagoas.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figura 4. Riqueza média (∓ EP) de briófitas epífilas das classes de distância de borda os

fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas.

1 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

Distância de borda (m)

Riqueza

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Frequnência

Abundância 1 Abundância 2 Abundância 3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 2 3 4 5 6 7 8 910 10

Fragmentos

Frequnência

Abundância 1 Abundância 2 Abundância 3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 2 3 4 5 6 7 8 910 10

Fragmentos

Figura 5. Freqüência média (∓ EP) das classes de abundância das briófitas epífilas registradas nos

fragmentos da EsEc Murici, Alagoas.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figura 6. Diagrama da Análise de Correspondência Canônica (CCA) baseado na composição de

espécies de briófitas epífilas e nas métricas da paisagem dos fragmentos estudados da EsEc Murici,

Alagoas. Valores em parênteses correspondem ao tamanho dos fragmentos (ha) e as variáveis que

mostraram influência significativa foram área plana (Áreapl), área superficial (Áreasup), proporção

de área nuclear (Áreanuc%), proporção de vegetação secundária (Vegsec%), isolamento (Isolam) e

altitude média (Altitude). Eigenvalues: eixo 1 = 0.291, eixo 2 = 0.104. Explicação cumulativa em

percentagem explicada pelos dois eixos = 50.9.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

Número de fragmentos

Número de espécies

Autóicas

Dióicas

Figura 7. Distribuição das espécies de briófitas epífilas em intervalos de constância (número de

fragmentos colonizados) na EsEc Murici, Alagoas.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figura 8. Padrões de ocupação registrados nas comunidades de briófitas epífilas dos fragmentos

estudados da EsEc Murici, Alagoas. Cada círculo indica uma espécie e aumenta sua dimensão

quando espécies se somam. As linhas tracejadas indicam a média de freqüência e abundância. Os

quadrantes (em sentido horário) significam padrão urbano (1º quadrante, acima à esquerda), “core”

(2º), rural (3º) e satélite (4º). O fragmento F6 foi excluído por apresentar apenas quatro espécies

sobrepostas na reprsentação gráfica, todas satélites.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Figura 9. Alterações nos padrões de ocupação das espécies de briófitas epífilas constantes

em oito ou mais fragmentos na EsEc Murici, Alagoa. Os padrões são “core” (C), Rural (R),

Urbana (U) e satélite (S).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

6. MANUSCRITO 3

IMPACTOS DA PERDA DE HABITAT SOBRE A ESTRUTURA ESPACIAL DE

EPÍFITAS: UMA INFERÊNCIA A PARTIR DO GRADIENTE VERTICAL DE

BRIÓFITAS EM FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA

____________________

RTIGO A SER ENVIADO AO PERIÓDICO

ONSERVATION

IOLOGY

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Impactos da perda de habitat sobre a estrutura espacial de epífitas: uma inferência a

partir do gradiente vertical de briófitas em Floresta Atlântica brasileira

Lisi D.P. Alvarenga

∗§

e Kátia C. Pôrto

∗

Resumo. A distribuição vertical de riqueza, abundância e composição de briófitas epífitas

foi estudada em fragmentos de Floresta Atlântica brasileira com diversos estados de

conservação pertencentes à Estação Ecológica Murici (9º S, 35º W) com o objetivo de

comparar tanto a variação horizontal (entre sítios) como a vertical (entre alturas de

forófitos) e testar hipóteses concernentes à vulnerabilidade diante da perda de habitat

vinculada à amplitude de nicho. Em um mesmo número de forófitos, quatro remanescentes

conservados abrigaram uma riqueza total praticamente três vezes superior aos cinco menos

conservados. Epífitas não chegaram a colonizar sequer troncos inferiores na maioria dos

fragmentos não conservados, ficando restritas às bases com comunidades bastante

descaracterizadas em seu componente florístico, isto é, fortemente dominadas por espécies

generalistas e xerófitas, ao passo que 95% das espécies típicas de sombra foram confinadas

aos fragmentos conservados. Somando-se isto ao fato de que houve uma grande

similaridade do dossel dos fragmentos conservados com o sub-bosque dos não

conservados, os resultados sugerem que a perda de habitat leva a um deslocamento das

guildas típicas de sol do dossel para o sub-bosque. Isto esclarece eventos precedentes à

extinção, resultado culminante da fragmentação e perda de habitat, de grupos biológicos em

ecossistemas florestais. Ademais, mostra que remanescentes florestais capazes de abrigar

floras epífitas ricas até o dossel possuem mais de 300 ha, o que está longe de ser um

tamanho comum Aos remanescentes de Floresta Atlântica brasileira e, portanto, reforça a

necessidade de conservação dos poucos que ainda alcançam tais marcas.

Palavras – chave: Guildas, conservação de epífitas, florestas tropicais, grupos ecológicos,

comunidades de dossel

∗

Endereço: Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botânica, Laboratório Biologia de

Briófitas, CCB, Av. Prof. Moraes Rêgo, s/n, Cidade Universitária, CEP 50670-901 - Recife, PE, Brasil.

Email para correspondência: lisidamaris@yahoo.com.br

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Abstract. The vertical distribution of richness, abundance and composition of epiphyte

bryophytes was studied in fragments in different conservation degrees of Brazilian Atlantic

rain forest belonged to Murici Ecological Station (9º S, 35º W) with the aim to compare

horizontal (among sites) as well as the vertical (among phorophytes heights) turnover and

to test hypothesis based on niche breadth vulnerability. In the same number of phorophytes,

four conserved fragments sheltered nearly three times more species than five less conserved

ones. Epiphytes have not colonized even inferior trunks in the majority of not conserved

fragments, being restricted to the bases with communities deprived of characteristics in its

floristic component because of strong dominance of xerophitic and generalist species, while

95% of the shade typical species were confined to the conserved fragments. Adding this to

the great similarity of preserved fragments canopy and undestorey of disturbed ones, the

results suggest that the habitat loss leads to a displacement of typical sun guilds from the

canopy to low forest strata. This clarifies preceding events to extinctions, the culminating

consequence of the habitat loss, of biological groups in forest ecosystems. In addition, the

fragments forest capable to harbor rich epiphytes flora up to the canopy possess more than

300 ha, which is distant of being a common size in the Brazilian Atlantic rain forest

remnants. Therefore, these results strengthen the need of conservation of the few ones that

still reach such marks.

Keywords: Guilds, epiphytes conservation, tropical rain forest, functional groups, canopy

communities

Introdução

Epífitas e funções no ecossistema

O epifitismo é um hábito marcadamente presente nas florestas tropicais e é

desenvolvido principalmente por orquídeas, bromélias, aráceas, briófitas e pteridófitas que

colonizam vastas superfícies dos troncos, ramos e lianas lenhosas desde o sub-bosque até o

dossel da floresta (Richards 1984; Benzing 1995). Elas são adaptadas à vida acima da

camada do solo e dependem diretamente da umidade atmosférica e da água proveniente de

precipitação interna, isto é, da água da chuva que escorre pela vegetação e remove por

lixiviação elementos nutrientes (Tonhasca 2005). Visto que em florestas tropicais são

registradas as mais elevadas taxas de precipitação e umidade relativa do ar, as epífitas são

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

largamente favorecidas e constituem um componente importante destes ecossistemas,

chegando a representar, por exemplo, desde um quarto até a metade da flora vascular

(Benzing 1990) sem mencionar as criptógamas avasculares que perfazem um substancial

contingente da biomassa total, especialmente em florestas montanas (Richards 1984).

Epífitas desempenham um importante papel ecológico. Elas contribuem no balanço

hídrico e na captação e retenção de nutrientes atmosféricos, particularmente nitrogênio

(Coxson & Nadkarni 1995; Rhoades 1995) e proporcionam hábitats para inúmeros

microorganismos (Richards 1984), são apreciadas em propósitos medicinais, agriculturais e

horticulturais (Benzing 1990; Barthlott et al. 2001), além de serem excelentes

bioindicadores de alterações microclimáticas (Hallinbäck & Hodgetts 2000; Nadkarni &

Solano 2002).

Briófitas epífitas formam vastos tapetes quando em condições favoráveis e devido à

ausência de cutícula epidérmica absorvem rapidamente fluidos do meio externo,

contribuindo consideravelmente para a incorporação de água e nutrientes, já tendo sido

registradas taxas de 81% e 50%, respectivamente, da fixação total (Veneklaas et al. 1990;

Chang et al. 2002). A ecofisiologia de alguns táxons em particular lhes permite tolerar

ciclos de dessecação e re-hidratação ou mesmo a retardá-los e assim crescer sobre

substratos expostos e pobres em nutrientes e facilitar a fixação de outras plantas, iniciando

uma sucessão que pode culminar numa rica biota de epífitas vasculares (Uniyal 1999;

Benzing 1990). A biota também enriquece em microorganismos e pequenos vertebrados

que se alojam, ovodepositam e porventura se nutrem das briófitas (Rhoades 1995; Uniyal

1999). Assim, a integridade da brioflora epífita é fundamental na manutenção dos processos

bióticos e abióticos de ecossistemas tropicais.

Disposição espacial de epífitas e perda de habitat

Epífitas fanerógamas são mais bem representadas a partir das primeiras

ramificações dos forófitos devido a restrições impostas principalmente pelo próprio porte

(Benzing 1995; ter Steege & Cornellissen 1989) ao passo que pteridófitas e briófitas,

quando em condições propícias, são abundantes em toda a extensão dos mesmos (Tryon &

Tryon 1982; Rhoades 1995). Ao longo desta extensão são claras as mudanças gradativas na

riqueza, composição e abundância das floras. Táxons umbrófilos, como Calymperes spp.,

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

mostram preferência por sítios sombreados e úmidos da base ao passo que táxons xerófitos,

como Frullania spp. e Macromitrium spp., colonizam o dossel, muitas vezes formando

comunidades (sinúsias) bem delimitadas (Cornelissen & ter Steege 1989; Leerdam &

Veneklaas 1990).

A fragmentação e a perda de habitat têm sido apontadas como as principais ameaças

à biodiversidade nos ecossistemas florestais (Laurence 1999). Ao longo do processo de

alterações sinérgicas decorrentes da fragmentação, a biota pode convergir para uma

composição taxonômica pouco similar àquela original. A grande maioria dos

remanescentes de Floresta Atlântica, por exemplo, caem em faixas de conformação na

paisagem (fragmentos pequenos, irregulares e isolados) vinculadas a alterações drásticas de

fisionomia e composição do componente arbóreo (Ranta et al. 1998; Tabarelli et al. 1999;

Fahrig 2001, 2003; Hill e Curran 2003; Oliveira et al. 2004). Estas alterações por sua vez

repercutem numa perda de quantitativa e qualitativa de habitat para as epífitas, isto é, perda

física de substratos disponíveis (Barthlott et al. 2001) e alteração de microclima e

disponibilidade fisiológica dos substratos (Kapos 1989; Barthlott et al. 2001; Padmawathe

et al. 2004).

Vários estudos têm documentado a perda de riqueza e abundância e a alteração

composicional decorrentes de perturbações antrópicas em epífitas vasculares (Hietz-Seifert

et al. 1996; Barthlott et al. 2001; Nadkarni & Solano 2002; Padmawathe et al. 2004; Wolf

2005). Porém criptógamos de dossel, principalmente em florestas tropicais, são muito

menos investigados (Rhoades 1995). Estudos com briófitas epífitas que incluem apenas o

sub-bosque têm sido esclarecedores no âmbito da conservação em paisagens fragmentadas

e antropizadas (Snäll et al. 2003; 2004; 2005; Löbel et al. 2006; Alvarenga & Pôrto 2007).

Entretanto, incorporar os estratos superiores pode fornecer retratos mais verossímeis dos

processos ecológicos alterados. Cornelissen & ter Steege (1989), Cornelissen & Gradstein

(1990), Montfoort & Ek (1990) e Costa (1999) comprovaram a elevada riqueza que o

dossel em florestas tropicais de terras baixas pode abrigar, podendo ser até 50% da

brioflora exclusiva deste estrato (Cornelissen & Gradstein 1990), e assim a riqueza pode

estar sendo subestimada em estudos convencionais que exploram apenas o sub-bosque, ao

menos no caso de florestas relativamente conservadas (Gradstein 1995).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Dentre os principais estudos realizados com briófitas em gradiente vertical

(Cornelissen & ter Steege 1989; Cornelissen & Gradstein 1990; Montfoort & Ek 1990;

Wolf 1995; Costa 1999; Acebey et al. 2003) apenas Costa (1999) e Acebey et al. (2003)

abordaram aspectos diretamente relacionados com conservação, e dentre as epífitas

vasculares, os estudos têm se concentrado em comparações horizontais, ou seja, entre sítios.

Portanto, alterações na estrutura espacial incluindo o gradiente vertical de epífitas ainda

representa uma vasta arena para incrementar a fundamentação da ecologia da conservação

de epífitas. Acebey et al. (2003) sugerem que a amplitude de nicho relacionada à

distribuição vertical (sub-bosque, subdossel e dossel) de briófitas pode ser um ótimo

parâmetro para determinar a vulnerabilidade das espécies epífitas diante das mudanças no

habitat. Isto pode esclarecer quais são as modificações no nicho realizado de espécies

diante das perturbações no habitat e pode acrescer o suporte empírico para ações

conservacionistas.

Objetivos

O presente estudo consistiu de uma análise do gradiente vertical de briófitas epífitas

em remanescente de Floresta Atlântica brasileira com diversos estados de conservação. O

grau de conservação dos fragmentos foi aferido principalmente através de métricas de

paisagem e dados cartográficos. O objetivo foi comparar tanto a variação horizontal (entre

sítios) como a vertical (entre alturas de forófitos) para testar as hipóteses sobre amplitude

de nicho, isto é, para saber se espécies com nichos menores (especialistas) e típicos de

florestas maduras (por exemplo, afins de ambientes sombrios e úmidos) são as primeiras a

desaparecer em fragmentos menos conservados e se o sub-bosque destes passa a

corresponder a ambientes naturalmente mais inóspitos, como por exemplo o dossel de

fragmentos conservados.

Metodologia

Área de estudo

A brioflora epífita foi inventariada em nove fragmentos de Floresta Atlântica

brasileira pertencentes à Estação Ecológica (EsEc) Murici, Alagoas – Nordeste do Brasil

(9º S, 35º W) (Fig. 1), considerada uma das áreas mais importantes e prioritárias para a

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

conservação da Biodiversidade do Brasil (Brasil - MMA 2000). A reserva situa-se numa

área com clima quente e úmido com distinção apenas entre estação seca e chuvosa e possui

precipitação e temperatura anual média de 2167,7 e 24°C, respectivamente (Instituto

Nacional de Meteorologia, dados referentes aos últimos 30 anos). A área vem sofrendo

considerável pressão antrópica (Fig. 1b) e fornece um bom cenário para se avaliar impacto

da perda de habitat sobre epífitas.

Estimativa da perda de habitat

A partir de um mosaico montado de fotografias aéreas tiradas em 2002,

georeferenciado com base no datum SAD 69 e criado no software ERDAS® 8.6 e mapas

elaborados com o software Arcview 3.2a (M. Dantas de Paula, dados não publicados)

foram selecionados nove fragmentos florestais da EsEc Murici para o presente estudo (Fig.

1). As métricas de paisagem e análises cartográficas (Tabela 1) incluem parâmetros

diretamente indicativos de perda de habitat e pressão antrópica (área total, isolamento,

matriz circundante, forma, área nuclear livre de influência de borda e proporção de

vegetação secundária dos fragmentos) (Ranta et al. 1998; Fahrig 2001, 2003; Hill e Curran

2003) e parâmetros de relevância para briófitas (altitude e topografia) (Gradstein et al.

2001). A matriz circundante foi determinada por uma classificação supervisionada em uma

imagem SPOT 4 de Dezembro de 2003, com base em pontos de controle GPS coletados em

campo. As classes de uso da terra foram “Mata”, “Cana-de-açúcar”, “Pasto”, “Água”,

“Construções” e “Uso misto” (Fig. 1). A classificação foi realizada no ERDAS 8.6 usando

o algoritmo de máxima verossimilhança.

Os fragmentos foram enumerados em ordem decrescente de tamanho porque esta

métrica apresentou correlação com os principais atributos indicativos de grau de

conservação e com parâmetros de relevância para briófitas (Fig. 2) (para a relação entre

fragmentação e perda de habitat veja Fahrig 2001 e 2003). Apenas o índice de forma mostra

uma tendência contrária ao esperado, isto é, os maiores fragmentos da área foram também

os mais irregulares. No entanto, este índice tem se mostrado irrelevante em estudos

adicionais com briófitas na EsEc Murici (Pôrto et al., dados não publicados) e sequer é

correlacionado com proporção de área nuclear (coeficiente de correlação de Pearson r =

0,4091; p = 0.2742). Por conseguinte, apenas área nuclear, vegetação secundária e

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

isolamento foram selecionados e plotados para ilustrar o grau de conservação (Fig. 3). Os

fragmentos acima da linha de tendência (F1 – F4) na Fig. 3 foram tomados como modelo

(serão chamados doravante de fragmentos conservados ou grupo 1) e contrastados com os

demais (não conservados ou grupo 2) quanto ao gradiente vertical de riqueza, abundância e

composição de brioflora.

Coleta e estimativa dos dados florísticos

Em cada fragmento foi feito um reconhecimento prévio para localização de árvores

colonizadas por briófitas até pelo menos as primeiras ramificações no dossel e com textura

do tronco semelhante (árvores do tronco liso foram evitadas). Este reconhecimento foi

concomitante a um inventário mais extenso do sub-bosque onde foram medidos aspectos da

fisionomia arbórea, incluindo a altura. Após a seleção dos forófitos, foram coletadas

briófitas epífitas ao longo de toda extensão de seis árvores em cada um dos dois maiores

fragmentos (F1 e F2) e quatro árvores nos demais, totalizando 40 árvores (Gradstein et al.

1996), exatamente 20 forófitos nos fragmentos conservados e 20 nos não conservados.

O acesso ao dossel foi obtido através de técnicas verticais com cordas simples e

acensores (single rope techniques - STR) (Moffett & Lowman 1995). Plots de 10 a 30 cm²

(Gradstein et al. 1996) foram coletados em toda a circunferência em seis zonas: 0-2m

(base), 3-10m (tronco inferior), 11-15m (tronco médio), 15 – 20m (tronco superior) e acima

de 20m (dossel) (as alturas se baseiam nas métricas do componente arbóreo da EsEc

Murici). Briófitas em dossel médio e externo foram praticamente ausentes na EsEc Murici.

Em cada zona foi estimada a abundância ou grau de cobertura de briófitas através de

uma inferência subjetiva d a proporção do substrato colonizada por populações de briófitas.

Assim, as abundâncias dos níveis foram classificadas em nula (sem populações de

briófitas); baixa (20% da área colonizada); média (20% a 50% da área colonizada); alta

(>50% da área colonizada). Visto que é uma classificação subjetiva, os valores atribuídos

variaram apenas de zero a três. Para as análises onde a abundância por espécie foi

requerida, o valor do plot foi atribuído para cada espécie registrada nele. Assim, a

abundância total de uma espécie foi obtida com a soma dos valores que lhe foram

atribuídos.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Análise de dados

As espécies foram classificadas quanto à tolerância a incidência solar (típicas de

sombra, de sol e generalistas) através da própria experiência das autoras e de literatura

especializada. Índices de similaridade de Bray-Curtis foram calculados a partir de matrizes

de freqüência das espécies no software PRIMER 5.1.2 (Clarke & Warwick 1994). Para a

expressão gráfica foram plotadas as distâncias ranqueadas, semelhantes àquelas utilizadas

em ordenações como NMS (Nonmetric Multidimensional Scaling) (Clarke & Warwick

1994) para clareza da distância relativa dentro do conjunto de plots, embora os índices de

similaridade reais tenham sido também analisados.

A abundância e a riqueza da brioflora total e dos grupos ecológicos foram

comparadas entre fragmentos e entre níveis de altura em valores absolutos e valores médios

(por unidade amostral). Por falta de replicação, testes estatísticos não foram aplicados para

comparações de valores absolutos. As riquezas e abundâncias médias foram comparadas

através de análises de variância com um fator (ANOVA one-way). Para isto, a

heterocedasticidade e normalidade dos dados foram conferidas através dos testes de Levene

e Shapiro-Wilk, respectivamente (Zar 1996). Porventura, transformações logarítmicas

foram aplicadas para atingir a normalidade. Quando a não-normalidade não pôde ser

corrigida com transformações, foram utilizados os testes não paramétricos de Kruskall-

Wallis e Bonferroni para comparações a posteriori (Zar 1996). As análises estatísticas

foram procedidas no software STATISTICA 6.0.

Resultados

Riqueza total

Dentre as 101 espécies registradas para a área (64 hepáticas e 37 musgos), 93

estiveram presentes nos fragmentos conservados sendo 65 exclusivas, ao passo que apenas

36 estiveram presentes nos demais, com oito exclusivas. As espécies ocorrentes no grupo 2

foram na grande maioria típicas de sol e generalistas (Tabela 2). Quando os fragmentos

foram analisados individualmente, a riqueza total do grupo 1 foi também notavelmente

superior à do grupo 2 (Fig. 4a). No entanto, a riqueza por plot mostrou um padrão bem

diferente (Fig. 4b), onde apenas a riqueza de F5 se mostrou significativamente inferior à de

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

F1 (p < 0,0001), F6 (p = 0,0481) e F8 (p = 0,0472). O fragmento F1 ademais abrigou

riqueza superior que F2 e F3 (p < 0,0001).

Riqueza e abundância ao longo do gradiente vertical

Na maioria dos fragmentos do grupo 2 as briófitas epífitas foram restritas à base ao

passo que nos fragmentos do grupo 1 ocorreram em todos os níveis de altura nos forófitos e

tiveram a maior representatividade por plot, isto é, as maiores riquezas e abundâncias (em

F1) além do maior alcance em altura (em F3) (Fig. 5).

Tanto a riqueza como a abundância média (Fig. 6) e total (Fig. 7) apresentaram

praticamente as mesmas tendências ao longo do gradiente vertical e mostraram padrões

bem distintos nos dois grupos de fragmentos. A riqueza média do grupo 2 foi inferior à do

1 em todos os níveis exceto na base (Fig. 6a e 6b), devido principalmente à contribuição

das espécies generalistas e típicas de sol no primeiro grupo (Fig.s 6e, 6f, 6g e 6h), embora

em termos de riqueza total a superioridade não tenha ficado tão clara (Fig. 7c e 7e) e em

termos de abundância total somente as típicas de sol terem atingindo valores realmente

superiores na base dos fragmentos do grupo 2 (Fig. 7d e 7f). Os troncos inferior e médio do

grupo 1, particularmente, foram muito mais ricos que todos os níveis dos fragmentos do

grupo 2 (com exceção da base) e estas diferenças foram altamente significativas (p <

0,0001). Por outro lado a base foi mais pobre que os níveis de tronco inferior, médio e

superior dentro do próprio grupo 1 (Fig. 6a). Fragmentos não conservados abrigaram

riqueza menor de espécies típicas de sombra, generalistas e típicas de sol, com

respectivamente apenas 5%, 56% e 51% da riqueza absoluta dos conservados. Os seguintes

padrões foram observados quando analisados separadamente os grupos ecológicos:

Briófitas típicas de sombra. Esta guilda foi composta de 24 espécies, não foi

registrada no dossel e esteve praticamente ausente no grupo 2, ocorrendo apenas uma

espécie (Fig. 7a), Lejeunea glaucescens, nos fragmentos F5 e F7 (Tabela 2). A guilda

contribuiu para 25% e 2% da flora dos grupos 1 e 2, respectivamente. No grupo 1, as

riquezas mais elevadas foram obtidas no tronco inferior (Fig. 6c e 6d) e as maiores alturas

de colonização foram alcançadas em F1 e F4 (Fig. 7a e 7b) pelas espécies Calymperes

tenerum, em ambos os fragmentos, e Lepidolejeunea involuta em F1. As diferenças entre os

extremos na riqueza média, isto é, entre o tronco inferior dos fragmentos conservados e a

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

base dos não conservados, foi estatisticamente significativa (p < 0,05). Os valores absolutos

de riqueza e abundância foram notavelmente superiores na base e no tronco inferior de F1

(Fig. 7a e 7b).

Briófitas generalistas. Esta guilda foi composta de 42 espécies e colonizou todos os

níveis de altura. A guilda contribuiu para 40% e 58% da flora dos grupos 1 e 2,

respectivamente. A riqueza e a abundância médias foram significativamente maiores nos

fragmentos conservados com exceção da base (Fig. 6e e 6f). A superioridade dos níveis de

tronco inferior e médio sobre todos os demais do grupo 2 (exceto base) foi altamente

significativa na maioria das comparações pareadas (p < 0,0001). Em valores absolutos (Fig.

7c e 7d) também a base dos conservados é mais rica e abundante. O grupo 1 também se

destacou por abrigar 50% das espécies com exclusividade (Tabela 2). Quanto à distribuição

vertical, nos fragmentos do grupo 1 onde pôde se observar o gradiente completo, a

representatividade da guilda foi ligeiramente maior no tronco inferior, decrescendo com a

altura chegando ao mínimo no dossel (Fig.s 6e, 6f, 7c e 7d).

Briófitas típicas de sol. Esta guilda foi composta de 29 espécies, sendo que 15 (50%

da guilda) foram exclusivas do grupo 1 e a guilda contribuiu com ca. 25% (27 espécies) da

flora do grupo. Em contraste, apenas duas espécies (5% da guilda), Frullanoides corticalis

e Frullania ericoides (Tabela 2), foram exclusivas do grupo 2 e, contudo, a guilda

contribuiu com aproximadamente 40% (14 espécies) da sua flora. A predominância na base

do grupo 2 sobre o grupo 1 foi mais notória que nas generalistas, mas novamente isto é

claro apenas em valores médios (Fig. 6g e 6e) e não absolutos (Fig. 7d e 7e). Nos

fragmentos conservados, onde pôde ser observado o gradiente vertical completo, a

representatividade das típicas de sol foi mais alta em tronco médio e a representatividade na

base foi mais baixa do que em todos os demais níveis (em valores absolutos é possível

distinguir apenas o destaque dos níveis tronco inferior e médio), isto é, ela mostrou

tendência a colonizar os estratos superiores da floresta [a superioridade de todos os níveis

exceto o dossel sobre a base foi altamente significativamente (p < 0,0001)].

Composição florística ao longo do gradiente vertical

Houve uma alteração gradativa da composição florística ao longo dos níveis, isto é,

similaridades foram geralmente maiores entre níveis adjacentes (Fig. 8). Foi notada

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

também uma variação horizontal (entre fragmentos) significativa, pois agrupamentos

reuniram quase sempre níveis de apenas um único fragmento (agrupamentos 1 a 4 da Fig.

8). Os demais agrupamentos mostraram a elevada similaridade entre estratos de dossel

(agrupamento 6 da Fig. 8) ou entre estratos inferiores dos fragmentos menos conservados

com superiores dos conservados (agrupamento 5 da Fig. 8). Dentre os fragmentos onde as

epífitas foram restritas à base, F7 e F8 mostraram-se similares entre si e próximos aos

níveis médios de fragmentos conservados, ao passo que F9 mostrou-se similar apenas aos

estratos superiores de F1 e F6 (agrupamentos circulados na Fig. 8).

As maiores semelhanças (mais de 60% de similaridade) foram alcançadas pelos

níveis de tronco inferior e médio dos fragmentos F1 e F2 e os níveis base e tronco inferior

do fragmento F6 e as menores semelhanças (menos de 20%) foram obtidas entre todos os

níveis do fragmento F3.

Discussão

Alterações na estrutura espacial de epífitas

Os resultados obtidos na EsEc Murici fornecem provas claras de que a perda de

habitat altera a estrutura espacial e o nicho realizado de epífitas avasculares. Ficaram

evidentes as alterações quantitativas e qualitativas, ou seja, tanto em riqueza e abundância

como em composição florística, na distribuição horizontal (entre fragmentos) e vertical

(entre níveis) das briófitas epífitas da área. Em um mesmo número de forófitos, quatro

remanescentes conservados abrigaram uma riqueza total praticamente três vezes superior

aos cinco menos conservados. Epífitas não chegaram a colonizar sequer troncos inferiores

na maioria dos fragmentos não conservados, ficando restritas à base e com espécies

diferentes das naturalmente típicas de sub-bosque. As espécies adaptadas a ambientes

inóspitos como o dossel contribuíram para quase a metade das suas floras. Somando-se isto

ao fato de que houve uma grande similaridade do dossel dos fragmentos conservados com o

sub-bosque dos não conservados, especialmente do menor fragmento da área F9, os

resultados sugerem um deslocamento dos grupos ecológicos ou guildas típicas de sol do

dossel para o sub-bosque com a perda de habitat.

A princípio, nenhum indivíduo ou população ocupa todo o espaço no contínuo de

um determinado recurso por limitações intrínsecas da espécie, sendo a porção do recurso

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

que ela é capaz de explorar denominada nicho fundamental (Putman 1996). Por sua vez, os

indivíduos ou populações não realizam seu nicho fundamental devido à competição e à

predação, isto é, eles evitam porções onde seus competidores e predadores estão presentes,

mesmo que sejam capazes de explorá-las. Algumas tendem a estreitar sua amplitude de

nicho, se especializar, e passam a investir em habilidades que as tornam fortes

competidoras nessa estreita faixa de recurso. Em contrapartida, isso as torna mais

vulneráveis ao esgotamento de recurso. Espécies generalistas são dotadas de maior

flexibilidade e podem passar a viver mais facilmente em sub-ótimos do recurso. Tendo

estes conceitos em mente e partindo do pressuposto que a altura ao longo do forófito indica

a disponibilidade dos recursos luz, temperatura e umidade, determinantes do microclima

(Parker 1995), foram corroboradas na EsEc Murici algumas das expectativas do estudo

relativas aos grupos ecológicos.

Primeiro, as espécies típicas de sombra mostraram maior representatividade em

níveis de altura baixos (base) sendo ausentes no dossel, as típicas de sol em maiores alturas

(tronco médio) e as generalistas, embora mais bem representadas em alturas intermediárias

(tronco inferior), mostraram variações mais amenas que os dois primeiros grupos, ou seja,

foram mais flexíveis quanto ao aproveitamento do recurso, não mostram preferências

marcantes por determinada altura. Resultados semelhantes foram também observados por

Cornelissen & ter Steege (1989) e por Montfort & Ek (1990) em florestas tropicais de

planície nas Guianas. Cornelissen & ter Steege (1989), por exemplo, detectaram na base a

predominância de sinúsias compostas de espécies típicas de ambientes úmidos e freqüentes

também em troncos em decomposição, como Leucobryum martianum (Hornsch.) Hampe ex

Müll. Hal., Taxithelium planum (Brid.) Mitt. e Trachylejeunea pandurantha (Spruce)

Stephani. Nos troncos, mudanças gradativas ocorreram atém chegar ao tronco superior

onde liquens incrustados e briófitas fotófilas, como Frullania spp. e Pycnolejeunea spp.

começaram a se destacar. Por fim, as típicas de sol dominaram o dossel mais externo e no

dossel interno algumas generalistas também ganharam espaço. A marcada presença de

especialistas nos extremos do gradiente vertical já era apontada por Richards (1984) e Pócs

(1982) e vários estudos, inclusive o presente, têm ratificado suas asserções.

A segunda expectativa corroborada foi que as espécies típicas de florestas maduras

(típicas de sombra) foram as primeiras a desaparecer com a perda de habitat. Elas estiveram

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

praticamente extintas nos fragmentos não conservados, ocorrendo apenas uma espécie,

Lejeunea glaucescens, nos fragmentos F5 e F7, em contraste com 23 presentes no

conservados (25% da sua brioflora). Costa (1999) e Acebey et al. (2003) também

constataram a perda de riqueza desta guilda em sítios degradados em florestas tropicais no

Brasil e na Bolívia, respectivamente. Acebey et al. (2003) compararam seis sítios

representativos de florestas tropicais intactas e capoeiras de diferentes idades e notaram que

as espécies do dossel dos sítios de floresta intacta tenderam a colonizar estratos inferiores

dos sítios perturbados, nos quais a riqueza do dossel foi irrisória. Na EsEc Murici a

brioflora de sub-bosque também foi muito simila à de ambientes naturalmente mais

inóspitos, como o dossel de fragmentos conservados.

Acebey et al. (2003) sugeriram que a amplitude de nicho relativa à distribuição

vertical pode ser um bom parâmetro ao determinar a vulnerabilidade das espécies epífitas

diante das mudanças no habitat. Eles constataram que epífitas de sombra são mais

fortemente prejudicadas pelo desflorestamento, com três quartos estando completamente

ausentes em sítios degradados, seguido das típicas de sol, com quase a metade ausentes, ao

passo que as generalistas foram aparentemente indiferentes. Assim, espécies com menores

nichos (especialistas) mostraram menores chances de sobreviver ao desflorestamento que

aquelas com nichos maiores (Putman 1996). No entanto, essa terceira expectativa não foi

confirmada na EsEc Murici visto que não houve maior perda de típicas de sol do que de

generalistas. Generalistas e típicas de sol contribuíram com 58% e 40%, respectivamente,

da flora nos fragmentos não conservados, mas esse destaque das primeiras já era

corriqueiro nos conservados, onde suas contribuições relativas foram de 40% e 25%.

A maioria das premissas relativas a grupos ecológicos foram confirmadas no

presente estudo. Efeitos da fragmentação e perda de habitat sobre estrutura de guildas têm

sido largamente investigados para a flora e a fauna de florestas tropicais (Laurence et al.

1998; Tabarelli et al. 1999; Benítez-Malvido & Martinez-Ramos 2002; Pineda & Halfter

2004; Bishop & Myers 2005; Barlow et al. 2006). Para espécies arbóreas de Floresta

Atlântica e na Amazônia brasileira é comprovada a mudança drástica na composição de

grupos funcionais com a redução de tamanho dos fragmentos e aumento da largura de

borda, sendo as espécies dispersas abioticamente e intolerantes a sombra beneficiadas nos

remanescentes degradados (Laurence et al. 1998; Tabarelli et al. 1999).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Alterações composicionais são registradas também para epífitas. Turner et al.

(1994) mostraram que 62% das epífitas vasculares vieram à extinção em Cingapura devido

à massiva desflorestação em uma década. Wolf (2005) detectou a perda de espécies mésicas

para a predominância de espécies tolerantes à dessecação em uma floresta de pinheiros sob

pressão antrópica em Chiapas, México. Bromélias com metabolismo CAM aumentaram em

proporção nos sítios perturbados em detrimento de Tillandsia guatemalensis L.B. Smith,

uma espécie mésica com metabolismo C3, que representou quase a metade (43%) da

biomassa de bromélias dos sítios ricos contra apenas 4.1% nos sítios pobres, além de

pteridófitas e orquídeas que também perderam significativa abundância. Barthlott et al.

(2001) ao explorar um gradiente entre extremos de grau de conservação, desde floresta

primária até forófitos isolados à beira de estradas, também haviam relatado grande

vulnerabilidade da maioria das orquídeas e pteridófitas diante das bromélias xerófitas em

uma floresta tropical no Andes, Venezuela. Somente espécies com algum tipo de

adaptação, como tricomas ou hábito em tanque em Bromeliaceae e suculência em algumas

Orchidaceae, permaneceram abundantes em sítios perturbados. Os autores indicam a baixa

diversidade na estrutura dos forófitos e de microclimas como a razão para tais resultados.

De fato, em uma floresta tropical de planície na Índia as alterações da flora epífita foram

fortemente correlacionados com microclima e indisponibilidade física e fisiológica de

habitat (grau de cobertura de dossel, riqueza de textura dos troncos e de arquitetura das

árvores, umidade relativa do ar, temperatura e incidência de luz) (Padmawathe et al. 2004).

Especialmente membros de Gesneriaceae que foram completamente ausentes em áreas

impactadas, pois ela é uma família com estrita exigência de ambientes sombreados e

úmidos para sobrevivência e estabelecimento (Padmawathe et al. 2004).

Assim, o presente estudo mostra que também para epífitas avasculares a perda de

habitat em escala de paisagem e possivelmente em escala local são negativos para a

riqueza, diversidade e abundância. Além da perda nestes atributos, a comunidade é

descaracterizada em seu componente florístico, passando a ser fortemente dominada por

generalistas e xerófitas que nem sequer ocupam toda a extensão espacial originalmente

colonizada no ecossistema.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

Repercussões no ecossistema

A diversidade de plantas de forma geral é considerada a causa da diversidade da

biota inteira de ecossistemas florestais. Quanto mais diversificada a vegetação, maiores são

a complexidade estrutural, o número de estratos arbóreos, quantidade e disponibilidade de

recursos e consequentemente maior o número de nichos a serem ocupados pelos animais

(Tonhasca 2005). Por isso a explicação da diversidade dos trópicos baseia-se na explicação

da diversidade da vegetação. Embora ocupando apenas 7% da superfície da terra, florestas

tropicais sustentam provavelmente metade de todas as formas de vida do mundo (Laurence

1999) e as epífitas são responsáveis por uma considerável parte desta singular diversidade

(Benzing 1990). Elas representam 30 a 50% da flora vascular, comportam em pelo menos

alguma das fases do ciclo de vida um sem-número de organismos, só para ilustrar

aproximadamente 30.000.000 espécies de insetos, e podem perfazer até a metade da

biomassa fotossintetizante total, onde as avasculares Figuram como as principais

contribuintes (Benzing 1990; Rhoades 1995).

A conspícua participação das briófitas epífitas na interceptação atmosférica pode ser

ilustrada com alguns poucos exemplos: Veneklaas et al. (1990) chegaram a registrar uma

eficiência de interceptação (proporção de água da chuva retida) de 81% atribuída às epífitas

avasculares; Uniyal (1999) documenta estimativas de que musgos retém em florestas

tropicais e temperadas aproximadamente 25.000 e 30.000 litros de água por hectare,

respectivamente, em um único evento de precipitação; Chang et al. (2002) demonstraram

que em uma floresta montana mais de 50% da incorporação de nutrientes é realizada por

deposição de névoa (precipitação oculta) através de briófitas epífitas. Apesar de sua

simplicidade estrutural, briófitas desenvolveram características que lhes permitem viver em

ambientes inóspitos para qualquer outro grupo de plantas. Elas atuam como colonistas

pioneiras em ambientes recém perturbados e pobres em nutrientes, acumulando matéria

orgânica e tornando o sítio disponível para microorganismos e plantas vasculares (Uniyal

1999). No próprio espaço das epífitas das florestas tropicais, este processo de facilitação

iniciado pelas briófitas culmina em complexas comunidades fanerogâmicas (Pócs 1982).

A perda direta e indireta de habitat derivada da fragmentação, isolamento e

exploração de florestal acarreta mudanças na estrutura populacional e perda de potencial

para dispersão de epífitas vasculares, o que é agravado pela redução de cobertura briofítica

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

nos substratos que afeta indiretamente as taxas de germinação e estabelecimento (Rhoades

1995; Uniyal 1999; Barthlott et al. 2001; Padmawahte et al. 2004). Os efeitos são

sinérgicos e subseqüentes. Quando grupos biológicos na base da cadeia alimentar, ou em

melhor expressão, de fluxo energético são abalados, as repercussões negativas se estendem

para vários outros componentes. Todos estes aspectos tornam irrefutável o caráter

fundamental das epífitas na manutenção dos processos ecológicos e isso por si só

constituem-se em um argumento forte para a sua preservação.

Padrões nas respostas ao grau de conservação e recomendações

Embora a presente estimativa do impacto da perda de habitat seja essencialmente

dedutiva, isto é, feita a partir da comparação entre sítios com diferentes graus de

conservação e não através do acompanhamento longo-temporal das alterações na biota, ela

fornece um retrato coerente com premissas ecológicas recorrentes. Neste estudo de caso,

fragmentos sujeitos a maior pressão antrópica sustentaram flora pobre e apenas espécies

xerófitas e generalistas. Em contraste, os fragmentos conservados pareceram fornecer

melhores condições microclimáticas para a manutenção de uma brioflora rica e abundante,

particularmente no primeiro e no terceiro maiores fragmentos, onde foram vistas as mais

vastas populações e os maiores alcances em altura, respectivamente. No maior fragmento

ainda foi notória a pouca similaridade entre todos os níveis de altura, com os mais baixos

índices de toda a área, o que pode ser interpretado como um indicativo de alta diversidade

beta por forófito, isto é, uma elevada taxa de variação composicional ao longo do gradiente

vertical.

Todas as propriedades indicativas de conservação de habitat incluídas no estudo

parecem ter tido sua parcela de contribuição nos resultados. O primeiro e terceiro maiores

fragmentos, além da grande área total, tiveram os maiores índices de acidentação

topográfica e foram os menos isolados. Particularmente a topografia que somada à altitude

pode estar facilitando a captação hídrica pela constante precipitação oculta que para

briófitas é fortemente favorável (Gradstein et al. 2001) deve estar proporcionando uma

grande disponibilidade de microhabitat em gradiente vertical, com elevados e constantes

teores de umidade atmosférica atingindo o dossel. Por outro lado, o destaque do quarto

maior fragmento pode se dar em razão de sua elevada proporção de área nuclear e baixo

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

isolamento. Dois fragmentos não conservados tiveram riqueza média (por plot)

considerável e isto pode ser atribuída à baixa proporção de vegetação secundária à altitude

respectivamente (veja fragmentos F6 e F8 na Fig. 2). Todos esses aspectos sugerem uma

complementaridade das propriedades indicativas de integridade de habitat, conforme havia

sido salientado por Alvarenga & Pôrto (2007) em um estudo em Floresta Atlântica bem

como por peritos em conservação e ecologia de paisagem (Fahrig 2001, 2003; Hill e Curran

2003).

Uma alternativa para explicar o fato de táxons especialistas (típicos de sol) não

terem sido mais prejudicados que os generalistas é que talvez na EsEc Murici as alterações

microclimáticas tenham ocorrido em tempo suficiente para tanto as generalistas e as típicas

de sol completarem vários ciclos reprodutivos e colonizarem os novos sítios adequados

para sua existência (Pharo & Zartman 2007) em vista de que aparentemente o dossel se

tornou inóspito. De qualquer forma, conclusões mais precisas sobre a dinâmica destas duas

guildas serão possíveis apenas com estudos em longo prazo e estimativas diretas da

disponibilidade do recurso (temperatura, incidência luminosa e umidade relativa do ar) em

cada sítio individual.

O presente estudo de caso mostra que remanescentes florestais capazes de abrigar

floras epífitas de briófitas ricas até o dossel possuem mais de 300 ha, o que está longe de

ser um tamanho comum nos remanescentes de Floresta Atlântica brasileira e, portanto,

reforça a necessidade de conservação dos poucos que ainda alcançam tais marcas.

Adicionalmente, a sugestão proposta aqui é que os estudos vindouros incluam um maior

detalhamento das propriedades locais, mais especificamente microclimáticas, levando em

conta o maior número possível de variáveis adicionalmente às propriedades em escala de

paisagem.

Agradecimentos

As autoras agradecem W.l. Silva, M. Dantas de Paula, M.P.P. Silva, S.O. Costa e J.R.P.M.

Oliveira pelo apóio técnico, logístico e científico e à Dra. C.P. Alves-Costa pelo auxílio nas

análises de dados. Este estudo foi realizado com apoio da Fundação O Boticário de

Proteção à Natureza e do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico

– CNPq.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

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Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

101

TABELAS E FIGURAS

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

102

Tabela 1. Propriedades dos fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas.

Frag.

Á. Plana

(ha)

Área superficial

(ha)

Surf ratio

Área nuclear

(ha)

Área nuclear

(%)

Altitude

Média

(m)

Vegetação

secundária

(ha)

Vegetação

secundária (%)

Índice de

proximidade

Índice de

forma

F1 2628.629 3000.336 1.141 1153.422 43.879 389.114 227.462 7.581 624.232 3.746

F2 854.478 910.750 1.066 61.138 7.155 288.708 191.438 21.020 34653.445 4.475

F3 504.058 597.940 1.186 0.719 0.143 318.888 110.583 18.494 184746.811 4.181

F4 356.894 377.007 1.056 128.639 36.044 266.288 55.114 14.619 99989.729 1.572

F5 296.503 313.037 1.056 0.243 0.082 361.818 40.856 13.052 28191.976 3.811

F6 236.525 252.083 1.066 17.336 7.329 280.362 19.567 7.762 6804.715 2.233

F7 80.735 87.428 1.083 0.000 0.000 247.872 23.315 26.668 1954.490 2.054

F8 25.771 26.564 1.031 0.000 0.000 338.349 6.519 24.542 519.255 1.680

F9 22.976 23.834 1.037 0.000 0.000 141.184 7.688 32.257 87.354 1.440

1. Área plana - Área em um plano bidimensional.

2. Área superficial - Área em um plano tridimensional correspondente à área superficial real

3. Surf ratio - Medida da rugosidade do terreno. Quanto maior o índice, mais acidentado e maior a variação da elevação do fragmento. Esta métrica

é biologicamente significativa para a quantificação de microhabitats em cada fragmento.

4. Área nuclear - Área remanescente após remoção de 300 metros de borda.

5. Altitude média - Medida através da média do valor de altitude de cada pixel do modelo de elevação relativo ao fragmento.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

103

6. Vegetação secundária – Medida a partir de uma classificação não-supervisionada com ênfase na estrutura da vegetação remanescente em áreas

primárias e secundárias.

7. Índice de proximidade – Medida da razão entre a área do fragmento pelo quadrado da distância mais próxima aos fragmentos dentro do raio de

busca. Quando o índice é zero, não existem fragmentos dentro do raio de busca. O índice aumenta quanto mais e maiores forem os fragmentos

dentro da área de busca.

8. Índice de forma - Razão entre o perímetro do fragmento e o perímetro mínimo de um fragmento com a mesma área (um círculo perfeito). O

índice alcança um mínimo de 1 caso o fragmento tenha uma forma circular perfeita e se distancia de 1 quanto mais irregular sua forma. Valores

altos geralmente indicam um baixo percentual de área núcleo.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

104

Tabela 2. Freqüência das espécies de briófitas epífitas típicas de sombra, generalistas e

típicas de sol nos fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas. As espécies são listadas

na seguinte ordem: comuns aos fragmentos dos dois grupos, exclusivas do grupo 1 e

exclusivas do grupo 2. Seis espécies não foram incluídas na tabela por não haver

informação suficiente sobre seu nicho.

Nicho Espécie F1

Total

Grupo 1

Total

Grupo 2

Total

EsEc

Murici

Típicas de

sombra

Acroporium estrellae (Müll. Hal.) W.R. Buck &

Schaf.-Verw.

1 - - 1 - - - - - - 1

Aphanolejeunea truncatifolia Horik.

- 4 - 4 - - - - - - 4

Bryopteris filicina (Sw.) Nees

1 - - 1 - - - - - - 1

Calymperes tenerum Müll. Hal.

2 - 2 4 - - - - - - 4

Cyclolejeunea convexistipa (Lehm. & Lindenb.)

A. Evans

- - - 1 - - - - - - 1

Drepanolejeunea campanulata (Spruce) Steph.

- - 1 1 - - - - - - 1

Drepanolejeunea mosenii (Steph.) Bischl.

2 - - 3 - - - - - - 3

Fissidens guianensis Mont.

1 - - 3 - - - - - - 3

Lepidolejeunea involuta (Gottsche) Grolle

6 - - 6 - - - - - - 6

Lepidopilidium brevisetum (Hampe) Broth.

1 - - 1 - - - - - - 1

Lepidopilum muelleri (Hampe) Spruce

2 - - 2 - - - - - - 2

Lepidopilum scabrisetum (Schwägr.) Steere

1 - - 1 - - - - - - 1

Meteorium nigrescens (Sw. ex Hedw.) Dozy &

Molk.

- - - 1 - - - - - - 1

Phyllogonium viride Brid.

4 - - 5 - - - - - - 5

Plagiochila disticha (Lehm. & Lindenb.)

Lindenb.

- - 2 3 - - - - - - 3

Plagiochila distinctifolia Lindenb.

- - - 1 - - - - - - 1

Plagiochila gymnocalycina (Lehm. & Lindenb.)

Lindenb.

3 - - 3 - - - - - - 3

Plagiochila martiana (Nees) Lindenb.

1 - - 1 - - - - - - 1

Plagiochila montagnei Nees

2 - 1 5 - - - - - - 5

Porotrichum longirostre (Hook.) Mitt.

2 - 1 5 - - - - - - 5

Syrrhopodon cryptocarpos Dozy & Molk.

- - 1 3 - - - - - - 3

Syrrhopodon incompletus Schwägr.

2 2 2 7 - - - - - - 7

Syrrhopodon ligulatus Mont.

- - - 1 - - - - - - 1

Lejeunea glauscescens Gottsche

- - - - 1 - 1 - - 2 2

Generalistas

Anoplolejeunea conferta (Meissn.) A. Evans

4 - - - 4 - 1 - - - 1 5

Calymperes afzelii Sw.

5 14

2 3 24 - 2 2 2 - 7 31

Calymperes palisotii Schwägr.

- 3 - - 3 - 17

- 1 1 19 22

Ceratolejeunea falax (Lehm. & Lindenb.) Bonner

1 3 - 17 - 1 - 1 - 2 19

Ceratolejeunea laetefusca (Austin) R.M. Schust.

1 - - 1 2 1 - - - - 1 3

Cheilolejeunea adnata (Kunze) Grolle

1 - - - 1 - - - - 3 3 4

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

105

Cheilolejeunea rigidula (Mont.) R. M. Schust.

6 11

61 5 16

2 2 2 28 89

Cheilolejeunea trifaria (Reinw. et al.) Mizut.

4 3 - - 7 - - - 1 - 1 8

Drepanolejeunea fragilis Bischl.

4 4 3 5 16 3 3 2 1 - 9 25

Lejeunea caespitosa Lindenb.

3 - 1 1 5 - - 2 1 - 3 8

Microlejeunea epiphylla Bischl.

3 2 - 4 9 1 6 1 1 - 9 18

Octoblepharum albidum Hedw.

1 1 3 2 7 - - - 2 - 2 9

Sematophyllum subpinnatum (Brid.) E. Britton

3 3 1 2 9 1 1 - - - 2 11

Sematophyllum subsimplex (Hedw.) Mitt.

3 3 1 2 9 - - 1 1 1 3 12

Symbiezidium barbiflorum (Lindenb. & Gottsche)

A. Evans

- 1 3 14 - - - 1 - 1 15

Syrrhopodon prolifer Schwägr.

- 2 - - 2 - - - 1 - 1 3

Archilejeunea fuscescens (Hampe ex Lehm.)

Fulford

- - - 1 1 - - - - - - 1

Ceratolejeunea confusa R.M. Schust.

1 - - - 1 - - - - - - 1

Ceratolejeunea dussiana (Steph.) G. Dauphin

- 1 - - 1 - - - - - - 1

Ceratolejeunea guianensis (Nees & Mont.)

Steph.,

- - 2 3 5 - - - - - - 5

Ceratolejeunea minuta Dauphin

- - 2 - 2 - - - - - - 2

Ceratolejeunea sp.

1 - - - 1 - - - - - - 1

Cheilolejeunea clausa (Nees. & Mont.) R.M.

Schust.

1 3 - - 4 - - - - - - 4

Cheilolejeunea discoidea (Lehm. & Lindenb.)

Kachr. & R.M. Schust.

- 1 - - 1 - - - - - - 1

Cheilolejeunea holostipa (Spruce) Grolle & R.-

L.. Zhu

2 2 - 1 5 - - - - - - 5

Crossomitrium patrisiae (Brid.) Müll. Hal.

- - 2 - 2 - - - - - - 2

Fissidens zollingeri Mont.

- 1 - - 1 - - - - - - 1

Jaegerina scariosa (Lorentz) Arzeni

2 2 - 2 6 - - - - - - 6

Lejeunea flava (Sw.) Nees

6 - - - 6 - - - - - - 6

Lejeunea phyllobola Nees & Mont.

- - - 3 3 - - - - - - 3

Leucoloma cruegerianum (Müll. Hal.) A. Jaeger

- - - 2 2 - - - - - - 2

Metzgeria conjugata Lindb.

1 - - - 1 - - - - - - 1

Neckeropsis disticha (Hedw.) Kindb.

- - 2 1 3 - - - - - - 3

Pilosium chlorophyllum (Hornsch.) Müll. Hal.

- - - 2 2 - - - - - - 2

Prionolejeunea denticulata (Weber) Schiffn.

3 - - 1 4 - - - - - - 4

Stictolejeunea squamata (Willd. ex Weber)

Schiffn.

- - 2 - 2 - - - - - - 2

Taxithelium planum (Brid.) Mitt.

- - - 2 2 - - - - - - 2

Entodontopsis nitens (Mitt.) W.R. Buck

- - - - - - - 1 - - 1 1

Fissidens radicans Mont.

- - - - - - - - 1 - 1 1

Isopterygium tenerum (Sw.) Mitt.

- - - - - - - - - 2 2 2

Rectolejeunea berteroana (Gottsche ex Steph.) A.

Evans

- - - - - - 1 - - - 1 1

Rectolejeunea flagelliformis Evans

- - - - - - - - 2 - 2 2

Típicas de

sol Ceratolejeunea cornuta (Lindenb.) Schiffn.

4 - - 1 5 - - - 1 - 1 6

Diplasiolejeunea rudolphiana Steph.

3 1 1 2 7 2 - - - - 2 9

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

106

Frullania caulisequa (Nees) Nees

3 13

- 5 21 4 6 - - - 10 31

Frullania dusenii Steph.

- 1 - - 1 - 1 - - - 1 2

Frullania kunzei (Lehm. & Lindenb.) Lehm. &

Lindenb.

1 4 - 1 6 - 7 - - - 7 13

Groutiella apiculata (Hook.) H.A. Crum & Steere

5 5 - 5 15 - 4 - 1 - 5 20

Harpalejeunea stricta (Lindenb. & Gottsche)

Steph.

7 3 - 4 14 - - 2 - - 2 16

Henicodium geniculatum (Mitt.) W.R. Buck

3 2 - 3 8 - - - 3 - 3 11

Lejeunea laetevirens Nees & Mont.

2 1 2 2 7 - 11

- - - 11 18

Lopholejeunea subfusca (Nees) Schiffn.

6 6 - 6 18 - 3 1 3 - 7 25

Pycnolejeunea contigua (Nees) Grolle

- 1 - - 1 - 4 - - - 4 5

Schiffneriolejeunea polycarpa (nees) Gradst.

- 5 - 1 6 - 13

- - 1 14 20

Ceratolejeunea cubensis (Mont.) Schiffn.

7 1 - - 8 - - - - - - 8

Chryso-hypnum diminutivum (Hampe) W.R.

Buck

1 - - - 1 - - - - - - 1

Diplasiolejeunea cavifolia Steph.

1 - - - 1 - - - - - - 1

Donnellia commutata (Müll. Hal.) W.R. Buck

- - - 1 1 - - - - - - 1

Frullania apiculata (Reinw. et al.) Nees

2 - - - 2 - - - - - - 2

Frullania brasiliensis Raddi

1 - - - 1 - - - - - - 1

Frullania breuteliana Gottsche

3 - - - 3 - - - - - - 3

Frullania riojaneirensis (Raddi) Angstr.

- - - 2 2 - - - - - - 2

Groutiella tomentosa (Hornsch.) Wijk & Margad.

- 1 - 1 2 - - - - - - 2

Leptolejeunea elliptica (Lehm. & Lindeb.)

Schiffn.

2 - - - 2 - - - - - - 2

Leucolejeunea xanthocarpa (Lehm. & Lindenb.)

A. Evans

2 - 1 - 3 - - - - - - 3

Macromitrium punctatum (Hook. & Grev.) Brid.

2 - - - 2 - - - - - - 2

Macromitrium cirrosum (Hedw.) Brid.

- 1 - - 1 - - - - - - 1

Schlotheimia rugifolia (Hook.) Schwägr.

2 - - - 2 - - - - - - 2

Syrrhopodon parasiticus (Sw. ex Brid.) Paris

1 - 2 3 6 - - - - - - 6

Frullania ericoides (Nees) Mont.

- - - - - - 2 - - - 2 2

Frullanoides corticalis (Lehm. & Lindenb.) van

Slageren

- - - - - - 1 - - - 1 1

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

107

Figura 1. Fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas, evidenciando o mosaico de

matrizes onde os remanescentes estão inseridos (a) e a perda de área de cobertura vegetal

em duas década (b). Os números dos fragmentos são atribuídos em ordem decrescente de

tamanho.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

108

F1 F2

F4 F5 F6 F7 F8 F9

-5

Área nuclear (%)

F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

Índice de forma

F1 F2

F4 F5 F6 F7 F8 F9

Vegetação secundária (%)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

120

160

200

240

280

320

360

400

Altitude (m)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

5.5

Índice de proximidade (Log 10)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

400

800

1200

1600

2000

2400

2800

Área plana (m)

1.00

1.02

1.04

1.06

1.08

1.10

1.12

1.14

1.16

1.18

1.20

Área superficial/ área plana

Área plana (ha) (esquerda)

Área superficial/ área plana (direita)

F1 F2

F4 F5 F6 F7 F8 F9

-5

Área nuclear (%)

F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

Índice de forma

F1 F2

F4 F5 F6 F7 F8 F9

Vegetação secundária (%)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

120

160

200

240

280

320

360

400

Altitude (m)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

5.5

Índice de proximidade (Log 10)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

400

800

1200

1600

2000

2400

2800

Área plana (m)

1.00

1.02

1.04

1.06

1.08

1.10

1.12

1.14

1.16

1.18

1.20

Área superficial/ área plana

Área plana (ha) (esquerda)

Área superficial/ área plana (direita)

F1 F2

F4 F5 F6 F7 F8 F9

-5

Área nuclear (%)

F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

Índice de forma

F1 F2

F4 F5 F6 F7 F8 F9

Vegetação secundária (%)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

120

160

200

240

280

320

360

400

Altitude (m)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

5.5

Índice de proximidade (Log 10)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

400

800

1200

1600

2000

2400

2800

Área plana (m)

1.00

1.02

1.04

1.06

1.08

1.10

1.12

1.14

1.16

1.18

1.20

Área superficial/ área plana

Área plana (ha) (esquerda)

Área superficial/ área plana (direita)

Figura 2. Métricas dos fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas. Tamanho (área

plana) de fragmento apresenta correlação significativa com proporção de área nuclear

(coeficiente de correlação de Pearson r = 0.8559, p = 0.0032), proporção de vegetação

secundária (r = -0.751, p = 0.0196) e índice de forma (r = 0.7537, p = 0.019). As

correlações são marginalmente significativas com altitude (r = 0.6015, p = 0.0865), razão

área superficial/ área plana (r = 0.6350, p = 0.0661) e índice de proximidade (coeficiente de

correlação de Spearman rs = 0,6000, p = 0,0875). Correlações entre as demais métricas

mostraram apenas que a proporção de vegetação secundária é vinculada à de área nuclear (r

= -0.8112, p = 0.0079) e à altitude (r = -0.6804, p = 0.0436).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

109

Figura 3. Gradiente do índice de proximidade, proporção de vegetação secundária e de área

nuclear dos fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas. A superfície indica as

tendências lineares observadas ao longo dos três eixos.

Riqueza por plot

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Número de espécies

Riqueza total

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Número de espécies

Riqueza por plot

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Número de espécies

Riqueza total

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Número de espécies

Figura 4. Riqueza de briófitas epífitas dos fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

110

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Altura (m)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Altura (m)

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Altura (m)

Figura 5. Padrão de riqueza de briófitas epífitas ao longo do gradiente vertical nos

fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas. As barras representam a altura média (+

máxima) das árvores, os círculos representam a riqueza (nº de espécies) e cada seqüência

vertical de círculos representa um forófito. A abundância apresentou o mesmo padrão que a

riqueza.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

111

a b c d e

Faixa

-1

-0

Número de espécies

Típicas de sombra

a b c d e

Faixa

-3

-2

-1

Abundância

Típicas de sombra

a b c d e

Faixa

-2

-1

Número de espécies

Generalistas

a b c d e

Faixa

-3

-1

Abundância

Generalistas

a b c d e

Faixa

-1

Número de espécies

Típicas de sol

a b c d e

Faixas

-3

-1

Abundância

Típicas de sol

a b c d e

Faixa

-2

Número de espécies

Brioflora total

a b c d e

Faixa

-6

-2

Abundância

Brioflora total

g h

a b c d e

Faixa

-1

-0

Número de espécies

Típicas de sombra

a b c d e

Faixa

-3

-2

-1

Abundância

Típicas de sombra

a b c d e

Faixa

-2

-1

Número de espécies

Generalistas

a b c d e

Faixa

-3

-1

Abundância

Generalistas

a b c d e

Faixa

-1

Número de espécies

Típicas de sol

a b c d e

Faixas

-3

-1

Abundância

Típicas de sol

a b c d e

Faixa

-2

Número de espécies

Brioflora total

a b c d e

Faixa

-6

-2

Abundância

Brioflora total

a b c d e

Faixa

-1

-0

Número de espécies

Típicas de sombra

a b c d e

Faixa

-3

-2

-1

Abundância

Típicas de sombra

a b c d e

Faixa

-2

-1

Número de espécies

Generalistas

a b c d e

Faixa

-3

-1

Abundância

Generalistas

a b c d e

Faixa

-1

Número de espécies

Típicas de sol

a b c d e

Faixas

-3

-1

Abundância

Típicas de sol

a b c d e

Faixa

-2

Número de espécies

Brioflora total

a b c d e

Faixa

-6

-2

Abundância

Brioflora total

g h

Figura 6. Gradiente vertical da riqueza e abundância média (

∓

1DS) por plot de briófitas

epífitas dos fragmentos estudados na EsEc Murici, Alagoas. As linhas completas

representam o grupo 1 e as tracejadas representam o grupo 2. Os níveis de altura

correspondem a base (a), tronco inferior (b), tronco médio (c), tronco superior (d) e dossel

(e).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

112

5 24 1

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sol

16 54 9

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Generalistas

0 0

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sombra

2 4 1

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sol

7 14 5

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Generalistas

0 0

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sombra

b d

5 24 1

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sol

16 54 9

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Generalistas

0 0

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sombra

2 4 1

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sol

7 14 5

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Generalistas

0 0

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sombra

5 24 1

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sol

16 54 9

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Generalistas

0 0

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sombra

2 4 1

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sol

7 14 5

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Generalistas

0 0

F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9

Faixas

Típicas de sombra

b d

Figura 7. Gradiente vertical da riqueza e abundância total das espécies de briófitas típicas

de sombra, generalistas e típicas de sol nos fragmentos estudados da EsEc Murici, Alagoas.

Quadros representam a presença do grupo no determinado nível e os valores correspondem

a riqueza (a, c, d) e a abundância (b, d, f). Os níveis de altura correspondem a base (a),

tronco inferior (b), tronco médio (c), tronco superior (d) e dossel (e).

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

113

400 300 200 100 0

Ranks

400 300 200 100 0

Ranks

Figura 8.

Similaridade florística entre os níveis de altura dos fragmentos estudados na

EsEc Murici, Alagoas. Números indicam fragmentos e letras indicam os níveis de altura

[base (a), tronco inferior (b), tronco médio (c), tronco superior (d) e dossel (e)].

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

114

7. CONCLUSÕES GERAIS

 A briolfora da Estação Ecológica (EsEc) Murici Alagoas é rica e constitui-se em um

importante centro de diversidade do grupo para Alagoas. Ela abriga mais da metade

das espécies referidas para o Estado, dentre as quais dez não eram conhecidas até

então para a região Nordeste.

 Propriedades da paisagem e indicativos de qualidade de habitat, particularmente do

fragmento como um todo e não apenas de áreas de borda, explicam

satisfatoriamente as variações na riqueza, abundância e estrutura espacial de

briófitas epífitas e epífilas em remanescentes de Floresta Atlântica.

 Medidas simplificadas das variáveis ambientais no gradiente borda – interior não

permitem detectar o efeito de borda sobre briófitas. Aparentemente as bordas dos

remanescentes da Estação Ecológica Murici estão relativamente seladas ou são

homogeneamente alteradas em uma largura maior que 100 metros. Efeitos

conspícuos devem ser mais evidentes em bordas recém criadas.

 Fragmentação e perda de habitat afetam vários aspectos da estrutura

metapopulacional de briófitas epífilas, com os fragmentos pequenos e isolados

comportando populações raras local e regionalmente e afetadas em aspectos

reprodutivos, sendo menos freqüentes as populações férteis.

 Em virtude da dinâmica metapopulacional das briófitas, os efeitos da fragmentação

e perda de habitat são longo-temporais, isto é, são mediados principalmente por

processos irreversíveis que perduram por muito tempo, como o aumento drástico do

isolamento entre remanescentes, e, portanto aspectos como conectividade devem ser

levados em conta adicionalmente à quantidade total de habitat na paisagem por

ocasião da prospecção de áreas prioritárias para conservação do grupo.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

115

 Em um mesmo número de forófitos remanescentes conservados abrigam riqueza de

epífitas muito superior que os menos conservados. A perda de habitat leva a um

deslocamento das guildas típicas de sol do dossel para o sub-bosque.

Remanescentes florestais capazes de abrigar floras ricas até o dossel possuem mais

de 300 ha, o que está longe de ser um tamanho comum nos remanescentes de

Floresta Atlântica brasileira, e isto reforça a necessidade de conservação dos poucos

que ainda alcançam tais marcas.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

116

8. RESUMO

Visando atender à necessidade de ampliar o conhecimento cobre ecologia de briófitas

epífitas e epífilas e acrescer a flora do Estado de Alagoas, estas comunidades foram

inventariadas em fragmentos florestais da Estação Ecológica Murici (9º11’05”- 9º16’48”S/

35º45’20”- 35º55’12”O), Nordeste do Brasil. Visto que possuem elevada sensibilidade a

microclima, ciclos de vida rápidos e alta especificidade por substratos, briófitas epífilas são

um grupo-chave para estudos sobre dinâmica metapopulacional. Elas permitem acessar

respostas às variações ambientais em escalas espaciais e temporais relativamente menores

àquelas das plantas superiores. Assim, epífilas de sub-bosque foram coletadas nos

primeiros 100 metros de borda de dez fragmentos da área e tiveram seus padrões de

ocupação (abundância local e regional) e fertilidade aferidos. Foi observada uma tendência

de perda de abundância local e regional, e isso pode estar atrelado à reduzida expressão

sexual e assexual observada com a perda de qualidade de habitat. Embora a fertilidade não

tenha sido correlacionada com constância nos fragmentos, espécies frequentemente férteis

colonizaram um significativo maior número de sítios dentro dos mesmos. Espécies dióicas

particularmente mostraram menor proporção de populações férteis e baixa freqüência nos

fragmentos. Métricas da paisagem, principalmente tamanho e isolamento, juntamente com

indicativos de qualidade de habitat de fragmentos (proporção de vegetação secundária)

explicaram melhor a variação na riqueza e ocupação das epífilas que a distância de borda.

Isto sugere que os efeitos da fragmentação em escala local desempenham um papel

coadjuvante ou secundário na brioflora após determinado tempo decorrido. É possível que

o presente estudo tenha retratado este estágio sucessional, onde aspectos locais já não

impactam a brioflora com a mesma clareza que o isolamento. Os resultados acrescem o

suporte empírico para a visão mais ampla e realista dos efeitos da fragmentação e perda de

habitat. Ações de prospecção de áreas prioritárias para conservação devem levar em

consideração tanto a quantidade de habitat remanescente como também a conectividade

entre as diversas manchas em que ela se distribui na paisagem. No caso das briófitas

epífitas, isolamento, área e proporção de vegetação secundária também influenciaram

significativamente a brioflora. Os remanescentes maiores, menos isolados e com boa

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

117

proporção de vegetação secundária abrigaram uma riqueza total praticamente três vezes

superior aos menos conservados. Epífitas não chegaram a colonizar sequer troncos

inferiores na maioria dos fragmentos não conservados, ficando restritas às bases com

comunidades bastante descaracterizadas em seu componente florístico, isto é, fortemente

dominadas por espécies generalistas e xerófitas, ao passo que 95% das espécies típicas de

sombra foram confinadas aos fragmentos conservados. Somando-se isto ao fato de que

houve uma grande similaridade do dossel dos fragmentos conservados com o sub-bosque

dos não conservados, os resultados sugerem que a perda de habitat leva a um deslocamento

das guildas típicas de sol do dossel para o sub-bosque. Isto esclarece eventos precedentes à

extinção, resultado culminante da fragmentação e perda de habitat, de grupos biológicos em

ecossistemas florestais. Ademais, mostra que remanescentes florestais capazes de abrigar

floras epífitas ricas até o dossel possuem mais de 300 ha, o que está longe de ser um

tamanho comum nos remanescentes de Floresta Atlântica brasileira e, portanto, reforça a

necessidade de conservação dos poucos que ainda alcançam tais marcas.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

118

8. ABSTRACT

Aiming to extend the knowledge about epiphytes and epiphyllous bryophytes ecology and

to increase the State of Alagoas flora, these communities had been inventoried in forest

fragmentos from Murici Ecological Station (9º11’05”- 9º16’48”S/ 35º45’20”- 35º55’12”O),

Northeast of Brazil. Since they have great sensitivity to microoclima, fast life cycles and

high host specificity, epiphylls are a key-group to metapopulational dynamics approach.

They allow accessing the answers to anthropogenic pressures in relatively lesser space and

secular scales to those of the superior plants. Thus, epiphylls from understorey were

collected at the first 100 meters of the edge of ten fragments and occupancy patterns (local

and regional abundance) and fertility were surveyed. Populations tended to diminish

theiroccupancy and this is likely related to the reduced sexual and asexual expression

observed with the loss of habitat quality. Although the fertility has not been correlated with

presence on fragments, fertile species colonized a significant greater number of site inside

them. Dioicous species showed particularly less ratio of fertile populations and low

frequency. Metrics of landscape, mainly size and isolation, and habitat quality indicatives

(secondary vegetation) explained better the variation in epiphjylls richness and occupancy

than the edge distance. This suggests that the effects of the local scale play a secondary role

after a determined passed time. It is possible that the present study has portrayed this

sucessional stage where the local aspects do not impact the community as clearly as

isolation. The results increase empirical support for the necessity of amplest and more

realistic approach about habitat loss and fragmentation. Taxa with metapopulational

structure are prone to negative and long-term effects. The prospection of priority areas for

the conservation must take in account the remaining habitat amount as well as the

connectivity among the diverse patches in the landscape. In the case of epiphyte

bryophytes, isolation, area and secondary vegetation were important explanatory variables

again. The largest fragments, less isolated and with a good secondary vegetation ratio

sheltered a total richness nearly three times superior to the disturbed ones. Epiphytes were

restricted to the bases and harbored communities deprived of characteristics in its floristic

component, which means that they are strongly dominated by generalist and xerophytic

species, while 95% of the shade typical species were confined to the conserved fragments.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

119

Adding this to the fact of that there was a great similarity between the conserved

fragmentos canopy and the sub-forest of the not conserved ones, the results suggest that the

loss of habitat leads to a sun typical guilds displacement from the canopy to the sub-forest.

This clarifies preceding events to extinction, culminating result of habitat loss.

Furthermore, the fragments forest capable to harbor rich epiphytes flora up to the canopy

possess more than 300 ha, which is distant of being a common size in the Brazilian Atlantic

rain forest remnants. Therefore, these results strengthen the need of conservation of the few

ones that still reach such marks.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

120

NEXOS

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

121

ORMAS DOS

ERIÓDICOS

ISSN 0102-3306 printed version

ISSN 1677-941X online version

INSTRUCTIONS TO AUTHORS

Scope

Instructions to authors of papers to be submitted to the Acta Botanica Brasilica

Scope

Acta Botanica Brasilica publishes original articles dealing with all areas of basic and

applied Botany, in Portuguese, Spanish or English. The research should contemplate

theoretical aspects of the subject in question, and be based on a central query that indicates

originality and potential interest, keeping in mind the broad spectrum of readers in Brazil and

elsewhere.

Instructions to authors of papers to be submitted to the Acta Botanica Brasilica

1. Acta Botanica Brasilica publishes original articles dealing with all areas of basic and

applied Botany, in Portuguese, Spanish or English. The research should contemplate

theoretical aspects of the subject in question, and be based on a central query that indicates

originality and potential interest, keeping in mind the broad spectrum of readers in Brazil and

elsewhere.

2. The articles should be concise with at the most 25 typed pages (equivalent to 15 printed

pages) including illustrations and tables. Four copies of the paper should also be included

with the a 3.5’’ diskette, for revision by the Editorial board. The format must be in Times New

Roman, size 12, 1.5 spacing between lines on A4 sized paper, with all margins 1.5 cm, using

the Word processing package Microsoft Word for Windows, version 6 or above. All pages

should be numbered consecutively. Longer papers might be accepted but the extra-cost

should be sponsored by the authors.

3. Latin or Greek words in the title or text, such us in vivo, in vitro, in loco, et al., should be in

italics.

4. The title should be centralized and written with only the first letter capitalized.

5. The names of the authors should have only the first letter capitalized, below the title, and

justified to the right. References to footnotes should be in Arabic numerals, after the authors’

names, indicating the complete address and data and information about the work (part of a

thesis etc.), where necessary, after the title. The footnote should be separated from the main

text by a horizontal line.

6. The manuscript format should contain:

- RESUMO and ABSTRACT: Use capitalized letters and bold for these subtitles). It should

occupy a single paragraph with about 200 words, followed by up to five keywords besides

the title. It should be a concise summary in Portuguese, of the objectives, material and

methods, results and conclusions. The same rules apply to the abstract, written in English

and followed by the keywords. The English abstract is obligatory and should follow the same

rules.

- Introduction: It should have only the first letter capitalized, in bold, justified to the left and

give a clear and concise view of: a) revision of studies relevant to the objective of the work;

b) issues that lead the author to conduct the research; c) objectives.

- Material and methods: Only the first letter in bold justified to the left and should contain a

brief description of the work, enough to permit the research to be repeated, and any

techniques published should be cited and not described.

- Results and discussion: It should have the first letter only capitalized, in bold, justified to

the left and could contain tables and figures (charts, photographs, drawings, maps and

illustrations) only when essentially needed to understand the text. Depending on the work,

results and discussion can be joined or presented separately. Tables and Figures should be

numbered in independent series, in Arabic numerals placed at the bottom right and should

be presented on separate sheets (one for each Table or Figure) at the end of the text

(original plus three copies). The Figures should be no more than twice the size that in press.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

122

The area available for them, including the legend is 17.5 cm wide and 23.5 cm high, with a

scale placed at the left side of the figure.

Numbers and letters should be sufficiently large to be easily legible when reduced. Letters

should be placed below and to the right of the drawing.

Photographs should be on glossy black and white paper. Color photos can be accepted

by the Editorial Board but the authors should sponsor the costs.

Tables and Figures must be referred to in the text in abbreviated form (singular) with the

initial letter in capital (Fig., Tab.).

Abbreviations and symbols, when used for the first time, should be proceeded by their

meaning in full. E.g.: Universidade Federal de Penambuco (UFPE); Microscopia Eletrônica

de Varredura (MEV). Measures should be abbreviated and a space separates it from the

number (eg.: 11 cm; 2,4 µm), except for percentage (e.g. 90%).

For taxonomic and flora work only the botanical vouchers examined which are

representative of the taxon in question should be cited in the following order:

COUNTRY (capitalized and bold). State (bold): Municipality, date (the month in roman

numerals), phenology (where possible), collector’s name and number (italics), and the

herbarium code. Eg: BRASIL. São Paulo: Santo André, 3/XI/1997, fl. fr., Milanez 435 (SP).

In case of more than 3 collectors, cite the first followed by et al. E.g.: Silva et al.

Character keys should be indented and the author’s name of the taxa should not appear.

The taxa in the keys when cited in the text, should be numbered in alphabetic order.

Example:

1. Terrestrial plants

2. Orbicular leaves, more than 10 cm diam. ………………………….……2. S. orbicularis

2. Sagittal leaves, less than 8 cm diam. ………………………………………..4. S. sagittalis

1. Aquatic plants

3. White flowers ………………………………………………………………1. S. albincans

3. Red flowers…………………………………………………………………3. S. purpurea

The taxonomic treatment should use italics and bold together only for valid names.

Basonymes and synonymes should be in italics only. Authors of scientific names should be

abbreviated, according to the current taxonomic list of the group (eg. Brummit & Powell

1992, for plant names).

1. Sepulveda albicans L., Sp. pl. 2: 25. 1753.

Pertencia albicans Sw., FI. bras. 4: 37, t. 23, f. 5. 1870.

Fig. 1-12

Subtitles within Materials and methods and Results should be written with the initial letter in

capital, followed by a dash and the text in the same line. Eg. Study area - localized ....

Results and discussion should include the conclusions.

- Acknowledgements

(with the initial letter in capital, bold, and left justified): should be brief,

with complete names.

- Bibliographic references

- Within the text: first author, then the date. eg. Silva (1997), Silva & Santos (1997), Silva et

al. (1997) or Silva (1993; 1995), Santos (1995; 1997) or (Silva 1975; Santos 1996; Oliveira

1997).

- At the end of the article: the initial letter in capitals, and left justified; in alphabetical and

chronological order of the authors; the names of journals and book titles should be written in

bold and in full. Examples:

Santos, J. 1995. Estudos anatômicos em Juncaceae. Pp. 5-22. In: Anais do XXVIII

Congresso Nacional de Botânica. Aracaju 1992. São Paulo, HUCITEC Ed. v.I.

Santos, J.; Silva, A. & Oliveira, B. 1995. Notas palinológicas. Amaranthaceae. Hoehnea

33(2): 38-45.

Silva, A. & Santos, J. 1997. Rubiaceae. Pp. 27-55. In: F.C. Hoehne (ed.). Flora Brasilica.

São Paulo, Secretaria da Agricultura do Estado de São Paulo.

For more details consult the most recent issues of the journal or the internet link:

www.botanica.org.br. and also the on line articles in www.scielo.br/abb.

Abstracts of scientific meetings will not be accepted as bibliographic references. Citations

of dissertations and theses should be avoided; when needed, they should be included in the

text. E.g. J. Santos, data not published or J. Santos, personal communication.

Alvarenga, L.D.P. Estrutura espacial e ecologia de Briófitas de remanescentes…

123

Oecologia

Editors-in-Chief: R. Brandl; J.R. Ehleringer; C. Körner; C.W. Osenberg

ISSN: 0029-8549 (print version)

ISSN: 1432-1939 (electronic version)

Journal no. 442

Springer Berlin Heidelberg

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