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Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Toxicidade de inseticidas a Diatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lepidoptera:
Crambidae) e Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae)
Edgar Francisco Gaona Mena
Piracicaba
2010
Dissertação apresentada para obtenção do
título de Mestre em Ciências. Área de
concentração: Entomologia
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2
Edgar Francisco Gaona Mena
Engenheiro Agrônomo
Toxicidade de inseticidas a Diatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lepidoptera: Crambidae) e
Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae)
Piracicaba
2010
Orientador:
Prof. Dr. CELSO OMOTO
Dissertação apresentada para obtenção do título de
Mestre em Ciências. Área de concentração:
Entomologia
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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação
DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - ESALQ/USP
Gaona Mena, Edgar Francisco
Toxicidade de inseticidas a Diatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lepidoptera: Crambidae)
e Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae) / Edgar Francisco Gaona
Mena. - - Piracicaba, 2010.
61 p. : il.
Dissertação (Mestrado) - - Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, 2010.
Bibliografia.
1. Brocas (Insetos nocivos) 2. Cana-de-açúcar 3. Controle biológico 4. Inseticidas -
Toxicidade 5. Insetos parasitóides I. Título
CDD 632.78
G211t
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor”
3
Aos meus pais Francisco E. Gaona e Juana Mena de Gaona
OFEREÇO
Aos meus irmãos Elda e Pedro
A Sofia e Thaissa
DEDICO
4
5
AGRADECIMENTOS
Ao Prof. Dr. Celso Omoto pela orientação, ensinamentos e paciência.
A Dra. Eloisa Salmeron pela orientação e conselhos.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Entomologia da ESALQ/USP pelos
conhecimentos transmitidos.
Ao Instituto de Biotecnologia Del Paraguay (INBIO) pela concessão da bolsa de estudos.
A Faculdad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Asunción pela
oportunidade para a realização do Curso.
A BUG Agentes Biológicos e Centro de Tecnologia Canavieira (CTC) pelo fornecimento
do material biológico para a realização do trabalho.
A Heraldo Negri pelo apoio recebido.
Aos meus padrinhos Ireneo Bogado e Basilisa Mena de Bogado
Aos colegas do Laboratório de Resistência de Artrópodes a Pesticidas da ESALQ/USP
Danielle Thomazoni, Oscar Arnaldo Batista Neto e Silva, Vitor Antonio Correa Pavinato, Felipe
Antonio Domingues, Gislaine A. de Oliveira, Karina Cordeiro Albernaz, Nádia Fernanda Bertan
Casarin, Patrick Marques Dourado, Oderlei Bernadi, Alex Poltronieri e Beatriz Maria Ferrari pela
amizade, auxílio e companheirismo nestes anos.
Aos colegas do Departamento de Proteção Vegetal, Div. Entomologia, FCA-UNA, Ing.
Agr. Victor Gómez, Ing. Agr. Claudia C. Cabral de Rasche, Ing. Agr. Maria. B. de López e Ing.
Agr. Osmar R. Arias Ruiz Diaz pelo apoio e companheirismo de sempre.
6
Aos colegas e amigos da Entomologia da ESALQ/USP, Eliane Grisoto pelo apoio
recebido em todo momento, e John Jairo Saldarriaga Ausique pela amizade e os momentos
compartidos.
Ao meu amigo e colega Heriberto Huerta Denis pelo apoio incondicional recebido.
À bibliotecária Sílvia pelo auxílio na revisão da estrutura da dissertação e das referências
bibliográficas.
7
SUMÁRIO
RESUMO.......................................................................................................................... 9
ABSTRACT...................................................................................................................... 11
LISTA DE FIGURAS....................................................................................................... 13
LISTA DE TABELAS...................................................................................................... 15
1 INTRODUÇÃO ............................................................................................................ 17
2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA...................................................................................... 21
2.1 Aspectos bioecológicos de D. saccharalis................................................................... 21
2.2 Táticas de controle de D. saccharalis........................................................................... 22
2.2.1 Controle químico .................................................................................................... 23
2.2.2 Controle biológico................................................................................................... 24
2.3 Efeitos letal e subletal de inseticidas sobre Cotesia spp......................................... 26
3 MATERIAL E MÉTODOS........................................................................................... 29
3.1Criação e manutenção de D. saccharalis....................................................................... 29
3.1.1 Caracterização das linhas-básicas de suscetibilidade de D. saccharalis a triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil ................................................................
30
3.1.2 Monitoramento da suscetibilidade de populações de D. saccharalis a triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil....................................................................................
31
3.2 Efeitos letal e subletal de triflumuron e lambda-cyhalothrin sobre C. flavipes....... 32
3.3 Efeito indireto de lambda-cyhalothrin, triflumuron e fipronil sobre Cotesia flavipes.... 33
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................................... 35
4.1 Caracterização das linhas-básicas de suscetibilidade de D. saccharalis a triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil...................................................................................
35
4.2 Monitoramento da suscetibilidade de populações de D. saccharalis a triflumuron,
lambda-cyhalotrin e fipronil..................................................................................
39
4.3 Efeitos letal e subletal de triflumuron e lambda-cyhalothrin sobre C. flavipes........... 41
4.4 Efeito indireto de lambda-cyhalothrin, triflumuron e fipronil sobre C. flavipes......... 45
5 CONCLUSÕES ............................................................................................................ 53
REFERÊNCIAS ............................................................................................................... 55
8
9
RESUMO
Toxicidade de inseticidas a Diatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lepidoptera: Crambidae) e
Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae)
A magnitude do problema de Diatraea saccharalis (Fabricius) tem aumentado nos
últimos anos, principalmente nas culturas de cana-de-açúcar e milho no Brasil. Tradicionalmente,
D. saccharalis tem sido controlado com agentes de controle biológico, principalmente na cultura
da cana-de-açúcar. No entanto, a intervenção química tem sido necessária para o controle de D.
saccharalis em ambas as culturas. Visando estabelecer estratégias proativas para o manejo da
resistência de D. saccharalis a inseticidas e integrar as táticas de controle químico e biológico,
objetivou-se nesse trabalho avaliar a toxicidade de alguns inseticidas (triflumuron, lambda-
cyhalothrin e fipronil) a D. saccharalis e ao parasitóide Cotesia flavipes (Cameron). A
caracterização das linhas-básicas de suscetibilidade de D. saccharalis a esses inseticidas foi
realizada com bioensaio de ingestão, mediante contaminação da superfície da dieta artificial com
o inseticida, utilizando-se lagartas de 2º instar. Baseado nas curvas de concentração-mortalidade
da população suscetível de referência, foram definidas as concentrações diagnósticas de 320 µg
de triflumuron /mL de água [I.A.(ppm)], 32 µg de fipronil /mL de água, e 3,2 µg de lambda-
cyhalothrin/mL de água, correspondentes à CL
99
, para o monitoramento da resistência Foram
verificadas diferenças significativas na suscetibilidade a inseticidas em populações de D.
saccharalis coletadas em diferentes regiões produtoras de milho no Brasil e uma no Paraguai.
Para triflumuron, as sobrevivências variaram de 0,85 e 34,2%; para fipronil de 0,21 e 2,71%; e
para lambda-cyhalothrin de 0,21 a 7,9%. A toxicidade desses inseticidas sobre C. flavipes foi
avaliada mediante determinações de efeitos letal e subletal desses inseticidas sobre adultos do
parasitóide. Inicialmente foram avaliadas as concentrações recomendadas de 0,08 mg de
triflumuron/L de água e 0,075 mg de lambda-cyhalothrin/L de água, além de 10 e 50% da
concentração recomendada, mediante bioensaio de contato residual em discos de folha de cana-
de-açúcar de resíduos com 0, 24 e 48 h de idade. A maior toxicidade foi observada com lambda-
cyhalothrin (mortalidade de até 100%). Triflumuron causou mortalidade de mortalidade de no
máximo 32%. Observou-se também uma redução da longevidade de C. flavipes em todas as
concentrações e idade de resíduos para ambos inseticidas. Posteriormente, para avaliar os efeitos
indiretos de inseticidas sobre C. flavipes, lagartas sobreviventes de D. saccharalis a CL
25
de
triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil foram expostas a C. flavipes para parasitismo. A
capacidade de parasitismo foi também avaliada para a geração F
1
do parasitóide. Nenhum dos
inseticidas afetou a emergência de adultos, a mortalidade de larvas e pupas, e a razão sexual do
parasitóide. Por outro lado, lambda-cyhalothrin e fipronil afetaram negativamente a taxa
instantânea de crescimento de C. flavipes. Portanto, as estratégias de uso destes inseticidas para o
controle de D. saccharalis devem ser implementadas com cautela para preservar a vida útil
desses importantes inseticidas em programas de manejo integrado de pragas.
Palavras chaves: Inseticidas, Parasitóides, Cana-de-açúcar, Diatraea saccharalis, Cotesia flavipes
10
11
ABSTRACT
Toxicity of insecticides to Diatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lepidoptera: Crambidae) and
Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae)
The magnitude of Diatraea saccharalis (Fabricius) problem has increased in the past
years, mainly in sugarcane and maize crops in Brazil. Traditionally, D. saccharalis has been
controlled with biological control agents. However, chemical intervention has been necessary to
control D. saccharalis in both crops. For establishing a proactive insecticide resistance
management of D. saccharalis and integrating chemical and biological control tactics, the major
objective of this work was to evaluate the toxicity of some insecticides (triflumuron, lambda-
cyhalothrin e fipronil) to D. saccharalis and to the parasitoid Cotesia flavipes (Cameron). The
baseline susceptibility of D. saccharalis to these insecticides was characterized with diet surface
treatment bioassay by using 2
nd
instar larvae. Based on concentration-mortality response of the
susceptible reference population, diagnostic concentrations of 320 µg of triflumuron/mL of water
[A.I. (ppm)], 32 µg of fipronil/mL of water, and 3.2 µg de lambda-cyhalothrin/mL of water,
corresponding to LC
99
, were defined for monitoring resistance. Significant differences in
susceptibilities to insecticides were found in populations of D. saccharalis collected from major
maize-production regions and one population from Paraguay. For triflumuron, the survivorship
varied from 0.8 to 34.2%; for fipronil, from 0.2 to 2.7%; and for lambda-cyhalothrin, from 0.2 to
7.9%. The toxicity of these insecticides to C. flavipes was evaluated by determining the lethal and
sublethal effects of the insecticides to the adults of this parasitoid. Initially, commercial rates of
0.08 mg triflumuron/ L of water and 0.075 mg lambda-cyhalothrin / L of water, and 10% and
50% of commercial rates, were evaluated with residual contact bioassay by using sugarcane leaf
disks of 0, 24 and 48 h-old residues. The highest toxicity was detected to lambda-cyhalothrin
(mortality up to 100%). Triflumuron caused mortality up to 32%. Reduction in the longevity of
C. flavipes was detected in all concentrations and residue ages of both insecticides. Then, to
evaluate the indirect effect of the insecticides, D. saccharalis larvae that survived at LC
25
of
triflumuron, lambda-cyhalothrin and fipronil were exposed to C. flavipes. The parasitism capacity
of F
1
generation of the parasitoid was also evaluated. None of the insecticide affected the adult
emergence, pupal and larval mortality, and sexual ratio of the parasitoid. On the other hand,
lambda-cyhalothrin e fipronil negatively affect the instantaneous rate of growth of C. flavipes.
Therefore, the strategies of the use of these insecticides for controlling D. saccharalis should be
carefully designed to preserve their lifetime in integrated pest management programs.
Keywords: Insecticides, Parasitoids, Sugarcane, Diatraea saccharalis, Cotesia flavipes
12
13
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 Curva de concentração-resposta de lagartas de segundo ínstar da população
de laboratório (D/Lab) e da Bahia (BA) de Diatraea saccharalis a
triflumuron, com bioensaio de tratamento superficial de dieta artificial
37
Figura 2 Curva de concentração-resposta de lagartas de segundo ínstar da população
de laboratório (D/Lab) e da Bahia (BA) de Diatraea saccharalis a lambda-
cyhalothrin com bioensaio de tratamento superficial de dieta artificial.
38
Figura 3 Curva de concentração-resposta de lagartas de segundo ínstar da população
de laboratório (D/Lab) e da Bahia (BA) de Diatraea saccharalis a fipronil,
com bioensaio de tratamento superficial de dieta artificial.
39
14
15
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 Procedência,data de coleta e código das populações de D. saccharalis
coletadas na cultura do milho nas diferentes regiões do Brasil e de Paraguai
(2009-2010).
30
Tabela 2
Respostas de lagartas de 2⁰ ínstar das populações de Diatraea saccharalis
de laboratório (D/Lab) e da Bahia (D/BA) a triflumuron, lambda-cyhaothrin
e fipronil, após infestação em bioensaio de tratamento superficial na dieta
artificial.
36
Tabela 3 Porcentagem média de sobrevivência (± erro padrão) a triflumuron, fipronil
e lambda-cyhalothrin em populações de D. saccharalis coletadas em
diferentes regiões do Brasil, com exposição a concentrações equivalentes a
CL
99
da população de laboratório (D/Lab).
41
Tabela 4 Porcentagem de mortalidade (±erro padrão da média) de Cotesia flavipes
após 24h de exposição a resíduos de 0 h de idade de triflumuron e lambda-
cyhalothrin em discos de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de
Potter nas concentrações de 100, 50 e 10% da concentração recomendada
para cada inseticida
42
Tabela 5 Porcentagem de mortalidade (±erro padrão da média) de Cotesia flavipes
após 24h de exposição a resíduos de 24 h de idade de triflumuron e lambda-
cyhalothrin em discos de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de
Potter nas concentrações de 100, 50 e 10% da concentração recomendada
para cada inseticida
42
Tabela 6 Porcentagem de mortalidade (±erro padrão da média) de Cotesia flavipes
após 24h de exposição a resíduos de 48 h de idade de triflumuron e lambda-
cyhalothrin em discos de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de
Potter nas concentrações de 100, 50 e 10% da concentração recomendada
para cada inseticida
43
Tabela 7 Porcentagem de mortalidade (±erro padrão da média) de Cotesia flavipes
após 24h de exposição a resíduos de 48 h de idade de triflumuron e lambda-
cyhalothrin em discos de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de
Potter nas concentrações de 100, 50 e 10% da concentração recomendada
para cada inseticida
44
Tabela 8 Longevidade média em dias (±erro padrão da média) de fêmeas de Cotesia
flavipes após 24h de exposição a resíduos de triflumuron e lambda-
cyhalothrin, após 0, 24 e 48 h após da pulverização dos discos de folha de
cana-de-açúcar em Torre de Potter nas concentrações de 100, 50 e 10% da
concentração recomendada para cada inseticida.
45
16
Tabela 9 Porcentagem de emergência de adultos (± erro padrão da média) da geração
parental de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis
submetidas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil.
46
Tabela 10 Porcentagem de emergência de adultos (± erro padrão da média) da geração
F
1
de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis submetidas a
CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil.
47
Tabela 11 Porcentagem de mortalidade de lagartas e pupas (± erro padrão da média) da
geração parental de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis
submetidas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil.
47
Tabela 12 Porcentagem de mortalidade de lagartas e pupas (± erro padrão da média) da
geração F
1
de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis
submetidas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil
48
Tabela 13 Razão sexual (± erro padrão da média) da geração parental e da F
1
de C.
flavipes provenientes dos de lagartas de D. saccharalis submetidas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil
49
Tabela 14 Crescimento populacional de C. flavipes provenientes de lagartas de D.
saccharalis expostas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil,
após período de 21 dias de início do experimento.
50
17
1. INTRODUÇÃO
A broca da cana-de-açúcar, Diatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lepidoptera: Crambidae),
é considerada uma praga de grande importância na cultura da cana-de-açúcar, devido a prejuízos
diretos mediante quebra dos colmos ou morte de plantas mais jovens com sintoma de “coração
morto” e prejuízos indiretos pela ação de fungos que causam a podridão vermelha do colmo o
que ocasiona a perda na qualidade da produção e teor de açúcar de plantas (SEGATO et al.,
2006) .
Nos últimos anos, D. saccharalis tem sido um problema cada vez mais crescente na
cultura do milho no Brasil, podendo ocasionar danos, como a quebra das plantas de milho pelo
broqueamento do interior do colmo das plantas e sintomas de “coração morto”, que podem
provocar até 26% de perdas de produtividade (GARCIA et al., 2006; CRUZ, 2007). Já em plantas
adultas, os danos provocados causam brotações laterais, enraizamento aéreo, perdas de peso,
afinamento e quebra do colmo, redução de entrenós e morte da planta, o que leva a uma
acentuada queda da produção (PARRA, 1993). Podem ocasionar quebra de plantas maduras de
milho, quando as lagartas atacam o interior do colmo da planta, podendo acarretar perdas entre 10
e 50% nos rendimentos em grãos. Em relação a perdas ocasionadas na produção de grãos de
milho, estas são oriundas de ataques nos entrenós mais próximos à espiga, pois produzem
interferência na circulação de nutrientes elaborados pela planta, que são carregados para uma
maior produção de folhas, em vez da produção de grãos, em comparação com os ataques
verificados nos entrenós mais distantes (CRUZ, 2007). As perdas em rendimentos do milho
também podem ser atribuídas a um aumento da esterilidade, redução no tamanho da espiga e do
grão, assim como uma interferência na colheita mecânica, podendo chegar a 27% de perdas na
produção de grãos (FLOYD, 1966).
O ataque por D. saccharalis tem sido uma séria ameaça à cultura do milho no Brasil,
especialmente nas regiões Sul, Sudeste e Centro-Oeste (CRUZ, 2007). Nos estágios iniciais da
cultura, as lagartas atacam o cartucho, alimentando-se do tecido jovem em desenvolvimento. Em
baixas infestações, causam uma série de furos na lâmina foliar. Por outro lado, em ataques mais
severos, o ponto de crescimento da planta pode ser morto. Em plantas mais desenvolvidas, as
lagartas penetram no colmo e fazem galerias. Lagartas mais desenvolvidas, ao intensificarem o
dano, enfraquecem as plantas, que ficam propensas ao quebramento. Danos na espiga também
podem ser observados (RODRIGUEZ-DEL-BOSQUE et. al., 1990). Independentemente das
18
variações anuais, as perdas de rendimento são maiores quanto mais se atrasa o plantio do milho.
Em plantios de primeira safra de milho, as perdas podem atingir a 10 a 20%. Já em cultivos de
segunda safra (“safrinha”), os prejuízos são maiores podendo ocasionar quebras superiores a50%
da produção (IANNONE, 2002).
O controle químico tem sido a tática de controle mais comumente utilizada para a
manutenção da população de D. saccharalis abaixo do nível de dano econômico nas culturas da
cana-de-açúcar e de milho. Os inseticidas devem ser aplicados nos dois primeiros ínstares larvais,
procurando evitar que as lagartas penetrem o interior do colmo. Entretanto, existe também a
possibilidade de controle quando a lagarta já está dentro da planta, sabendo-se que as lagartas
podem deixar o túnel durante o processo de retirada dos seus excrementos para fora do colmo
(CRUZ, 2007).
Dentre os inseticidas registrados para o controle de D. saccharalis na cultura da cana-de-
açúcar no Brasil estão triflumuron (inibidor da síntese de quitina), fipronil (antagonista de canais
de cloro mediadas pelo GABA) e carbofuran (inibidor da acetilcolinesterase). Para a cultura do
milho, o único inseticida registrado é lambda-cyhalothrin (modulador de canais de sódio)
(MAPA/Agrofit, 2010), mas os outros inseticidas pulverizados para o controle de Spodoptera
frugiperda (J.E Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) nessa cultura tem promovido controle de D.
saccharalis. Portanto, a possibilidade de evolução da resistência de D. saccharalis a inseticidas e
possíveis impactos ao ambiente e à saúde dos produtores, são fatores que podem ameaçar a vida
útil de vários inseticidas registrados para o controle dessa praga.
Outra tática de controle utilizada para D. saccharalis tem sido o controle biológico
mediante a liberação de parasitóides como Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera:
Braconidae) (PARRA et al., 2002). A existência de relatos de sucesso de controle desta praga,
mediante o uso deste parasitóide poderia beneficiar o controle da praga mediante a ação conjunta
do controle químico e biológico. No entanto, caso os inseticidas utilizados não sejam seletivos, há
possibilidade da ocorrência de efeitos negativos sobre a atuação deste parasitóide no manejo de
D. saccharalis.
Visando o estabelecimento de estratégias proativas para o manejo da resistência de D.
saccharalis a inseticidas, nas culturas de milho e de cana-de-açúcar e a possível integração das
táticas de controle químico e biológico desta praga, objetivou-se determinar as linhas-básicas de
suscetibilidade de D. saccharalis a triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil para o
19
monitoramento da resistência e avaliar os efeitos letal e subletal destes inseticidas sobre adultos
de C. flavipes.
20
21
2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
2.1 Aspectos bioecológicos de D. saccharalis
Originária da América Central e do Sul, a broca da cana-de-açúcar, Diatraea saccharalis
(Fabr., 1794) (Lepidoptera: Crambidae), pode ser encontrada atacando os canaviais de Argentina,
Bolívia, Colômbia, EUA, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Costa Rica, Cuba, Equador,
México, Panamá, Peru, Haiti, Jamaica, Paraguai, República Dominicana, Venezuela e Antilhas
Menores (GUAGLIUMI, 1972; MENDONÇA, 1996). Em relação à atratividade de plantas,
dentre 17 gramíneas avaliadas em Porto Rico, o milho e a cana-de-açúcar foram as plantas
preferidas para oviposição de D. saccharalis, sendo que as culturas do milho, cana-de-açúcar e
sorgo foram as plantas mais atrativas e preferidas pelas lagartas de primeiro ínstar (QUINTANA-
MUNIZ & WALKER, 1970).
Os ovos de D. saccharalis são lisos, de forma oval e de aproximadamente 1,16 milímetros
de comprimento e 0,75 milímetros de largura. Os ovos são depositados em grupos e sobrepostos
como as escamas de um peixe. Uma postura pode conter de dois a 50 ovos, com deposição nas
superfícies abaxial e adaxial das folhas. Os ovos são de coloração branca no início, tornando-se
alaranjados com a idade até adquirir coloração enegrecida, pouco antes da eclosão de lagartas. A
duração da fase de ovo é de quatro a seis dias e a fecundidade média é de cerca de 700 ovos por
fêmea, quando as lagartas foram criadas com plantas de milho ou cana-de-açúcar, mas apenas de
425 ovos por fêmea quando alimentados com capim massambará (BESSIN; REAGAN, 1990).
Segundo Capineira (2007), as lagartas eclodem dentro de uma massa na mesma época, ou
pelo menos dentro de poucas horas uma das outras. As lagartas tendem a se reunir no ápice de
plantas de milho e começam a alimentar-se logo após a eclosão. O número de ínstar é bastante
variável (de três a 10), mas em média de 5 a 6 ínstares. Quando criados em dieta artificial, a
maioria das lagartas tendem a apresentar seis ínstares.
A fase de pupa ocorre dentro do colmo da cana, em um túnel criado pela lagarta. A lagarta
limpa e expande um túnel antes da pupação, deixando apenas uma fina camada de tecido vegetal
para a mariposa para romper na emergência. A pupa é alongada e fina, e marrom amarelado ao
mogno na cor marrom e com tubérculos proeminentes apontado nos segmentos distais. As pupas
22
medem aproximadamente 16 a 20 mm de comprimento. A duração da fase pupal é de oito a nove
dias, mas em clima frio pode estender por até 22 dias (CAPINEIRA, 2007).
A ocorrência temporal desta praga se caracteriza pela sucessão de três a cinco gerações de
adultos durante o ano. As fêmeas ovipositam nas folhas e as lagartas alimentam-se do
parênquima da folha logo após a eclosão para perfurar e penetrar no colmo ao atingir o terceiro
estádio larval. O estágio de ovo e os primeiros ínstares larvais até o início do terceiro ínstar são os
mais suscetíveis a fatores bióticos e abióticos, uma vez que as lagartas estarão mais protegidas
dentro do colmo (CRUZ, 2007).
A broca da cana-de-açúcar tem de três a quatro gerações anuais, de acordo com a região
(ARAGON, 1996). As populações desta praga aumentam desde o plantio até a colheita de milho
(PARISI; DAGOBERTO, 1979; DAGOBERTO; LECUONA, 1982 apud FAVA;
IMWINKELRIED; TRUMPER, 2004). A primeira geração, na região da província de Córdoba,
Argentina, é proveniente de adultos que emergem em outubro e novembro infestando gramíneas
selvagens e cultivadas. A segunda geração de adultos, geralmente reduzida, afeta o milho na
floração (primeiro plantio). Durante a terceira e quarta gerações ocorrem ataques generalizados
afetando principalmente as parcelas de plantio tardio que estão na etapa de maturação fisiológica
dos grãos de milho (ARAGON, 1996).
O plantio direto tem favorecido o crescimento da população de D. saccharalis e a
retenção de restolho promove a sobrevivência de lagartas de inverno, nas regiões de produção de
milho (ARAGON, 2000). A densidade de lagartas observada em sementes de milho de primeira
semeadura oscilou abaixo de 0,2 largartas por plantas, mostrando uma ligeira diminuição ao
longo do tempo. Em caules de semeadura tardia, densidade de lagartas de inverno foi maior,
variando entre 0,4 e 0,6 lagartas por caule, de milho que ficou no campo, em junho a meados de
setembro (BUENO, 2004).
2.2 Táticas de controle de D. saccharalis
O controle de D. saccharalis é realizado através de diversas táticas que auxiliam na
redução da população da broca, tais como o plantio da cana-de-açúcar em épocas desfavoráveis
ao desenvolvimento da praga, o emprego de variedades mais resistentes, o uso de armadilhas de
23
feromônio com fêmeas virgens (SEGATO et al., 2006). Dentre as táticas de controle mais
utilizadas, destaca-se o controle químico e o controle biológico. No caso do controle químico são
usados inseticidas de diferentes modos de ação assim como diferentes princípios ativos e no
controle biológico são utilizados principalmente parasitóides de ovos (por exemplo,
Trichogramma galloi Zucchi, 1988) e de lagartas (por exemplo, C. flavipes). Como o fator-chave
de crescimento populacional de D. saccharalis é a fase de ovo (BOTELHO, 1985), este
parasitóide tem se mostrado eficiente no controle da praga. Os resultados de pesquisa mostraram
que quando T. galloi é liberado na base de 200.000 parasitóides por hectare, a intervalos
semanais, em um total de três liberações e associado a C. flavipes, a redução da intensidade de
infestação chegou a 60% (BOTELHO et al., 1999).
O parasitóide T. galloi, já foi liberado em cerca de 150.000 hectares, preferencialmente
em regiões onde C. flavipes não seja eficiente ou em áreas em que a predação de ovos seja baixa.
O controle biológico é eficiente no combate a D. saccharalis, desde que seja feito quando se
atingir o nível de controle de 3% de intensidade de infestação para C. flavipes e com as primeiras
posturas de D. saccharalis para liberações de T. galloi, o que ocorre, em geral, aos 50-60 dias
após o plantio da cana (LOPES, 1988).
2.2.1 Controle químico
A maioria dos estudos sobre o controle químico de D. saccharalis tem sido na cultura da
cana-de-açúcar. Em estudos realizados nos Estados Unidos, a pulverização foliar de inseticidas
para o controle de D. saccharalis resultou em aumento significativo nos rendimentos, até mesmo
na presença de predação e variedades resistentes (BESSIN et al., 1990).
Devido ao hábito críptico, o controle químico de D. saccharalis, além de ser oneroso,
torna-se inviável já que esta passa a maior parte de sua fase larval dentro do colmo, ficando
difícil o contato com inseticidas (GALLO et al., 2002). Para a eficiência de inseticidas, estes
devem ser aplicados enquanto as lagartas são ainda jovens e antes das mesmas penetrarem no
interior do colmo. Algum controle pode ser também obtido até mesmo quando a lagarta está
dentro do colmo, considerando que as lagartas deixam o túnel durante o processo de retirada dos
seus excrementos para fora do colmo (CRUZ, 2007).
24
Dentre os inseticidas e dosagens registrados no Ministério da Agricultura Pecuária e
Abastecimento (MAPA) para uso em cana-de-açúcar visando o controle da broca D. saccharalis
pode-se citar triflumuron, fipronil, e carbofuran. Para o controle de D. saccharalis em milho o
inseticida registrado é lambda-cyhalothrin, (MAPA/Agrofit, 2010). O inseticida triflumuron é um
regulador de crescimento pertencente ao grupo das benzoiluréias e atua inibindo a biossíntese de
quitina dos lepidópteros. O fipronil pertence ao grupo dos phenylpyrazóis e atua como
antagonista dos canais de cloro. Lambda-cyhalotrin pertence aos piretróides e atua como
modulador dos canais de sódio. O carbofuran pertence ao grupo dos carbamatos e atua como
inibidor da acetilcolinesterase (IRAC, 2009).
Segundo Macedo (2006), D. saccharalis pode ser controlada com produtos do grupo dos
reguladores de crescimento (por exemplo, triflumuron), quando a infestação atingir 3% ou mais
de canas com presença de lagartas vivas, independente do número de lagartas por colmo, sendo
que as lagartas devem ser pequenas até 1 cm e que não tenham penetrado na interior do colmo.
Segundo Hall, Nuessly e Gilbert (1991), o controle químico de D. saccharalis é mais
eficaz antes que as lagartas entrem no colmo, sendo os inseticidas que podem ser utilizados são
lambda-cyhalothrin, cyfluthrin e tebufenozide, além de outros como inseticidas à base de Bacillus
thuringiensis subespécie kurstaki.
Reay-Jones et al. (2005) relataram que a suscetibilidade a tebufenozide foi reduzida em
comparação aos anos anteriores, sendo verificada uma maior heterogeneidade dentro das
populações. Mediante uso de bioensaio com concentração discriminatória de 0,5 ppm para
estimar a frequência de resistência, esses autores verificaram populações com altas frequências de
resistência (próximas de 50%) no estado de Louisiana, Estados Unidos da América.
2.2.2 Controle biológico
Fatores como a exposição dos ovos e das lagartas neonatas de D. saccharalis tornam esta
praga muito suscetível aos efeitos adversos do clima (GODFREY; HOLTZER, 1991) e ao
controle natural por inimigos naturais (MOULTON et al., 1992).
Dentre os inimigos naturais eficientes no controle de D. saccharalis, destacam-se os
parasitóides, especialmente das espécies que atuam sobre os ovos, como Trichogramma galloi
(Hymenoptera: Trichogrammatidae), Outros parasitóides associados à praga são Agathis
stigmaterus (Hymenoptera: Braconidae); Lixophaga diatraeae (Diptera: Tachinidae), com
25
grande potencial, por causar naturalmente níveis altos de parasitismo, embora não muito
persistente no campo. O parasitóide larval Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) é um dos
inimigos mais utilizados em cana-de-açúcar com eficiente controle em condições de campo
(CRUZ, 2007).
Segundo Botelho (1992), o controle biológico da D. saccharalis, ao longo de 15 anos de
pesquisa, na região que abrange os estados do Paraná, São Paulo, Minas Gerais, Mato Grosso do
Sul e Mato Grosso, correspondendo a uma área de 2,3 milhões de hectares, era realizado com os
principais parasitóides larvais dessa praga, as moscas Metagonistylum minense, Paratheresia
claripalpis (espécies nativas) e a vespa Apanteles flavipes (espécie introduzida).
Cotesia flavipes (Cameron, 1891) é uma vespa endoparasitóide originária de Trinidad e
Tobago que foi introduzida no Brasil em 1974, para ser utilizada no controle de lagartas da broca-
da-cana., principalmente quando as lagartas já se encontram dentro dos colmos da cana-de-
açúcar. Trata-se de um parasitóide gregário, haplodiplóide, onde as fêmeas originam-se de ovos
fertilizados, enquanto que os machos são produzidos por partenogênese arrenótoca, ou seja, de
ovos não fertilizados (VETORELLI et al., 1999).
O ciclo de vida de C. flavipes é de aproximadamente de 20 dias, dependendo da
temperatura e a idade do hospedeiro, uma iluminação adequada favorece a cópula e emergência
das larvas. Os ovos são redondos alongados de 0,09 mm de longitude; a quantidade depositada
pelas fêmeas é variável, e em 3 a 4 dias eclodem as larvas, alimentando-se do interior das lagartas
dos lepidópteros, passam por 3 ínstares em um período de 3 a12 dias (PARRA et al., 2002).
O controle biológico de D. saccharalis é realizado a partir de liberações inundativas do
parasitóide larval C. flavipes no Brasil. A liberação desta vespinha é realizada em uma única vez
ou de forma parcelada sempre que a população atingir o mínimo de 800 a 1000 lagartas por
hectare (PARRA et al., 2002; SEGATO et al., 2006).
O controle biológico com C. flavipes é eficiente, mas não atinge a totalidade das lagartas,
permanecendo uma parcela não controlada. Estudos de transformações genéticas da cana-de-
açúcar com genes que codificam inibidores de proteinases ou a toxinas de Bacillus thuringiensis
(Bt) podem ser uma opção viável de manejo de D. saccharalis (FALCO; SILVA-FILHO, 2003;
BRAGA et al., 2003), mas a eficiência destas táticas de controle ainda precisa ser confirmada e
disponibilizada.
26
Observaram-se em estudos com supressão de inseticidas, que o complexo de artrópodes
predadores de D. saccharalis pode ter um impacto na redução da infestação desta praga
(HENSLEY et al., 1961, REAGAN et al. 1972 apud BEUZELIN et al, 2009). Uma redução de
16% dos danos causados por D. saccharalis foi observado em estudo de campo, replicados para
comparar os efeitos da depredação, resistência dos cultivares de cana-de-açúcar e as aplicações
de inseticidas (BESSIN et al., 1990).
2.3 Efeitos letal e subletal de inseticidas sobre Cotesia spp.
Existem dois métodos de exposição do inimigo natural ao inseticida, visando à obtenção
de resultados sobre a letalidade do produto ao agente de controle biológico. Segundo Stapel;
Cortesero; Lewis (2000), medir os níveis de mortalidade por exposição direta aos inseticidas é
um método muito comum de avaliação, e os possíveis efeitos subletal como consequência
indireta de qualquer exposição indireta ou direta, seguem sendo relativamente desconhecidas. O
impacto dos efeitos subletal de inseticidas no sucesso do controle biológico pode comprometer
essa tática de controle.
Segundo Hill; Foster (2000), em alguns sistemas de manejo de pragas, alguns pesticidas
tem se mostrado seletivos por apresentar impacto negativo sobre inimigos naturais. Geralmente
organofosforados, carbamatos e piretóides são considerados altamente tóxicos para agentes de
controle biológico (CROFT, 1990).
A compatibilidade de agentes de controle biológico com inseticidas tem sido uma
preocupação central no programa de manejo integrado de pragas e ocorre principalmente em
função da seletividade dos inseticidas aplicados aos inimigos naturais (PARRA et al., 2002). O
procedimento mais comum das avaliações tem sido as comparações de toxicidade aguda entre as
espécies de pragas e seleção dos agentes de biocontrole (STARK; VARGAS; BANKS, 2007).
Os métodos clássicos de laboratóriopara estimar o efeito de pesticidas em artrópodes
benéficos por vários anos têm sido a estimativa da dose letal média (DL
50
) ou da concentração
letal (CL
50
) e o desenvolvimento de testes de seletividade para identificar produtos com baixa
atividade em organismos não-alvos. Entretanto, a estimativa da seletividade era baseada em
valores de DL
50
, e os efeitos subletal de pesticidas nos organismos benéficos não eram estudados.
O impacto de pesticidas em inimigos naturais não está limitado apenas à mortalidade, pois podem
27
causar efeitos subletal na fisiologia e no desenvolvimento de organismos que sobrevivem à
exposição de pesticidas, dependendo da dose/concentração o efeito poderá ser letal ou subletal
(DESNEUX; DECOURTYE; DELPUECH, 2007).
A exposição direta de inimigos naturais a inseticidas pode ocasionar uma ampla gama de
efeitos no organismo, incluindo a manifestação simultânea de múltiplos efeitos subletal. Por
exemplo, além da morte, a exposição a uma substância tóxica pode promover a redução de
longevidade, redução da prole, mudanças no tempo para reprodução, número de gerações, perda
de peso e vigor, e mutações na descendência (STARK; BANKS, 2003).
A exposição de adultos de Cotesia plutellae a aos inseticidas carbofuran, cartap,
mevinphos e quinalphos apresentaram alta mortalidade do parasitóide (100%). Quando expostos
a outros inseticidas comomethomyl, metamidophos e deltamethrin foram também verificadas
mortalidades próximas de 100%. Fenvalerate (40 ppm) causou 30,1% de mortalidade.
Teflubenzuron (25 ppm) e Fenvalerate (33,3 ppm) não causaram mortalidade.Não foram
observadas diferenças significativas na mortalidade entre sexos para todos os inseticidas
testados (KAO; TZENG, 1992).
Há relatos de que os piretróides são inócuos para os adultos de C. plutellae (KAO;
TZENG, 1992), Apanteles sp.(WADDILL,1978), A. murginiventris (WILKINSON et al., 1979),
C. plutellae (MANI; KRISHNAMOORTHY, 1984; FENG; WANG, 1984), e A. taragamae
(PETER; DAVID,1988). No entanto, o deltamethrin (28 ppm), causou 100% de mortalidade de
adultos de C. plutellae (KAO; TZENG, 1992), Peter; David (1988) demonstraram que
deltamethrin (2 ppm) causou 14% de mortalidade em adultos de A. taragamae. Mani;
Krishnamoorthy (1984) reportou que deltamethrin (1,4 ppm) causou 10% de mortalidade de
adultos de C. plutellae.
Os inseticidas do grupo dos reguladores de crescimento de insetos promovem alterações
no desenvolvimento de inimigos naturais por meio da interrupção do processo de ecdise ou na
formação da cutícula, além de atuar no sistema endócrino de insetos (DHADIALLA et al. (1998)
apud DESNEUX; DECOURTYE; DELPUECH, 2007). Deformações no ovário também foram
observadas em parasitóides expostos a inseticidas reguladores de crescimento por Schneider et al.
(2004). Reguladores do crescimento de insetos, incluindo teflubenzuron, chlorfluazuron e
teflubenzuron foram seletivos para adultos de C. plutellae. B. thuringiensis subsp. kurstaki
28
também não apresentou nenhum efeito negativo sobre adultos de C. plutellae (KAO; TZENG,
1992).
Os inseticidas do grupo das spinosinas também apresentam efeitos negativos sobre
inimigos naturais. Li et al. (2005) demonstraram spinosad aplicado sobre lagartas de Plutella
xylostella, causa mortalidade de ovos e larvas do endoparasitóide C. plutellae. Em outro
experimento, com auxílio de líquidos de alto rendimento cromatografia, Li et al. (2006)
demonstraram que spinosad aplicado sobre larvas do hospedeiro pode afetar as larvas desse
parasitóide.
A via de entrada de um inseticida a um parasitóide imaturo pode ocorrer de duas formas:
o inseticida pode ser consumido pelo parasitóide que se alimenta de seu hospedeiro e o composto
tóxico ingressa por difusão desde os tecidos e fluídos do hospedeiro diretamente através da
cutícula e as traquéias do parasitóide (STARK, et al., 1992). O parasitóide adulto pode entrar em
contato com o inseticida ao se alimentar de néctar de flores e ao limpar seu copo com suas
pernas, contaminando-o com os resíduos em seus tarsos (GRATWICK, 1957).
29
3 MATERIAL E MÉTODOS
O trabalho foi desenvolvido no Laboratório de Resistência de Artrópodes a Pesticidas,
Departamento de Entomologia e Acarologia Agrícola, Escola Superior de Agricultura “Luiz de
Queiroz” (ESALQ), Universidade de São Paulo (USP), Piracicaba/SP, no período de Agosto de
2008 a Maio de 2010.
3.1 Criação e manutenção de D. saccharalis
Uma população suscetível de referência de D. saccharalis (D/Lab) foi obtida no
Laboratorio de Resistência de Artrópodes a Pesticidas (ESALQ/USP). As populações de D.
saccharalis oriundas de campo foram coletadas nas culturas de milho nas safras agrícolas de
2009/2010 nas principais regiões agrícolas do Brasil e uma população do Paraguai (Tabela 1).
As lagartas foram mantidas em tubos de vidro (2,5 cm de diâmetro × 8,5 cm de altura),
contendo dieta artificial (MACEDO et al., 1983), seguido de técnicas assépticas de criação de
insetos descrita por Parra (1999). Em cada tubo foram inoculadas de 10 a 15 lagartas, as quais
permaneceram até a fase de pupa. Por ocasião da pupação, as pupas foram retiradas e
acondicionadas em placas de Petri (10 cm de diâmetro × 1,5 cm de altura) forradas com papel
filtro e cobertas com um copo plástico (150 ml) invertido, até a emergência dos adultos. Por
ocasião da emergência, os adultos foram repassados para gaiolas cilíndricas de PVC (20 cm
altura × 15 cm de diâmetro), revestidas internamente com papel sulfite branco e fechadas na
parte superior com placas de Petri. O alimento foi uma solução aquosa de mel a 10%. Sob a
gaiola foi colocada uma camada de folha absorbente com papel de filtro a qual foi embebida
com água destilada para manter alta umidade e mantidas em sala de criação a temperatura de
25±1°C, umidade relativa de 70±10% e fotofase de 14 horas. Os ovos foram coletados e
tratados com sulfato de cobre a 1%, e uma vez secos, foram acondicionados em potes de
plástico (10 cm de diâmetro × 8 cm de altura) contendo algodão embebido com água destilada
para a mantenção da umidade e incubados em câmara climatizada a 25±1°C e fotofase de 14
horas. Após a eclosão, parte das lagartas foram inoculadas em dieta artificial para a
manutenção dacriação e o restante foi utilizado para realização dos bioensaios.
30
Tabela 1 - Procedência data de coleta e código das populações de D. saccharalis coletadas na
cultura do milho nas diferentes regiões do Brasil e de Paraguai (2009-2010)
Região Município Data de
Coleta
Código da
população
Latitude Longitude
Bahia São Desidério-BA 09/03/2009 BA 12° 20'46.35"S 44°59'50.67"O
Goiás Catalão-GO 17/03/2009 GO 18° 09'25.97"S 48°02'48.92"O
Paraná Ponta Grossa-PR 02/02/2009 PR 25°05'45.06"S 50°13'30.32"O
Mato
Grosso
Sorriso-MT 14/07/2009 MT 12°32'01.72"S 55°47'21.18"O
São Paulo Itaberá-SP 31/03/2009 SP 23°51'24.35”S 49°07’03.22”O
Paraguai San Lorenzo-PY 17/02/2010 PY 25°20’10.21"S 57°34'06.91"O
3.1.1 Caracterização das linhas-básicas de suscetibilidade de D. sacharalis a triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil
A caracterização das linhas-básicas de suscetibilidade de D. saccharalis foi realizada para
a população suscetível de referência (D/Lab) e uma população coletada na região da Bahia
(D/BA) para os inseticidas: triflumuron (Certero, solução concentrada [480 g I.A./L], Bayer S.A.
São Paulo/SP); lambda-cyhalothrin (Karate Zeon, suspensão encapsulada [50 g I.A./L], Syngenta
Proteção de Cultivos Ltda. São Paulo/SP) e fipronil (Regent, granulado dispersível [800 g
I.A./kg], BASF S.A. São Paulo/SP).
Foi utilizado como bioensaio padrão de ingestão mediante o tratamento superficial de
dieta artificial com inseticida. Cada célula da placa plástica (Costar
®
, Cambridge, Massachusetts,
EUA), contendo um total de 24 células, foi preenchida com 1,25 mL de dieta artificial e mantida
em câmara de fluxo laminar com luz ultravioleta até a geleificação da dieta. As diferentes
concentrações dos inseticidas foram obtidas mediante a diluição em água de osmose reversa com
adição de 0,1% (v/v) do surfactante Triton
®
a cada concentração testada. Com auxílio de uma
micropipeta foram transferidos 30 µL da solução inseticida para cada célula da placa com a
concentração a ser testada. As placas do tratamento testemunha receberam apenas surfactante a
0,1% (v/v). Após a contaminação da superfície da dieta com inseticida, as placas foram mantidas
em câmara de fluxo laminar até a secagem da solução inseticida. Para o triflumuron foram
testadas concentrações de 0,1; 0,32; 1,0; 3,2; 10; 32; 100 e 320 ppm; para o inseticida lambda-
cyhalothrin foram testadas concentrações de 0,1; 0,32; 1,0; 3,2 e 10 ppm, e para o inseticida
fipronil foram testadas as concentrações de 0,1; 0,32; 1,0; 3,2; 10,0 e 32,0 ppm.
31
Após a secagem do inseticida aplicado na superfície de cada célula, foi inoculada uma
lagarta segundo ínstar com o auxílio de um pincel fino. As placas foram fechadas com lâminas de
transparências fixadas por filme plástico transparente furado com alfinetes que permite as trocas
gasosas com o ambiente externo. As placas com as lagartas foram mantidas a 25±2°C,
fotoperíodo 14:10 (L:D) h por um período de 120 h para o triflumuron, 24 h para lambda-
cyhalothrin e 96 h para fipronil. Após esse período, foi realizada a avaliação dos bioensaios,
considerando-se mortos os indivíduos que ao serem tocados com a ponta de um estilete nos
últimos segmentos abdominais não respondiam com movimentos coordenados.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com 5 repetições por
concentração (24 lagartas/repetição), totalizando 120 indivíduos por concentração de cada
inseticida. Os dados de mortalidade foram submetidos à análise de Probit utilizando o programa
POLO-PC (LeORA Software, 1987). A mortalidade foi corrigida pela fórmula de Abbott
(Abbott, 1925). A partir da curva de concentração-resposta de D. saccharalis para cada inseticida
testado, foram estimadas a CL
50
e
CL
90
(CL= Concentração Letal), respectivos intervalo de
confiança (IC 95%) e valores de coeficiente angular.
3.1.2 Monitoramento da suscetibilidade de populações de Diatraea saccharalis a
triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil
A suscetibilidade de populações de D. saccharalis aos inseticidas triflumuron,lambda-
cyhalothrin e fipronil foram avaliadas em estados produtores de cana-de-açúcar e milho do
Brasil: Goiás, Paraná, Minas Gerais, Rio Grande do Sul e uma população de Paraguai (Tabela 1).
O monitoramento da suscetibilidade foi realizado utilizando-se bioensaios de concentração
diagnóstica de 320, 3,2 e 32 ppm de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil respectivamente.
Foram utilizadas lagartas de segundo instar. O delineamento experimental foi inteiramente
casualizado com r pelo menos 20 repetições (24 lagartas/repetição) para cada população, além da
testemunha. Os resultados obtidos foram submetidos à análise de variância e as médias
comparadas com a resposta da linhagem suscetível (D/Lab) pelo teste bilateral de Dunnett (SAS
Institute, 1993). O nível de significância de teste foi de 5%.
32
3.2 Efeitos letal e subletal de triflumuron e lambda-cyhalothrin sobre Cotesia flavipes
Os adultos de C. flavipes foram obtidos da empressa BUG Agentes Biológicos e CTC
(Centro de Tecnologia Canavieira) em copos contendo casulos dos quais emergiram os adultos do
parasitóide. Os inseticidas utilizados para avaliar os efeitos letal e subletal sobre o parasitóide C.
flavipes foram: triflumuron (Certero, solução concentrada [480 g I.A./L], Bayer S.A. São
Paulo/SP) e lambda-cyhalothrin (Karate Zeon, suspensão encapsulada [50g I.A./L], Syngenta
Proteção de Cultivos Ltda. São Paulo/SP). Para cada inseticida foram utilizadas as concentrações
comerciais recomendadas de 0,08 g i.a de triflumuron por litro de água para a cultura da cana-de-
açúcar e de 0,075 g i.a de lambda-cyhalothrin por litro de água para a cultura do milho. Foram
avaliadas também as concentrações correspondentes a 10% e 50% das concentrações
recomendadas.
O bioensaio utilizado foi de contato residual. Arenas de 3,3 cm foram confeccionadas a
partir de folhas de cana-de-açúcar coletadas de plantas sem aplicação de inseticidas
As arenas foram mantidas em algodão umedecido até a pulverização das diferentes
concentrações de cada inseticida. A pulverização foi realizada sobre a superfície abaxial dos
discos de folha com uso da torre de pulverização Potter (Burkard Manufacturing,
Rickmansworth, Herts, Reino Unido) calibrada a pressão de 10 psi (68,95 kPa). Foi utilizado um
volume de 2 mL de solução em cada pulverização, para que fosse obtida uma deposição média
de resíduo úmido de 1,56 mg /cm
2
sobre cada arena. Os inseticidas e suas respectivas
concentrações utilizadas foram triflumuron (0,8; 4,0 e 8,0 ppm), lambda-cyhalothrin (0,75; 3,75 e
7,5 ppm) valores correspondentes a 10%, 50% e 100% da concentração recomendada. Após a
pulverização, as arenas foram transferidas sobre algodão umedecido até a secagem do produto.
Posteriormente, as arenas foram acondicionadas em placas acrílicas de 3,5 cm de diâmetro
(Falcon 1008, Becton Dickinson Labware, Lincoln Park, NJ, Estados Unidos) contendo 2 ml de
uma mistura ainda não geleificada de ágar-água na concentração de 2% (adaptado de BARBER
et al., 1999).
Em cada arena foram transferidos 4 parasitóides adultos (machos e fêmeas) em cada
arena, em resíduos de 0, 24 e 48 h dias após da aplicação dos inseticidas triflumuron e lambda-
cyhalothrin. Em seguida, as placas foram vedadas com filme plástico de PVC (Magipack
®
) e
furadas para facilitar as trocas gasosas. Gotículas de mel foram colocadas sobre o filme plástico
33
para a alimentação dos adultos do parasitóide. Posteriormente, as placas foram tampadas e
transferidas para câmara climatizada à temperatura de 25 ± 1°C, umidade relativa de 70 ± 10% e
fotofase de 14 h.
O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado. Para cada
concentração do inseticida testado, os bioensaios foram repetidos cinco vezes, sendo que cada
repetição foi constituída por cinco placas por concentração contendo quatro parasitóides e na
testemunha (pulverização com água destilada), totalizando 100 insetos por concentração.
A avaliação da mortalidade foi realizada após 24 h, considerando-se mortos os
parasitóides que não apresentam movimentos de seus apêndices e não conseguiram voltar à
posição normal e caminhar ao serem tocados com um pincel foram considerados mortos. Os
adultos de C. flavipes que sobreviveram (geração parental) à exposição de resíduos dos
inseticidas triflumuron e lambda-cyhalothrin foram resgatados para avaliação de longevidade.
A avaliação da longevidade realizada na geração parental consistiu da exposição dos
parasitóides adultos a resíduos dos inseticidas testados (triflumuron e lambda-cyhalothhrin), por
um período de 24 h. Uma gotícula de mel foi colocada no interior dos tubos para a alimentação..
A sexagem foi feita baseada nos caracteres das antenas (Wilkinson, 1928).
Os experimentos foram conduzidos em sala climatizada à temperatura de 25 ± 1°C,
umidade relativa de 70 ± 10% e fotofase de 14 h.
Os dados de porcentagem de mortalidade e longevidade de cada tratamento foram
submetidos à análise de variância e as médias entre tratamentos foram comparadas pelo teste de
Tukey. As análises foram realizadas com o programa estatístico SAS System for Windows versão
9.1. O nível de significância adotado foi de α= 0,05.
3.3 Efeito indireto de lamba-cyhalothrin, triflumuron e fipronil sobre Cotesia flavipes
Lagartas de D. saccharalis de 2° ínstar foram expostas a CL
25
pelo método de aplicação
superficial na dieta artificial dos inseticidas lambda-cyhalothrin, triflumuron e fipronil. As
lagartas sobreviventes a esta exposição, foram transferidas para placas de plástico (de 7,5 cm de
diâmetro) e alimentadas com dieta artificial. As lagartas que foram parasitadas por C.flavipes
quando atingiram o 4° ínstar (1,5 a 2,0 cm). As lagartas parasitadas foram transferidas para placas
34
ln (N
f
/N
0
)
Δt
de plástico (de 5 cm de diâmetro) contendo dieta artificial para a alimentação até a formação de
pupas do parasitóide ou verificação de mortalidade da lagarta.
Foi avaliada a porcentagem de adultos do parasitóide emergidos, mortalidade de larvas e
pupas e o crescimento populacional da F
1
de C. flavipes que tinham sucesso no primeiro
parasitismo. O delineamento experimental adotado foi o inteiramente casualizado, constituído por
3 tratamentos com 5 repetições constituídas por placas contendo 5 lagartas cada uma.
Os dados de porcentagem de emergência, mortalidade de pupas e larvas do parasitóide de
cada tratamento foram submetidos à análise de variância e teste de Tukey para comparação das
médias dos tratamentos. A avaliação do crescimento populacional foi realizada no momento de
emergência dos adultos de C. flavipes (F
1
), até 21 dias após o parasitismo. Foi contabilizado o
número total de parasitóides/placa (larvas, pupas e adultos). Os dados do número final de
parasitóide por tratamento (N
f
) foram submetidos à análise de variância, as médias dos
tratamentos comparadas com o controle pelo teste de Dunett. As análises foram realizadas com o
programa estatístico SAS System for Windows versão 9.1. O nível de significância adotado foi o
de α= 0,05. Os resultados obtidos para a taxa instantânea de crescimento (r
i
) foram interpretados
utilizando a seguinte fórmula:
onde: N
f
é o número final de formas imaturas (ovos, larvas e pupas) e adultos do parasitóide, N
0
é
o número inicial de parasitóides utilizados no parasitismo inicial e Δt é o período de duração do
bioensaio, no qual os parasitóides permaneceram em contato com o hospedeiro. De acordo com a
equação, se o valor estimado para r
i
= 0 se observa equilíbrio no crescimento populacional; para
tanto, se r
i
> 0, indica que há crescimento populacional e si r
i
< 0, indica que a população está
sofrendo um declínio que poderá levá-la a extinção, quando N
f
= 0 (STARK & BANKS, 2003).
r
i=
35
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Caracterização das linhas- básicas de suscetibilidade de D. saccharalis a triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil
Os resultados da caracterização das linhas-básicas de suscetibilidade das populações de
laboratório (D/Lab) e da Bahia (BA) estão expressos na Tabela 2.
Para triflumuron, a CL
50
(IC 95%) estimada para população de laboratório (D/Lab) foi de
5,85 ppm I.A. (3,62 – 9,03), coeficiente angular (± erro padrão da média) de 0,83 (±0,35), (χ
2
=
30,5; g.l. = 8; P>0,05). A CL
50
(IC 95%) estimada para população da Bahia (BA) foi de 15,58
ppm I.A. triflumuron (10,9–21,0), coeficiente angular (± erro padrão da média) de 1,41(±0,94),
(χ
2
= 7,7; g.l. = 6; P>0,05). Não foi observada sobreposição dos intervalos de confiança das CL
50
s
entre as populações de laboratório e da Bahia, indicando que as curvas de concentração- resposta
são distintas, resultado confirmado pelos testes de igualdade e paralelismo, que foram rejeitados
(χ
2
= 60,39; g.l.= 2; p<0,05) e (χ
2
= 41,31; g.l.= 1; p<0,05), respectivamente. A concentração
diagnóstica de 320 ppm I.A. triflumuron ( CL
99
) foi definida para programas de monitoramento
da suscetibilidade de D. saccharalis (Figura1).
36
Tabela 2 - Respostas de lagartas de 2º instar das populações de Diatraea saccharalis de
laboratório (D/Lab) e da Bahia (D/BA) a triflumuron, lambda-cyhaothrin e fipronil,
após infestação em bioensaio de tratamento superficial na dieta artificial
Produto Populaçã
o
n
a
Coeficente
angular
(± desvio
padrão)
CL
50
(ppm
b
)
(I.C. 95%)
CL
90
(ppm
b
)
(I.C. 95%)
χ
2
g.l.
c
h
d
triflumuron
D/Lab 2358 0,83±0,35 5,85
(3,62–9,03)
200,00
(107,9–462,0)
30,5 8 3,82
BA 757 1,41±0,94 15,58
(10,9–21,0)
126,6
(89,5–197,6)
7,7 6 1,28
lambda-
cyhalothrin
D/Lab 832 3,14±0,261 0,72
(0,61–0,83)
1,85
(1,53–2,42)
5,9 5 1,18
BA 638 2,84±0,303 0,41
(0,33–0,48)
1,15
(0,96–1,46)
1,9 4 0,64
Fipronil
D/Lab 941 1,93±0,122 0,87
(0,63–1,17)
4,03
(2,71–7,53)
19,6 6 3,27
BA 660 1,69±0,112 1,64
(0,88–3,12)
9,43
(3,85–131,9)
55,2 5 11,05
a
número de indivíduos testados
b
µg triflumuron, λ-cyhalothrin e fipronil / mL de água
c
graus de liberdade
d
heterogeneidade
37
Figura 1 - Curva de concentração-resposta de lagartas de segundo ínstar da população de
laboratório (D/Lab) e da Bahia (BA) de Diatraea saccharalis a triflumuron,com
bioensaio de tratamento superficial de dieta artificial
Para lambda-cyhalothrin, a CL
50
(IC 95%) estimada para população de laboratório
(D/Lab) foi de 0,72 ppm I.A. (0,61 – 0,83), coeficiente angular (± erro padrão da média) de 3,14
(±0,26), (χ2 = 5,9; g.l. = 5; P>0,05). A CL
50
(IC 95%) estimada para população da Bahia (D/BA)
foi de 0,41 ppm I.A. lambda-cyhalothrin (0,33–0,48), coeficiente angular (± erro padrão da
média) de 2,84 (±0,303), (χ
2
= 1,9; g.l. = 4; P>0,05). Não foi observada sobreposição dos
intervalos de confiança das CL
50
s entre as populações de laboratório e da Bahia, indicando que as
curvas de concentração- resposta são distintas, resultado confirmado pelo teste de igualdade que
foi rejeitado (χ
2
= 40,21; g.l.= 2; p<0,05) e o paralelismo foi aceito (χ
2
= 0,68; g.l.= 1; p>0,05),
respectivamente. A concentração diagnóstica de 3,2 ppm I.A. lambda-cyhalotrin (CL
99
) foi
definida para programas de monitoramento da suscetibilidade de D. saccharalis (Figura2).
38
Figura 2 - Curva de concentração-resposta de lagartas de segundo ínstar da população de
laboratório (D/Lab) e da Bahia (BA) de Diatraea saccharalis a lambda-cyhalothrin
com bioensaio de tratamento superficial de dieta artificial
Para fipronil, a CL
50
(IC 95%) estimada para população de laboratório (D/Lab) foi de 0,87
ppm I.A. (0,63 – 1,17), coeficiente angular (± erro padrão da média) de 1,93 (±0,12), (χ2 = 19,6;
g.l. = 6; P>0,05). A CL
50
(IC 95%) estimada para população da Bahia (D/BA) foi de 1,64 ppm
I.A. para fipronil (0,88–3,12), coeficiente angular (± erro padrão da média) de 1,69 (±0,112), (χ
2
= 55,2; g.l. = 5; P>0,05). Não foi observada sobreposição dos intervalos de confiança das CL
50
s
entre as populações de laboratório e da Bahia, indicando que as curvas de concentração- resposta
são distintas, resultado confirmado pelo teste de igualdade que foi rejeitado (χ2= 38,07; g.l.= 2;
p<0,05) e o paralelismo foi aceito (χ
2
= 2,20; g.l.= 1; p>0,05), respectivamente. A concentração
diagnóstica de 32 ppm I.A. fipronil (CL
99
) foi definida para programas de monitoramento da
suscetibilidade de D. saccharalis (Figura3).
39
Figura 3 - Curva de concentração-resposta de lagartas de segundo instar da população de
laboratório (D/Lab) e da Bahia (BA) de Diatraea saccharalis a fipronil, com
bioensaio de tratamento superficial de dieta artificial
4.2 Monitoramento da suscetibilidade de populações de D. saccharalis a triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil
Pelos resultados obtidos a partir do monitoramento da suscetibilidade das populações de
D.saccharalis a triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil (Tabela 3), verifica-se que há
diferenças significativas entre as populações testadas na susccetibilidade a estes inseticidas,
sendo que as maiores sobrevivências foram observadaspara o triflumuron nos estados de Mato
Grosso, Paraná e São Paulo, onde provavelmente ocorra uma maior pressão de seleção com esse
inseticida. Para lambda-cyhalothrin e fipronil, as sobrevivências foram baixas, com diferenças
significativas em relação à população D/Lab somente para a população de Goiás (2,7% de
sobrevivência) para fipronil e a população do Paraná para lambda-cyhalothrin (7,9% de
sobrevivência).
Pode observar se na tabela que no caso de triflumuron nos estados em que foram
apresentadas diferenças significativas são regiões onde a pressão seletiva pode ser muito grande
devido que as culturas de milho e cana-de-açúcar estão próximas, e em aquelas que só têm milho
ele é semeado praticamente o ano todo. Além disso, o mesmo produto é utilizado para o controle
40
da lagarta do cartucho Spodoptera frugiperda e a D. saccharalis, e também são utilizados outros
produtos com o mesmo modo de ação, como lufenuron, o que aumentaria a pressão de seleção.
No caso do fipronil, normalmente ele é mais usado na cultura da cana-de-açúcar em aplicações
no momento do plantio aplicado no solo. Já no caso de lambda-cyhalothrin é mais usado na
cultura de milho também para o controle de S .frugiperda e D. saccharalis que no caso poderia
afetar a suscetibilidade de elas ao produto.
41
Tabela 3- Porcentagem média de sobrevivência (± erro padrão) a triflumuron, fipronil e lambda-
cyhalothrin em populações de D. saccharalis coletadas em diferentes regiões do Brasil,
com exposição às concentrações equivalentes a CL
99
da população de laboratório
(suscetível)
Produto
a
População n
b
% Sobrevivência
(±erro padrão)
triflumuron
(320 ppm)
a
D/LAB (S)
Goiás
475
475
0,85(±0,080)
4,84(±0,212)
Mato Grosso 461 32,32(±0,905)*
Paraná 471 34,18(±0,645)*
São Paulo
Paraguai
466
476
18,88(±0,665)*
5,89(±0,275)
Fipronil
(32 ppm)
a
D/LAB (S)
Goiás
477
479
0,43(±0,060)
2,71(0,188)*
Mato Grosso 468 1,50(±0,0115)
Paraná 473 1,48(±0,135)
São Paulo
Paraguai
462
472
0,22(±0,045)
0,21(±0,043)
lambda-cyhalothrin
(3,2ppm)
a
D/LAB (S)
Goiás
477
480
0,42(±0,059)
1,67(±0,114)
Mato Grosso 472 0,21(±0,043)
Paraná 479 7,93(±0,246)*
São Paulo
Paraguai
478
472
1,46(±0,155)
0,84(±0,080)
a/ CL
99
de triflumuron, fipronil e lambda-cyhalothrin na população suscetível
b/ número de lagartas testadas
(*) Médias seguidas por asterisco (dentro de cada produto), diferem da linhagem S, pelo teste de Dunnett (α= 0,05).
4.3 Efeitos letal e subletal de triflumuron e lambda-cyhalothrin sobre Cotesia flavipes
No teste de contato residual com adultos do parasitóide, o inseticida lambda-cyhalothrin
foi muito tóxico a C. flavipes em todas as concentrações testadas (F = 108,9; g.l.= 19 ; P <
0,0001). Por outro lado, triflumuron foi pouco tóxico (F = 9,7; g.l. = 19; P = 0,0007) (Tabela 4),
mesmo quando os parasitóides foram expostos logo da aplicação dos inseticidas (0 h). Entretanto,
Peter; David (1988) demonstraram que a deltametrina (2 ppm) causou 14% de mortalidade em
adultos de Apanteles taragamae. No entanto, três inseticidas baseados em azadiractina (4,8 ppm),
(20 ppm) e (20 ppm) causou 11,1, 16,7 e 5,6% de mortalidade em adultos, respectivamente; o
lambda-cyhalothrin causou 88,5 % de mortalidade em adultos (HASEEB et al., 2004).
42
Tabela 4 - Porcentagem de mortalidade (±erro padrão da média) de Cotesia flavipes após 24h de
exposição a resíduos de 0 h de idade de triflumuron e lambda-cyhalothrin em discos
de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de Potter nas concentrações de 100,
50 e 10% da concentração recomendada para cada inseticida
Tratamento C.R*(ppm)
Mortalidade Média (%)
100% da C.R. 50% da C.R. 10% da C.R. Testemunha
triflumuron 120 32±2,75a 29±2,86ab 17±2,36bc 4±0,94c
λ-cyhalothrin 75 100a 100a 67±3,12b 2±0,70c
Médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
* Concentração recomendada (ppm): triflumuron (120) e lambda-cyhalothrin (75)
A toxicidade de lambda-cyhalothrin para C. flavipes foi observada nos testes de contato
residual em discos de folha de cana-de-açúcar com resíduos de 24 h de idade paratodas as
concentrações testadas (F = 26,22; g.l.= 19; P < 0,0001).O triflumuron apresentou uma baixa
toxicidade (F = 12,76; g.l. = 19; P = 0,0002), quando adultos de C. flavipes foram expostos após
24 h do tratamento dos discos de folha de cana-de-açúcar (Tabela 5). Entretanto, Mani;
Krishnamoorthy (1984) divulgou que deltametrina (1,4 ppm) causou o 10% de mortalidade de
adultos de C. plutellae.
Tabela 5 - Porcentagem de mortalidade (±erro padrão da média) de Cotesia flavipes após 24h de
exposição a resíduos de 24 h de idade de triflumuron e lambda-cyhalothrin em discos
de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de Potter nas concentrações de 100,
50 e 10% da concentração recomendada para cada inseticida
Tratamento C.R.*(ppm) Mortalidade Média (%)
100% da C.R. 50% da C.R. 10% da C.R. Testemunha
triflumuron 120 27±2,4a 22±1,9a 4±1,2b 3±1,1b
λ-cyhalothrin 75 100a 100a 71±3,8a 7±1,2b
Médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
* Concentração recomendada (ppm): triflumuron (120) e lambda-cyhalothrin (75)
Em resíduos de 48 h de idade, triflumuron apresentou baixa toxicidade em todas as
concentrações testadas (F = 7,64; g.l. = 19; P = 0,0022). Por outro lado, lambda-cyhalothrin
mostrou-se ainda bastante tóxico em todas as concentrações (F = 177,47; g.l. = 19; P = 0,0001)
(Tabela 6). Entretanto, a exposição de adultos Cotesia plutellae a diferentes inseticidas foi testada
em laboratório, sendo que os inseticidas carbofurano, cartap, mevinfos e quinalphos apresentaram
alta mortalidade do parasitóide (100%). Quando expostos a metomilo, metamidofós e
43
deltametrina verificaram-se mortalidade de 99,8%; 99,8% e 99,6% respectivamente. Fenvalerate
(40 ppm) causou 30,1% de mortalidade.Entretanto os demais inseticidas testados provocaram
menos de 7% de mortalidade, entre os quais teflubenzuron (25 ppm) e fenvalerate (33,3 ppm)
não causaram mortalidade.Também não foi observada diferença significativa na mortalidade
entre sexos com todos os inseticidas testados (KAO; TZENG, 1992).
Tabela 6 - Porcentagem de mortalidade (±erro padrão da média) de Cotesia flavipes após 24h de
exposição a resíduos de 48 h de idade de triflumuron e lambda-cyhalothrin em discos
de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de Potter nas concentrações de 100,
50 e 10% da concentração recomendada para cada inseticida
Tratamento C.R.* (ppm) Mortalidade Média (%)
100% da C.R. 50% da C.R. 10% da C.R. Testemunha
triflumuron 120 20±1,8a 20±2,0a 13±1,9ab 6±1,3b
lambda-
cyhalothrin
75 100a 97±0,8ª 52±2,3b 9±1,6c
Médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
* Concentração recomendada (ppm): triflumuron (120) e lambda-cyhalothrin (75)
Na avaliação do efeito do inseticida triflumuron sobre a longevidade, foram verificadas
diferenças significativas entre os tratamentos para os machos em resíduos de 0 h (F = 4,62; g.l.=
3, 96, P = 0,0046) e 24 h de idade (F= 55,67; g.l.= 3, 38, P= 0,0001). A longevidade na
concentração de 10% da concentração recomendada, e 48h (F= 41,79; g.l.= 3, 69; P= 0,0001) não
houve diferencia significativa da geração parental do parasitóide C. flavipes na concentração
recomendada e na concentração de 50% onde se observa valor nulo devido a morte dos
parasitóides e 100% da concentração recomendada. No entanto, o inseticida lambda-cyhalothrin
promoveu uma redução na longevidade de machos expostos a resíduos de 0 h para todas as
concentrações testadas (F = 1394,3; g.l.= 3, 57, P = 0,0001), bem como para resíduos de 24 h (F=
77,66; g.l.= 3, 28; P= 0,0001) e de 48 h (F= 122,48; g.l.= 3, 49; P= 0,0001) (Tabela 7). Os
estudos de efeitos na longevidade, após exposições de concentrações subletais de inseticidas,
foram realizados em muitas outras espécies de parasitóides, sendo que a redução na longevidade
pode ser considerada como efeito subletal ou mortalidade latente. As avaliações desses efeitos
podem ser feitas por meio de estudos de tabela de vida(JERVIS et al., 1996 apud DESNEUX;
DECOURTYE; DELPUECH, 2007).
44
Tabela 7 - Longevidade média em dias (±erro padrão da média) machos de Cotesia flavipes após
24h de exposição a resíduos de 0, 24 e 48 h de idade de triflumuron e lambda-
cyhalothrin em discos de folha de cana-de-açúcar pulverizados em Torre de Potter nas
concentrações de 100, 50 e 10% da concentração recomendada para cada inseticida
Tratamento
C.R.
a
(ppm)
Tempo
b
(h)
Longevidade Média (dias)
100% da
C.R.
50% da
C.R.
10% da
C.R.
Testemunha
triflumuron
120
0
24
48
3,61±0,09ab
1,36±0,07b
0,00b
3,56±0,06b
1,45±0,13b
0,00b
3,71±0,04ab
0,00c
2,25±0,01a
3,82±0,11a
2,05±0,12a
2,17±0,11a
lambda-
cyhalothrin
75
0
24
48
0,00b
0,00b
0,00c
0,00b
0,00b
0,00c
3,63±0,13a
1,08±0,17a
1,75±0,50b
3,44±0,04a
1,45±0,13a
2,70±0,12a
Médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
a
/ Concentração recomendada (ppm): triflumuron (120) e lambda-cyhalothrin (75)
b
/ Tempo de espera (em hora) para a exposição dos parasitóides após do tratamento dos discos de folha da cana-de-
açúcar
Para o inseticida lambda-cyhalothrin, foram verificadas diferenças significativas para os
parâmetros longevidade de fêmeas expostas a resíduos de 0 h após tratamento dos discos folhas
de cana-de-açúcar (F = 2018,28; g.l.= 3, 80, P = 0,0001), 24h do tratamento (F= 96,80; g.l.= 3,
67; P= 0,0001) e 48 do tratamento (F= 8,43; g.l.= 3, 71; P= 0,0001) (Tabela 8). No entanto, não
foi observada diferença significativa na longevidade de fêmeas do parasitóide Tamarixia radiata
(Hymenoptera: Eulophidae) expostas a 10, 50 e 100% da concentração recomendada de lambda-
cyhalothrin verificada por Ferrari (2009). Entretanto que uma redução na longevidade do
parasitóide Aphidius uzbekistanicus Luzhetzki (Hymenoptera: Aphidiidae) foi verificado por
Krespi et al. (1991) em diferentes fases do seu desenvolvimento quando expostos a deltametrhin,
lambda-cyhalothrin e dimethoate. Além disso, Garcia et al.(2009) observaram que os inseticidas
deltamethrin e lambda-cyhalothrin reduziram as taxas de emergência (< 25%) do parasitóide
Trichogramma cordubensis Vargas & Cabello (Hymenoptera: Trichogrammatidae) quando
comparado com o controle (água), com valores variando em até 89%. Lambda-cyhalotrhin foi o
mais tóxico, com taxa de emergência variando de 7% a 15% para os adultos, além de o produto
afetar a longevidade e fecundidade do parasitóide.
45
Tabela 8 - Longevidade média em dias (±erro padrão da média) de fêmeas de Cotesia flavipes
após 24h de exposição a resíduos de triflumuron e lambda-cyhalothrin, após 0, 24 e
48 h após da pulverização dos discos de folha de cana-de-açúcar em Torre de Potter
nas concentrações de 100, 50 e 10% da concentração recomendada para cada
inseticida
Produto
C.R.
a
(ppm)
Tempo
b
(h)
Longevidade Média (dias)
100% da C.R. 50% da C.R. 10% da C.R.
Testemunha
triflumuron
120
0
24
48
3,68±0,03a
1,5±0,07b
2,10±0,05a
3,64±0,04ab
1,5±0,07b
0,00b
3,67±0,03a
0,00c
2,13±0,04a
3,54±0,03b
1,97±0,04a
1,84±0,08a
lambda-
cyhalothrin
75
0
24
48
0,00c
0,00c
1,98±0,12ab
0,00c
0,00c
1,75±0,50b
3,66±0,04a
0,95±0,12b
1,84±0,11b
3,44±0,08b
1,65±0,13a
2,39±0,07a
Médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
a
/ Concentração recomendada (ppm): triflumuron (120) e lambda-cyhalothrin (75)
b
/ Tempo de espera (em hora) para a exposição dos parasitóides após do tratamento dos discos de folha da cana-de-
açúcar
4.4 Efeito indireto de lamba-cyhalothrin, triflumuron e fipronil sobre Cotesia flavipes
Na avaliação dos efeitos subletais quando larvas de D.saccharalis submetidas a CL
25
dos
inseticidas triflumuron, lambda-cyhalotrhrin e fipronil, não se observaram diferença significativa
na porcentagem de emergência de adultos da geração parental emergidos, tanto nos machos (F=
0,52; g.l.= 3, 13; P= 0,67861) e nas fêmeas (F= 2,15; g.l.= 3, 13; P= 0,1433), quando comparadas
com a testemunha (Tabela 9). Kaspi e Parrella (2005) observaram que a porcentagem de
emergência (0,0%) de adultos do parasitóide Dighyphus disaea foi afetada por abamectin na
concentração recomendada, após o contato direto do produto com as larvas do parasitóide.
46
Tabela 9 - Porcentagem de emergência de adultos (± erro padrão da média) da geração parental
de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis submetidas a CL
25
de triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil
Emergência Média (%)
Produto CL
25
a
(ppm) n* Macho Fêmea
triflumuron
1
17
28,2 ±4,19a
57,2±4,75a
lambda-cyhalothrin
fipronil
testemunha
0,32
1
0
19
21
45
22,9±4,55a
18,4±2,80a
30.2±0,83a
61,6±4,92a
36,0±10,0a
69.0±0,86a
Médias seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
a
/ Concentração letal 25 de cada produto testado
*(n): número de lagartas de D. saccharalis testados
Para a geração F
1
, a porcentagem de adultos de C. flavipes emergidos não apresentou
diferença significativa tanto para machos (F=0,84; g.l.= 3, 13; P= 0,4960) como para fêmeas
(F=0,35; g.l.= 3, 13; P= 0,7925), quando comparadas com a testemunha (Tabela 10). No entanto,
os efeitos dos inseticidas diflubenzuron e lambda-cyhalothrin foram avaliados sobre os
parâmetros de emergência larval, período de desenvolvimento e emergência de adultos, razão
sexual e mortalidade de adultos de C. flavipes, assim como também o efeito sobre a
sobrevivência larval do hospedeiro Chilo partellus. Foi verificado que lambda-cyhalothrin
provocou 100% de mortalidade de lagartas parasitadas após três dias da aplicação do inseticida
Muzeyi e Jembere (2005).
47
Tabela 10 - Porcentagem de emergência de adultos (± erro padrão da média) da geração F
1
de C.
flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis submetidas a CL
25
de
triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil
Emergência Média (%)
Produto
CL
25
a
(ppm) n* Macho Fêmea
triflumuron
1 20
29,58±3,51a
61,02 ±4,09a
lambda-cyhalothrin
fipronil
testemunha
0,32
1
0
21
21
39
17,45±3,41a
28,89±0,14a
30,35±0,90a
70,98±6,90a
56,68±0,31a
69,24±0,92a
Médias seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
a
/ Concentração letal 25 de cada produto testado
*(n): número de lagartas de D. saccharalis testados
Para a porcentagem de larvas e pupas emergidas e mortas de C. flavipes provenientes de
D. saccaharalis expostas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil, na geração
parental não apresentaram diferenças significativas para larvas (F= 2,55; g.l.= 3, 13; P=0,1010),
mas pode se observar que mortalidade alta sendo de 29,59 % para lambda-cyhalothrin, e nas
pupas (F= 1,37; g.l.= 3, 13;P=0,2963) não foram observadas diferenças significativas (Tabela
11).
Tabela 11 - Porcentagem de mortalidade de lagartas e pupas (± erro padrão da média) da geração
parental de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis submetidas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil
Mortalidade Média (%)
Produto
CL
25
a
(ppm) n* Larvas Pupas
triflumuron
1
17
4,31±1,74a
10,34
±2,71a
lambda-cyhalothrin
fipronil
testemunha
0,32
1
0
19
21
45
4,05±0,86a
29,59±7,42a
0,60±0,09a
11,41±0,89a
16,05±4,27a
0,22±0,05a
Médias seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
a
/ Concentração letal 25 de cada produto testado
*(n): número de larvas de D. saccharalis testados
48
Para mortalidade de C. flavipes da F
1
emergidas de larvas de D. saccharalis expostas as
CL
25,
não foram observadas diferenças significativas para larvas (F= 0,79; g.l.= 3, 13; P= 0,5183),
e para as pupas (F= 1,13; g.l.= 3, 13; P= 0,3732) não houve diferença significativa para os
diferentes inseticidas (Tabela 12).
Tabela 12 - Porcentagem de mortalidade de lagartas e pupas (± erro padrão da média) da geração
F
1
de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis submetidas a CL
25
de
triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil
Mortalidade Média (%)
Produto
CL
25
a
(ppm) n* Larvas Pupas
triflumuron
1 20
6,76±1,01a
2,63 ±0,62a
lambda-cyhalothrin
fipronil
testemunha
0,32
1
0
21
21
39
7,25±1,88a
11,83±3,87a
0,33±0,05a
1,06±0,27a
2,59±0,79a
0,09±0,03a
Médias seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
a
/ Concentração letal 25 de cada produto testado
*(n): número de lagartas de D. saccharalis testados
Para a geração parental e a F
1
de C. flavipes emergidos de larvas de D. saccharalis
submetidas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil em aplicação superficial na
dieta, não se apresentaram diferenças significativas na razão sexual da geração parental (F=0,10;
g.l.= 3, 13; P= 0,9612). Adicionalmente, para a geração F
1
(F= 0,34; g.l.= 3, 13; P= 0,7990)
também não houve diferença significativa entre os tratamentos (Tabela 13)
49
Tabela 13 - Razão sexual (± erro padrão da média) da geração parental e da F
1
de C. flavipes
provenientes dos de lagartas de D. saccharalis submetidas a CL
25
de triflumuron,
lambda-cyhalothrin e fipronil
Média da Razão sexual
Produto
CL
25
a
(ppm) n*
Geração
Parental n* F
1
triflumuron
1
17
0,68±0,05a
20
0,67 ±0,04a
lambda-cyhalothrin
fipronil
Testemunha
0,32
1
0
19
21
45
0,73±0,05a
0,72±0,05a
0,70±0,01a
21
21
39
0,77±0,06a
0,62±0,06a
0,70±0,01a
Médias seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância
a
/ Concentração letal 25 de cada produto testado
*(n): número de larvas de D. saccharalis testados
Na avaliação do crescimento populacional de C. flavipes que parasitaram lagartas de D.
saccharalis submetidas a CL
25
de triflumuron (r
i
= 0,08), lambda-cyhalothrin (r
i
= 0,07) e fipronil
(r
i
= 0,06) foram positivas em todos os casos, mas a lambda-cyhalothrin e o fipronil apresentaram
diferenças significativas comparadas com a testemunha (r
i
= 0,11) pelo teste de Dunnett (p<0,05),
o que indica que os inseticidas afetaram o crescimento populacional de C. flavipes (Tabela 14).
Segundo Stark e Banks (2003), r
i
estima o impacto de inseticidas no crescimento populacional de
um determinado organismo e não apenas a toxicidade sobre um estágio de desenvolvimento.
Uma das vantagens de avaliar o impacto de pesticidas no crescimento por meio de r
i
é devido ao
tempo de avaliação, sendo necessária só uma avaliação final, contudo para r
m
, devem ser
realizadas avaliações diárias (WALTHALL, W.; STARK, J.D., 1997).
50
Tabela 14 - Crescimento populacional de C. flavipes provenientes de lagartas de D. saccharalis
expostas a CL
25
de triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil, após período de 21
dias de início do experimento
Produto
CL
25
a
(ppm)
N
f
a
r
i
b
triflumuron
1
124,4±16,7*
0,08±0,005
ns
lambda-cyhalothrin
fipronil
Testemunha
0,32
1
0
114,75±8,8*
89,75±4,9*
509,5±6,28
0,07±0,005*
0,06±0, 003*
0,11±0,0006
a
Número médio de parasitóides (larvas, pupas e adultos) por tratamento, vinte e um dias após a exposição (F =
58,54; g.l. = 3, 13; P = 0,0001 ).
b
Taxa intrínseca de crescimento (F= 5,74; g.l.=3, 13; P= 0,0100).
*significativo, diferiu significativamente do controle (Dunnett, p<0,05).
ns
não significativo, não diferiu significativamente do controle (Dunnett, p<0,05).
Embora alguns estudos tenham documentado efeitos subletal dos pesticidas sobre os
inimigos naturais, os julgamentos só de mortalidade quando se considera a escolha entre vários
pesticidas, deve ser feito no contexto de manejo integrado de pragas. Para avaliar plenamente os
riscos, é essencial estabelecer uma ligação entre a toxicidade de um determinado produto em
testes de laboratório e os riscos associados com a exposição em condições de campo (incluindo
os efeitos letal e subletal) (DESNEUX; DECOURTYE; DELPUECH, 2007).
No presente trabalho foram avaliados os produtos sobre D. saccharalis e o impacto deles
no seu inimigo natural C. flavipes. Os inseticidas amplamente utilizados no controle de D.
saccharalis em cana-de-açúcar e no milho são os reguladores de crescimento (IGR’s) del grupo
das benzoylureas, sendo neste caso o triflumuron. Também o fipronil do grupo dos
phenylpyrazoles, e o lambida-cyhalothrin do grupo dos piretróides. . Os métodos de bioensaios
empregados nesse estudo foram o de contato residual, mediante a pulverização de discos de
folhas de cana-de-açúcar em Torre de Potter, assim como o parasitismo de lagartas de D.
saccharalis sobreviventes de exposição a CL
25
dos produtos utlizados, avaliando os efeitos letal e
subletal respectivamente. As metodologias foram utilizadas com a intenção de simular condições
de campo reais quando os parasitóides entram em contato com a folha com inseticidas, assim
como quando a lagarta é parasitada dentro da cana por a fêmea do parasitóide. Com base nos
51
testes com discos de folhas de cana-de-açúcar pulverizados, verificou-se que lambda-cyhalothrin
foi muito tóxico apresentando uma mortalidade de 67% para 10% da concentração recomendada
assim como 100% de mortalidade para 50 e 100% da concentração recomendada
respectivamente. Triflumuron causou uma mortalidade de 17% de adultos de C. flavipes a 10%
da concentração recomendada e 29 e 32 % de mortalidade para 50 e 100% da recomendada
quando expostos a resíduos de inseticidas de 0h de idade. Já nos resíduos de 48 h de idade, a
mortalidade para o triflumuron foi de 13, 20 e 20 % para 10, 50 e 100% da concentração
recomendada. Lambda-cyhalothrin causou mortalidade de 52, 97 e 100% de mortalidade para 10,
50 e 100% da concentração recomendada. Houve diferenças significativas na longevidade dos
adultos para 0, 24 e 48 horas de idade dos inseticidas machos e fêmeas para as concentrações de
10, 50 e 100% dos inseticidas triflumuron e lambda-cyhalothrin.
Os inseticidas triflumuron, lambda-cyhalotrin e fipronil não apresetaram diferenças
significativas na emergência da geração parental e nem da F
1;
não apresentaram diferença
significativa na mortalidade larval e pupal dos parasitóides emergidos das lagartas de D.
saccharalis. No entanto, os inseticidas lambda-cyhalothrin e fipronil afetaram negativamente a
sobrevivência, a longevidade e o crescimento populacional de Cotesia flavipes.
O presente estudo pode contribuir para fornecer subsídios para a implementação de
programas de manejo de pragas tanto na cana-de-açúcar como no milho, de maneira que a
utilização de produtos químicos seja realizada de forma cuidadosa para ter um melhor proveito
dos agentes de controle biológico.
52
53
5 CONCLUSÕES
As concentrações diagnósticas definidas para o monitoramento da resistência de D.
saccharalis, baseadas nas CL
99
, foram de 320 µg de triflumuron /mL de água [I.A.(ppm)], 32 µg
de fipronil /mL de água, e 3,2 µg de lambda-cyhalothrin/mL de água;
Diferenças significativas na suscetibilidade de populações de D. saccharalis foram
observadas para triflumuron, lambda-cyhalothrin e fipronil;
Os inseticidas lambda-cyhalothrin e fipronil afetaram negativamente a sobrevivência, a
longevidade e o crescimento populacional de Cotesia flavipes. Por outro lado, triflumuron não
apresentou toxicidade sobre adultos de C. flavipes; mas afetou negativamente a longevidade do
parasitóide.
54
55
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