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MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO E DO DESPORTO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE FISIOLOGIA
Boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864) (Cetacea,
Delphinidae): Atividade aérea, forrageio e interações inter-
específicas, na Praia de Pipa (Tibau do Sul – RN) e estudo
comparativo entre duas populações do Nordeste do Brasil.
LÍDIO FRANÇA DO NASCIMENTO
NATAL / RN
2006
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LÍDIO FRANÇA DO NASCIMENTO
Boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864) (Cetacea,
Delphinidae): Atividade aérea, forrageio e interações inter-
específicas, na Praia de Pipa (Tibau do Sul – RN) e estudo
comparativo entre duas populações do Nordeste do Brasil.
ORIENTADOR: Profa. Dra. MARIA EMÍLIA YAMAMOTO
DFS / CB / UFRN
NATAL / RN
2006
ii
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AGRADECIMENTOS
Ao terminar este trabalho gostaria de agradecer às pessoas que direta ou indiretamente
contribuíram para a realização do mesmo.
Inicialmente, gostaria de agradecer à minha esposa Suelaine, que sempre esteve ao meu lado,
me incentivando, dando força nessa longa jornada e me ajudando na elaboração desse
trabalho. Te amo muito!!! Toda a minha família: Meus pais (Arlindo e Maria de Lurdes),
meus irmãos (Gilson, Isis, Sérgio e Eliana), sogros (Raimundo Nonato e dona Marlúcia), que
tanto contribuíram para a finalização do trabalho; os novos irmãos (Saulo Vinicius, Sévora
Suzana e Luís "Botafogo" Augusto) e ao amigo Alisson (moca).
Á Dra. Maria Emília Yamamoto, a compreensão, dedicação e orientação desse trabalho.
Aos professores do departamento de Fisiologia: Arrilton, Fátima Arruda e Fívia; à professora
Sathyabama Chellapa, do DOL, e à secretária do departamento Graça.
Aos amigos que fizeram e fazem parte do Projeto Pequenos Cetáceos: Dr. Flávio Lima,
Cláudio, Carlos Henrique, Luísa (obrigado pela grande ajuda na elaboração desse trabalho),
Érico, Rose, Luciana Link (fotos), Priscila (obrigado pela grande ajuda nas coletas e
elaboração desse trabalho), Kelly, Bruno, Cleysyvan, Morgana, Sandra (fotos), Mariana,
Adolfo, Daniele, Márcia, Rodrigo, Fernando, Rosana (valeu pela estatística), Carol Tosi e
Priscila Kelly, Carol Xavier, Liisa e Karlla.
Ao amigo Magno Flôr, pela força no decorrer do trabalho.
À amiga Milena, pela experiência proporcionada em ser o co-orientador da sua monografia e
agora, do seu mestrado.
Às pessoas que administram o Santuário de Pipa (David e Valdenir).
Aos amigos da Praia de Pipa Keginaldo, Damião, Peu, Charolei, Nino, Ananda, "Peixe galo",
Junior Baral e Isaac.
Aos proprietários do barco "minha Deusa", Danilo e Vanessa.
Ao Iron Maiden, Savage Grace, Omen, Metal Church, Helloween e Rage, que tanto me
motivavam durante a elaboração desse trabalho.
A Ayrton Senna e Michael Jordan, eternos ídolos.
A uma criaturinha chamada Freud por sua companhia, dedicação, paciência e carinho nesses
anos.
Ao programa CAPES, pela bolsa de estudos durante o período do doutorado.
iii
SUMÁRIO
Página
RELAÇÃO DE FIGURAS VI
RELAÇÃO DE TABELAS VII
RESUMO VIII
ABSTRACT IX
1. Introdução geral
1
1.1. A espécie estudada 1
1.2. O estudo do comportamento entre populações do boto cinza e a
padronização de nomenclaturas
2
1.3. A atividade aérea do boto cinza 4
1.4. O comportamento alimentar do boto cinza 5
1.5. Interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e o boto cinza
6
2. Objetivos
9
2.1. Objetivo geral 9
2.2 Objetivos específicos 9
3. Área de estudo
11
3.1-Definições gerais adotadas
12
4. Resultados
14
4.1.1 Capítulo 2 - Padrões comportamentais de duas populações do
boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864), no nordeste do
Brasil.
15
4.1.2. Resumo 16
4.1.3. Abstract 16
4.1.4. Introdução 17
4.1.5. Metodologia 18
4.1.6. Resultados 20
4.1.7. Discussão 25
4.1.8. Conclusão 36
iv
4.2.1 Capítulo 3 - Atividade aérea do boto cinza (Sotalia guianensis,
Van Benédén, 1864): potencial função e influência de fatores
ambientais e sociais na praia de Pipa, litoral sul do estado do RN.
37
4.2.2. Resumo 39
4.2.3. Abstract 39
4.2.4. Introdução 40
4.2.5. Metodologia 42
4.2.6. Resultados 45
4.2.7. Discussão 52
4.2.8. Conclusão 62
4.3.1 Capítulo 4 - A influência das marés de sizígia e quadratura, da
variação diária do nível da maré, do período do dia e do tamanho de
grupo no comportamento alimentar do boto cinza (Sotalia
guianensis, Van Benédén, 1864), na praia de Pipa, litoral sul do RN.
63
4.3.2. Resumo 65
4.3.3. Abstract 65
4.3.4. Introdução 66
4.3.5. Metodologia 67
4.3.6. Resultados 69
4.3.7. Discussão 73
4.3.8. Conclusão 76
4.4.1 Capítulo 5 - Interações cleptoparasitárias do guarapirá
(Fregata magnificens, Matheus, 1914) durante a atividade de
forrageio do boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864),
na Praia de Pipa - RN.
78
4.4.2. Resumo 80
4.4.3. Abstract 80
4.4.4. Introdução 81
4.4.5. Metodologia 82
4.4.6. Resultados 85
4.4.7. Discussão 91
4.4.8. Conclusão 95
5. Considerações Finais
96
6. Referências Bibliográficas
98
v
RELAÇÃO DE FIGURAS
Páginas
Figura 01. Boto cinza, Sotalia guianensis. 01
Figura 02. Enseada do Madeiro 11
Figura 03. Enseada do Curral. 11
Figura 04. A seqüência de exposição do corpo durante o mergulho foi usada
para auxiliar na determinação das faixas etárias. 13
Figura 05. Freqüência dos eventos aéreos realizados pelo boto cinza. 46
Figura 06. Freqüência dos eventos aéreos realizados ao longo do dia. 47
Figura 07. Freqüência dos eventos aéreos durante as marés de sizígia e quadratura. 48
Figura 08. Freqüência dos eventos aéreos durante a variação da maré. 49
Figura 09. Freqüência dos eventos aéreos no contexto social. 51
Figura 10. Freqüência do forrageio nas marés de sizígia e quadratura. 70
Figura 11. Freqüência do forrageio durante o período do dia. 71
Figura 12. Freqüência do forrageio durante a variação da maré. 72
Figura 13. Freqüência do forrageio e o tamanho de grupo. 73
Figura 14. Fregata magnificens. De baixo para cima: macho adulto, fêmea, 84
adulta e imaturo.
Figura 15. Seqüência de ataque do guarapirá ao boto cinza. 86
Figura 16. Freqüência absoluta dos três tipos de eventos. 87
Figura 17. Interações do guarapirá ao longo do período diurno. 88
vi
RELAÇÃO DE TABELAS
Páginas
Tabela 01. Padrões comportamentais do boto cinza observados em
Ilhéus e Pipa.
21
Tabela 02. Descrição gráfica dos eventos comportamentais do boto
cinza.
23
Tabela 03. Definições para os eventos aéreos realizados pelo boto
cinza.
42
Tabela 04. Descrição dos eventos aéreos realizados pelo boto cinza
em Pipa
43
Tabela 05. Valores estatísticos registrados através do teste de
Wilcoxon para cada estágio de maré.
50
Tabela 06 - O tamanho médio de grupo que foi registrado durante
cada estágio da maré.
.
50
Tabela 07 - Valores estatísticos registrados através do teste de
Wilcoxon para os contextos sociais. Ad = adulto; im = imaturo;
Ads= adulto solitário e Ims = imaturo solitário.
51
Tabela 08 – Tamanho médio de grupo durante a variação diária da
maré.
72
Tabela 09 - Estrutura de grupo durante as interações entre o boto
cinza e o guarapirá.
90
vii
Resumo
Sotalia guianensis é um pequeno cetáceo da família dos Delphinidae, de hábitos costeiros,
cuja a área de distribuição é de Florianópolis (27º35’S, 48º34’W), no Brasil, até Honduras
(15º58’N, 85º42’W). Na praia de Pipa, litoral sul do RN, Brasil, a espécie ocorre ao longo do
ano. O presente estudo foi realizado em duas enseadas, que são contornadas por falésias. Os
animais foram monitorados de pontos fixos através dos métodos “Ad libitum” e “todas as
ocorrências”, entre os anos de 1999 e 2004. O estudo foi dividido em 4 capítulos: padrões
comportamentais de duas populações do boto cinza, (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864)
no nordeste do Brasil; Atividade aérea do boto cinza: potencial função e influência de fatores
ambientais e comportamentais; A influência das marés de sizígia e quadratura, da variação
diária da maré, do período do dia e do tamanho de grupo no forrageio do boto cinza;
Interações cleptoparasitárias do guarapirá (Fregata magnificens, Matheus, 1914) durante a
atividade de forrageio do boto cinza. Os resultados mostraram que o boto cinza tem um
repertório comportamental variado e complexo. Os saltos são os comportamentos mais
freqüentes, a atividade aérea é difusa ao longo do período diurno e é influenciada por fatores,
como o nível da maré e por fatores sociais. O boto cinza, dentro das enseadas, se alimenta com
maior freqüência de forma solitária/isolada ou em pequenos grupos. O forrageio é difuso ao
longo do período diurno, entretanto, ocorrendo com maior freqüência pela manhã, e é
influenciado pela variação diária da maré e pelas marés de quadratura e sizígia. Na praia de
Pipa, foram registradas interações cleptoparasitárias entre o boto cinza e o guarapirá (Fregata
magnificens). A estratégia de forrageio do guarapirá consiste basicamente de duas formas:
sobrevoar grandes extensões a procura de peixes mortos e roubar o alimento
(cleptoparasitismo). Essas interações foram predominantemente realizadas entre aves imaturas
e fêmeas adultas e botos adultos e imaturos, ocorrendo ao longo do período diurno. O presente
estudo pode ser considerado um marco inicial para um melhor conhecimento a respeito dos
aspectos do comportamento de superfície do boto cinza, principalmente no que se refere ao
repertório comportamental aéreo e ao forrageio dessa espécie. Entretanto, se faz necessária a
continuidade desses trabalhos, para que possamos entender de uma maneira mais ampla a
complexa vida social desses animais e assim criar medidas efetivas para a sua conservação.
Palavras chaves: Sotalia guianensis, atividade aérea, forrageio, Fregata magnificens.
viii
Abstract
Sotalia guianensis is a small cetacean of the Delphinidae family, with coastal habits and whose
area of distribution ranges from Florianópolis (27º35'S, 48º34'W), in Brazil, to Honduras
(15º58'N, 85º42'W). At Pipa beach, on the south coast of RN state, in Brazil, the species occur
throughout the year. The present study was carried out in two bays, which are bordered by
cliffs. The animals were monitored from vantage points, using the "Ad libitum" and "all the
occurrences" methods; during the years of 1999 and 2004. The study was divided in 4
chapters: Behavioral standards of two populations of gray dolphin, (Sotalia guianensis, Van
Benédén, 1864) in the northeast of Brazil; Aerial activity of the gray dolphin: its possible
function and the influence of environmental and behavioral factors; The influence of daily and
monthly variation of the tides, of the period of the day and group size on the gray dolphin
forage activity; kleptoparasitism interactions of frigatebird (Fregata magnificens, Mattheus,
1914) during the gray dolphin forage activity. The results have shown that the gray dolphin
has a varied and complex behavioral repertoire. The leap is the most frequent behavior; the
aerial activity is diffuse during daylight and is influenced by some factors, such as the level of
the tide and social factors. The gray dolphin, when in the bay, most frequently feeds isolate or
in small groups. The forage is diffuse during daylight; however, being more frequent in the
morning and is influenced by the daily and monthly variation of the tide. At Pipa beach,
kleptoparasitarian interactions were registered between the gray dolphin and the frigatebird
(Fregata magnificens). The frigatebird forage strategy consists basically of two ways: to fly
over great extensions searching for dead fish and to steal food (kleptoparasitism). These
interactions were predominantly carried out between immature and female adult birds and
adult and immature dolphins, and occurred during daylight. The present study can be
considered an initial landmark to a better knowledge on the gray dolphin surface behavior,
especially regarding the aerial behavioral repertoire and forage strategy of this species.
However, it is necessary to continue these studies, so that we can understand better the
complex social life of these animals and thus create effective measures for its conservation.
Key words: Sotalia guianensis, aerial behavior, forage, Fregata magnificens.
ix
1 - INTRODUÇÃO GERAL
1.1 - A espécie estudada
O boto cinza (Sotalia guianensis Van Benédén, 1864) pertence à super família
Delphinoidea e à família Delphinidae. Anteriormente, o boto cinza era classificado como
pertencente aos gêneros Delphinus e Steno (Silva & Best, 1996) (Figura 1). A falta de
informações sobre as populações e seus hábitos levou a espécie a ser classificada pela União
Internacional para a Conservação da Natureza (UICN, 1994), como uma espécie
“insuficientemente conhecida”. Até pouco tempo, para a espécie era considerada a ocorrência
de dois ecótipos: um marinho conhecido como boto cinza, medindo em média 1,70 m; e um
fluvial, que ocorre na Bacia do Rio Amazonas e é conhecido como tucuxi, medindo em média
1,50 m (Silva & Best, 1996).
Figura 01 - Boto cinza, Sotalia guianensis (desenho Lídio Françado Nascimento).
Em estudos mais recentes, Monteiro-Filho, Monteiro & Reis (2002), utilizando
morfometria geométrica, separaram os ecótipos em duas espécies distintas (Sotalia fluviatilis
Gervais, 1853 e Sotalia guianensis Van Benédén, 1864). Cunha et al (2005), utilizando análise
genética, também mostraram o mesmo resultado e recomendam o uso do Sotalia guianensis
1
(Van Benédén, 1864) para o ecótipo marinho. O ecótipo marinho ou boto cinza ocorre no
Atlântico Sub-Tropical e Tropical, na costa das Américas Central e Sul. O limite sul para a
ocorrência da espécie é o estado de Santa Catarina (27º 35’S; 49º; 34’W) (Simões-Lopes,
1988). O limite norte para a sua ocorrência é a lagoa de Waunta (13º, 40’00’’ N; 83º 36’;
40’’W) na Nicarágua (Silva & Best, 1996; Carr & Bonde, 2000). A nadadeira dorsal é
pequena, localizada no centro do dorso, tendo uma forma triangular. O rostro é bem distinto
do melão, como em outras espécies de golfinhos. A coloração da espécie varia do tom de cinza
escuro no dorso a tonalidades mais claras na região lateral do corpo. A região ventral pode
apresentar-se na cor branca ou rosa, sendo esta última cor mais comum em animais imaturos
(Silva & Best, 1996). O boto cinza pode realizar comportamentos comuns a outras espécies de
delfinídeos, como o golfinho nariz de garrafa (Bearzi, Politi & Sciara, 1999) e o golfinho
rotador (Norris et al, 1994). Geise (1989), Nascimento (2002) e Daura-Jorge et al (2005)
registraram comportamentos aéreos, padrões distintos deslocamentos, eventos sociais e
estratégias de forrageio para o boto cinza, na Baía da Guanabara - RJ e Cananéia – SP, na
Praia de Pipa – RN e Santa Catarina, respectivamente.
1.2 - O estudo do comportamento entre populações do boto cinza e a padronização de
nomenclaturas para eventos comportamentais.
A realização de estudos que abordem o comportamento de superfície do boto cinza ao
longo da costa brasileira e de outras áreas ao longo da sua distribuição nos proporciona uma
ampla visão do repertório comportamental que a espécie pode apresentar. Comportamentos
comuns entre algumas ou várias populações, variações de um determinado comportamento,
2
como também eventos comportamentais que podem ser restritos a uma determinada população
podem ser observados. Assim, esses estudos podem nos mostrar não apenas o repertório
comportamental da espécie, mas também, a variedade de termos que podem ser usados para
designar os eventos comportamentais que são realizados pelo boto cinza nessas respectivas
áreas.
O número significativo de áreas nas quais o comportamento do boto cinza vem sendo
estudado ao longo da costa brasileira (
Andrade, Siciliano & Capistrano, 1987; Oliveira et
al, 1995; Monteiro-Filho, 1995; Geise, Gomes & Cerqueira, 1999; Hayes, 1999; Oliveira,
Ávila, Alves-Junior, Furtado-Neto & Monteiro-Neto; Santos et al. 2000; Araújo, Passavante &
Souto, 2001; Nascimento, 2002; Spinelli, Nascimento & Yamamoto, 2002; Lodi, 2003;
Torres & Beasley, 2003; Flores & Bazzalo, 2004; Monteiro-Neto et al. 2004; Cremer, Pires &
Simões-Lopes, 2004) pode gerar uma grande variedade de termos distintos usados para
nomear padrões comportamentais. A nomenclatura dada a cada padrão comportamental pode
variar de região para região e/ou de autor para autor. Alguns autores seguem as mesmas
denominações e outros acabam descrevendo os mesmos comportamentos com denominações
diferentes, criando sobreposição de nomenclaturas.
A padronização de nomenclaturas usadas para descrever eventos comportamentais
realizados pelo boto cinza se faz necessária, para que haja um vocabulário comum, que evite
confusões e sobreposições de termos.
3
1.3 - A atividade aérea ou comportamento de superfície do boto cinza
O comportamento aéreo ou de superfície, como saltos, spyhop (espiar) e batidas de
caudas (tail slap) ou de cabeça (head slap), é observado praticamente em todos os cetáceos,
dos grandes misticetos aos odontocetos (Martinez & Klinchammer, 1969; Würsig & Wursig,
1979; Norris & Dohl, 1980; Clark, 1983; Whitehead, 1985; Waters & Whitehead, 1990;
Norris et al. 1994; Perrin & Gilpatrick, 1994; Bearzi et al, 1999). Entretanto, uma explicação
do porque os cetáceos despendem tanta energia nesses eventos ainda é incerta. A tentativa de
se buscar uma função dessa atividade aérea nos leva a algumas hipóteses que não foram
suficientemente testadas. A primeira estaria relacionada a uma possível função comunicativa
para alguns desses padrões comportamentais (Norris & Dohl, 1980; Clark, 1983; Norris et al.
1994). Uma segunda hipótese é de que esses eventos seriam uma tentativa desses animais de
removerem ectoparasitos e comensais que estão alojados em suas peles (Perrin & Gilpatrick,
1994).
A obtenção de uma visão periférica de uma área próxima durante esses eventos seria
uma outra hipótese (Martinez & Klinchammer, 1969; Bearzi et al, 1999). Esses eventos
poderiam ainda ser usados como um comportamento de aviso, agressão e displays de ameaça
entre machos (Caldwell & Caldwell, 1977; Wursig & Wursig, 1979; Herman & Tavolga,
1980; Herman, 1984; Whitehead, 1985) e ainda para obtenção do alimento (
Hain, Carter,
Karus, Mayo & Winn, 1982;
Shane, 1990; Weinrich, Schilling & Belt, 1992; Fertl &
Wursig, 1995; Simões-Lopes, Fabián, & Menegheti, 1998; Connor et al, 2000; Cremer &
Simões - Lopes, 2005).
Na Praia de Pipa, o boto cinza realiza um repertório comportamental aéreo semelhante
a outras espécies de cactáceos (Nascimento, 2002). Porém, assim como nas outras espécies de
4
cetáceos, apenas um longo processo de quantificação desses eventos em contextos
comportamentais e ambientais bem definidos podem nos ajudar a levantar hipóteses mais
consistentes e/ou que ajudem a determinar potenciais funções para esses eventos
comportamentais.
1.4 – O comportamento alimentar do boto cinza.
A distribuição de populações de cetáceos pode estar relacionada com algumas
características do habitat (Karczmarski et al, 2000). Fatores ambientais parecem condicionar
diretamente a ocorrência e a abundância de um recurso alimentar e consequentemente de
espécies que fazem uso desse recurso alimentar (Davis et al, 1998). Segundo Wells, Irvene &
Scott, 1980, a distribuição desses recursos alimentares é um dos fatores que determinam e
influenciam a vigilância, a organização social, a composição e o tamanho dos grupos. Assim,
outros fatores ambientais que influenciam diretamente potenciais presas, como a variação da
maré e a profundidade, também irão influenciar o tamanho e a organização de um grupo de
cetáceos (Shane et al, 1986). Segundo Karczmarski (1996), alguns estudos mostraram vários
graus de influência do ciclo das marés na ocorrência, movimentação e atividades de golfinhos
costeiros. A influência das marés parece estar associada fortemente a regiões protegidas como
enseadas, baías e canais, geralmente diminuindo em ambientes abertos. A obtenção do recurso
alimentar pode ser influenciada ainda por fatores como o período do dia (Wursig & Wursig,
1979; Shane, 1990; Karczmarski & Cockcroft, 1999), os ciclos lunares (Trillmich & Mohren,
1981; Horning & Trillmich, 1999) e o ciclo diário das marés (Hoese, 1971; Saayman &
Tayler, 1979; Scott, Irvine & Wells, 1990; Acevedo & Wursig, 1991; Peddemors &
5
Thompson, 1994; Karczmarski, 1996; Karczmarski & Cockcroft, 1999; Sargeant, Mann,
Berggren & Krutzen, 2005).
Espécies de hábitos costeiros que exibem um padrão de residência, como o boto cinza,
oferecem condições adequadas para um estudo sistemático do comportamento alimentar, entre
outros estados comportamentais (socialização e brincadeiras), como também padrões de
residência e uso de habitat. O boto cinza é um golfinho de hábitos costeiros, freqüentando
baías, enseadas, regiões estuarinas e desembocaduras de rios (Silva & Best, 1996) e em
algumas áreas da sua distribuição, a espécie tem mostrado padrões de residência (Flores, 1999;
Santos, 1999; Link, 2000). Apesar dessas duas condições favoráveis (animais residentes em
um ambiente costeiro) oferecerem condições adequadas para a realização de estudos de uma
forma em geral, estudos focados na influência de alguns aspectos, como o tamanho de grupo,
período do dia, variação do nível diário da maré e fases lunares no comportamento de
forrageio da espécie ainda são escassos.
1.5 - Interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e o boto cinza.
O guarapirá (Fregata magnificens, Matheus, 1914) é um pássaro migratório distribuído
ao longo das Américas do Norte e do Sul. A espécie é sexualmente dimorfica e dicromatica.
As aves pesam entre 1 kg e 1,9kg, com as fêmeas sendo maiores e mais pesadas em torno de
11% a 23 %do que os machos. O guarapirá mede de 89 cm a 114 cm com uma envergadura
média entre 217 cm a 224 cm (Diamond & Schreiber, 2002). A dieta do guarapirá consiste de
peixe voador, lulas. Porém, outras presas podem fazer parte da dieta dessas aves, com
pequenas tartarugas, caranqueijos, plâncton e filhotes de outras aves marinhas (Diamond &
Schreiber, 2002).
6
O guarapirá, como outras aves marinhas, realizam movimentos de longa distancia para
alcançar ricas fontes de recurso alimentar, forrageando a milhares de quilômetros de suas áreas
de nidificação (Weimerskirch, Salamolard, Sarrazin, Jouventin, 1993; Hamer et al, 2000). A
estratégia de forrageio do guarapirá ocorre basicamente de duas formas. Uma de suas
estratégias consiste de sobrevoar grandes extensões, vagando sobre o mar a procura de peixes
mortos que estejam boiando ou capturando restos de pescado descartados pela atividade
pesqueira (Osorno, Torres & Macias-Garcia, 1992; Lodi & Hetzel, 2000). Uma segunda
estratégia é tirar proveito através do roubo (cleptoparasitismo) do alimento de outras aves
marinhas, perseguindo e atacando até que as aves soltem ou regurgitem o alimento (Gochfeld
& Burger, 1981; Osorno et al, 1992).
O cleptoparasitismo ou pirataria é definido como o roubo do recurso alimentar no qual
reduziria os custos (energia e riscos) quando comparado à obtenção do recurso alimentar
através do forrageio direto (Barnard, 1984). Essas interações cleptoparasitárias também podem
ocorrer entre as aves e algumas espécies de mamíferos marinhos. Golfinhos costeiros como o
boto cinza (Sotalia guianensis) e o golfinho de dentes rugosos (Steno bredanensis) (Lodi &
Hetzel, 2000). No litoral sul do Rio Grande do Norte, o guarapirá é visto em praias que
possuem frotas pesqueiras, associando-se provavelmente ao descarte de vísceras e restos de
peixes realizados por essas embarcações como registrados em outras áreas da costa brasileira
(Branco 2001). Essas aves provavelmente partem do Arquipélago de Fernando de Noronha,
única área de nidificação conhecida da espécie que fica próxima ao estado (Sazima & Haemig,
2005).
Na Praia de Pipa, o boto cinza é visto diariamente ao longo do ano (Link, 2002)
fazendo uso das enseadas, engajados em atividades comportamentais como socialização,
brincadeiras e principalmente alimentação (Nascimento, 2002; Spinelli et al, 2002). A
7
presença dos animais na superfície, engajados nesses eventos comportamentais,
provavelmente seria um indicativo para as aves da possível presença de presas (Cremer et al,
2004).
8
2 - OBJETIVOS
2.1 – Objetivo geral
Analisar padrões comportamentais do boto cinza, Sotalia guianensis (Van Benédén,
1864) na Praia de Pipa (Tibau do Sul – RN), no que se refere à atividade aérea, forrageio e
interações inter-específicas, além de realizar um estudo comparativo com uma outra população
da Bahia.
2.2 – Objetivos específicos
Capítulo 2:
2.2.1. Discutir e propor uma padronização de nomenclaturas para os eventos
comportamentais realizados pelo boto cinza.
Capítulo 3:
2.2.2. Avaliar a freqüência dos eventos aéreos;
2.2.3. Avaliar a influência do período do dia na atividade aérea;
2.2.4. Avaliar a influência da variação diária da maré na atividade aérea;
2.2.5. Avaliar a influência de contextos comportamentais na atividade aérea;
2.2.6. Propor potenciais funções para os eventos aéreos.
9
Capítulo 4:
2.2.7. Avaliar a influência das marés de sizígia e quadratura no forrageio;
2.2.8. Avaliar a influência do período do dia no forrageio;
2.2.9. Avaliar a influência da variação diária da maré no forrageio do boto cinza;
2.2.10. Avaliar o tamanho de grupo no forrageio
.
Capitulo 5:
2.2.11. Descrever as interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e o boto cinza;
2.2.12. Avaliar o sucesso no roubo das faixas etárias do guarapirá nas envolvidas nas
interações;
2.2.13. Avaliar
a influência do período do dia nas interações entre o guarapirá e o
boto cinza.
10
3 - A ÁREA DE ESTUDO
Figura 02 - Enseada do Madeiro.
Figura 03 - Enseada do Curral.
A área de estudo consiste de duas enseadas na Praia de Pipa no litoral sul do Rio
Grande do Norte: as enseadas do Madeiro (Figura 02) e do Curral (Figura 03), na latitude
6º13’36.7’’ S e longitude 35º3’36.7’’ W, localizam-se a 84 km de Natal e pertencem ao
11
distrito de Pipa, município de Tibau do Sul. As enseadas são contornadas por falésias, com
vegetação nativa (mata secundária), com altura em torno de 30 metros. As extremidades das
enseadas possuem formações rochosas, dando forma a pequenos cabos, que dividem as
enseadas. A constituição das duas áreas é semelhante, exceto pela presença de um curral
pesqueiro na enseada do Curral.
3.1-Definições gerais adotadas
-
Agrupamento: todos os animais presentes ao mesmo tempo dentro da enseada.
-
Associação: Dois ou mais animais nadando juntos, de forma sincronizada no movimento e
no comportamento, separados de outros animais que também estavam dentro da enseada.
-
Faixas etárias:
Por estimativa visual, os animais foram categorizados como adultos, juvenis e filhotes
(imaturos) de acordo com o tamanho e coloração. Consideram-se juvenis animais que medem
até 3/4 do cumprimento total do adulto e filhotes medem 1/4 do tamanho do adulto e possuem
uma coloração cinza-rosada (Geise et al, 1999). O filhote geralmente é acompanhado de um
animal adulto (Lodi, 2003). Quando não foi possível a estimativa visual, foi usada a seqüência
de exposição do corpo do animal durante o mergulho para estimar a faixa etária (Figura 04).
Animal adulto:
• Primeiramente o animal emerge a cabeça (rostro e melão), seguida da região dorsal
(a1).
• Quando a cabeça submerge, apenas a região dorsal fica exposta (a2).
• Quando a região dorsal começa submergir, o pedúnculo caudal e nadadeira caudal
emergem (a3).
12
Animal juvenil:
• A cabeça emerge na mesma seqüência da região dorsal (b1).
• Quando a cabeça a submerge, ficam expostos a região dorsal e pedúnculo (b2).
• A exposição é finalizada com a região dorsal e pedúnculo exposto (b3).
Animal filhote:
• O filhote ao emergir expõe praticamente todo o corpo acima da superfície de uma
única vez (c1, c2 e c3).
Figura 04 - A seqüência de exposição do corpo durante o mergulho foi usada para auxiliar na determinação
das faixas etárias.
Adulto
a2
a1
a3
b2
b3
b1
Juvenil
c3
c 2
c 1
Filhote
13
4 – RESULTADOS
4.1 – CAPÍTULO 2 - Padrões comportamentais de duas populações do boto cinza
(Sotalia guianensis Van Benédén, 1864) no nordeste do Brasil.
4.2 - CAPÍTULO 3 – Atividade aérea do boto cinza (Sotalia guianensis Van Benédén,
1864): potencial função e influência de fatores ambientais e sociais de Pipa, litoral sul do
estado do RN.
4.3 – CAPÍTULO 4 - A influência das marés de sizígia e quadratura, da variação diária
do nível da maré, do período do dia e do tamanho de grupo no comportamento alimentar
do boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864) na praia de pipa, litoral sul do RN.
4.4 – CAPÍTULO 5 - Interações cleptoparasitárias do guarapirá (Fregata magnificens,
Matheus, 1914) durante a atividade de forrageio do boto cinza (Sotalia guianensis Van
Benédén, 1864) na Praia de Pipa - RN.
14
Resumo
Sotalia guianensis é um pequeno cetáceo da família dos Delphinidae, com a área de
distribuição de Florianópolis (27º35’S, 48º34’W), no Brasil, até Honduras (15º58’N,
85º42’W). O objetivo deste estudo foi descrever o comportamento do S. guianensis na costa
de Ilhéus-BA e na praia de Pipa-RN, Brasil, para assim coletar informações comportamentais
sobre esta espécie e sugerir uma nomenclatura padrão. Em Ilhéus, nós observamos e
registramos o comportamento dos animais de um ponto fixo durante os anos de 2000 a 2001,
usando o método ad libitum, totalizando 266 horas de observação. Na praia de Pipa, os
animais foram observados entre os anos de 1999 a 2004, também usando o método ad libitum.
Na enseada do Curral foram realizados 151 dias (864 h) e na enseada do Madeiro, 72 dias
(364h) de observações, totalizando 223 dias (1228 h) de observações durante esses anos. Os
dados coletados foram comparados a outros padrões comportamentais descritos em alguns
estudos ao longo da costa brasileira. Os resultados mostraram quatro novos comportamentos:
salto parcial cruzado, periscópio com giro, giros de 360
0
e rolagem. Nós também
identificamos 18 padrões comportamentais, já descritos em outras áreas no Brasil, que foram
classificados em cinco categorias comportamentais: mergulho, natação, pesca (estratégias de
forrageio e alimentação), comportamentos aéreos e brincadeira.
Palavras chave: Sotalia, cetáceo, padrões comportamentais.
Abstract
Sotalia guianensis is a small cetacean of the Delphinidae family, whose distribution area
ranges from Florianópolis (27º35’S, 48º34’W), in Brazil, to Honduras (15º58’N, 85º42’W).
This study aimed to describe the behavior of S. guianensis on the coast of Ilhéus-BA and Pipa
beach-RN, Brazil, in order to collect further behavioral information about this species and to
suggest a nomenclature pattern. At Ilhéus we observed and reported the animals’ behavior
from a vantage point from 2000 to 2001, using the ad libitum method, totaling 266 hours of
observation. At Pipa beach, the animals were observed between the years of 1999 and 2004,
also using the ad libitum method. In Curral Bay, 151 days (864 hours) of observations were
carried out and in Madeiro Bay, 72 days (364 hours), in a total of 223 days (1228 hours) of
observations throughout these years. The data collected were compared to other behaviour
patterns described in many studies carried out along the Brazilian coast. The results show four
new behaviours: partial counter leap, rotational spyhop, 360
0
spinning and rolling. We also
identified 18 behavioural patterns already registered in other areas in Brazil, classified in five
categories: diving, swimming, fishing (foraging strategies and feeding), aerial behaviors and
play.
Key words: Sotalia, cetacean, behavioural patterns
16
Introdução
O estudo comportamental de cetáceos (baleias, botos e golfinhos) é dificultado por
alguns fatores, como a inacessibilidade do ambiente aquático, que pode resultar em um
acompanhamento sistemático fragmentado, e ao próprio comportamento desses animais, que
passam grande parte do tempo submersos e podem se deslocar em grande velocidade. Apesar
disso, duas condições podem proporcionar o desenvolvimento desses estudos de longo prazo:
o ambiente costeiro, que favorece condições adequadas para um acompanhamento sistemático
dessas espécies e a condição de residentes desses animais nessas áreas ao longo do ano, como
observadas em algumas populações do golfinho nariz de garrafa (Würsig, 1980) e da orca
(Martinez & Klinchammer, 1969).
O boto cinza é um dos menores golfinhos, ocorrendo do sul do Brasil (27 35’ S, 48 34’
W) (Borobia, Siciliano, Lodi & Hoek, 1991) até a América central (15 58’ N, 85 42’ W) (Silva
& Best, 1996), ocupando águas costeiras como enseadas, baias e estuários (Silva & Best,
1996). Estudos comportamentais com o boto cinza têm sido realizados ao longo da costa
brasileira, em áreas como Santa Catarina (Flores & Bazzalo, 2004), São Paulo (Geise, 1989;
Santos et al. 2000), Rio de Janeiro (Andrade et al. 1987; Geise, 1989), Ceará (Oliveira et al.
1995) e Rio Grande do Norte (Araújo et al. 2001; Spinelli et al. 2002).
O boto cinza é tido como uma espécie de pouca atividade comportamental de
superfície, sendo considerado um animal “tímido” (Lodi, 2003). Entretanto, em outras
populações, a espécie demonstra um repertório comportamental tão variado e complexo,
comum a outras espécies de golfinhos (Nascimento, 2002), com estratégias de forrageio,
atividade aérea e padrões distintos de deslocamentos (Nascimento, 2002), como o golfinho
17
nariz de garrafa (Muller, Boutiere, Weaver & Candelon, 1998), o golfinho rotador (Norris et
al, 1994) e a orca (Martinez & Klinchammer, 1969).
O objetivo do presente estudo foi descrever e comparar padrões comportamentais
(estados e eventos) entre duas populações do boto cinza no Nordeste do Brasil, nos Estados do
Rio Grande do Norte e Bahia. Desta forma torna-se possível uma padronização da
nomenclatura utilizada para descrever tais comportamentos, que muitas vezes se sobrepõem
com nomenclaturas distintas para o mesmo padrão comportamental.
Metodologia
Área de Estudo
Bahia
Os estudos foram realizados através de observações em terra, na Baía do Pontal (“39º;
01’; 30”), na praia da Concha, a partir do ponto mais elevado do Morro de Pernambuco e no
farol do molhe do Porto de Ilhéus. A Baía do Pontal é um estuário do Rio Cachoeira, com
profundidade que varia entre 1m a 17m, onde deságuam os rios Engenho e Fundão, possuindo
vasto manguezal. O Morro de Pernambuco localiza-se na entrada da Baía do Pontal e se
estende para o mar, formando duas praias confinadas entre afloramentos rochosos. Os animais
se concentravam na praia da Concha, a qual possui um costão rochoso natural que sofre
impacto de ondas. O Porto de Ilhéus tem capacidade para ancorar navios de carga, possuindo
um molhe, que se estende para o mar.
18
Rio Grande do Norte
A área de estudo consiste de duas enseadas na Praia de Pipa no Litoral sul do Rio
Grande do Norte. As enseadas do Madeiro e do Curral localizam-se na latitude 6º13’36.7’’ S
e longitude 35º3’36.7’’ W, a 84 km de Natal, e pertencem ao distrito de Pipa, município de
Tibau do Sul. As enseadas são contornadas por falésias, com vegetação nativa (mata
secundária), com altura em torno de 30 metros. As extremidades das enseadas possuem
formações rochosas, dando forma a pequenos cabos, que as dividem. A constituição das
enseadas é semelhante, exceto pela presença de um curral pesqueiro na enseada do Curral.
Procedimento
Bahia
Os animais foram observados através do método Ad libitum (Altmann, 1974) entre os
anos de 2000 e 2001, totalizando 266 horas de observação.
Rio Grande do Norte
O estudo foi realizado entre agosto de 1999 a agosto de 2004, com um total de 1228
horas de esforço amostral, sendo 364 horas para a praia do Madeiro e 864 horas para a praia
do Curral. O período de observação diária variou entre 6 a 12 horas. O estabelecimento do
período de observação diária foi relacionado com uma adequada visualização dos animais,
proporcionada pelas condições de iluminação e tempo.
As observações dos aspectos
19
comportamentais dos indivíduos de boto cinza que estavam nas enseadas foram realizadas em
pontos fixos em locais favoráveis a
avistagem dos animais no alto das falésias. As observações
ocorreram com de binóculos, protocolos específicos (planilhas) e gravadores portáteis. As
anotações foram feitas a cada cinco minutos nos protocolos e as gravações em tempo
contínuo, quantificando e descrevendo todos os comportamentos. Após um período de 10
minutos sem a presença de animais nas enseadas, considerou-se o período como um intervalo,
sendo as anotações e gravações retomadas quando da reavistagem dos animais. O método as anotaçõeinco b6c6.8 0 0 12 us (3 Ti 387 540 11 i 627.23993 Tmodo8s
Categoria
comportamental
Evento
comportamental
Descrição do evento
Mergulho
Mergulho
Exposição do pedúnculo e nadadeira caudal a 45 ou 90 acima da superfície.
Ocorrência: Ilhéus e Pipa.
Ocorrência em outras espécies: golfinho nariz de garrafa (Mann & Smuts,
1999).
Lenta
Exposição do corpo em seqüência, com arqueamento aberto.
Ocorrência: Ilhéus e Pipa.
Outras ocorrências: (Geise et al, 1999).
Rápida
Exposição do corpo em seqüência, com arqueamento fechado.
Ocorrência: Ilhéus e Pipa.
Outras ocorrências: (Geise et al, 1999).
Deslizando
Natação com saltos parciais consecutivos.
Ocorrência: Pipa
Porpoising
Natação com saltos totais consecutivos
Ocorrência: Pipa
Outras ocorrências: (Geise et al, 1999)
Ocorrência em outras espécies: golfinho nariz e garrafa (Muller et al,
1998).
Nado ventral
O animal flutua na água com o ventre para cima
Ocorrência: Ilhéus e Pipa.
Outras ocorrências: (Geise et al, 1999); (Hayes, 1999).
Ocorrência em outras espécies: golfinho nariz de garrafa (Würsig &
Würsig, 1979).
Natação
Torpedo
Natação próxima à superfície com posicionamento dorsal, sem intervalos
para respirar.
Ocorrência: Pipa.
Pesca aleatória
Os animais movem-se em várias direções sem aparente cooperação.
Ocorrência: Ilhéus e Pipa.
Outras ocorrências: (Hayes, 1999), (Oliveira et al, 1995).
Pesca coordenada
Golfinhos encurralam as presas direcionando-as para águas rasas.
Ocorrência: Ilhéus e Pipa.
Outras ocorrências: (Oliveira et al, 1995); (Hayes, 1999).
Varredura (A) e
Arrastão (B)
(A) Os animais contornam sistematicamente a zona de arrebentação de uma
pequena área dentro da enseada.
(B) Golfinhos em formação de delta direcionam as presas de águas
profundas para dentro da enseada.
Ocorrência: Pipa
Perseguição
Deslocamento rente à superfície da água, com o animal nadando com a região
ventral para cima.
Ocorrência: Pipa.
Outras ocorrências: (Araújo et al, 2001).
Ocorrência em outras espécies: golfinho nariz de garrafa (Mann & Smuts,
1999).
Giros de 360
o
Durante a perseguição os animais podem executar um giro de 360
o.
Ocorrência: Pipa.
Rolagem
O animal fica na superfície rolando o corpo lentamente.
Ocorrência: Ilhéus.
Estratégias de
forrageio
Alimentação
Bote
O animal captura a presa com a boca e
expõe total ou parcialmente o corpo
acima da superfície da água
.
Ocorrência: Pipa.
21
Categoria
comportamental
Evento
comportamental
Descrição do evento
Ingestão
A presa após ser capturada pode ser arremessada no ar ou na superfície
para depois ser ingerida.
Ocorrência: Pipa
Outras ocorrências: (Araújo et al, 2001).
Periscópio
O animal emerge verticalmente, fazendo um ângulo de 90º com a superfície
da água, realizando um giro no seu próprio eixo
.
Ocorrência: Ilhéus e Pipa.
Outras ocorrências: (Oliveira et al, 1995) e (Araújo et al, 2001).
Ocorrênci0.02 0 0 10.02 281.58206 5 3092 0 0 10.02 269910.02 0 0 10.02 467.022O8843092 0 0 10.02 2(o)Tj10.02 0 0 10.02 401885335 583.5601 Tmu(o)Tj10.02 0 0 10.02 403582335 583.5601 TmOut
Categoria
comportamental
Evento
comportamental
Descrição do evento
Impulsão
Um golfinho adulto impulsiona com o rostro outro animal que pode ou não
expor totalmente o corpo acima da superfície da água.
Ocorrência: Pipa.
Outras ocorrências: (Spinelli et al, 2002).
Ocorrência em outras espécies: golfinho nariz e garrafa (Mann & Smout,
1999).
Interações com
objetos
Manipulação de algas, sacos plásticos e gravetos com a boca ou nadadeiras.
Ocorrência: Pipa.
Outras ocorrências: (Spinelli et al, 2002).
Ocorrência em outras espécies: golfinho nariz de garrafa (Müller et al,
1998).
Tabela 01 - Padrões comportamentais do boto cinza observados em Ilhéus e Pipa.
Mergulho
Mergulho Profundo
Deslocamento Lento Deslocamento Rápido
Deslizando
Porpoising
Torpedo
Pesca coordenada Pesca aleatória
Nado Ventral
23
Arrastão
Perseguição
Varredura
Rolagem
Giro 360º
Bote Ingestão
Cambalhota Salto Total
Salto Parcial Salto Parcial Cruzado
Batida de cauda
Batida de cabeça
24
Surfe
Periscópio
Impulsão
Interação com objeto
Interação com objeto
Tabela 02 – descrição gráfica dos eventos.
Discussão
Os padrões comportamentais das duas populações do boto cinza observados tanto em
Ilhéus, Estado da Bahia, quanto na praia de Pipa, no Estado do Rio Grande do Norte,
corresponderam na sua maioria aos já registrados e descritos para outras populações do boto
cinza, como em Cananéia em São Paulo (Geise et al, 1999) e Fortaleza no Ceará (Oliveira et
al, 1995; Hayes, 1999) e outras espécies de cetáceos (Waters & Whitehead, 1990; Slooten,
1994; Norris et al, 1995; Karczmarski, Thorton, & Cockroft, 1997; Muller et al, 1998;
Simões-Lopes, Fabián & Menegheti, 1998
; Mann & Smuts, 1999; Perrim & Gilkpatrick,
1994; Saulitis, Matkin, Barrett-Lennard, Heise & Ellis, 2000; Miles & Herzig, 2003).
Contudo, além desses, foram registrados novos eventos comportamentais para o boto cinza
para os quais não havia descrição anterior, como rolagem e salto parcial cruzado em Ilhéus e
os giros de 360
0
em Pipa.
25
A nomenclatura dada a cada padrão comportamental pode variar de região para região
e de autor para autor. Alguns autores seguem as mesmas denominações e outros acabam
descrevendo os mesmos comportamentos com denominações diferentes criando sobreposição
de nomenclaturas. Neste estudo, sugerimos a padronização de nomenclaturas dos
comportamentos realizados pelo boto cinza, para que haja um vocabulário comum, evitando
confusões. Alguns exemplos de sobreposições e distorções foram detectados e serão discutidos
aqui com o propósito de adequar os nomes dos padrões comportamentais ao seu
comportamento propriamente dito.
Exposição da nadadeira caudal ou mergulho
O comportamento de expor a nadadeira caudal acima da superfície a 45
0
ou 90
0
provavelmente está relacionado à profundidade na qual o animal mergulha. Em Pipa, a
exposição do pedúnculo e da nadadeira caudal acima da superfície da água foi chamada de
mergulho. Esse evento foi registrado em dois contextos: antes do forrageio e quando as
embarcações tentaram se aproximar dos animais, quando estes realizavam respirações com
curtos intervalos de tempo e depois executavam o mergulho, emergindo distante dos barcos.
Em Ihéus, o comportamento de externar a caudal ou mergulho foi observado na Baía do
Pontal, no porto e na Praia da Concha. Na Praia de Iracema, Hayes (1999) usou o termo
"elevação da cauda" para descrever este evento. O mergulho pode ser usado provavelmente
como uma forma de evitar as embarcações. Stacey & Arnold (1999) observaram que golfinhos
Irrawaddy (Orcaella brevirostris, Gray, 1866) tendem a aumentar a freqüência de mergulhos
quando barcos motorizados se aproximam dos animais. Assim, para o evento no qual o
26
pedúnculo e a nadadeira caudal são expostos seqüencialmente acima da superfície propomos a
manutenção do termo mergulho, que pode variar na sua angulação a 45
0
ou 90
0
.
Atividade aérea (Batidas com partes do corpo)
Nos cetáceos, as batidas com partes do corpo podem ser realizadas com a região
ventral ou dorsal das nadadeiras peitorais, com a região ventral ou dorsal da nadadeira caudal
e com a região ventral ou dorsal da cabeça (Slooten, 1994; Mann & Smuts, 1999; Félix, 2004;
Darling, Gibson & Silber, 1983; Silber, 1986; Simões-Lopes et al, 1998;
Weinrich,
Schilling, & Belt, 1992
; Connor, Wells, Mann, Read, 2000; Fertl & Wursig, 1995;
Neumann & Orams, 2003). Em Ilhéus, só foi registrada a batida de cauda na Praia da Concha,
ocorrendo apenas durante a pesca. Em Pipa, foram registrados quatro tipos de batidas, as duas
variações (ventral e dorsal) com a cabeça e as duas variações com a cauda. Esses eventos
ocorreram em interações entre animais que estavam em contato físico, na tentativa de
aproximação de banhistas aos animais e no forrageio. Araújo et al (2001) usaram o termo
batida de cauda para designar golpes desferidos com a cauda na superfície da águTj12 0 0 12 356.52477 3423se9 Tc 0.3983 Tw 12 0 0 12 4170133977 286.91995 T52170197a na superf.28448 483.71985 T5tl 95;4uda na superf Tc 0.15961 Tw 15.34 453.84 Tm(;)Tm( )om
aproxim.73as va2 Mann &11 T2 497.4066 314.51999 Tmm( )Tj3m.73as va2 Mann535me576 314.51999 Tm87uts1j1.73as va2 Mann66 314.51999 Tmm( o e 997.73as va2 Mann35.16809 314.51999 T228j-0387.73as va2 Mann35desf Tw 12 0 0 12 415ent39 342.12003 Tm.73a01965m.73as va2 Mann535boTw cinza81372 342.12003 T3(l-Lo22m.73as va2 Mann5Canani)Tj003- SP. Segupesc9.89utore2 5ess8 Tw 12 0 0 12 417.0409 342.12003 Tm(ocorrxim.)Tj197 de cac 0.31 2 134.uj0.6.52477s 25.fupe12 536socibat72 342.12003 T3(t0 08m.)Tj197 de ca.6.5004 8183 314.51999 T)Tj.93em m. em 3im.
atlântico (Stenella frontalis, Cuvier, 1829) (Fertl & Wursig, 1995). Esses eventos também
podem ser usados de forma agonística (Slooten, 1994; Mann & Smuts, 1999; Félix, 2004). As
batidas de cabeça e de cauda são eventos que já possuem uma nomenclatura bem estabelecida,
sendo usada em uma variedade de espécies de cetáceos. Assim, não se faz necessário
propormos a alteração da nomenclatura, já que o contexto no qual eles ocorrem em populações
de botos cinza é semelhante aos descritos acima.
Saltos
Na praia de Pipa foram registrados o salto parcial, o salto total e a cambalhota
(variação do salto total) por animais em grupos e/ou solitários nos contextos forrageio
brincadeira e socialização. Em Ilhéus foram registrados o salto total e o parcial. Araújo et al
(2001) usaram os mesmos termos (total e parcial). Já Geise (1989) desmembra esses eventos e
descreve-os como saltos parciais, com as subcategorias peitoral e lateral e o salto total, nas
subcategorias frontal, ventral, dorsal e lateral. Apesar de tais padrões poderem apresentar
significados diferentes que podem estar relacionados à comunicação, côrte ou brincadeira
(Martinez & Klinghammer, 1969; Norris & Dohl, 1980; Wursig & Wursig, 1980; Würsig et al,
1989; Waters & Whitehead, 1990), propomos um agrupamento das variações de saltos
descritos acima em apenas dois tipos: total (exposição total do corpo do animal acima da
superfície) e parcial (exposição parcial do corpo acima da superfície), independentemente se o
posicionamento do corpo do animal após saltar e retornar a água é lateral, dorsal ou ventral.
28
Periscópio (spyhop)
O comportamento de expor a cabeça e parte do corpo acima da superfície da água
verticalmente é denominado por alguns autores como periscópio (Waters & Whitehead, 1990;
Nascimento, 2002; Cremer & Simões-Lopes, 2005). Em Pipa, foram registrados dois tipos, um
que é semelhante aos eventos já descritos e uma outra variação, na qual o animal gira no seu
próprio eixo quando realiza o periscópio. Os periscópios ocorreram em animais imaturos
isolados em interações com objetos que estavam na superfície da água e em interações físicas
entre animais imaturos. Periscópios também foram registrados em interações entre animais
adultos, interações entre adultos e imaturos, e na aproximação de banhistas, por animais
adultos ou imaturos. Em Ilhéus, o termo usado para designar esse evento foi "mostrar a
cabeça", sendo realizado durante a brincadeira. Araújo et al (2001) também usaram o termo
periscópio e relacionaram este comportamento à turbidez da água como sendo uma estratégia
do animal para melhor visualizar seu campo de entrada na Baía. Geise et al (1999) usou o
mesmo termo, relacionando a emissão desse evento a filhotes engajados em brincadeiras
solitárias com objetos ou em grupos do boto cinza no sudeste do Brasil. Oliveira et al (1995)
apenas citaram este comportamento como elevação da cabeça, sem contextualizá-lo. Em
várias espécies também foi usado o termo periscópio, como a orca (Martinez & Klinghammer,
1969; Saulitis et al, 2000), o golfinho de Hector (Cephalorhynchus Hectori, Van Benédén,
1881) (Slooten, 1994), a franciscana (Pontoporia blainvillei, Gervais & d’Orbibny, 1844)
(Cramer & Simões-Lopes, 2005) e o golfinho nariz de garrafa (Muller et al, 1998; Mann &
Smuts, 1999). Apesar de algumas variações na execução desse evento (com ou sem
movimentação lateral, com ou sem giro, inclinação de 45
0
a 90
0
), sua função parece ser a
mesma, que é ter uma visualização da superfície (Martinez & Klinghammer, 1969). Essa
29
nomenclatura (periscópio) é usada universalmente em várias espécies de cetáceos para
descrever um evento que provavelmente é um dos mais estereotipados, inclusive para
populações distintas do boto cinza. Desta forma, não se faz necessário propor uma nova
nomenclatura.
Uso de ondas e marolas (surfe)
Algumas espécies de cetáceos são observadas fazendo uso de ondas e marolas e, em
alguns casos, essas marolas podem ser produzidas por embarcações (Jefferson, 1988; Arche &
Perrin, 1999) ou por outros cetáceos, como as grandes baleias (Wursig & Wursig, 1979). Em
Pipa, o termo "surfe" foi usado para descrever o evento no qual os botos fizeram uso das ondas
para se deslocarem (Spinelli et al, 2002). Em Ilhéus o termo usado foi "drop", porém a forma
como o evento ocorre é a mesma. Segundo Araújo et al (2001), o surfe é considerado um
deslocamento que requer pouco gasto energético ou apenas um tipo de brincadeira (Spinelli et
al, 2002). O termo surfe nos parece o mais adequado para descrever esse evento.
Alimentação / Estratégias de Forrageio
As estratégias de alimentação ou forrageio do boto cinza geralmente são denominadas
de duas formas, cooperativas ou comunitárias (animais próximos, sincronizados no
movimento) e aleatórias (animais dispersos, não sincronizados no movimento) (Geise 1989).
Hayes (1999) e Oliveira et al (1995), além desses três termos, usaram uma quarta
terminologia, a pesca individual.
30
Na Baía do Pontal, a pesca ocorreu de forma solitária e aleatória e foi realizada
geralmente por animais em pares, e quando divididos em subgrupos, não se afastavam muito
entre eles. A pesca coordenada ocorreu apenas no Porto de Ilhéus, provavelmente porque
possui uma profundidade maior do que a Baía do Pontal. Em Pipa foram registrados dois tipos
de estratégias: a varredura e o arrastão. A varredura ocorreu em águas rasas na zona de
arrebentação, sendo realizada por animais solitários ou em pequenos grupos. Já o arrastão
ocorreu fora das enseadas, em áreas mais profundas, com grupos com até 16 animais, sendo
finalizado dentro das enseadas. Geise (1989) constatou que para a pesca aleatória há uma
preferência por águas mais rasas, entre um a 10m de profundidade, onde a captura individual
de peixes provavelmente é facilitada. Já a pesca comunitária ou cooperativa ocorreu em locais
mais profundos.
A padronização de nomenclaturas para estratégias de forrageio se torna inviável devido
às particularidades de cada área nos quais esses estudos foram realizados. Cabe ao pesquisador
fazer uso de um termo que descreva e identifique fidedignamente à estratégia usada pelos
animais. Por outro lado, as estratégias do forrageio são constituídas por eventos (fases)
seqüenciais distintos que podem ser facilmente observados, como perseguições, botes, a
captura e ingestão da presa. Assim, termos para tais eventos podem ser usados para designá-
los. Entretanto, a nomenclatura desses eventos pode ser bem variada, apesar de
funcionalmente terem o mesmo objetivo. O bote lateral, por exemplo, descrito por Flores
(1992), ocorre quando o animal persegue cardumes com natação normal, sendo que também
há perseguição com o animal disposto lateralmente ou em natação invertida ou intercalando os
três tipos de natação. Geise (1989) observou que, além dos padrões descritos por Flores
(1992), esses mesmos comportamentos podem ser seguidos de apoio do animal na areia,
portanto em locais de baixa profundidade, onde o animal expõe a nadadeira caudal para fora
31
da superfície, movendo a cabeça em várias direções, batendo depois com a caudal para tomar
impulso e saindo em alta velocidade. Essa perseguição pode ocorrer em zig-zag, sendo
também descrita por Monteiro-Filho (1995). Em Pipa foram registrados eventos semelhantes
aos descritos acima. As presas são perseguidas pelos golfinhos, que se posicionam
ventralmente próximos à superfície, ocorrendo a captura através de um bote na superfície da
água ou logo acima. Em Pipa foi usado apenas o termo "bote" (não sendo levado em
consideração o posicionamento do corpo do animal quando emerge) para denominar a ação de
captura da presa. Já em Ilhéus, o comportamento de perseguição dos cardumes foi realizado
apenas com natação normal, com posicionamento dorsal do animal próximo à superfície, sem
as variações descritas por Geise (1989), Flores (1992) e Monteiro Filho (1995), e ocorreram
também em Pipa. O "nado com a barriga para cima ou ventral" pode ser outro termo usado
para a perseguição que é realizada com o ventre para cima. Mann & Smuts (1999) usam esse
termo para descrever uma estratégia de forrageio do golfinho nariz de garrafa no qual as
presas são capturadas na superfície. Entretanto, esse mesmo termo pode ser usado para
descrever eventos que ocorrem em outros contextos, como interações sociais que envolvem
contato físico ou no deslocamento. O termo "belly up" já foi usado em orcas por Martinez &
Klinghammer (1969) sugerindo um padrão locomotor e no golfinho nariz de garrafa (Würsig
& Würsig, 1979). Slooten (1994) e Karczmarski et al (1997) usaram o termo "upside down"
para descrever uma movimentação lenta com o animal também se posicionando com o ventre
próximo à superfície. Porém, as duas publicações associaram esse evento ao comportamento
sexual.
Propomos a seguinte terminologia para diferenciar os contextos de ocorrência da
exposição ventral: Perseguição - deslocamento com posicionamento lateral ou ventral, rente à
superfície da água, no qual presas em fuga podem ser observadas; Nado ventral -
32
movimentação lenta com o animal posicionado com o ventre para cima, geralmente
acompanhada de interações sociais; e Bote - captura da presa com a boca, com exposição total
ou parcial do corpo acima da superfície da água.
Natação / deslocamento
Em Ilhéus foram descritos apenas três tipos de natação: a lenta, a rápida e o nado
ventral. Em Pipa, além desses três eventos, foram registrados mais três eventos, o deslizando
na superfície, o torpedo e o porpoising. A natação ou deslocamento provavelmente é o estado
comportamental que requer mais cautela na adoção de nomenclaturas. Por exemplo: uma das
diferenças entre a natação lenta e a rápida é a velocidade em que esses eventos são realizados,
aspecto que certamente não é avaliado em estudos com o boto cinza na costa brasileira.
Entretanto, na natação lenta e na rápida, a forma como o corpo (arqueamento) do boto emerge
a superfície para respirar pode ser usada para distinguir esses eventos. O contexto no qual
ocorrem também pode ser usado para distinguir esses padrões. Em Cananéia Geise et al
(1999) usaram quatro termos: deslocamento normal, lento, rápido e o porpoising. Hayes
(1999) usou apenas os termos deslocamento simples e o deslocamento com surfe. Já Torres &
Beasley (2003) usaram apenas o termo deslocamento, não fazendo nenhuma divisão de
eventos.
O termo porpoising já é usado para o boto (Geise et al, 1999; Nascimento, 2002) e para
outras espécies. Esse padrão de locomoção também foi observado em espécies como o
golfinho nariz de garrafa (Muller et al, 1998), a orca (Martinez & Klinghammer, 1969), o
golfinho listrado ou estriado (Stenella coereuleoalba, Meyen, 1833) (Archer & Perrin, 1999) e
o golfinho de Fraser (Lagenodelphis hosei, Fraser 1956) (Jefferson & Leatherwood, 1994). A
33
forma como este evento ocorre no boto cinza é semelhante a das outras espécies. Assim,
propomos a manutenção do termo porpoising. Em relação aos outros padrões de natação, se
faz necessário uma divisão em pelo menos dois termos: a natação lenta e a rápida.
Interação com objetos
As interações com objetos que ocorreram em Pipa são similares a eventos descritos
para outras espécies de cetáceos, como o golfinho de Hector (Slooten, 1994), a beluga
(Delphinapterus leucas, Pallas, 1776) (Delfour & Aulagnier, 1997), o golfinho rotador
(Johnson & Norris, 1994), o golfinho nariz de garrafa (Mann & Smuts, 1999), a baleia da
Groelândia (Wursig et al, 1989) e o golfinho pintado do Atlântico (Miles & Herzing, 2003).
Os animais podem interagir com objetos, através da boca, arremessando-os, carregando em
suas nadadeiras peitorais ou dorsais. A descrição de brincadeira com objetos em outras
espécies cita interações com algas (Johnson & Norris, 1994; Mann & Smuts, 1999), pedaços
de madeiras e sacos plásticos (Johnson & Norris, 1994). Esses objetos também foram descritos
no presente estudo e por Spinelli et al, 2002. Assim, propomos a manutenção do termo
brincadeira para interações com qualquer parte do corpo, com objetos que estejam na
superfície, por animais adultos e/ou imaturos, de forma intensa e repetida e sem uma função
aparente ( Fagen, 1981; Spinelli et al, 2002).
Impulsão do filhote
A impulsão do filhote, que foi registrada apenas em Pipa, ocorreu em interações entre
animais adultos e imaturos, sugerindo que é preciso a força de um animal adulto para
34
impulsionar o filhote acima da superfície da água (Spinelli et al, 2002). Mann & Smuts
(1999), citando Cockroft & Roos (1990), consideram este comportamento como sendo uma
forma de disciplina maternal. Miles & Herzing (2003) descreveram um evento semelhante
com o golfinho pintado do atlântico, no qual animais imaturos são empurrados pelo rostro por
animanim
Conclusão
Através do presente estudo pôde-se constatar que o boto cinza apresentou, nas duas
áreas estudadas, um repertório comportamental variado e complexo, comparável ao que se tem
registrado para outras espécies de odontocetos. A distribuição de 22 eventos em cinco estados
comportamentais mostra uma semelhança do repertório comportamental dessas duas
populações com o que é descrito para a grande maioria dos odontocetos, inclusive em outras
populações do boto cinza. No entanto, houve o registro de eventos comportamentais ainda não
descritos para outras populações do boto cinza. O registro desses eventos, possivelmente
endêmicos, pode ser resultado das diferenças biogeográficas e dos processos adaptativos de
cada área. Assim, nota-se a necessidade de se realizar estudos com a espécie em diferentes
regiões, para que possamos verificar a influência dos fatores biogeográficos no
comportamento de cada população estudada e assim ampliar o conhecimento sobre o
comportamento de superfície em outras áreas de ocorrência da espécie.
36
CAPÍTULO 3
ATIVIDADE AÉREA DO BOTO CINZA, (Sotalia guianensis, Van
Benédén, 1864): POTENCIAL FUNÇÃO E INFLUÊNCIA DE FATORES
AMBIENTAIS E SOCIAIS NA PRAIA DE PIPA, LITORAL SUL DO
ESTADO DO RN.
Boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864)
(Cetacea, Delphinidae):
Atividade aérea, forrageio e interações inter-específicas, na Praia de Pipa
(Tibau do Sul – RN) e estudo comparativo entre duas populações do Nordeste do
Brasil.
37
ATIVIDADE AÉREA DO BOTO CINZA, (Sotalia guianensis, Van
Benédén, 1864): POTENCIAL FUNÇÃO E INFLUÊNCIA DE FATORES
AMBIENTAIS E SOCIAIS NA PRAIA DE PIPA, LITORAL SUL DO
ESTADO DO RN.
Lídio França do Nascimento
1
Maria Emília Yamamoto
1
1
Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
38
Resumo
O comportamento aéreo, como saltos e batidas com partes do corpo na superfície da
água, é observado em várias espécies de cetáceos. Algumas hipóteses são sugeridas para tentar
explicar possíveis funções para esses comportamentos: esses eventos seriam usados
possivelmente para os animais se livrarem de parasitas ou comensais presos em suas peles, os
saltos seriam geralmente interpretados como comportamentos com extrema irritação,
brincadeira e/ou alimentação e uma terceira hipótese sugere que esses eventos
comportamentais teriam uma provável função comunicativa. O boto cinza, Sotalia guianensis,
é um pequeno cetáceo da família dos Delfinideos, cuja área de distribuição varia de
Florianópolis (27º35’S, 48º34’W) no Brasil até Honduras (15º 58’N, 85º 42’W). O boto cinza
é conhecido como uma espécie tímida, de pouca atividade aérea. Entretanto, na Praia de Pipa,
no litoral sul do Estado do Rio Grande do Norte, a espécie mostrou um repertório aéreo
variado e complexo. O presente estudo foi realizado na Praia de Pipa, na enseada do Curral (6º
13’36.7’’ S; 35º 3’36.7’’ W) durante os anos de 2002 a 2004, com um total de 98 dias de
observações. Os resultados mostraram que os saltos são os comportamentos mais freqüentes, a
atividade aérea é difusa ao longo do período diurno e pode ser influenciada por fatores, como
o nível da maré e por fatores socio-comportamentais.
Palavras-chave: fatores ambientais, comportamento, atividade aérea, Sotalia guianensis.
Abstract
The aerial behaviour, such as leaps and slaps on the water surface with some body
parts, can be observed in several species of cetaceans
. Some hypothesis are suggested in order
to explain some possible functions for these behaviours: first, these events would possibly be
used for the animals to take some parasites off their skins; second, leaps could be interpreted
as signs of extreme irritability, play and/or feeding and a third hypothesis suggests these
events to have a communicative function. The gray dolphin, Sotalia guianensis, is a small
cetacean of the Delphinidae family, whose distribution area ranges from Florianopolis
(27º35’S, 48º34’W) into Brazil to Honduras (15º58’N, 85º42’W) and it is known as a shy
species, presenting few aerial activities. However, complex and varied aerial displays can be
observed at Pipa beach, on the south coast of Rio Grande do Norte State. The present study
was carried out at Curral Bay (6º13’36.7’’ S; 35º3’36.7’’ W), at Pipa beach from 2002 through
2004, in a total of 98 days of observations. Results have shown that the leaps are the most
frequent behaviour and that the aerial activity is diffuse in daylight and can be influenced by
the tide level.
Key-words: environmental factors, behaviour, aerial activity, Sotalia guianensis.
39
Introdução
O comportamento aéreo ou comportamento de superfície é observado em várias
espécies de botos, golfinhos e grandes baleias. Esses eventos têm sido descritos para
cachalotes (Waters & Whitehead, 1990) e outras espécies de grandes cetáceos, como a baleia
jubarte (Whitehead, 1985), a baleia cinza (Eschrichtius robustus, Lilljborg, 1861) (Norris,
Villa-Ramirez, Nichols, Wursig & Miller, 1983), a baleia franca do sul (Eubalaena australis,
Desmoulins, 1822) (Clarck, 1983) e a baleia franca da Groelândia (Eubalaena mysticetus,
Linnaeus, 1758) (Wursig et al, 1989). Entretanto, é em algumas espécies de delfinideos onde
se registra um variado e complexo repertório comportamental aéreo, como por exemplo, o
realizado pelo golfinho rotador (Norris & Dohl, 1980; Perrim & Gilkpatrick, 1994; Norris et
al, 1994), o golfinho nariz de garrafa (Muller et al, 1998; Mann & Smuts, 1999) e a orca
(Martinez & Klinghammer, 1969).
Algumas hipóteses são sugeridas para tentar explicar possíveis funções para esses
comportamentos, apesar de nenhuma delas terem sido suficientemente testadas. Segundo
Beale (1839) e Perrim & Gilkpatrick (1994), esses eventos seriam usados possivelmente para
os animais se livrarem de parasitas ou comensais presos em suas peles. Já Pryor (1986) sugere
que os saltos podem ser interpretados como extrema irritação, brincadeira e/ou alimentação.
Uma terceira hipótese sugere que esses eventos comportamentais teriam uma provável função
comunicativa (Whitehead, 1985). Quando batem na superfície da água com seus corpos ou
nadadeiras, os cetáceos produzem sons que podem viajar vários quilômetros através do mar, e
por esta razão eles podem ser usados para comunicação (Herman & Tavolga, 1980). Esses
eventos também seriam usados na obtenção do recurso alimentar (Wursig, 1986; Simões
Lopes, 2005).
40
Apesar da conhecida capacidade de realização de uma variedade de eventos aéreos em
algumas espécies de delfinideos, por outro lado, algumas espécies são conhecidas por
apresentarem um comportamento tímido, realizando pouca atividade aérea e se deslocando de
forma lenta. Segundo Lodi (2003), o boto cinza em algumas áreas apresenta essas
características. Entretanto, na Praia de Pipa, litoral sul do Rio Grande do Norte (Brasil), o boto
cinza apresentou um repertório comportamental aéreo variado e complexo (Nascimento,
2002), comparável ao que se tem registrado para o golfinho nariz de garrafa (Muller et al,
1998; Mann & Smuts, 1999), o golfinho rotador (Norris & Dohl, 1980; Perrim & Gilkpatrick,
1994; Norris et al, 1994) e a orca (Martinez & Klinghammer, 1969).
A atividade aérea em cetáceos já foi abordada em alguns estudos, entretanto, dentro de
um contexto amplo, abordado juntamente com outros estados comportamentais (Martinez &
Klinghammer, 1969; Wursig, 1986; Wursig et al, 1989; Muller et al, 1998; Mann & Smuts,
1999) e em alguns poucos casos a atividade aérea foi o foco de estudos, como por exemplo, os
realizados com o golfinho rotador (Norris & Dohl, 1980; Norris et al, 1994), a baleia jubarte
(Whitehead, 1985), o cachalote (Walters & Whitehead, 1990), a baleia fin (Balaenoptera
physalus,
Linnaeus 1758) (Notarbartolo-Di-Sciara et al, 3003) e com o golfinho nariz de
garrafa (Lusseau, 2006). Este é o primeiro estudo que foca a atividade aérea do boto cinza em
seu ambiente natural e teve como objetivo verificar a freqüência desses eventos e a influência
de aspectos ambientais e sociais, para assim discutir e atribuir potenciais funções para esses
eventos.
41
Metodologia
O estudo foi desenvolvido na Praia de Pipa, na enseada do Curral (6º 13’ 36.7’’ S; 35º
3’36.7’’ W), no litoral sul do Estado do Rio Grande do Norte. Os animais foram monitorados
de um ponto fixo, com 6h de observações diárias no período das 6h às 17h59minh, por dois
pesquisadores usando binóculos (10 x 50 mm, Field 7,5º) e gravadores portáteis. Os animais
foram observados durante os anos de 2002 a 2004, com um total de 98 dias de observações
(esforço amostral 588h de e esforço efetivo de 347,25h). Todos os eventos comportamentais
registrados foram provenientes de observações de animais solitários ou em grupos, através do
método “todas as ocorrências” (Altmann, 1974).
Definições adotadas (Tabelas 03 e 04):
Evento comportamental Descrição
Salto Total
Exposição total do corpo, acima da superfície da água.
Salto Parcial
O corpo é exposto parcialmente acima da superfície da
água.
Cambalhota
Exposição total do corpo, acima da superfície da água
com um giro no seu próprio eixo.
Periscópio
O animal emerge verticalmente, fazendo um ângulo de
90º em relação à superfície da água.
Periscópio com giro
O animal emerge verticalmente, fazendo um ângulo de
90º com a superfície da água, realizando um giro no
seu próprio eixo.
Batida de cabeça inversa
O animal emerge a cabeça, golpeando a superfície da
água, com a mandíbula.
Batida de cabeça dorsal
O animal emerge a cabeça, golpeando a superfície da
água com a região dorsal e do melão.
Batida com a cauda
Posicionado dorsal ou ventralmente, o animal ergue o
pedúnculo e a nadadeira caudal golpeando a superfície
da água.
Impulsão do filhote
Um boto impulsiona com o rostro outro animal, que
pode ou não expor totalmente o corpo acima da
superfície da água.
Tabela 03 - Definições adotadas para os eventos aéreos realizados pelo boto cinza.
42
Cambalhota
Salto Total
Batida de Cauda
Salto Parcial
Periscó
p
io
Periscó
p
io com Caída
Periscó
p
io com Giro
Batida de Cabe
ç
a Dorsal
Batida de Cabe
ç
a Inversa
Impulsão do Filhote
Tabela 04 - Descrição gráfica dos eventos aéreos realizados pelo boto cinza em Pipa.
43
A influência do período do dia no comportamento aéreo do boto cinza.
Para avaliarmos se o período do dia influenciou de alguma forma o comportamento
aéreo do boto cinza, o período de observação foi dividido em dois intervalos, manhã das
07h00min às 11h59min e tarde das 12h00min às 16h59min. Foram comparadas as freqüências
absolutas dos eventos dos dois períodos. Para determinar se o número de animais dentro da
enseada durante cada período do dia influenciou de alguma forma na freqüência dos eventos,
foi registrado também o tamanho médio de grupo para cada situação.
A influência das marés de sizígia e de quadratura no comportamento aéreo do boto
cinza.
As observações foram realizadas de forma aleatória durante as marés de sizígia, que
são influenciadas pelas luas cheia e nova e as marés de quadratura, que são influenciadas pelas
luas minguantes e crescentes. Foram comparadas as freqüências absolutas dos eventos das
duas marés. Para determinar se o número de animais dentro da enseada durante cada tipo de
maré influenciou na freqüência dos eventos de uma ou outra maré, foi registrado também o
tamanho médio de grupo para cada situação.
A influência da variação diária da maré na atividade aérea
Na Praia de Pipa, o regime das marés é semidiurno, ocorrendo picos alternados de
preamar (cheia) e baixa-mar (seca) com duração de 6h em média entre cada pico, durante as
24h do dia. As 6h de observações variaram durante o período do dia (07h00min -16h59min)
44
possibilitando o registro aleatório entre dois picos durante a preamar e baixa-mar ou baixa-mar
e preamar. Para cada um dos 12 estágios da maré foi estabelecida uma freqüência dos eventos.
Para determinar se o número de animais dentro da enseada durante cada estagio da maré
influenciou na freqüência dos eventos, foi registrado também o tamanho médio de grupo para
cada situação As tábuas de maré usadas foram a do porto de Natal-RN de 2002, 2003 e 2004.
A influência do contexto social na atividade aérea.
Foram adotados cinco contextos socio-comportamentais: grupos formados por animais
adultos (Ad / ad), por adultos e imaturos (Ad / Ima), por imaturos e imaturos (Ima / Ima),
adultos solitários ou isolados (Ads) e imaturos solitários ou isolados (Ims).
Análise dos dados: foi usado o teste do X
2
, com p < 0,05 e o teste de Wilcoxon, com p<0,05.
Resultados
Freqüência dos eventos comportamentais aéreos do boto cinza na Praia de Pipa.
Um total de 1771 eventos aéreos foi registrado. Os eventos mais freqüentes foram os
saltos totais (694 / 36,64%), os periscópios (373 / 21,06%) e o salto parcial (371 / 20,94%). As
batidas de cabeça e de cauda tiveram freqüência de 155 / 8,75% e 111 / 6,26%,
respectivamente. A impulsão teve a menor freqüência (67 / 3,78%) (Figura 05). A diferença na
freqüência entre os eventos comportamentais aéreos foi significativa (X
2
= 936,7512 g.l.=5 p <
0,05).
45
Eventos aéreos
0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
35%
40%
Salto total Salto parcial Periscópio Batida de
cabeça
Batida de cauda Impulsão
Eventos
Frequencia relativa
Figura 05 - Freqüência relativa dos eventos aéreos realizados pelo boto cinza na praia de Pipa.
Freqüência da atividade aérea em relação ao período do dia
O comportamento aéreo do boto cinza ocorreu ao longo do período de observação.
Entretanto, no período da manhã foi registrado um total de 1309, enquanto que no período da
tarde foi registrado um total de 462 eventos de forrageio. A diferença na freqüência dos dois
períodos foi significativa (X
2
= 405, 087, g.l. =1 p < 0,0001) (figura 06). O tamanho médio de
grupo durante o período da manhã foi de 4,3 animais e no período da tarde foi de 4 animais.
46
A influência do periodo do dia na atividade
aérea
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
Manhã Tarde
Frequência dos eventos aéreos
Figura 06 - Freqüência dos eventos aéreos realizados ao longo do dia.
A influência das marés de sizígia e quadratura no comportamento aéreo do boto cinza.
Durante o estudo ocorreram 50 dias em marés de sizígia (28 dias sob a influência da
lua cheia e 22 dias sob a influência da lua nova) e 50 dias em maré de quadratura (35 dias sob
a influência da lua crescente e 15 dias sob a influência da lua minguante). A freqüência do
comportamento aéreo foi maior nas marés de sizígia, com 1065 eventos registrados, enquanto
que na maré de quadratura foram registrados 706 eventos. A diferença das freqüências
registradas entre os dois tipos de maré foi significativa (X
2
= 72, 7730096, g.l. =1 p < 0,0001)
(Figura 07)
. O tamanho médio de grupo registrados nas marés de sizigia foi 4,73 animais e nas
marés de quadratura foi de 4, 23 animais.
47
A influência das marés de Sizígia e Quadratura na
atividade aérea
0
200
400
600
800
1000
1200
Sizígia Quadratura
Frequência dos eventos aéreos
Figura 07 – Influência das marés de sizígia e quadratura na atividade aérea do boto cinza.
A influência da variação diária da maré na atividade aérea
As maiores freqüências registradas ocorreram nas três horas que antecederam o pico de
maré seca e na primeira hora que sucedeu o pico de maré seca. Na terceira hora que antecedeu
o pico de maré seca, foram registrados 143 eventos, na segunda hora, 284 eventos e na
primeira, foram registrados 338 eventos. Na primeira hora que sucedeu o pico de maré seca
foram registrados 178 eventos. As menores freqüências foram registradas nas duas horas que
antecederam o pico de cheia, com 73 e 67 eventos respectivamente e na primeira hora que
sucedeu o pico de maré cheia, com 66 eventos (Figura 08). A análise estatística (teste de
Wilcoxon) apresentou vários níveis de significância entre os estágios da variação diária da
maré (Tabela 05). O tamanho médio de grupo durante cada nível de maré variou de 3, 92 a
4,82 animais (Tabela 06).
48
A influência da variação diária da maré na atividade aérea
0
50
100
150
200
250
300
350
400
s
ec
a/
6enc
5
en
c
4
enc
3enc
2enc
1
enc/ch
e
c
he/
1sec
2s
e
c
3sec
4
s
e
c
5
s
e
c
6sec/
seca
Variação diária do nível da maré
Frequência dos eventos aéreos
Figura 08 - Freqüência dos eventos aéreos durante a variação de maré.
49
Tabela 05 – Valores estatísticos registrados através do teste de Wilcoxon durante cada estágio
de maré.
4enc –6enc 2enc –6enc 1enc –6enc 1sec-6enc 5sec- 6enc
Z -1,9672 -2,5639 -2,3414 -2,5121 -2,1545
p 0,0492 0,0104 0,0192 0,0120 0,0312
1sec- 5enc 4sec- 5enc 5sec- 5enc 6sec-5enc
Z -2,1225 -1,9689 -3,3880 -2,1389
p 0,0338 0,0490 0,0007 0,0324
4sec- 4enc 5sec- 4enc 6sec- 4enc
Z -3,0011 -3,4022 -3,3650
p 0,0027 0,0007 0,0008
1enc- 3enc 4sec- 3enc 5sec- 3enc 6sec- 3enc
Z -2,0793 -2,3949 -3,5292 -2,7295
p 0,0376 0,0166 0,0004 0,0063
3sec- 2enc 4sec- 2enc 5sec- 2enc 6sec- 2enc
Z -2,0289 -2,6137 -3,4373 -2,2268
p 0,0425 0,0090 0,0006 0,0260
4sec- 1enc 5sec- 1enc 6sec- 1enc
Z -3,2024 -3,5750 -2,9533
p 0,0014 0,0004 0,0031
4sec- 1sec 5sec- 1sec 6sec- 1sec 5sec- 2sec 5sec- 3sec 6sec- 5sec
Z -2,5358 -3,4325 -3,0123 -3,4228 -2,9189 -2,4827
p 0,0112 0,0006 0,0026 0,0006 0,0035 0,0130
Tamanho médio de grupo durante a variação diária da maré
Seca/6enc 5enc 4enc 3enc 2enc 1enc/cheia cheia/1sec 2sec 3sec 4sec 5sec 6sec/seca
3,92 3,86
4,82 4,71 4,67 4,38 4,1 4,43 4,69 4,2 4,31 4,33
Tabela 06 - O tamanho médio de grupo que foi registrado durante cada estágio da maré.
50
A influência do contexto social na atividade aérea do boto cinza.
A maior freqüência dos eventos aéreos foi registrada em grupos formados por adulto
(s) e imaturo (s), com um total de 1249 eventos (Tabela 07). A segunda maior freqüência foi
registrada em grupos formados apenas por animais imaturos, com um total de 103 eventos.
Nos outros três contextos, grupos constituídos apenas por animais adultos, adulto solitário e
imaturo solitário foram registrados respectivamente 16, 41 e 15 eventos. Dos 1771 (eventos
aéreos registrados, 347 eventos não foram possíveis contextualizá-los) (Figura 09).
Influência do Contexto Social na Atividade Aérea
0
700
1400
Adulto/adulto Adulto/imaturo Imaturo/imaturo Adulto solitário Imaturo solitario
Contexto social
Frequência dos eventos
CC
C
A
B
Figura 09 – A influência do contexto social na atividade aérea do boto cinza. As letras diferentes entre cada
contexto social mostram diferença significativa das freqüências.
Tabela 07 - Valores estatísticos registrados através do teste de Wilcoxon para os contextos sociais. Ad = adulto;
im = imaturo; Ads= adulto solitário e Ims = imaturo solitário.
Análise estatística dos eventos aéreos nos contextos sociais (teste de Wilcoxon)
Contexto social Ad/ad – ad/im Im/im – ad/ad Im/im – ad/im Ads – ad/im Ims – ad/im Ims – im/im
Z
-2, 1167 -2, 5205 -2, 2718 -2,7499
-2,3664
-2,6750
p
0,0343 0,0117 0,0231 0,0060
0,0180
0,0075
51
Discussão
Freqüência dos eventos aéreos registrados
Os eventos aéreos mais freqüentes realizados pelo boto cinza na Praia de Pipa foram os
saltos (total e cambalhota), seguidos das variações de periscópios (com e sem giro), do salto
parcial, das batidas com partes do corpo (com a cabeça e cauda) e da impulsão. Araújo et al
(2001) registraram na Praia de Pipa o periscópio como o evento mais freqüente, seguido dos
saltos total e do parcial. Na Baia da Guanabara, Andrade et al (1997) registraram que 55% dos
eventos aéreos realizados pelo boto cinza também correspondem à somatória dessas três
variações de saltos. Segundo Geise et al (1999), os eventos aéreos mais freqüentes realizados
pelo boto cinza em Cananéia foram os saltos totais e parciais. Na Praia de Iracema, Hayes
(1999) registrou a exposição caudal como o evento mais freqüente realizado pelo boto cinza,
seguido do salto total e do parcial. O termo "exposição caudal" provavelmente está sendo
usado por esse autor para designar um comportamento que nós chamaríamos de mergulho, não
sendo considerado pelo presente estudo como uma atividade aérea. Uma hipótese pode
justificar a diferença na freqüência e variedade desses eventos apresentados pelo boto cinza
em Pipa. Os saltos poderiam ser multifuncionais, ocorrendo em um número maior de
contextos (sexual, brincadeira, forrageio, aproximação de barcos e banhistas), e desta forma,
sendo mais freqüentemente registrados.
Freqüências da atividade aérea em relação ao período do dia
A freqüência do comportamento aéreo realizado pelo boto cinza na praia de Pipa nos
dois períodos do dia foi diferente. Os eventos aéreos ocorreram com maior freqüência no
52
período da manhã, entre as 07h00min e 11h59min, diminuindo significativamente durante a
tarde, 12h00min e 16h59min. Em Cananéia, Geise et al (1999) registraram que os saltos totais
e parciais ocorreram com maior freqüência no período da tarde. Já o periscópio, segundo os
autores, ocorreu pela manhã, entre as 06h00min e 07h00min, sendo executado principalmente
por filhotes em um contexto de brincadeira. A batida de cauda também ocorreu nesse mesmo
período, entretanto, associada ao forrageio. Na praia de Pipa, a maior freqüência dos eventos
no período da manhã, pode ser explicada por duas hipóteses. Uma primeira hipótese seria a de
que a freqüência da atividade aérea pode estar relacionada com outro estado comportamental,
como por exemplo, o padrão de forrageio do boto cinza na praia de Pipa, como observado em
outras áreas (ver capítulo 4). Segundo Oliveira et al, (1995) o comportamento aéreo e o de
pesca do boto cinza na praia de Iracema foram correlacionados. Uma outra área na qual a
atividade aérea do boto cinza esteve fortemente associada ao forrageio foi a Baia de
Guanabara (Andrade et al, 1987). Neste caso, 100% dos eventos aéreos registrados ocorreram
durante o forrageio. A atividade aérea associada ao forrageio também foi registrada em outras
espécies de cetáceos, como o golfinho nariz de garrafa que aproveita o caos estabelecido pelo
lançamento das redes e captura os peixes atordoados que tentam fugir (Simões-Lopes et al,
1998). Estratégias de forrageio que fazem uso de batidas com alguma parte do corpo foram
registradas em espécies como a baleia jubarte (
Hain, Carter, Karus, Mayo & Winn, 1982;
Weinrich et al, 1992), golfinho nariz de garrafa (Connor et al, 2000), golfinho comum
(Neumann & Orams, 2003), golfinho pintado do atlântico (Fertl & Wursig, 1995) e a
franciscana (Cremer & Simões - Lopes, 2005).
Uma outra hipótese associada ao forrageio seria a de que o boto cinza poderia
engajar-se em comportamentos sociais com contatos físicos e brincadeiras com eventos
53
aéreos, associando-os antes ou após a realização de eventos alimentares como registrados em
carnívoros terrestres sociais. Segundo Creel & Creel (1995) interações físicas nos carnívoros
sociais (canídeos e felídeos sociais) antes do forrageio são importantes para alertar o individuo
e prepara o grupo para a atividade de caça. No Canadá, Baird & Dill (1995) registraram que
as orcas, após o abate de uma presa (foca ou leão marinho), engajam-se em brincadeiras
sociais caracterizadas por freqüente contato corporal e comportamentos percussivos (saltos,
periscópios e batidas com a cauda). Portanto, na Praia de Pipa, uma parcela da freqüência
desses eventos aéreos ao longo do dia estaria relacionada diretamente com a freqüência e a
distribuição do forrageio e uma outra parcela poderia estar indiretamente relacionada ao
forrageio, através das interações sociais que fortaleçam os vínculos sociais, nas quais esses
eventos aéreos ocorrem.
A influência das marés de sizígia, quadratura e da variação diária da maré na atividade
aérea.
O nível e o tipo de maré, sizígia (luas cheia e nova) e de quadratura (luas crescente e
minguante) influenciaram significativamente a atividade aérea do boto cinza em Pipa. A
freqüência dos eventos aéreos tendeu a aumentar na medida em que a maré secava, e a
diminuir na medida em que a maré enchia, como também foi mais freqüente nas marés de
sizígia. Uma hipótese para explicar essa influência seria a de que na baixa-mar as ondas se
estendem do meio da enseada até a zona de arrebentação, ao contrário da preamar, quando
ondas se formam bem próximo à zona de arrebentação. Os botos usam as ondas para eventos
sociais como o surfe (Spinelli et al, 2002) e durante este evento, realizam saltos totais,
54
parciais, cambalhotas e a impulsão. Na preamar, as freqüências desses comportamentos podem
diminuem devido à quase ausência das ondas dentro das enseadas.
Durante o estudo, as maiores variações de marés registradas para a lua cheia foram de
2.7m e 0.1m e de 2.6m e 0.1m para a lua nova (maré de sizígia). Nos dias sobre a influência da
lua crescente, as maiores variações registradas foi de 2.1m e o mínimo de 0.7m e sobre a
influência da lua minguante foi de 2.0m e 0.8m (maré de quadratura). A maior freqüência da
atividade aérea foi registrada nas marés de sizígia, provavelmente também está relacionada à
extensão no quais as ondas percorrem dentro das enseadas (como discutido anteriormente)
devido a maior amplitude do nível da maré, diferença entre o pico de preamar e o de baixa-
mar.
Uma outra hipótese seria a de que esses eventos aéreos poderiam estar relacionados a
outros contextos comportamentais que também podem ser influenciados pela variação da
maré, como por exemplo, o forrageio (ver capítulo 4). Como discutido, a atividade aérea do
boto cinza pode estar associada direta ou indiretamente ao forrageio.
A influência do contexto social na atividade aérea do boto cinza.
Dos cinco contextos sociais adotados, a atividade aérea foi mais freqüente em
interações entre animais adultos e imaturos. Entretanto, essa freqüência também pode ser
conseqüência do maior número de vezes que essa estrutura social foi registrada dentro da
enseada quando comparada às demais. Grupos formados apenas por animais adultos e/ou
imaturos e animais solitários (adultos e imaturos) foram pouco freqüentes. A enseada é usada
pelos animais adultos que são acompanhados por animais imaturos (provavelmente mães e
filhotes) para descanso, socialização e principalmente alimentação. Isto pode ser uma
55
evidência de que esses eventos aéreos seriam usados pelos animais adultos e imaturos como
uma simples brincadeira, no forrageio, para aperfeiçoar algumas habilidades físio-motoras
e/ou reforçar os laços sociais. Em Cananéia Geise et al (1999) observaram que os saltos foram
associados à estrutura de grupo, sendo mais freqüentes em grupos que tinham animais
imaturos e filhotes. Em outras espécies de cetáceos a atividade aérea parece também ter essa
função social. O cachalote é uma espécie conhecida por ter uma estrutura social matrilinear
(Whitehead & Weilgart, 2000). Nessa espécie, os saltos ocorrem com maior freqüência em
fêmeas com animais imaturos do que em grupos de machos (Waters & Whitehead, 1990).
Wursig & Wursig (1979) registraram que filhotes do golfinho nariz de garrafa no Golfo de
São José saltavam três vezes mais do que animais adultos. Outras espécies que tiveram
associadas à atividade aérea a interações sociais entre animais adultos e imaturos foi o
golfinho corcunda (Karczmarski et al, 1997) e o golfinho de Hector (Slooten, 1994).
Entretanto, em outras espécies, a atividade aérea parece ser direcionada para outros fins, como
por exemplo, a comunicação entre indivíduos (Martinez & Klinghammer, 1969; Norris &
Dohl, 1980; Norris et al, 1994; Perrim & Gilkpatrick, 1994).
Potencial função da atividade aérea realizada pelo boto cinza na Praia de Pipa
Algumas hipóteses são sugeridas para tentar explicar possíveis funções dos
comportamentos aéreos que são executados por várias espécies de cetáceos. Segundo Beale
(1839), Martinez & Klinghammer, (1969) e Perrim & Gilkpatrick (1994), esses eventos seriam
usados possivelmente para os animais se livrarem de parasitas ou comensais presos em suas
peles. Apesar de Santos & Sazima (2005) terem recentemente registrado associação entre
rêmoras (Echeneis naucrates, Linnaeus, 1758) e o boto cinza no sudeste do Brasil, para esta
56
população de botos cinza esta hipótese é descartada. Durante todo o período de estudo não foi
observado nenhum tipo de parasita ou comensal preso nos animais quando estes estavam
realizando ou não algum tipo de comportamento aéreo. Uma segunda hipótese sugere que
eventos como saltos e batidas com partes do corpo teriam uma provável função comunicativa
(Herman & Tavolga, 1980; Norris & Dohl, 1980; Whitehead, 1985). Em Pipa, a atividade
aérea do boto cinza pode ser usada em alguns contextos como comunicação, como veremos
posteriormente. Porém, esses eventos parecem estar mais relacionados a processos de coesão
social entre animais adultos e imaturos, já que esses eventos aéreos foram realizados com uma
maior freqüência em um contexto de brincadeira. Esta hipótese de coesão social é reforçada
pelo fato de que os comportamentos aéreos nesse contexto foram acompanhados de muito
contato físico entre os animais, e em várias vezes, essas interações ocorreram simultaneamente
a interações com algum tipo de objeto (algas, gravetos e sacos plásticos) que estava boiando.
Essas interações com objetos são reconhecidas por alguns pesquisadores como brincadeiras
(Wursig et al, 1989; Slooten, 1994; Mann & Smuts, 1999; Spinelli et al, 2002). O
comportamento aéreo exibido no contexto de brincadeira poderia ainda ajudar no
desenvolvimento das capacidades físio-motoras dos animais imaturos. Muitos estudos
sugerem que o comportamento de brincadeira está relacionado ao desenvolvimento de
habilidades motoras e cognitivas, que poderão ser usadas na vida adulta (Fagen, 1982; Smith,
1982; Caro, 1988; Hass31.0gnni, 1993; Spinelli et al, 2002).
Saltos totais, parciais e cambalhotas.
Os saltos totais e parciais ocorreram em todos os contextos comportamentais descritos
nesse estudo, sendo realizados por animais em agrupamentos, isolados ou solitários e ainda,
57
por animais adultos e imaturos. Entretanto, os eventos ocorreram predominantemente nas
interações entre animais adultos e imaturos engajados em brincadeiras. Oliveira et al (1995)
registraram que os botos na enseada do Mucuripe saltavam após o comportamento de
forrageio. Andrade et al (1987), na Baía da Guanabara, também registraram que três tipos de
saltos só ocorreram associados ao comportamento de forrageio. Já em Cananéia, os saltos
foram associados à estrutura de grupo, sendo mais freqüentes em grupos que tinham animais
imaturos e filhotes (Geise et al, 1999). Em outras espécies de cetáceos, os saltos foram
associados a alguns contextos distintos. Segundo Martinez & Klinghammer (1969), a orca
usaria os saltos para produzir um som que se propagaria e desta forma, sinalizaria o
posicionamento para outros indivíduos do grupo. No golfinho rotador, a atividade aérea, de
uma forma geral, também estaria relacionada à comunicação entre indivíduos (Norris & Dohl,
1980; Norris et al, 1994). Segundo Waters & Whithead (1990), no cachalote, apesar dos saltos
ocorrerem com maior freqüência em fêmeas e animais imaturos (os quais são altamente
sociais) do que em machos, isto não necessariamente implica que os saltos sejam sinais
sociais. Na Nova Zelândia a análise seqüencial do comportamento do golfinho de Hector
realizada por Slooten (1994) mostrou que os saltos estavam associados ao comportamento de
brincadeira. Whitehead (1985) registrou que os saltos são mais comumente vistos em espécies
de grandes baleias que têm interações sociais fechadas e que, em jubartes, os saltos são mais
comuns no período de acasalamento no inverno e em áreas de reprodução, do que nas áreas de
alimentação no verão. A outra variação de salto total, descrita como cambalhota, ocorreu
apenas quando os botos estavam no contexto de brincadeira entre animais adultos e imaturos.
Spinelli et al (2002), na Praia de Pipa, também registraram este evento apenas no contexto
brincadeira. Andrade et al (1987), estudando outra população de botos cinza no sudeste do
país, relataram que este evento só foi realizado por animais imaturos. Este evento também é
58
descrito para o golfinho rotador, que segundo Norris & Dohl (1980), só ocorre quando os
animais estão muito ativos.
Os vários contextos nos quais essas variações de saltos foram registradas entre
populações distintas do boto cinza e dessas outras espécies de cetáceos citadas acima
corroboram a hipótese de que esses eventos comportamentais podem ser usados de diversas
formas, dependendo do contexto que os animais estariam inseridos. Entretanto, para a
população de botos da praia de Pipa, a freqüência desses eventos em interações entre animais
adultos e imaturos sugere uma função social, já que ocorreram predominantemente em grupos
formados por animais adultos e imaturos, em um contexto de brincadeira.
Batidas de cabeça e cauda
Em algumas espécies de cetáceos, as batidas com cabeça e cauda desferidas na
superfície da água são relacionadas a contextos agressivos (Slooten, 1994; Mann & Smuts,
1999; Félix, 2004). Nas grandes baleias, as batidas de cauda têm sido consideradas como uma
forma de agressão direcionada para outros machos que estão provavelmente disputando acesso
às fêmeas (Darling et al, 1983; Silber, 1986), como também podem ser usadas como defesa
para ataques de predadores como as orcas (Chittleborough, 1953). Neste estudo, as batidas
foram registradas em baixa freqüência em interações entre animais adultos (possivelmente em
um contexto sexual ou agonístico) e com uma maior freqüência nas interações entre adultos /
imaturos e imaturos / imaturos. Assim, as batidas de cabeça ou de cauda realizadas pelo boto
cinza podem também ter uma função direcionada para interações sociais. Entretanto, em um
contexto específico, ficou evidente que esses eventos também podem ter uma função
agonística. Batidas com a cauda foram realizadas seqüencialmente por animais adultos quando
59
banhistas tentaram se aproximar de grupos formados por adultos e imaturos. Um animal adulto
se afastava do grupo, se aproximando do banhista, nadando em sua volta e realizava algumas
batidas com a nadadeira caudal.
Um outro contexto no qual as batidas foram observadas foi no forrageio. Esses
eventos, em alguns episódios, ocorreram antes, durante ou logo após a captura da presa. Em
várias espécies de cetáceos, esses eventos são de
terem uma visão periférica da área na qual eles emergem (Waters & Whitehead, 1990). Esta
hipótese pode ser reforçada por um contexto específico, que seria a aproximação de
embarcações a esses animais. Cremer & Simões-Lopes (2005) registraram que a franciscana
realizou este evento várias vezes na aproximação do barco. Entretanto, outros autores sugerem
que este evento pode ser usado como uma forma de brincadeira. Segundo Geise et al (1999), a
freqüência desse evento esteve relacionada com filhotes engajados em brincadeiras solitárias
com objetos ou em grupos do boto cinza no sudeste do Brasil. A outra variação do periscópio,
o com giro, descrito no presente estudo, reforça ainda mais a hipótese de se obter uma visão
periférica da superfície, já que o giro no seu próprio eixo possibilitaria uma visão ainda mais
ampla da área na qual o animal emerge. Um evento semelhante foi registrado em orcas, e
segundo Martinez & Klinghammer (1969), teria a mesma função que é proposta pelo presente
estudo.
Impulsão do filhote
A impulsão do filhote foi observada quase que exclusivamente em interações entre
adultos e filhotes. Foram registrados 53 eventos nessa estrutura de grupo e três eventos em
grupos formados apenas por imaturos. Isto pode sugerir que para impulsionar um filhote acima
da superfície da água é necessário um animal grande (Spinelli et al, 2002). Cockcroft & Ross
(1990), citados por Mann & Smuts (1999), consideram este evento comportamental como uma
forma de disciplina. Nós consideramos este evento como brincadeira porque ele sempre foi
observado no contexto brincadeira, durante a ocorrência de outros tipos de brincadeira.
61
Conclusão
A análise da atividade aérea do boto cinza apresentada pelo presente estudo indica que
alguns fatores podem influenciar a ocorrência desses eventos. Porém, condições sociais
específicas parecem influenciar a variedade e freqüência desses eventos exibidos na superfície
de forma mais significativa. Entretanto, sua complexidade requer maiores esforços, através de
estudos de longa duração, para avaliar e entender melhor a funcionalidade da atividade aérea
dentro desse contexto social. Nós abordamos de forma detalhada os eventos comportamentais
aéreos realizados pelo boto cinza, mostrando que a espécie possui um repertório
comportamental aéreo variado e complexo, comparável ao que se tem registrado para outras
espécies de golfinhos. Desta forma, este estudo fornece a base para futuros estudos
comportamentais com essa espécie em seu ambiente natural, assim como a possibilidade de
realização de estudos comparativos com outras espécies sobre o comportamento aéreo.
62
mparativos do comportamento do boto cinza com outras espécies de cetáceos.
CAPÍTULO 4
A INFLUÊNCIA DAS MARÉS DE SIZÍGIA E QUADRATURA, DA
VARIAÇÃO DIÁRIA DO NÍVEL DA MARÉ, DO PERÍODO DO
DIA E DO TAMANHO DE GRUPO NO COMPORTAMENTO
ALIMENTAR DO BOTO CINZA (Sotalia guianensis, Van Benédén,
1864) NA PRAIA DE PIPA, LITORAL SUL DO RN.
Boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864)
(Cetacea, Delphinidae): Atividade aérea, forrageio e interações
inter-específicas, na Praia de Pipa (Tibau do Sul – RN) e estudo
com
p
arativo entre duas
p
o
p
ulações do Nordeste do Brasil.
63
A INFLUÊNCIA DAS MARÉS DE SIZÍGIA E QUADRATURA, DA
VARIAÇÃO DIÁRIA DO NÍVEL DA MARÉ, DO PERÍODO DO DIA E
DO TAMANHO DE GRUPO NO COMPORTAMENTO ALIMENTAR DO
BOTO CINZA (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864) NA PRAIA DE
PIPA, LITORAL SUL DO RN.
Lídio França do Nascimento
1
Maria Emília Yamamoto
1
1
Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
64
Resumo
O ambiente marinho oferece uma abundante e variada fonte de recursos alimentares
para animais carnívoros, como os mamíferos marinhos. Nos cetáceos, essa dieta pode ser
constituída de peixes, cefalópodes, crustáceos e em alguns casos, de aves e outros mamíferos
de sangue quente. Para espécies costeiras, a obtenção do recurso alimentar pode ser
influenciada por alguns fatores, como o período do dia, os ciclos lunares e o ciclo diário das
marés. O boto cinza é uma espécie que, ao longo da sua área de distribuição, sul do Brasil até
a América Central, tem hábitos costeiros, freqüentando baías, enseadas, regiões estuarinas e
desembocaduras de rios, com algumas populações mostrando padrões de residência. Apesar
dessas duas condições favoráveis ocorrerem em algumas áreas da distribuição da espécie e
desta forma possibilitarem estudos que abordem aspectos comportamentais, pouco se sabe
sobre o forrageio da espécie. O presente estudo foi desenvolvido na Praia de Pipa (6º13’36.7’’
S; 35º3’36.7’’ W), no litoral sul do Estado do Rio Grande do Norte. Nós observamos os
animais durante os anos de 2002 a 2004, com um total de 98 dias de observações. Os
resultados mostraram que o boto cinza dentro da enseada se alimenta com maior freqüência de
forma solitária/isolada ou em pequenos grupos e que o forrageio é difuso ao longo do período
diurno e é influenciado pela variação diária da maré.
Palavras-chave: ciclo lunar, maré, período do dia, tamanho de grupo, forrageio, Sotalia
guianensis.
Abstract
The marine environment provides abundant and varied feeding resources to carnivore
animals, such as marine dolphins. Cetaceans` diet can be constituted of fish, cephalopods,
crustaceans and in some cases, birds and other warm-blooded mammals. For some marine
mammal species, especially those with coastal habits, the acquisition of food may be
influenced by some factors, such as the part of the day, the lunar cycles and the daily tidal
cycle. The gray dolphin occurs in coastal waters, in bays and estuaries, from the south of
Brazil through Central America, and some populations present residency patterns. Despite the
fact that these two favorable conditions occur in some areas of the species distribution, which
make it possible to study some aspects of the species´ behaviour, its feeding behaviour is not
well-known. The present study was carried out at Pipa beach, on the south coast of Rio Grande
do Norte state, Brazil (6º13’36.7’’ S; 35º3’36.7’’ W), from 2002 through 2004, in a total of 98
days of observations. The results have shown that the gray dolphin frequently feeds in the bay
alone or in small groups. Also, its feeding behaviour is diffuse in daylight and is influenced by
the daily tidal cycles.
Key-words: lunar cycles, tide, part of the day, group size, feeding behaviour, Sotalia
guianensis
65
Introdução
O ambiente marinho oferece uma abundante e variada fonte de recursos alimentares
para animais carnívoros, como os mamíferos marinhos. Nos cetáceos, essa dieta pode ser
constituída de peixes, cefalópodes, crustáceos e em alguns casos, de aves e mamíferos
marinhos (Hetzel & Lodi, 1993). A distribuição desses recursos alimentares é um dos fatores
que determinam e influenciam a vigilância, a organização social, a composição e o tamanho
dos grupos (Wells, Irvene & Scott, 1980). Para algumas espécies de mamíferos marinhos,
principalmente aquelas de hábitos costeiros, a obtenção do recurso alimentar (entre outros
comportamentos) pode ser influenciada ainda por fatores como o período do dia (Wursig &
Wursig, 1979; Shane, 1990; Karczmarski & Cockcroft, 1999), os ciclos lunares (Trillmich &
Mohren, 1981; Horning & Trillmich, 1999) e o ciclo diário das marés (Hoese, 1971; Saayman
& Tayler, 1979; Scott, Irvine & Wells, 1990; Acevedo & Wursig, 1991; Peddemors &
Thompson, 1994; Karczmarski, 1996; Karczmarski & Cockcroft, 1999; Sargeant et al, 2005).
O boto cinza é uma espécie que, ao longo da sua área de distribuição, sul do Brasil até
a América Central, (Silva & Best, 1996; Borobia et al, 1991; Carr & Bonde, 2000) tem hábitos
costeiros, freqüentando baías, enseadas, regiões estuarinas e desembocaduras de rios (Silva &
Best, 1996; Torres & Beasley, 2003), com algumas populações mostrando padrões de
residência (Flores, 1999; Santos, 1999; Link, 2000).
Apesar dessas duas condições favoráveis ocorrerem ao longo da distribuição da espécie
e desta forma possibilitarem estudos que abordem aspectos da ecologia comportamental,
pouco se sabe sobre aspectos do forrageio da espécie. A grande maioria dos estudos não tem o
forrageio como o foco central. Geralmente os estudos abordam o forrageio associando-o a
66
outros estados comportamentais e estruturas sociais (Monteiro–Filho 1995; Geise et al, 1999;
Hayes, 1999; Araújo et al, 2003).
Assim, o objetivo do presente trabalho foi verificar a influência de alguns fatores,
como o período diurno, tamanho de grupo, a influência das marés de sizígia e quadratura e a
variação diária da maré no forrageio do boto cinza na Praia de Pipa, litoral sul do Rio Grande
do Norte.
Metodologia
O estudo foi desenvolvido na Praia de Pipa, na enseada do Curral (6º13’36.7’’ S;
35º3’36.7’’ W), no litoral sul do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. Os
animais foram monitorados de um ponto fixo, entre 7h e 16h59minh, com no máximo de 6h
diárias, por dois pesquisadores usando binóculos (10 x 50 mm, Field 7,5º) e gravadores
portáteis. Nós observamos os animais durante os anos de 2002 a 2004, com um total de 98
dias de observações (esforço amostral de 588h e esforço efetivo de 347,25h). Todos os eventos
comportamentais registrados foram provenientes de observações de animais solitários e
animais em grupos, através do método “todas as ocorrências” (Altmann, 1974).
Definição adotada
Forrageio
Inicialmente o boto é observado posicionado lateral ou ventralmente próximo à
superfície perseguindo a presa, que pode saltar em fuga para águas mais rasas. Durante a
perseguição, os botos podem realizar giros de 360
0
. A perseguição é finalizada com um bote,
67
no qual o golfinho expõe total ou parcialmente o corpo acima da superfície da água,
capturando a presa com a boca. A presa pode ser capturada na superfície ou em pleno ar,
quando está saltando. Após a captura, a presa pode ser
arremessada várias vezes na superfície
e recapturada antes de ser ingerida.
Análise estatística: foi usado o teste X
2
, com p< 0,05.
A influência das marés de sizígia e de quadratura no forrageio do boto cinza.
As observações foram realizadas durante as marés de sizígia, que são influenciadas
pelas luas cheia e nova e as marés de quadratura, que são influenciadas pelas luas minguantes
e crescentes. Foram comparadas as freqüências absolutas dos eventos das duas marés. Para
determinar se o número de animais dentro da enseada durante cada tipo de maré influenciou
na freqüência dos eventos de uma ou outra maré, foi registrado também o tamanho médio de
grupo para cada situação.
A influência do período do dia no forrageio do boto cinza.
Para avaliarmos se o período do dia influenciou de alguma forma o forrageio do boto
cinza, o período de observação foi dividido em dois intervalos, manhã das 07h00min às
11h59min e tarde das 12h00min às 16h59min. Foram comparadas as freqüências absolutas dos
eventos dos dois períodos. Para determinar se o número de animais dentro da enseada durante
cada período do dia influenciou na freqüência dos eventos, foi registrado também o tamanho
médio de grupo para cada situação.
68
A influência da variação diária da maré no forrageio do boto cinza
Na Praia de Pipa, o regime das marés é semidiurno, ocorrendo picos alternados de
preamar (cheia) e baixa-mar (seca) com duração de 6h em média entre cada pico, durante as
24h do dia. As 6h de observações variaram durante o período do dia (07h00min -16h59min)
possibilitando o registro aleatório entre dois picos durante a preamar e baixa-mar ou baixa-mar
e preamar. Para cada um dos 12 estágios da maré foi registrada a freqüência absoluta dos
eventos. Para determinar se o número de animais dentro da enseada durante cada estagio da
maré influenciou na freqüência dos eventos, foi registrado também o tamanho médio de grupo
para cada situação As tábuas de maré usadas foram a do porto de Natal-RN de 2002, 2003 e
2004.
Resultados
A influência das marés de sizígia e quadratura no forrageio do boto cinza.
Durante o estudo ocorreram 50 dias em marés de sizígia (28 dias sob a influência da
lua cheia e 22 dias sob a influência da lua nova) e 50 dias em maré de quadratura (35 dias sob
a influência da lua crescente e 15 dias sob a influência da lua minguante). A freqüência do
forrageio foi maior nas marés de sizígia, com 868 eventos registrados, enquanto que na maré
de quadratura foram registrados 614 eventos. A diferença das freqüências registradas entre as
marés de sizígia e quadratura foi significativa (X
2
= 43, 53306, g.l. = 1 p < 0,00001) (Figura
10)
. O tamanho médio de grupo registrados nas marés de sizigia foi 4,73 animais e nas marés
de quadratura foi de 4, 23 animais.
69
A influência das marés de Sizígia e Quadratura no
forrageio
0
200
400
600
800
1000
Sizígia Quadratura
Frequência dos eventos
Figura 10 - Freqüência do forrageio nas marés de sizígia e quadratura.
Freqüências do forrageio em relação ao período do dia
O forrageio do boto cinza foi mais freqüente no período da manhã, com um total de
1007 eventos registrados, enquanto que no período da tarde foram registrados 475 eventos. A
diferença entre os dois períodos foi significativa (X
2
= 191, 8424, g.l. = 1 p < 0,00001) (Figura
11). O tamanho médio de grupo durante o período da manhã foi de 4,3 animais e no período
da tarde foi de 4 animais.
70
A influência do período do dia no forrageio
0
200
400
600
800
1000
1200
Manhã Tarde
Frequência dos eventos
Figura 11 - Freqüência do forrageio realizado nos períodos da manhã e da tarde.
A influência da variação diária da maré no forrageio do boto cinza
As maiores freqüências registradas ocorreram nas três horas que antecederam o pico de
baixa-mar e nas três horas que sucederam o pico de baixa-mar. Antes do pico, na terceira hora,
foram registrados 134 eventos, na segunda hora 133 eventos e na primeira hora 147 eventos.
Após o pico de baixa-mar, na primeira hora, foram registrados 170 eventos, na segunda hora,
141 eventos e na terceira hora, 166 eventos. Nas duas horas que antecederam e nas duas horas
que sucederam o pico de preamar, foram registradas as freqüências mais baixas. Uma hora
antes do pico da preamar 85 eventos foram registrados e uma hora após o pico, foram
registrados 56 eventos. A diferença entre as freqüências médias dos eventos de forrageio ao
longo da variação da maré foi significativa (X
2
=112, 566, g.l. =11 p<0,00001) (Figura 12). O
tamanho médio de grupo durante cada nível de maré variou de 3, 92 a 4,82 animais (Tabela
08).
71
A influência da variação diaria da maré no forrageio do
boto cinza
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
s
ec
a/6 enc
5 en
c
4 en
c
3 en
c
2 en
c
1 en
c/
cheia
cheia1 sec
2 se
c
3 sec
4 s
e
c
5
s
e
c
6
s
ec
/s
ec
a
Níveis da variação da maré
Frquência absoluta dos
eventos
Figura 12 - Freqüência do forrageio durante a variação diária da maré.
Tamanho médio de grupo durante a variação diária da maré
Seca/6enc 5enc 4enc 3enc 2enc 1enc/cheia cheia/1sec 2sec 3sec 4sec 5sec 6sec/seca
3,92 3,86
4,82 4,71 4,67 4,38 4,1 4,43 4,69 4,2 4,31 4,33
Tabela 08 – Tamanho médio de grupo durante a variação diária da maré.
O tamanho do grupo durante o forrageio
O forrageio foi realizado por animais solitários (apenas um animal dentro da enseada)
e/ou isolados (animais efetuando sozinho o comportamento dentro da enseada, apesar da
presença de outros animais engajados em outros comportamentos) e por grupos formados por
dois a 10 animais. As maiores freqüências foram registradas para animais solitários/isolados e
em grupos formados por dois animais (912 e 344 respectivamente). As menores freqüências
foram registradas nos grupos formados por sete (dois eventos) e 10 animais (três eventos).
Não foram registrados eventos em grupos formados por oito indivíduos (Figura 13).
72
912
344
130
57
22
8
2
0
43
0
60
120
180
240
300
360
420
480
540
600
660
720
780
840
900
12345678910
Nº de Animais
Frequência Absoluta de Forrageio
s
Figura 13 - Freqüência do forrageio entre as variações no tamanho de grupo.
Discussão
A influência das marés de sizígia e quadratura no forrageio do boto cinza.
Durante o estudo, as maiores variações de marés registradas para a lua cheia foram de
2.7m e 0.1m e de 2.6m e 0.1m para a lua nova (maré de sizígia). Nos dias sobre a influência da
lua crescente, o nível máximo registrado foi de 2.1m e o mínimo de 0.7m e sobre a influência
da lua minguante foi de 2.0m e 0.8m (maré de quadratura). A maior freqüência do forrageio,
observada nas marés de sizígia (lua cheia e nova), provavelmente está relacionada ao menor
volume de água dentro das enseadas (como discutido em detalhes logo abaixo). Nas marés de
sizígia, ocorre uma grande amplitude do nível da maré, diferença entre o pico de preamar e o
de baixa-mar (variação de 2.6m e de 2.5m das luas cheia e nova respectivamente), ao contrário
das chamadas “marés mortas”, que ocorrem em marés influenciadas pelas luas crescente e
minguante (variações máximas registradas de 1.4m e de 1.2m das luas crescente e minguante
respectivamente).
73
movimentação das presas. Entretanto, para a população de botos cinza da Praia de Pipa, o fator
foto-período parece não influenciar seu forrageio, uma vez que a espécie pode ser observada
alimentando-se em regiões estuarinas, próximas à área de estudo, no período noturno (R.
Sartório, comunicação pessoal). A hipótese de que o forrageio do boto cinza é difuso é
reforçada por Oliveira & Monteiro-Filho (2000), que relatam que o boto cinza também é
observado alimentando-se no período noturno, na região de Ilha Comprida, no estado de São
Paulo.
Tamanho de grupo
O forrageio na Praia de Pipa foi realizado por animais solitários ou isolados e por
grupos formados por dois a 10 animais. Monteiro-Filho (1995), em interações entre o boto
cinza e a pesca com cercos fixos em Cananéia, registrou animais solitários ou isolados e
grupos com dois a três animais. Também em Cananéia, Geise et al (1999) registraram animais
forrageando de forma isolada ou solitária e em grupos formados por dois até 20 animais. Em
Santa Catarina, Daura-Jorge, Wedekin, Piacentini & Simões Lopes (2005) registraram que o
tamanho médio dos grupos foi de 30,4 animais durante o forrageio. A alta freqüência de
participação na atividade de forrageio registrada em Pipa para animais solitários ou isolados e,
em uma menor freqüência, para pequenos grupos de dois a quatro animais, pode ser uma
conseqüência da pequena extensão e formato da enseada, que mede aproximadamente 720m
2
.
O formato da enseada facilita o encurralamento das presas, que são direcionadas do centro da
enseada para a zona de arrebentação. Grandes áreas, como a Baía de Paraty, podem comportar
grupos formados por até 450 animais, como registrado por Lodi & Hetzel (1998). Uma outra
hipótese diz respeito à profundidade da área e ao tipo de presa que ocorre dentro da enseada.
75
Nas águas rasas dentro da enseada, o boto cinza se alimentaria de forma solitária ou em
pequenos grupos, de peixes de hábitos solitários ou de pequenos cardumes. E fora da enseada,
a alimentação ocorreria com grupos maiores, como registrado em Cananéia (Geise et al,
1999). Segundo esses autores, em águas profundas, o boto cinza forrageia em grupos com até
20 animais e em águas rasas, o forrageio ocorre de forma solitária ou isolada. O golfinho nariz
de garrafa, no sul da América do Sul, também se alimenta de forma isolada na costa, de peixes
de hábitos solitários de hábitos recifais. Já em águas distantes da costa, a espécie forma
grandes grupos para se alimentar de peixes de cardumes (Wursig, 1979). Segundo Simões-
Lopes (2005), próximo da costa, as grandes manadas de golfinhos tendem a se fracionar em
grupos bem menores e que o tamanho ótimo de grupo deve ser relacionado à eficiência
individual de captura.
Conclusão
O forrageio do boto cinza na Praia de Pipa é realizado prioritariamente por animais
solitários e/ou isolados e por pequenos grupos, ocorrendo ao longo do período diurno, porém
ocorrendo com maior freqüência no período da manhã. A variação do ciclo lunar também
influenciou de forma significativa o forrageio. Nas marés de sizígia e quadratura, que são
influenciadas pelas luas cheia e nova, o forrageio ocorreu com maior freqüência do que nos
dias influenciados pela maré de quadratura (luas crescente e minguante). A variação diária do
nível da maré também foi outro fator que influenciou o forrageio do boto cinza de forma
significativa, mostrando uma maior ocorrência na baixa-mar. O presente estudo pode ser
considerado como o primeiro passo no que se diz respeito à influência de condições ecológicas
no forrageio do boto cinza. Desta forma, o estudo poderá fornecer subsídios não apenas para
76
estudos futuros que abordem o tema aqui proposto, mas também para um melhor
gerenciamento de normas para a conservação da espécie na praia de Pipa.
77
CAPÍTULO 5
INTERAÇÕES CLEPTOPARASITÁRIAS DO GUARAPIRÁ
(Fregata magnificens, Matheus, 1914
) DURANTE A ATIVIDADE
DE FORRAGEIO DO BOTO CINZA, (Sotalia guianensis, Van
Benédén, 1864) NA PRAIA DE PIPA-RN.
Boto cinza (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864)
(Cetacea, Delphinidae): Atividade aérea, forrageio e
interações inter-específicas, na Praia de Pipa (Tibau do Sul –
RN) e estudo comparativo entre duas populações do Nordeste
do Brasil.
78
INTERAÇÕES CLEPTOPARASITÁRIAS DO GUARAPIRÁ (Fregata
magnificens, Matheus 1914) DURANTE A ATIVIDADE DE FORRAGEIO
DO BOTO CINZA (Sotalia guianensis, Van Benédén, 1864) NA PRAIA DE
PIPA-RN.
Lídio França do Nascimento
1
Priscila Izabel A. P. de Medeiros
2
Adolfo Hubner de Jesus
1
Carol H. Tosi
1
Maria Emília Yamamoto
1
1
Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
2
Departamento de Oceanografia e Lumniologia, Universidade Federal do Rio Grande do
Norte.
79
Resumo
A estratégia de forrageio do guarapirá (Fregata magnificens) consiste basicamente de duas
formas: sobrevoar grandes extensões a procura de peixes mortos e roubar (cleptoparasitismo)
o alimento de aves marinhas. Essas interações cleptoparasitárias, além de com aves, também
ocorrem com golfinhos. No Brasil, interações cleptoparasitárias já foram registradas entre o
boto cinza (Sotalia guianensis), o golfinho de dentes rugosos (Steno bredanensis) e o
guarapirá e o boto cinza e biguás (Phalacrocorax brasilianus). Na praia de Pipa, litoral sul do
Estado do Rio Grande do Norte, o boto cinza ocorre ao longo do ano, e utiliza a enseada para
interações sociais, brincadeiras e forrageio. Grupos de golfinhos engajados em algum tipo de
atividade comportamental na superfície devem servir como indicativo de possíveis presas para
essas aves. O estudo foi desenvolvido na Praia de Pipa, na enseada do Curral (6º13’36.7’’ S;
35º3’36.7’’ W), no Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. Nós observamos os animais
durante os anos de 2002 a 2005, em um total de 106 dias. Este estudo teve como objetivo
descrever e quantificar interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e boto cinza, e ainda,
verificar a influência de alguns fatores nessas interações, como o período do dia e as estruturas
sociais das duas espécies, quanto ao sexo e as faixas etárias envolvidas. Três tipos de eventos
foram registrados, dos quais em dois ocorreram interações (com êxito, correspondendo a
27,8%, e sem êxito). Essas interações foram predominantemente realizadas entre aves
imaturas e fêmeas adultas e botos adultos e imaturos, ocorrendo ao longo do período diurno,
entre 08h00minh e 15h59minh.
Palavras-chave: Interações cleptoparasitárias, forrageio, Fregata magnificens, Sotalia
guianensis.
Abstract
The frigatebird forage strategy (Fregata magnificens) basically consists of two types: to fly
over great extensions, searching for dead fish or to rob (kleptoparasitism) the food of sea birds.
These kleptoparasitical interactions also occur with dolphins. In Brazil, these interactions have
already been registered between the gray dolphin (Sotalia guianensis), the roughed-teeth
dolphin (Steno bredanensis) and the frigatebird and between the gray dolphin and cormorants
(Phalacrocorax brasilianus). At Pipa Beach, in the south coast of Rio Grande do Norte State,
in Brazil, gray dolphins occur along the year and use the bay for social interactions, plays and
foraging activities. Groups of dolphins engaged in some type of behavioral activity in the
surface may indicate possible preys for these birds. The study was carried out at Pipa Beach, in
Curral Bay (6º13'36.7 '' S; 35º3'36.7 '' W), in the State of Rio Grande do Norte, Northeast of
Brazil. The animals were observed between the years of 2002 and 2005, in a total of 106 days.
This study aimed to describe and to quantify kleptoparasitical interactions between the
frigatebird and the gray dolphin. Also, it intended to verify the influence of some factors in
these interactions, such as the period of day and the social structures of the two species,
regarding the gender and the age range. Three types of events have been registered, and two of
them consisted of interactions (successful, corresponding 27.8%, and unsuccessful). These
interactions occurred in daylight, between 0800 and 1500h and happened predominantly
between immature and female adult birds and adult and immature dolphins.
Key-words: kleptoparasitical interactions, forage, Fregata magnificens, Sotalia guianensis.
80
Introdução
Interações entre aves marinhas e cetáceos são comumente descritas e envolvem
diversas espécies ao redor do mundo (Norris & Dohl, 1980; Au & Pitman, 1986; Andrade et
al, 1997; Thomas, 1988; Monteiro–Filho, 1992; Brager, 1998; Lodi & Hetzel, 2000; Cremer et
al, 2004, Domit, 2006), estando todas elas relacionadas de alguma forma à obtenção de
recursos alimentares. Essas interações podem ser simbióticas (não havendo prejuízos para
nenhuma das espécies), comensais (geralmente com prejuízos para os cetáceos) e parasitárias
(Lodi & Hetzel, 2000), como as realizadas pelas gaivotas (Larus dominicanus, Liechtenstein,
1823), que se alimentam do tecido das baleias francas do sul (Thomas, 1988).
A estratégia de forrageio do guarapirá (Fregata magnificens, Matheus, 1914) ocorre
basicamente de duas formas. A primeira consiste em sobrevoar grandes extensões, vagando
sobre o mar a procura de peixes mortos que estejam boiando ou capturando restos de pescado
descartados pela atividade pesqueira (Osorno et al, 1992; Lodi & Hetzel, 2000). Uma segunda
estratégia é tirar proveito através do roubo (cleptoparasitismo) do alimento conseguido por
outras espécies de aves marinhas, como atobás (Sula sp.), trinta réis (Sterna sp.) e gaivotas
(Larus sp.), perseguindo e atacando até que as aves soltem ou regurgitem o alimento
(Gochfeld & Burger, 1981; Osorno et al, 1992). Essas interações cleptoparasitárias, além de
com aves, também podem ocorrer com algumas espécies de golfinhos. No Brasil, interações
cleptoparasitárias já foram registradas entre o boto cinza, o golfinho de dentes rugosos (Steno
bredanensis, Lesson, 1828) e o guarapirá (Lodi & Hetzel, 2000) e o boto cinza e biguás
(Phalacrocorax brasilianus, Gmelin, 1789) (Cremer et al, 2004).
Na praia de Pipa, litoral sul do Estado do Rio Grande do Norte, o boto cinza ocorre ao
longo do ano (Link, 2000), e utilizam a enseada para interações sociais, brincadeiras e
81
forrageio, (Araújo et al, 2001; Nascimento, 2002; Spinelli et al, 2002; Spinelli et al, 2006).
Grupos de golfinhos engajados em algum tipo de atividade comportamental na superfície
devem servir como indicativo de possíveis presas para essas aves (Cremer et al, 2004).
Este estudo, que foi realizado na Praia de Pipa, litoral sul do Estado do Rio Grande do
Norte no período de 2002 e 2005, teve como objetivo descrever e quantificar interações
cleptoparasitárias entre o guarapirá e boto cinza, e ainda, verificar a influência de alguns
fatores nessas interações, como o período do dia e as estruturas sociais das duas espécies,
quanto ao sexo (nas aves) e as faixas etárias envolvidas.
Metodologia
O estudo foi desenvolvido na Praia de Pipa, na enseada do Curral (6º13’36.7’’ S;
35º3’36.7’’ W), no litoral sul do Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. Nós
observamos os animais durante os anos de 2002 a 2005, em um total de 106 dias. Os animais
foram monitorados de pontos fixos estabelecidos em falésias (25m), por 6h diárias entre as
06h00minh e 17h59minh, por dois pesquisadores usando binóculos (10 x 50 mm, Field 7,5º) e
gravadores portáteis. O método usado para a coleta dos dados foi o “registro de todas as
ocorrências” (Altmann, 1974). Durante a coleta foram registrados ainda o período do dia, o
número de animais e as faixas etárias das duas espécies envolvidas nas interações e, no caso
dos guarapirás, o sexo dos animais adultos.
82
Definições adotadas
Cleptoparasitismo:
- Sobrevôo circular realizado pelo guarapirá acima de um ou mais botos, seguido de
um mergulho direcionado para o boto que estava com a presa na boca ou arremessando-a na
superfície. A presa pode ser capturada no ar durante o arremesso ou na superfície.
Faixa etária e sexo do guarapirá:
-
Macho adulto: plumagem preta podendo apresentar uma bolsa vermelha no papo.
-
Fêmea adulta: plumagem preta, com a região do peito branca.
-
Animais imaturos: plumagem preta, com a cabeça branca. Os sexos dos animais imaturos não
foram determinados (nessa fase não ocorre dimorfismo) (Figura 14).
83
Figura 14 - Fregata magnificens. De cima para baixo: macho adulto, fêmea adulta
e imaturo.
Obtida do site: www.fullpassaport.com/tri2003/diary/May-2.1 html, acessado em 19
de abril de 2006.
84
Resultados
Tipos, descrições e freqüência dos eventos
As interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e o boto cinza foram iniciadas com
um sobrevôo das aves, seguido de um ataque direcionado para os botos, no qual a ave teve ou
não sucesso na captura da presa. Os eventos foram caracterizados da seguinte forma:
Sobrevôo:
Vôos circulares a cerca de 20 a 30 m de altura sobre um ou mais botos (Figura 15.a);
Ataque sem êxito:
Mergulho em direção aos botos com as asas levemente fechadas. O guarapirá não captura a
presa que está na superfície ou a captura, mas a deixa cair;
Ataque com êxito:
Mergulho com as asas levemente fechadas em direção aos botos. O guarapirá consegue
capturar a presa que está na superfície e ingeri-la (Figura 15.d).
85
a) b)
c) d)
Figura 15 - Seqüência de ataque do guarapirá ao boto cinza: a) sobrevôo;
b) mergulho; c) captura da presa; d) exito.
Foram registrados 51 eventos, dos quais 15 foram apenas sobrevôos circulares acima
de um boto ou de um grupo deles, sem que ocorresse qualquer tipo de tentativa de roubo da
presa. Ocorreram 36 ataques, dos quais em 26, as aves não obtiveram êxito no roubo das
presas e em 10 ataques obtiveram êxito (Figura 16)
, o que corresponde a 27,8% de sucesso no
roubo das presas.
86
Frequência dos tipos de interações
0
5
10
15
20
25
30
Sobrevôo Ataque s/ êxito Ataque c/ êxito
Tipos de interações
Frequência absoluta
Figura 16- Freqüência absoluta dos três tipos de eventos.
Interações e período do dia
Dos 51 eventos registrados, 40 (78,43%) ocorreram antes do período do meio dia e 11
(21,56%) foram registrados entre o meio dia e 15:59h. As interações (ataques sem e com
êxito) ocorreram no período das 09:00h às 15:59h. Somando-se os três tipos de eventos, a
maior frequência (23 eventos ) foi registrada no intervalo das 11:00 às 11:59h (Figura 17).
87
Frequência das interações ao longo do período diurno
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
67891011121314151617
Intervalos de hora do período diurno
Frequência absoluta dos evntos
Sobrevôo
Ataque s/ êxito
Ataque c/ êxito
Figura 17 - Interações do guarapirá ao longo do período diurno.
A estrutura dos grupos de guarapirás
As estruturas dos grupos de guarapirás envolvidos nas interações variaram quanto ao
tamanho (de um a cinco animais), sexo e faixa etária. Grupos com uma ou mais fêmeas
responderam por 10 interações, com um índice de 10% de sucesso no roubo da presa. Em
grupos mistos, formados com imaturos, as fêmeas participaram em 4 interações, com um
índice de 50% no sucesso de roubo da presa. Somando-se as duas condições nas quais as
fêmeas participaram, a taxa de sucesso no roubo das presas foi de 21,4%. As aves imaturas
solitárias ou em grupos participaram das interações 17 vezes, com um índice de sucesso de
29,41%. Só ocorreram 2 registros de machos, que em uma das ocasiões estava acompanhado
de uma fêmea (sobrevôo) e em um outro evento um macho solitário atacou o boto, obtendo
êxito. Em duas situações não foi possível a identificação da faixa etária e do sexo das aves
(Tabela 09).
88
A estrutura dos grupos de boto cinza
As estruturas dos grupos de botos cinzas dentro da enseada envolvidos nas interações
variaram no tamanho (animais solitários e grupos formados por até seis animais) e na faixa
etária. Grupos formados por animais adultos e imaturos foram registrados 28 vezes. Interações
com botos solitários foram registradas oito vezes, das quais seis foram animais imaturos e uma
única vez foi um adulto
. A única estrutura de grupo que não foi registrada foi a formada só por
animais adultos (Tabela 09).
89
Estruturas dos grupos durante as interações
Guarapirá Boto cinza
Sobrevôo
Ataque s/
êxito
Ataque
c/ êxito
Freqüência
das interações
2 OU MAIS
IMATUROS
AD E IM
4 10 1 15
2 OU MAIS
IMATUROS
IMI
2 2 3 7
IMATURO
SOLITÁRIO
ADI
0 0 1 1
1 FÊMEA E
IMATUROS
AD E IM
0 2 2 4
FÊMEA SOLITÁRIA
AD E IM
0 7 1 8
FÊMEA SOLITÁRIA
IMI
0 2 0 2
2 OU MAIS
FÊMEAS
AD E IM
1 0 0 1
MACHO E FÊMEA
AD E IM
1 0 0 1
MACHO
SOLITÁRIO
AD E IM
0 0 1 1
NÃO
IDENTIFICADO
AD E IM
5 3 1 9
NÃO
IDENTIFICADO
NÃO
IDENTIFICADO
2 0 0 2
TOTAL 15 26 10 51
Tabela 09 - Estrutura de grupo durante as interações entre o boto cinza e o guarapirá. AD -
Adulto; IM - Imaturo; ADI - Adulto isolado; IMI - Imaturo isolado
90
Discussão
As interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e o boto cinza
Apesar de não serem registradas nidificações de guarapirás aqui no Estado, esses
animais são freqüentemente observados em praias do nosso litoral ( K. Pansard, comunicação
pessoal). Provavelmente, esses animais estão se deslocando do Arquipélago de Fernando de
Noronha (3º 54' S e 32º 25' W) distante 360 km de Natal, a única área de ocorrência e
reprodução da espécie (Sazima & Haemig, 2005) próxima ao Estado do RN. A fácil obtenção
de alimento proporcionada pelo descarte de pescado (peixes não comerciais e vísceras) por
embarcações seria uma hipótese para justificar esses deslocamentos. Uma outra hipótese seria
a grande competição inter e intra-específica gerada pelo recurso alimentar nessas áreas de
nidificação. Além da própria população da espécie, o guarapirá teria que competir com
populações de outras espécies de aves marinhas nessas áreas. A distância dessa área
provavelmente não seria obstáculo para justificar a presença desses animais na costa do
Estado. Segundo Weimerskirck, Chastel, Barbraud & Tostain (2003), o guarapirá pode
percorrer uma distância de até 260km durante a procura de alimento e a sua morfologia
permite longos vôos com baixo custo energético na exploração desses recursos.
As interações cleptoparasitárias entre os guarapirás e os botos cinza registradas na
Praia de Pipa são semelhantes as já descritas por Lodi & Hetzel (2000). Inicialmente os
guarapirás sobrevoaram com movimentos circulares os botos que estavam engajados na
atividade de forrageio. Entretanto, ao contrário do que foi observado por Lodi & Hetzel
(2000), na Praia de Pipa, os guarapirás não tiveram nenhum tipo de comportamento agonístico
91
dirigido aos botos (bicadas) para obterem as presas. O roubo ocorreu enquanto os botos
jogavam as presas na superfície da água antes de ingeri-las. As presas podem ser capturadas
em pleno ar ou na água e o guarapirá toca a água apenas com o bico. Este comportamento
realizado pelo boto provavelmente seria uma forma do animal posicionar de maneira adequada
a presa para que não haja ferimentos no seu trato digestivo, provocados pelos raios das
nadadeiras dos peixes, ou ainda, seria simplesmente uma brincadeira desses animais (Araújo,
2001). Entretanto, tal comportamento oferece aos guarapirás uma ótima oportunidade de
obtenção de alimento sem um custo energético elevado. Grupos de golfinhos engajados no
forrageio ou em atividades aéreas seriam um indicativo para as aves da presença de presas
(Cremer et al, 2004). Assim, é possível que as aves construam uma imagem de busca,
associada à presença de presas, em função dos comportamentos realizados pelos botos
(Alcock, 1998; Cremer et al, 2004). Ao contrário de outras espécies de aves marinhas, como
os atobás e os trinta reis, que mergulham na água para capturar a presa (Cremer et al, 2004),
os guarapirás não se alimentam realizando mergulhos para capturá-las e tampouco chegam a
pousar na água (Weimerskirch et al, 2003). Isto provavelmente ocorre devido à sua
constituição morfológica.
Guarapirás não tem as penas impermeáveis à d'água, em parte
devido ao pequeno tamanho da glândula uropigial, como também das suas pernas e patas,
apenas com uma membrana vestigial entre os dedos. Conseqüentemente, mesmo que fossem à
prova d'água, os guarapirás teriam dificuldades para sair da água porque suas pernas não são
suficientemente longas ou fortes para impulsioná-los para o ar (Orta, 1992).
Segundo Bernard (1984) e Vollratyh (1984), se o cleptoparasitismo produz um maior
retorno a um menor custo energético e menor possibilidade de riscos do que a obtenção do
alimento através do forrageio direto, a seleção natural deve favorecer tal estratégia de
forrageio (especialização) usada pelos animais que a realizam, como o guarapirá.
92
Interações e o período do dia
O fato das interações ocorrerem com uma maior freqüência no período da manhã, indo
até o meio da tarde, pode ser explicado pelo grande deslocamento das aves, que é realizado do
Arquipélago de Fernando de Noronha até a costa do Estado. A procura por alimento seria
realizada durante o período diurno, provavelmente devido a uma melhor visualização das
presas que estão boiando na superfície ou
de outras espécies engajadas em algum tipo de
atividade comportamental na superfície. Esses fatores devem servir como indicativo de
obtenção de um possível recurso alimentar para essas aves (Cremer et al, 2004).
Assim, o
período que abrange o final da tarde e o período noturno provavelmente seriam usados para o
retorno ao Arquipélago. Segundo Weimerskirch et al (2003), o guarapirá só se aproxima da
superfície da água no período diurno, período o qual também é usado para alimentação. E
segundo esses autores, no período noturno, as aves se deslocam entre áreas, alternando
grandes altitudes e fazendo uso das termais.
Interações e a estrutura dos grupos
Boto cinza
Geralmente o boto cinza, dentro de enseadas, baías e estuários, forma grupos pequenos
de dois a seis animais, embora grupos maiores com até 450 animais possam ser formados em
função de uma atividade comum, como o forrageio (Lodi & Hetzel, 2000). O tamanho dos
grupos dos botos que participaram nas interações variou de dois a seis animais, embora em
algumas situações animais imaturos e adultos tenham participado de forma isolada nas
interações. Na Baia da Babitonga, no sul do Brasil, o tamanho médio dos grupos que
93
participaram de associações com aves marinhas foi de sete animais (Cremer et al, 2004). Na
Baía de Paraty, Lodi & Hetzel (2000), em três ocasiões, registraram grupos formados por sete,
quatro e 250 animais em interações cleptoparasitárias com guarapirás e interações comensais
com outras aves marinhas.
A estrutura etária de todos os grupos que foram registrados participando dos eventos na
Praia de Pipa foi de botos adultos e imaturos. Não ocorreram eventos com grupos formados
apenas por animais adultos ou apenas por animais imaturos. Animais isolados foram
observados em 10 eventos, os quais em nove situações eram animais imaturos e em um único
evento um animal adulto. A alta freqüência na participação de animais imaturos nesses
eventos, quando somada à participação em grupos e na condição de isolado (39 em grupos de
um total de 49 eventos), deve-se provavelmente à maior ocorrência deste tipo de constituição
de grupo dentro da enseada, como também, das atividades que são realizadas nesta área. A
enseada é usada pelos animais adultos que estão acompanhados por animais imaturos
(provavelmente mães e filhotes) para descanso, socialização e principalmente alimentação.
Provavelmente, as estruturas etárias dos grupos não se relacionam com a ocorrência de
cleptoparasitismo, mas sim, as atividades comportamentais realizadas na superfície por esses
grupos, que seriam um indicativo de uma provável chance de obtenção de alimento para o
guarapirá.
Guarapirá
A quase ausência de machos do guarapirá (apenas dois registros) nessas interações
pode ser explicada por duas hipóteses. A primeira é que haveria uma segregação determinada
pelo tipo de alimento ou pela área de alimentação desses animais ou por ambos os fatores.
Segundo Osorno (1996), o dimorfismo sexual reverso (as fêmeas são 15% maiores que os
94
machos) e a diferença dos papéis no cuidado das proles (Trivelpiece & Ferraris, 1987; Osorno,
1996) podem produzir diferenças na composição da dieta entre os sexos. Os machos desertam
os filhotes entre 20 e 160 dias de vida, antes desses estarem prontos para voar, condição que
ocorre apenas quando os animais atingem 180 dias de vida (Durand, 1992; Osorno,1996).
Assim, a probabilidade de se observar machos nesses grupos compostos de fêmeas e imaturos
é pequena. A segunda hipótese é que fêmeas e animais imaturos estariam evitando uma
competição nas áreas de procriação, alimentando-se em áreas mais distantes. A não
participação de machos adultos nessas interações cleptoparasitárias foi registrada em um
estudo realizado por Osorno et al (1992). Em um período em que a proporção sexual foi
próxima a um na área de reprodução, os machos não foram registrados executando o
cleptoparasitismo.
Conclusão
Estudos sobre interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e o boto cinza no
Nordeste do Brasil são raros. Isto provavelmente ocorre porque os locais de nidificação do
guarapirá na costa nordestina ocorram em Arquipélagos, como o de Fernando de Noronha
(PE) e o de Abrolhos (BA), o que torna essas interações eventos raros de serem registrados em
regiões costeiras. Esses dados são frutos de um trabalho exploratório e apontam para a
necessidade de novos estudos para investigar questões que ainda não são bem compreendidas.
Assim, um entendimento claro dos aspectos da ecologia comportamental direcionada para o
guarapirá requer um estudo de longo prazo mais aprofundado.
95
5 - CONSIDERAÇÕES FINAIS
Através do presente estudo pôde-se constatar que o boto cinza tem um repertório
comportamental variado e complexo, comparável ao que se tem registrado para outras
espécies de odontocetos. No entanto, houve o registro de eventos comportamentais ainda não
descritos para outras populações do boto cinza e para outras espécies de odontocetos. O
registro desses eventos, possivelmente endêmicos, pode ser resultado das diferenças
biogeográficas e dos processos adaptativos de cada área. Assim, nota-se a necessidade de se
realizar estudos com a espécie em diferentes regiões, para que possamos verificar a influência
dos fatores biogeográficos no comportamento de cada população estudada.
A análise da atividade aérea do boto cinza mostrou que os saltos são os
comportamentos mais freqüentes e que a atividade aérea foi difusa ao longo do período de
observação e foi influenciada pelo nível da maré. A complexidade desses eventos requer
maiores esforços através de estudos de longa duração para avaliar e entender melhor a
funcionalidade da atividade aérea dentro do contexto social.
O forrageio foi realizado prioritariamente por animais solitários e/ou isolados e por
pequenos grupos, ocorrendo de forma difusa ao longo do período de observação. A variação
diária da maré mostrou uma influência significativa, ocorrendo uma maior freqüência na
baixa-mar.
No que diz respeito às interações cleptoparasitárias entre o guarapirá e o boto cinza,
pôde-se perceber que estas foram predominantemente realizadas entre aves imaturas e fêmeas
adultas e botos adultos e imaturos, ocorrendo ao longo do período diurno até o meio da tarde.
O presente estudo pode ser considerado um marco inicial para um melhor
conhecimento sobre aspectos do comportamento de superfície do boto cinza, principalmente
96
no que diz respeito ao repertório comportamental aéreo e ao forrageio dessa espécie.
Entretanto, se faz necessária a continuidade desses trabalhos, para que possamos entender de
uma maneira mais ampla a complexa vida social desses animais e assim criar medidas efetivas
para a sua conservação.
97
6 - REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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