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PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DO RIO GRANDE DO SUL
FACULDADE DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA
REVISÃO TAXONÔMICA DO GRUPO DE Taeniophallus occipitalis E O
RELACIONAMENTO FILOGENÉTICO DA TRIBO ECHINANTHERINI
(SERPENTES, DIPSADIDAE, XENODONTINAE)
Alfredo P. Santos-Jr
Orientador: Dr. Taran Grant
TESE DE DOUTORADO
PORTO ALEGRE – RS – BRASIL
2009
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Milhares de livros grátis para download.
AVISO
Esta tese é parte dos requisitos necessários para obtenção do título de doutor, área de
Zoologia, e como tal, não deve ser vista como uma publicação no senso do Código
Internacional de Nomenclatura Zoológica (apesar de disponível publicamente sem
restrições). Dessa forma, quaisquer informações inéditas, opiniões e hipóteses, assim como
nomes novos, não estão disponíveis na literatura zoológica. Pessoas interessadas devem
estar cientes de que referências públicas ao conteúdo desse estudo, na sua presente forma,
somente devem ser feitas com aprovação prévia do autor.
NOTICE
This thesis is a partial requirement for the PhD degree in Zoology and, as such, should not
be considered as a publication in the sense of the International Code of Zoological
Nomenclature (although it is available without restrictions). Therefore, any new
information, opinions, and hypotheses, as well as new names are unavailable in the
zoological literature. Interested people are advised that any public reference to this study, in
its current form, should only be done after previous acceptance of the author.
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iii
Echinanthera cyanopleura
Foto de Marcos Di-Bernardo
iv
Dedicada ao Dr. Marcos Di-Bernardo (in memoriam)
v
Sumário
Agradecimentos.................................................................................................... vii
Resumo................................................................................................................. ix
Abstract................................................................................................................ x
Apresentação........................................................................................................ xi
CAPÍTULO 1
Revisão do grupo de Taeniophallus occipitalis, com a revalidação de
Dromicus miolepis Boettger, 1891 e descrição de duas novas espécies
(Serpentes, Dipsadidae)
Abstract................................................................................................................ 4
Resumo................................................................................................................. 4
Introdução............................................................................................................. 5
Material e Métodos............................................................................................... 6
Resultados e Discussão........................................................................................ 10
Agradecimentos.................................................................................................... 48
Referências........................................................................................................... 49
Apêndice 1............................................................................................................ 55
Tabelas................................................................................................................. 62
Figuras.................................................................................................................. 70
CAPÍTULO 2
Sistemática filogenética das serpentes da tribo Echinantherini (Serpentes,
Dipsadidae, Xenodontinae)
Abstract................................................................................................................ 97
Resumo................................................................................................................. 98
Introdução............................................................................................................. 99
Material e Métodos............................................................................................... 107
Resultados e Discussão........................................................................................ 153
Taxonomia............................................................................................................ 163
Evolução dos caracteres na tribo Echinantherini................................................. 168
vi
Comentários biogeográficos................................................................................ 172
Conclusão............................................................................................................. 175
Agradecimentos.................................................................................................... 176
Referências........................................................................................................... 177
Apêndice 1............................................................................................................ 195
Tabelas…………………………………………………………………………. 204
Figuras………………………………………………………………………….. 211
CONCLUSÕES GERAIS.................................................................................. 247
vii
Agradecimentos
Primeiramente agradeço aos meus pais, Alfredo e Sebastiana, por todo o apoio
fornecido para que eu pudesse concluir mais essa etapa da minha formação profissional.
Sou extremamente grato ao Dr. Taran Grant pela orientação, confiança e
paciência. O Dr. Taran sempre esteve disposto a ouvir minhas dúvidas, que não foram
poucas, e em excelentes momentos de orientação sempre estimulou a busca pelo
conhecimento científico.
Agradeço ao meu mestre e orientador de mestrado e parte desse doutorado Dr.
Thales de Lema. Obrigado professor pelas orientações, conversas informais e
importantes sugestões que levaram à conclusão desse trabalho!
À Marcos Di-Bernardo (in memoriam) pelos momentos de discussão, pelos
dados cedidos, pela confiança no meu trabalho e pelo incentivo. Fico muito feliz em
poder trabalhar com esse grupo de serpentes pelo qual o Dr. Marcos iniciou suas
pesquisas e pelo qual fez várias contribuições!
Esse estudo não poderia ter sido realizado sem a contribuição dos seguintes
curadores e técnicos que disponibilizaram material biológico e/ou cederam espaço físico
em seus laboratórios para a análise de espécimes: Alexandre Percequillo (UFPB), Ana
Prudente (MPEG), Antônio Argôlo (MZUESC), Diva Borges-Nojosa (UFCE), Flora
Juncá (UEFS), Francisco Franco (IBSP), Glaucia Pontes (MCP), Guarino Colli,
Mariana Zatz e Fernanda Werneck (CHUNB), Hipócrates Chalkidis (LPHA/FIT),
Hussam Zaher e Carolina Castro-Melo (MZUSP), Jakob Hallermann (ZMH), Marcos de
Carvalho (UFMT), Marlene Hoffmann (MBML), Marta Motte (MNHNP), Melitta
Meneghel e Santiago Carreira (ZVC-R), Moema Leitão de Araújo (MCN), Ronaldo
Fernandes e Marcelo Soares (MNRJ), Sônia Kretzschmar e Gustavo Scrocchi (FML) e
Vanda Ferreira (UFMS).
viii
Muitas pessoas contribuíram com essa tese enviando fotos e/ou dados (espero
não ter esquecido ninguém!!): Alejandro Giraldo, Alessandra Travassos, Andreas
Schmitz, Andrei Guedes, Carlos Eduardo Cintra, Christine Strüssmann, Claudia
Gastello, Colin McCarthy, Daniel Loebmann, Fernanda D’Agostini, Gláucia Pontes,
Gleomar Maschio, Gustavo Scrocchi, Jakob Hallermann, Jorge Bernardo-Silva,
Jossehan Frota, Lize Cappellari, Martin Jansen, Marco Antônio de Freitas, Marcos Di-
Bernardo, Maria Cristina Santos-Costa, Miguel Velásquez, Nelson Albuquerque, Otávio
Marques, Paulo Bernarde, Pedro Bernardo, Rafael Balestrin, Santiago Carreira, Thales
de Lema, Vanda Ferreira e Wilian Vaz-Silva.
Agradeço aos colegas/amigos de laboratório de herpetologia (desde 2003 quando
comecei meus estudos na PUC) pelas dicas, sugestões e discussões que contribuíram na
estruturação da tese: Andrei, Arlete, Bruno, Camila, Caroline, Daniele, Eduardo,
Fabrício, Fernanda, Jossehan, Gláucia, Katuyschia, Lize, Luis Felipe, Marco, Mauricio,
Nelson, Patrick, Rafael, Raquel, Raúl, Renata, Roberto, Santiago e Síria.
Gostaria de agradecer ao coordenador do programa de pós-graduação em
Zoologia, Dr. Júlio Cesar Bicca-Marques e as secretárias Luiza e Josi por estarem
sempre dispostos a ajudar em relação às “papeladas burocráticas”.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela
bolsa de doutorado. Ao Museu de Ciências e Tecnologia pelo espaço físico onde foi
desenvolvida minha pesquisa.
Um agradecimento especial para minha querida Síria por todo o apoio e por ter
me aturado nos meus momentos de stress durante esses últimos anos (sem você eu não
estaria onde estou hoje! MUITO OBRIGADO!!).
ix
Resumo
A tribo Echinantherini foi recentemente proposta para alocar os gêneros Sul-americanos
Echinanthera e Taeniophallus, os quais estão representados por seis e oito espécies,
respectivamente. A necessidade de um estudo sistemático a fim de avaliar o status
taxonômico desses gêneros foi acentuda com a existência de um provável complexo de
espécies sob o nome T. occipitalis, as discordâncias entre pesquisadores quanto à
posição taxonômica das espécies do antigo grupo “brevirostris”, o possível polifiletismo
de Taeniophallus e o hipotético relacionamento monofilético dos gêneros da tribo. No
presente estudo objetivou-se caracterizar o grupo de T. occipitalis e propor um
relacionamento filogenético para as espécies de Echinantherini baseado em caracteres
fenotípicos. Após a análise de caracteres da morfologia externa (escamação, coloração e
ultra-estrutura das escamas) e interna (hemipênis) de vários espécimes de T. occipitalis,
incluindo espécimes tipo, identificamos a presença de outros táxons sob esse nome.
Como resultados do presente estudo cinco espécies são atualmente reconhecidas para o
grupo de T. occipitalis: Taeniophallus sp. nov.1, Taeniophallus sp. nov.2, T. miolepis
(revalidada), T. occipitalis e T. quadriocellatus. Foi observado dimorfismo sexual
significante (P < 0,05) no número de ventral (VE), subcaudal (SC), comprimento rostro-
cloacal (CRC) e comprimento relativo da cauda (CCA/CRC) nas espécies do grupo.
Diferenças significativas entre as cinco espécies foram observadas no número de VE,
SC, CRC e CCA/CRC. Em uma análise multivariada utilizando 16 medidas corpóreas,
inclusive de escudos cefálicos, constatamos que as espécies do grupo de T. occipitalis
são parcialmente discriminadas. No entanto, quando comparamos os dados brutos das
espécies, a maioria dessas diferenças não é perceptível. No estudo filogenético uma
análise de máxima parcimônia foi realizada utilizando 57 caracteres fenotípicos e 33
táxons terminais: 19 pertencentes à tribo Echinantherini, 14 de outras tribos de
Xenodontinae (Alsophiini, Hydrodynastini, Hydropsini, Philodryadini, Pseudoboini e
Xenodontini) e uma espécie de Dipsadinae. Como resultado obteve-se duas árvores
igualmente parcimoniosas com 231 passos, índice de consistência de 37 e índice de
retenção de 62. Os únicos terminais que apresentaram conflitos entre as duas topologias
encontradas foram as espécies do gênero Echinanthera. A topologia da árvore de
consenso estrito das duas árvores mais parcimoniosas foi: (T. nebularis ((T. brevirostris,
T. nicagus) ((E. amoena, E. cephalomaculata, E. cephalostriata, E. cyanoleura, E.
melanostigma e E. undulata) ((T. bilineatus (T. affinis (T. persimilis, T. poecilopogon)))
(T. miolepis (Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”, T. quadriocellatus (Taeniophallus
sp. nov.1 “maculado” (Taeniophallus sp. nov.2, T. occipitalis)))))))). Baseados na
topologia encontrada mudanças taxonômicas para os membros de Echinantherini foram
propostas. Foram realizadas as seguintes mudanças: (1) Taeniophallus é redefinido
sendo restito para T. brevirostris e T. nicagus; (2) um novo gênero é proposto para T.
nebularis; (3) um novo gênero é proposto para as espécies do grupo de T. affinis; e (4)
um novo gênero é proposto para as espécies do grupo de T. occipitalis. O gênero
Echinanthera é mantido conforme a atual taxonomia.
x
Abstract
The Echinantherini tribe has recently been proposed to allocate the South American
Echinanthera and Taeniophallus genera, which are represented by six and eight species,
respectively. The need for a systematic study in order to assess the phylogenetic
relationship and the taxonomy was stressed by the existence of a probable complex of
species under the name T. occipitalis, the disagreement among researchers as for the
taxonomic positioning of the species belonging to the early “brevirostris” group, the
possible polyphiletism of Taeniophallus, and the hypothetical monophyletic relationship
between the genera of the tribe. In the present study the aim was characterize the T.
occipitalis group and propose a phylogenetic relationship for the Echinantherini species
drawing on phenotypic characters. After the analysis of the external morphological
characters (scaling, coloring and scale ultrastructure) and internal (hemypenis) of
several specimens of T. occipitalis, including specimens type, we have identified the
presence of further taxons under this name. As a result of the present study, five species
are currently acknowledged for the T. occipitalis group: Taeniophallus sp. nov.1,
Taeniophallus sp. nov.2, T. miolepis (revalidated), T. occipitalis and T. quadriocellatus.
A significant sexual dimorphism was found (P < 0.05) in the number of ventrals (VE),
subcaudal (SC), snout-vent length (SVL) and the relative tail length (TL/SVL) in the
species of the group. Significant differences among the five species were found in the
number of VE, SC, SVL and TL/SVL. In a multivariate analysis using 16 body
measures, including the cephalic shields, we have found that the species of the T.
occipitalis group are partially discriminated. However, when comparing the gross data
of the species, the majority of these differences are not perceptible. In the present paper,
a phylogenetic study of the Echinantherini tribe is presented based on phenotypic
characters. The anatomical and biological studies resulted in a data matrix of 57
characters scored for 34 terminal taxa: 19 of Echinantehrini tribe, 14 the others tribes of
the Xenondontinae (Alsophiini, Hydrodynastini, Hydropsini, Philodryadini,
Pseudoboini, and Xenodontini) and one species of Dipsadinae subfamily. Parsimony
analysis resulted in two equally parsimony trees with 231 steps, consistency index of 37
and retention index of 62. The only terminals that presented conflict between the two
topologies found were species of the Echinanthera genus. The topology of the strict
consensus tree of the most parsimonic trees was: (T. nebularis ((T. brevirostris, T.
nicagus) ((E. amoena, E. cephalomaculata, E. cephalostriata, E. cyanoleura, E.
melanostigma e E. undulata) ((T. bilineatus (T. affinis (T. persimilis, T. poecilopogon)))
(T. miolepis (Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”, T. quadriocellatus (Taeniophallus
sp. nov.1 “maculado” (Taeniophallus sp. nov.2, T. occipitalis)))))))). We have proposed
a classification for Echinatherini consistent with the phylogenetic hypothesis obtained in
this study. The following changes were made for the new taxonomic proposal: (1)
Taeniophallus is redefined as circumscribed to T. brevirostris and T. nicagus; (2) a new
genus is proposed for T. nebularis; (3) a new genus is proposed for the species of the T.
affinis group; and (4) a new genus is proposed for the species of the T. occipitalis group.
The genus Echinanthera is maintained according to the current taxonomy.
xi
Apresentação
As serpentes dos gêneros Echinanthera e Taeniophallus são terrestres,
relativamente de médio porte e exclusivas da América do Sul (Di-Bernardo, 1992, 1994,
1996; Schargel et al., 2005; Santos-Jr et al., 2008). Atualmente, Echinanthera está
representado por seis espécies (E. amoena, E. cyanopleura, E. cephalomaculata, E.
cephalostriata, E. melanostigma e E. undulata) e Taeniophallus por nove (T. affinis, T.
bilineatus, T. brevirostris, T. nebularis, T. nicagus, T. occipitalis, T. persimilis, T.
poecilopogon e T. quadriocellatus) (Schargel et al., 2005; Santos-Jr et al., 2008). Todas
as espécies de Echinanthera ocorrem exclusivamente na região da Mata Atlântica no
Brasil, assim como algumas espécies de Taeniophallus (T. affinis, T. bilineatus, T.
occipitalis e T. persimilis). As demais espécies ocorrem em várias outras regiões
fitogeográficas da América do Sul, como por exemplo: Chaco, Savana Uruguaia,
Cerrado, Pantanal e Amazônia (Di-Bernardo, 1992; Shargel et al., 2005; Santos-Jr et al.,
2008).
A história taxonômica de Echinanthera e Taeniophallus é complexa,
principalmente quanto ao status taxonômico das espécies do grupo “brevirostris”
sensu
Myers (1974) (ver comentários em Myers & Cadle, 1994: 4–7 e Shargel et al., 2005:
11–14) e quanto ao posicionamento desses gêneros em nível supragenérico. Zaher
(1999) considerou Echinanthera e Taeniophallus como Dipsadinae incertae sedis,
afirmando que as espécies analisadas por ele não apresentam os caracteres
hemipenianos considerados sinapomorfias de Xenodontinae (Zaher, 1999: 35). Além
disso, Zaher (1999) atestou que as espécies apresentam um padrão hemipeniano
semelhante ao dos dipsadíneos, como por exemplo, hemipênis unilobado, capitulum
unicapitado e presença de numerosos espinhos sobre o corpo do órgão. Posteriormente,
Vidal et al. (2000) e Pinou et al. (2004), em propostas filogenéticas baseadas em
xii
caracteres moleculares, demonstraram que Taeniophallus brevirostris estaria mais
relacionada com os representantes de Xenodontinae (=Xenodontidae de Pinou et al.,
2004) do que com Dipsadinae (=Dipsadidae de Pinou et al., 2004) divergindo das
conclusões apresentadas por Zaher (1999). Recentemente, Zaher et al. (2009)
apresentaram um estudo filogenético baseado em caracteres moleculares e propuseram
uma nova classificação para as serpentes Caenophidia dando ênfase aos xenodontíneos
neotropicais. Zaher et al. (2009) utilizaram dois representante de Taeniophallus (T.
affinis e T. brevirostris) na análise filogenética e na seção de taxonomia os autores
apresentaram Echinanthera e Taeniophallus como membros de um grupo monofilético,
a tribo Echinantherini.
As discordâncias entre pesquisadores quanto à posição taxonômica das espécies
do antigo grupo “brevirostris” (e.g. Di-Bernardo 1992 vs. Myers & Cadle 1994), a
existência de um provável complexo de espécies sob o nome T. occipitalis, o possível
polifiletismo de Taeniophallus (Schargel et al. 2005) e o hipotético relacionamento
monofilético de Echinanthera e Taeniophallus (Zaher 1999; Schargel et al. 2005; Zaher
et al. 2009) acentuam a necessidade de um estudo sistemático a fim de avaliar o status
taxonômico desses gêneros.
A presente tese tem como principais objetivos: (1) avaliar o status taxonômico
do grupo de Taeniophallus occipitalis e (2) apresentar um relacionamento filogenético
para as espécies de Echinantherini e testar o monofiletismo do grupo. A tese está
dividida em dois capítulos apresentados em forma de artigos.
No primeiro capítulo intitulado “Revisão do grupo de Taeniophallus occipitalis,
com a revalidação de Dromicus miolepis Boettger, 1891 e descrição de duas novas
espécies (Serpentes, Dipsadidae)”, apresento os resultados do estudo da variação de
Taeniophallus occipitalis através da análise comparativa da série tipo e de material
xiii
depositado em coleções científicas nacionais e estrangeiras. As espécies que compõem o
grupo são comparadas através de análises univariadas e multivariadas, e posteriormente
são descritas e/ou caracterizadas na seção taxonomia. O artigo está formato nas normas
do periódico Zootaxa. Após as considerações da banca examinadora o artigo deverá ser
traduzido para o idioma inglês antes de sua submissão.
No segundo capítulo intitulado “Sistemática filogenética das serpentes Sul-
americanas da tribo Echinantherini (Serpentes, Dipsadidae, Xenodontinae)”, uma
hipótese filogenética para as serpentes da tribo Echinantherini é proposta baseada em
caracteres morfológicos, biológicos e comportamentais. Cinqüenta e sete caracteres
foram submetidos a uma análise de máxima parcimônia com os seguintes objetivos: 1)
testar o monofiletismo da tribo Echinantherini, 2) testar o monofiletismo de
Echinanthera e Taeniophallus e 3) testar as relações entre as espécies que atualmente
compõe a tribo Echinantherini. O artigo está formato nas normas do periódico Zootaxa.
Após as considerações da banca examinadora o artigo deverá ser traduzido para o
idioma inglês antes de sua submissão.
Referências
Di-Bernardo, M. (1992) Revalidation of the genus Echinanthera Cope, 1894, and its
conceptual amplification (Serpentes, Colubridae). Comunicações do Museu de
Ciências e Tecnologia da PUCRS, série Zoologia, 5(13), 225–257.
Di-Bernardo, M. (1994) Uma nova espécie de Echinanthera Cope, 1894 (Serpentes,
Colubridae) do nordeste do Brasil. Biociências, 2(2), 75–81.
Di-Bernardo, M. (1996) A new species of the neotropical snake genus Echinanthera
Cope, 1894 from southeaestern Brazil (Serpentes, Colubridae). The Snakes, 27,
120–127.
xiv
Myers, C.W. (1974) The systematics of Rhadinaea (Colubridae), a genus of new world
snakes. Bulletin of American Museum of Natural History, 153(1), 1–272.
Myers, C.W. & Cadle, J.E. (1994) A new genus for South American snake related to
Rhadinaea obtusa Cope (Colubridae) and ressurection of Taeniophallus Cope for
the “Rhadinaea” brevirostris group. American Museum Novitates, 3102, 1–33.
Pinou, T., Vicario, S., Marschner, M. & Caccone, A. (2004) Relict snakes of North
America and their relationships within Caenophidia, using likelihood-based
Bayesian methods on mitochondrial sequences. Molecular Phylogenetics and
Evolution, 32, 573– 574.
Santos-Jr, A.P., Di-Bernardo, M. & L. Thales (2008) New species of the Taeniophallus
occipitalis group (Serpentes, Colubridae) from eastern Amazonia, Brazil. Journal of
Herpetology, 42(3), 419–427.
Schargel, W.E., Rivas F., G. & Myers, C.W. (2005) An enigmatic new snake from
Cloud Forest of the Península de Paria, Venezuela (Colubridae: Genus
Taeniophallus?). American Museum Novitates, 3484, 1–22.
Vidal, N., Kindl, S.G., Wong, A. & Hedges, S.B. (2000) Phylogenetic relationships of
xenodontine snakes inferred from 12s and 17s ribosomal RNA sequences.
Molecular Phylogenetics and Evolution, 14, 389–402.
Zaher, H. (1999) Hemipenial morphology of the South American xenodontine snakes,
with a proposal for a monophyletic Xenodontinae and a reappraisal of colubroid
hemipenes. Bulletin of the American Museum of Natural History, 240, 1–178.
Zaher, H., Grazziotin, F.G., Cadle, J.E., Murphy, R.W., Moura-Leite, J.C. & Bonatto,
S.L. (2009) Molecular phylogeny of advanced snakes (Serpentes, Caenophidia) with
an emphasis on South America xenodontines: a revised classification and
descriptions of new taxa. Papéis Avulsos de Zoologia, 49, 115–153.
1
Capítulo 1
Revisão do grupo de Taeniophallus occipitalis, com a revalidação de Dromicus
miolepis Boettger, 1891 e descrição de duas novas espécies (Serpentes, Dipsadidae)
(Formatado para ser submetido ao Zootaxa)
2
ZOOTAXA
Nome dos autores: Alfredo P. Santos-Jr1, 4, Síria Ribeiro1, Thales de Lema2, Marcos
Di-Bernardo3
Endereço:
1
Laboratório de Sistemática de Vertebrados, Faculdade de Biociências, Setor de
Herpetologia, Museu de Ciências e Tecnologia, Pontifícia Universidade Católica do
Rio Grande do Sul, Av. Ipiranga 7781, 90719-900, Porto Alegre, RS, Brasil.
2
Rua Luiz Manoel Gonzaga, 100/1001, 90470-280, Porto Alegre, RS, Brasil.
3
In memoriam.
4
Autor para correspondência ([email protected]).
Número de figuras: 27
Número de tabelas: 5
Número de referências citadas: 48
Título: Revisão do grupo de Taeniophallus occipitalis, com a revalidação de Dromicus
miolepis Boettger, 1891 e descrição de duas novas espécies (Serpentes, Dipsadidae)
Título resumido: Revisão do grupo de Taeniophallus occipitalis.
3
Índice
Abstract……………………………………………………...…………….………......…4
Resumo..............................................................................................................................4
Introdução……………………………………………………………...…………….......5
Material e Métodos…………………………………………………...……………….....6
Resultados e Discussão…………………………………………………...………….....10
O grupo de Taeniophallus occipitalis…………………......……....………..............10
Taxonomia…………………………………………………………..…...………....11
Taeniophallus sp. nov.1………………………………........………...………....11
Taeniophallus sp. nov.2………………………………...…………....…………22
Taeniophallus miolepis (revalidada) nov. comb.…………………….…………28
Taeniophallus occipitalis……………………………………………………….35
Taeniophallus quadriocellatus………………………………...……………….43
Comparação morfológica entre as espécies...............................................................46
Agradecimentos...............................................................................................................48
Referências…………………………………………………………..……………........49
Apêndice 1……………………………………………………………………..….........55
4
Abstract
The Taeniophallus occipitalis group is currently composed for T. occipitalis and T.
quadriocellatus. Taeniophallus occipitalis occupies the largest geographic distribution
of any species in the genus, occurring in many South American countries and in most of
Brazil. While conducting a study of variation of T. occipitalis, we evidence the presence
of other taxa on this name. In this study we evaluate the taxonomic status of T.
occipitalis, revalidate Dromicus miolepis, and describe two new species for the T.
occipitalis group.
Key words: Xenodontinae, Echinantherini, taxonomy, new species, Taeniophallus,
Taeniophallus quadriocellatus, hemipenis, ultrastructure of scales, geographic distribution.
Resumo
O grupo de Taeniophallus occipitalis é atualmente composto por T. occipitalis e T.
quadriocellatus. Taeniophallus occipitalis apresenta a maior distribuição geográfica
entre as espécies do gênero, ocorrendo em muitos países Sul americanos e em quase
todo o Brasil. Analisando a variação de T. occipitalis, evidenciamos a presença de
outros táxons sob esse nome. Nesse estudo, nós avaliamos o status taxonômico de T.
occipitalis, revalidamos Dromicus miolepis e descrevemos duas novas espécies para
esse grupo de espécies.
Palavras-chave: Xenodontinae, Echinantherini, taxonomia, nova espécie, Taeniophallus,
Taeniophallus quadriocellatus, hemipênis, ultra-estrutura de escamas, distribuição
geográfica.
5
Introdução
As serpentes xenodontíneas do gênero Taeniophallus Cope são terrestres, de médio
porte e exclusivas da América do Sul ao leste dos Andes (Schargel et al. 2005; Santos-Jr
et al. 2008). Atualmente, Taeniophallus está representado por nove espécies, sendo que
oito podem ser divididas em três grupos de espécies (Taeniophallus nebularis Schargel,
Rivas & Myers é a única espécie que não pode ser alocada a um grupo):
• grupo de T. affinis: T. affinis (Günther), T. bilineatus (Fischer), T. persimilis
(Cope) e T. poecilopogon (Cope);
• grupo de T. brevirostris: T. brevirostris (Peters) e T. nicagus (Cope); e
• grupo de T. occipitalis: T. occipitalis (Jan) e T. quadriocellatus Santos-Jr,
Di-Bernaro & Lema.
Taeniophallus occipitalis é uma serpente que apresenta grande variação
cromática e ampla distribuição geográfica, ocorrendo em quase todo o Brasil, nordeste
do Peru, Bolívia, Paraguai, Argentina e Uruguai (Santos-Jr et al. 2008). Após a análise
de vários exemplares, incluindo o material tipo de T. occipitalis, constatamos a presença
de outros táxons confundidos com essa espécie. O presente trabalho tem como
objetivos, caracterizar o grupo de T. occipitalis, revalidar e descrever formalmente os
novos táxons, verificar a existência de dimorfismo sexual entre as espécies do grupo e
verificar a existência de caracteres morfométricos que auxiliem na distinção das
espécies.
Jan (1873) descreveu Enicognatus occipitalis (Figura 1) baseado em um
espécime procedente do Estado da Bahia, Brasil (Museu de História Natural de
Genebra) e outro com procedência Brasil (Museu de Zoologia da Universidade de
Hamburgo). Günther (1873) descreveu Dromicus (Lsygophis) wuchereri procedente do
Estado da Bahia, Brasil, e apresentou figuras do holótipo (BMNH 1947.1.5.70)
6
destacando a coloração da cabeça em vista ventral, dorsal e lateral. Boettger (1891)
descreveu Dromicus miolepis baseado em um espécime proveniente de Sorata na
Bolívia, que segundo Myers (1974) estaria provavelmente depositado no Museu de
Lübeck na Alemanha. Posteriormente, Boulenger (1894) sinonimizou Dromicus
miolepis a Enicognatus occipitalis e alocou a espécie no gênero Rhadinaea Cope.
Amaral (1930) passou a utilizar Rhadinaea occipitalis em Liophis Wagler e afirmou que
a espécie era encontrada nas zonas oriental, ocidental e meridional da América do Sul.
Myers (1974) considerou R. occipitalis membro do grupo sul americano R. brevirostris.
Di-Bernardo (1992) revalidou o gênero Echinanthera Cope incluindo nele as
espécies originalmente descritas como Enicognathus amoenus Jan, Natrix melanostigma
Wagler e Coluber undulatus Wied (consideradas Incertae sedis por Dixon 1980), e
todas as espécies pertencentes ao grupo brevirostris proposto por Myers (1974): R.
affinis, R. bilineata, R. brevirostris, R. occipitalis, R. persimilis e R. poecilopogon.
Myers & Cadle (1994) revalidaram Taeniophallus para acomodar Lygophis nicagus e as
espécies do grupo brevirostris (sensu Myers 1974) em discordância a proposta de Di-
Bernardo (1992). Schargel et al. (2005) propuseram o grupo de Taeniophallus
occipitalis para acomodar a espécie nominal. Posteriormente Santos-Jr et al. (2008)
descreveram T. quadriocellatus e hipotetizaram que T. occipitalis poderia representar
um complexo de espécies.
Material e Métodos
Abreviações das coleções consultadas e espécimes analisados estão listados no
Apêndice 1. Os espécimes foram sexados verificando a presença ou ausência de
hemipênis através de um corte longitudinal na região ventral da cauda. Os hemipênis
foram preparados de acordo com Pesantes (1994) e a terminologia seguiu Dowling &
7
Savage (1970) e Zaher (1999). Contagens das escamas ventrais e subcaudais seguiram
Dowling (1951) e Peters (1974), respectivamente. Fórmula dos escudos temporais
seguiu Myers (1974) com a adaptação de Santos-Jr et al. (2008). Variações bilaterais
foram reportadas como “direita/esquerda”. Medidas foram realizadas usando um
paquímetro digital (resolução de 0,1 mm), exceto o comprimento rostro-cloacal (CRC) e
o comprimento da cauda, que foram tomadas através de uma régua milimetrada.
Para a análise da ultra-estrutura das escamas dorsais as amostras foram
preparadas segundo D’Agostini et al. (2005) e foram fotografadas em Microscópio
Eletrônico de Varredura Philips modelo XL30. Foram analisadas somente escamas da
região mediano-vertebral do tronco com o objetivo de evitar erros de interpretação
devido a variações na ornamentação das escamas de diferentes partes do corpo (SR obs.
pess.). Para esse estudo foi fotografada apenas a porção mediana da escama. Para
descrever as ultra-estruturas consideramos as seguintes características: 1) formato das
bases das projeções espiniformes, 2) formato dos ápices das projeções espiniformes, 3)
formato e disposição das linhas transversais e 4) estruturação do substrato (Figura 2). A
nomenclatura e identificação das ultra-estruturas seguem Price (1982).
Sabe-se que determinadas partes do corpo de serpentes, como por exemplo, a
cabeça, cresce em taxas diferenciadas em jovens e em adultos (Forsman 1994; Burbrink
2001). Além disso, em muitas espécies o tamanho corpóreo de machos e fêmeas é
similar logo após o nascimento, no entanto, devido a taxas de crescimento diferenciadas,
apresentam dimorfismo sexual em estágios posteriores da vida (Shine 1990). Em função
do crescimento alométrico os filhotes foram excluídos das análises morfométricas. Com
o objetivo de separar indivíduos maduros (adultos) de imaturos (filhotes e subadultos),
analisamos as gônodas de 19 machos e 37 fêmeas de Taeniophallus sp. nov.1 (APSJ
obs. pess.; R.L. Balestrin com. pess.). Os resultados obtidos com essa série de dados
8
foram utilizados para toda a amostra analisada. Foram considerados maduros, os
machos que apresentam ductos deferentes enovelados e opacos (Shine 1988). O menor
macho maduro apresentou CRC igual a 204 mm (R.L. Balestrin com. pess.; exemplar
não utilizado nos testes estatísticos e caracterização da espécie). Sendo assim, todos os
machos com CRC igual ou maior que 204 mm foram considerados maduros no presente
estudo. Na amostra analisada, foram consideradas maduras todas as fêmeas que
apresentaram folículos vitelogênicos maiores que 6 mm (Balestrin & Di-Bernardo
2005). A menor fêmea com folículos maiores que 6 mm apresentou CRC igual 274 mm.
No presente estudo, todas as fêmeas com CRC igual ou maior que 274 mm foram
consideradas maduras.
A presença de dimorfismo sexual nos caracteres merísticos e morfométricos foi
verificada através de uma Análise de Variância (ANOVA). Foram analisados os
seguintes caracteres: número de escamas ventrais (VE), número de escamas subcaudais
(SC), comprimento rostro-cloacal (CRC) e comprimento relativo da cauda (razão entre
o comprimento da cauda e o CRC). Suposições de normalidade e homocedasticidade
foram avaliadas usando os testes de Kolmogorov-Smirnov e Levene, respectivamente.
As comparações morfológicas entre as espécies foram realizadas através de uma
ANOVA e uma Análise Discriminante (AD) método “forward stepwise”. Na análise
univariada, utilizamos os mesmos caracteres e critérios apresentados no teste de
dimorfismo sexual apresentado acima. Na violação dos pressupostos de normalidade
e/ou homocedasticidade foi utilizado o teste não paramétrico Kruskal-Wallis (Zar 1999).
Comparações entre pares de espécies foram realizadas com o teste de Tukey e Mann-
Whitney.
Antes de realizar a AD, todos os caracteres morfométricos foram log
tranformados (log10). Para remover o efeito do tamanho do corpo, foram realizadas
9
regressões lineares entre os caracteres log transformados e o CRC log transformado; os
resíduos obtidos nas regressões foram utilizados na AD (Burbrink 2001). Os espécimes
que não apresentaram todos os dados foram excluídos da análise. Foram utilizados 17
caracteres morfométricos nessa análise: comprimento da cauda (CCA; distância entre a
região posterior da escama cloacal até a extremidade posterior da escama terminal da
cauda), comprimento da cabeça (CCB; distância entre a região anterior do escudo rostral
até a articulação quadrado-mandibular), largura posterior da cabeça (LPCB; medida na
posição posterior aos olhos), largura anterior da cabeça (LACB; medida na posição das
narinas), altura posterior da cabeça (APCB; medida na posição posterior aos olhos),
altura anterior da cabeça (AACB; medida na posição das narinas), comprimento do
focinho (CFO; distância entre a extremidade anterior do escudo rostral à extremidade
anterior do olho), comprimento da órbita ocular (CO; distância entre a porção anterior e
a posterior do olho considerando o eixo horizontal), comprimento do escudo frontal
(CFR; distância entre a tangente da porção anterior à porção posterior do escudo
frontal), comprimento do escudo mental anterior (CMA; distância entre a tangente da
porção anterior à porção posterior do escudo mental anterior), comprimento do escudo
mental posterior (CMP; distância entre a tangente da porção anterior à porção posterior
do escudo mental posterior), comprimento do escudo parietal (CPA; distância da
tangente da porção anterior à porção posterior de um dos escudos parietais),
comprimento do escudo loreal (CLO; distância entre a tangente da porção anterior a
porção posterior do escudo loreal), altura do escudo loreal (ALO; distância entre as
extremidades superior e inferior do loreal), largura do escudo rostral (LRO; distância
entre as extremidades do rostral que margeiam a porção anterior da boca e contatam os
primeiros supralabiais) e altura do escudo rostral (ARO; distância entre a borda superior
e inferior do rostral).
10
Todas as análises foram realizadas usando Statistica 5.5 para Windows
(Statistica for Windows [computer program manual] StatSoft, Tulsa, OK 1999). O grau
de significância (P) para os testes estatísticos foi de 0,05.
No presente estudo, a delimitação das espécies foi realizada através de
características fenotípicas discretas. Populações com ao menos um caracter diagnóstico
foram tratadas como espécies distintas.
Resultados e Discussão
O grupo de Taeniophallus occipitalis
Diagnose. As espécies pertencentes ao grupo distinguem-se de todos os seus congêneres
pelo seguinte conjunto de caracteres: 1) padrão de coloração dorsal composto por
manchas anteriormente e pintas posteriormente (vs. padrão de coloração dorsal
composto por linhas longitudinais nunca com manchas e/ou pintas); 2) 15-15-15 ou 15-
15-13 fileiras de escamas dorsais (vs. 17-17-15 nas espécies do grupo de T. brevirostris,
17-17-17 nas espécies do grupo de T. affinis e 19-19-17 em T. nebularis); e 3)
hemipênis com um grande espinho medial interrompendo a porção inferior da área nua
sobre a face não sulcada (vs. ausência de grande espinho medial na face não sulcada do
hemipênis nas demais espécies de Taeniophallus).
Representantes. Taeniophallus sp. nov.1, Taeniphallus sp. nov.2, T. miolepis
(revalidada), T. occipitalis e T. quadriocellatus.
11
Taxonomia
Taeniophallus sp. nov.1
Rhadinaea occipitalis (partim), Boulenger 1894: 347.
Liophis occipitalis (partim), Amaral 1930: 89.
Rhadinaea occipitalis (partim), Myers 1974: 209.
Echinanthera occipitalis (partim), Di-Bernardo1992: 236.
Taeniophallus occipitalis (partim), Myers & Cadle 1994: 4.
Echinanthera occipitalis (partim), Santos-Jr & Lema 2004: 83.
Echinanthera aff. occipitalis (partim), Frota et al. 2005: 213, 219.
Taeniophallus occipitalis (partim), Schargel et al. 2005: 15; Santos-Jr et al. 2008: 419.
Holótipo. MCP 15393 (Figuras 3–5), fêmea adulta, procedente da Fazenda Novosares,
São Jerônimo, Rio Grande do Sul, Brasil, coletada em 19 de setembro de 2004 por L.H.
Cappellari e R.L. Balestrin.
Parátipos. CHUNB 11541, macho jovem, procedente de Palmas, Tocantins,
Brasil, coletado em 18 de dezembro de 1999 por A. Péres, Jr; CHUNB 20377, fêmea
adulta, procedente de Brasília, Distrito Federal, Brasil, coletada em 22 de novembro de
1999 por C. Nogueira; CHUNB 25725, fêmea adulta, procedente de Mineiros, Goiás,
Brasil, coletada em 02 de dezembro de 2001 por P. Valdujo; CHUNB 33920, macho
adulto, procedente da Serra do Cachimbo, Novo Progresso, Pará, Brasil, coletado no
período entre 14 de setembro e 07 outubro de 2003 por G. Colli; IBSP 183, macho
adulto, procedente de São Paulo, São Paulo, Brasil, coletado em agosto de 1913 por J.
Toledo; IBSP 10427, fêmea adulta, procedente de Jarinu, São Paulo, Brasil, coletada em
30 de abril de 1943 por J. Rodrigues; IBSP 17348, fêmea adulta, procedente de Ibaté,
São Paulo, Brasil, coletada em 31 de janeiro de 1958 por J. Leite; IBSP 27209, macho
12
adulto, procedente de Urânia, São Paulo, Brasil, coletado em 27 de maio de 1977 por
D.A. Pacheco; IBSP 41384, fêmea adulta, procedente de Guaratinguetá, São Paulo,
Brasil, coletada em 20 de outubro de 1977 por J. Sela; MCP 985, fêmea adulta,
procedente de Bento Gonçalves, Rio Grande do Sul, Brasil, coletada por M. Di-
Bernardo, data de coleta desconhecida; MCP 7581, macho adulto, procedente de Arroio
Teixeira, Rio Grande do Sul, Brasil, coletado em 17 de junho de 1997 por F.C. Quadros
e C.F. Richter; MCP 7987, macho adulto, procedente de Encruzilhada do Sul, Rio
Grande do Sul, Brasil, coletado em 17 de dezembro de 1997 por G.M.F. Pontes; MCP
8248, fêmea adulta, procedente da U.H.E. Serra da Mesa, Minaçú, Goiás, Brasil,
coletada em janeiro de 1997 por G.M.F. Pontes, R.B. Oliveira e F.C. Quadros; MNRJ
8004, fêmea adulta, procedente de Ipameri, Goiás, Brasil, coletado por J.C. Fleury, sem
dados de coleta; UFMT 1145, macho adulto, procedente de Cuiabá, Mato Grosso,
coletado em 17 de abril de 2004 por C. Strüssmann; UFMT 1151, macho adulto,
procedente da Serra do Amolar, Corumbá, Mato Grosso do Sul, Brasil, coletado em 20
de agosto de 2003 por V. Carvalho e R. Ribeiro; UFMT 1157, fêmea adulta, procedente
da Serra do Amolar, Corumbá, Mato Grosso do Sul, Brasil, coletada em 04 de
novembro de 2003 por R. Ribeiro e V. Carvalho; ZVC-R 5155, fêmea adulta,
procedente de Tambores, Pozo Hondo, Tacuarembó, Uruguai, coletada em 14 de abril
de 1995 por A. Olmos; ZVC-R 5279, fêmea adulta, procedente de Bajada de Pena,
Rivera, Uruguai, coletada em 27 de março de 1997 por S. Carreira; ZVC-R 5380,
macho adulto, procedente de Ruta 31, km 47, Salta, Uruguai, coletado em 07 de outubro
de 1995 por A. Olmos.
Diagnose. Taeniophallus sp. nov.1 distingue-se de todas as espécies do grupo de
T. occipitalis pela combinação dos seguintes caracteres: 1) linha clara látero-dorsal da
cabeça não fusionada na porção posterior dos parietais; 2) frontal de cor uniforme sem
13
mancha; 3) região mentoniana e escudos labiais imaculados ou com máculas pretas; 4)
região occipital sem ocelos brancos; 5) região nucal sem ocelos brancos; 6) presença,
raramente ausência, de uma linha escura ântero-lateral do tronco; 7) linhas escuras
ântero-laterais do tronco (uma em cada lado) interligadas ou não pelas primeiras
manchas dorsais em espécimes que apresentam máculas pretas na região mentoniana,
condição sempre ausente em espécimes sem máculas; 8) ultra-estrutura das escamas
dorsais com projeções espiniformes de tamanhos e formatos irregulares; 9) ultra-
estrutura das escamas dorsais com ápices das projeções espiniformes aplanados em
relação às suas bases; 10) pequenos espinhos no hemipênis distribuídos irregularmente
entre a fileira lateral de espinhos e a fileira de espinhos que bordeia a área nua na face
não sulcada; 11) 171–197 VE em fêmeas.
A nova espécie é distinta de Taeniophallus sp. nov.2 por apresentar linha clara
látero-dorsal da cabeça não fusionada na porção posterior dos parietais (vs. linha clara
fusionada na porção posterior dos parietais) e por apresentar o frontal de cor uniforme
sem mancha (vs. manchas claras presentes no escudo frontal). Distingue-se de T.
miolepis, T. occipitalis e T. quadriocellatus por apresentar a região mentoniana e
escudos labiais imaculados ou com máculas pretas (vs. região mentoniana escudos
labiais imaculados ou com diminutos pontos pretos, nunca com máculas pretas), por
apresentar a ultra-estrutura das escamas dorsais com projeções espiniformes de
tamanhos e disposição irregulares (vs. projeções espiniformes de tamanho e disposição
semelhantes). Adicionamente, Taeniophallus sp. nov. 1 distingue-se de T. miolepis e T.
quadriocellatus por apresentar a ultra-estrutura das escamas dorsais com ápices das
projeções espiniformes aplanados em relação às suas bases (vs. ápices das projeções
espiniformes proeminentes, destacados em relação às bases). Taeniophallus sp. nov.1
distingue-se ainda de T. miolepis por apresentar linhas escuras ântero-laterais do tronco
14
(uma em cada lado) interligadas ou não pelas primeiras manchas dorsais em espécimes
que apresentam máculas pretas na região mentoniana, condição sempre ausente em
espécimes sem máculas (vs. linhas escuras ântero-laterais do tronco raramente não
interligadas pelas primeiras manchas dorsais). Distingue-se ainda de T. occipitalis e T.
quadriocellatus pela ausência, raramente presença, de ocelos brancos na região occipital
(vs. ocelos sempre presentes) e pela presença de pequenos espinhos distribuídos
irregularmente entre a fileira lateral de espinhos e a fileira de espinhos que bordeia a
área nua na face não sulcada do hemipênis (vs. espinhos ausentes). A nova espécie pode
ainda ser diagnosticada de T. occipitalis pela presença, raramente ausência, de uma
linha escura ântero-lateral do tronco (vs. linha ausente) e por apresentar 171–197 VE em
fêmeas (vs. 160–170 VE). Distingue-se ainda de T. quadriocellatus pela ausência de
ocelos brancos na região nucal (vs. ocelos presentes).
Descrição do holótipo. Fêmea adulta; CRC 324 mm; CCA 109 mm; CCB 11,78
mm (3,70% do CRC); CFO 3,91 mm (33,48% do CCB); CO 2,38 mm; LRO 2,39 mm;
ARO 1,74 mm; CLO 1,12 mm; ALO 0,71 mm; CFR 4,08 mm; largura do FR 2,31 mm;
CPA 4,38 mm; comprimento do supraocular 3,50 mm. VE 183; SC 71; escama cloacal
dividida; supralabiais 8/8, 3–5/4–5 em contato com a órbita ocular; infralabiais 9/9, 1–
4/1–4 em contato com o mental anterior; pré-ocular 1/1; pós-oculares 2/2; temporais
2+2/2+2; fileiras de escamas dorsais 15-15-13; dentes maxilares (pré + pós-diastemais)
14+2/14+2.
Padrão de desenho coloração do holótipo em preservativo (álcool 70%).
Dorso da cabeça amarronzado, exceto onde não há extrato córneo que apresenta uma
coloração cinza; capuz cefálico se estende sobre o tronco até cinco escamas posterior
aos parietais; linha clara bordeada de preto sobre o canthus rostralis, se estendendo da
porção superior do rostral, passando sobre o olho, até a porção látero-posterior dos
15
parietais; pontos claros conspícuos sobre a margem anterior dos parietais, próximo à
sutura que os separa; linha preta sobre a porção superior dos sete primeiros supralabiais
se estendendo pela porção mediana do oitavo escudo supralabial; porção inferior dos
supralabiais, infralabiais e região mentoniana esbranquiçadas. Dorso do tronco
amarronzado, exceto onde não há extrato córneo que apresenta uma coloração cinza;
linha vertebral marrom presente ao longo de todo o tronco; região para-vertebral
marrom ocupando três fileiras de escamas dorsais; região anterior do tronco com três
manchas pretas; primeira mancha é alongada transversalmente e se estende até a sexta
fileira de escama dorsal em ambos os lados; após as primeiras manchas, está presente,
ao longo do corpo, na região vertebral, uma série de pequenas manchas pretas
arredadas, dispostas em duas linhas longitudinais que vão até o início da cauda; linha
cinza escura presente ântero-lateralmente sobre o tronco, entre a terceira e quarta fileira
de escamas dorsais, sendo mais perceptível no primeiro terço (Figura 3 B). Ventre
creme, com as bordas laterais de cada escama ventral com pequenas pintas pretas, uma
em cada lado da escama, que se interligam formando uma linha preta ao longo do ventre
até a ponta cauda. Cauda com a mesma coloração do dorso, ventralmente e dorsalmente,
com uma conspícua linha escura médio-dorsal.
Coloração do holótipo em vida (Figura 5). Dorsalmente a cabeça é marrom
escura; região inferior dos escudos labiais e região mentoniana são homogeneamente
esbranquiçadas, exceto por pequenas manchas amarelo esbranquiçadas arredondas nos
escudos supralabiais (essas manchas não são perceptíveis no espécime preservado). O
dorso é marrom claro, com tons mais escuros nas linhas (vertebral e ântero-lateral),
manchas e na região para-vertebral. O ventre é amarelo claro, exceto pelas pintas pretas
nas bordas laterais das ventrais. A cauda é da mesma cor do tronco, dorsalmente e
ventralmente.
16
Variação. Maior macho com CRC 429 mm e CCA 128+n mm (cauda mutilada);
maior fêmea com CRC 511 mm e CCA 144 mm; a razão CCA/CRC variou de 0,32–
0,43 (
x
= 0,37 ± 0,02; n = 70) em machos e 0,25–0,38 (
x
= 0,32 ± 0,02; n = 108) em
fêmeas. VE 178–191 (
x
= 177,37 ± 4,70; n = 112) em machos e 171–197 (
x
= 182,80
± 4,79; n = 133) em fêmeas; SC 75–84 (
x
= 75,38 ± 3,90, n = 87) em machos e 55–80
(
x
= 79,03 ± 4,24; n = 117) em fêmeas; supralabiais 8/8 (n = 185), 7/8 (n = 4), 8/7 (n =
3), 8/9 (n = 2), 9/8 (n = 2), 7/7 (n = 1), 9/9 (n = 1) e 7/7 (n = 1); supralabiais em contato
com a órbita ocular 3–5/3–5 (n = 183), 3–4/3–5 (n = 5), 3–5/3–4 (n = 2), 4–5/3–5 (n =
2), 4–7/3–5 (n = 2), 3–4/3–4 (n = 1), 4–5/4–5 (n = 1), 3–5/2–4 (n = 1), 3–5/4–5 (n = 1) e
3–5/4–7 (n = 1); infralabiais 9/9 (n = 178), 10/10 (n = 3), 8/8 (n = 3), 9/8 (n = 3), 10/9 (n
= 2), 7/8 (n = 2), 8/9 (n = 1), 9/10 (n = 2) e 9/11 (n = 1); infralabiais em contato com o
mental anterior 1–4/1–4 (n = 188), 1–4/1–5 (n = 4), 1–3/1–3 (n = 2), 1–5/1–5 (n = 2), 1–
5/1–4 (n = 2) e 1–3/1–4 (n = 1); pré-ocular 1/1 (n = 204); pós-ocular 2/2 (n = 204);
temporais no lado direito 1+2 (n = 112), 2+2 (n = 64), 2+1+2 (n = 17), 1+1+2 (n = 15),
2+2+2 (n = 4), 1+2+2 (n = 3), 1+1 (n = 2), 2+3 (n = 2), 1+
1
2
(n = 2), 1+2+3 (n = 2) e
2+2+3 (n = 2); temporais no lado esquerdo 1+2 (n = 137), 2+2 (n = 51), 1+
1
2
(n = 5),
1+1+2 (n = 14), 2+1+2 (n = 9), 2+1+2 (n = 7), 1+2+2 (n = 3), 2+2+2 (n = 2), 2+2+3 (n
= 2), 1+2+3 (n = 1), 1+1+3 (n = 1), 2+1+3 (n = 1), 2+
1
2
(n = 1), 2+
2
1
(n = 1); fileiras de
escamas dorsais 15-15-13 (n = 144), 15-15-15 (n = 44), 15-15-14 (n = 5), 17-15-15 (n =
2), 15-14-13 (n = 1), 13-15-13 (n = 1), 14-15-11 (n = 1), 17-15-13 (n = 1); dentes
maxilares (pré + pós-diastemais) no lado direito 11+2 (n = 2), 12+2 (n = 19), 13+2 (n =
63), 14+2 (n = 15) e 15+2 (n = 2); dentes maxilares (pré + pós-diastemais) no lado
esquerdo 11+2 (n = 1), 12+2 (n = 22), 13+2 (n = 61), 13+3 (n = 1), 14+2 (n = 16) e 15
+2 (n = 3).
17
Taeniophallus sp. nov.1 apresenta uma grande variação cromática,
principalmente no padrão de manchas, pintas e linhas (ver também Tabela 2). Escudos
labiais e região mentoniana podem ou não apresentar máculas pretas; essas máculas
podem ser em menor número e pouco perceptíveis em alguns espécimes e em grande
quantidade e fortemente melânicas em outros (Figura 6 A–D; ver também a seção
Comentários abaixo). Pontos claros na porção anterior dos parietais, próximo à sutura
que os separa, podem ser conspícuos, inconspícuos ou ausentes. Linha clara sobre o
canthus rostralis pode ser longa terminando na porção posterior dos parietais em um
ocelo (Figura 6 A–C), longa terminando na porção posterior dos parietais, no entanto
sem ocelos (Figura 6 D) ou curta terminando logo após o olho no início no parietal.
Alguns espécimes apresentam os ocelos na região occipital isolados da linha clara do
canthus rostralis como em T. occipitalis e T. quadriocellatus (e.g. IBSP 184, IBSP
8857, FML 11138; ver também Figura 48 inferior em Myers 1974: 210); nesses casos,
esses espécimes são facilmente distinguíveis de T. occipitalis por apresentarem, entre
outros caracteres, máculas na região mentoniana e linha na região ántero-lateral do
tronco. Manchas no início do tronco podem ser largas em forma de colar (Figura 7 A)
podendo tocar a linha escura ântero-lateral do tronco; arredondadas, grandes e/ou
pequenas (Figura 7 B, E e F); ou de formas irregulares (Figura 7 C e D); em alguns
espécimes essas manchas podem ser interligadas longitudinalmente formando uma linha
ondulada (Figura 7 D). Região lateral do ventre, bordas laterais das escamas ventrais,
pode ou não apresentar a mesma coloração da região para-vertebral (Figura 8 A e B,
respectivamente); bordas das escamas ventrais apresentam pontos pretos conspícuos
(Figura 8 A); às vezes esses “pontos” são alongados e interligados formando uma
contínua linha ao longo da região ventral (Figura 8 B); alguns espécimes (e.g. IBSP
32117) não apresentam pontos isolados e/ou unidos formando uma linha nas bordas das
18
ventrais na porção posterior do ventre, presente apenas na porção anterior. Alguns
padrões de coloração de espécimes vivos estão apresentados na Figura 9 A–C.
Hemipênis (n = 5) (Figura 10). Órgão simples; unicapitado; sulco espermático
dividido, com os ramos estendendo-se centrolinearmente até o ápice do órgão; base do
capitulum tem espinhos pequenos e cálices papilados pequenos que aumentam de
tamanho gradativamente em direção ao ápice do lobo; região intrasulcar com papilas
concentradas na porção distal; região basal do corpo ornamentada por diminutos
espinhos na face sulcada; região lateral do órgão com uma fileira lateral de espinhos que
vai desde a borda do capitulum, na face não sulcada, e estende-se em direção a face
sulcada; região mediana do corpo na face não sulcada com uma área nua “inter-
espinhal” bordeada por uma fileira de grandes espinhos, uma de cada lado; grande
espinho conspícuo na porção inferior da área nua “inter-espinhal” na face não sulcada;
abaixo do grande espinho há uma fileira transversal de grandes espinhos; pequenos
espinhos distribuídos irregularmente entre a fileira lateral e a fileira que contorna a área
nua da face não sulcada.
Ultra-estrutura das escamas dorsais (Figura 11 A). Porção mediana da
escama de Taeniophallus sp. nov.1, assim como a das demais espécies analisadas para
essa estrutura, apresenta o padrão equinado (=Echinate sensu Price 1982), que é
caracterizado por apresentar projeções espiniformes de formas e tamanhos diversos,
unidas pelas bases em linhas transversais que se distinguem pela disposição e
uniformidade. Ornamentação da porção mediana da escama de Taeniophallus sp. nov.1
composta por projeções espiniformes de bases pouco alargadas, ápices arredondados e
tamanhos irregulares; projeções espiniformes se interligam pelas bases em linhas
transversais que formam pequenas alças; linhas transversais são afastadas entre si,
exceto em alguns pontos em que as projeções espiniformes maiores se sobrepõem,
19
formando linhas longitudinais não proeminentes, mas bem perceptíveis; substrato da
região mediana vermiculado, que se caracteriza por apresentar sulcos delicados e de
pequena extensão.
Etimologia. O epíteto específico é em homenagem à família Balestrin (José
Carlos Balestrin, Cleuza Lucchesi Balestrin e Rafael Lucchesi Balestrin), pela amizade
e apoio dado ao primeiro autor durante o desenvolvimento desse estudo.
Distribuição geográfica. Espécie com ampla distribuição, ocorrendo na
Argentina, Bolívia, Paraguai, Uruguai e em vários Estados do Brasil (Amazonas, Pará,
Rondônia, Tocantins, Piauí, Bahia, Mato Grosso, Goiás, Distrito Federal, Mato Grosso
do Sul, Minas Gerais, São Paulo, Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul) (Figura
12). Taeniophallus sp. nov.1 ocorre em vários ambientes fitogeográficos diferentes:
Cerrado, Pantanal, Savana Uruguaia (incluindo campos de cima da Serra), Chaco,
savanas amazônicas e florestas secas sazonais do Brasil e do sul da Bolívia.
Comentários. Taeniophallus sp. nov.1 apresenta variação geográfica na
coloração ventral da cabeça (Figura 6 A–D), onde podemos distinguir dois morfos:
morfo 1) espécimes com a região inferior dos supralabiais, infralabiais e escudos da
região mentoniana imaculados; alguns espécimes apresentam em vida pequenas
manchas amareladas que ficam, algumas vezes, imperceptíveis em espécimes
preservados; morfo 2) espécimes com a região inferior dos supralabiais, infralabiais e
escudos da região mentoniana com máculas pretas em pouca ou muita quantidade,
pequenas ou grandes, podendo ser fracas (inconspícuas) ou fortemente melânicas.
Taeniophallus sp. nov.1 também apresentam variação no tamanho das primeiras
manchas do início do tronco (Figura 7). Em espécimes mais setentrionais as manchas do
tronco são variáveis, podendo ser pequenas e arredondadas, de formas irregulares e
alongadas transversalmente em forma de colar. Por outro lado, em espécimes
20
meridionais essas manchas nunca são alongadas transversalmente em forma de colar,
predominando manchas pequenas arredondas ou levemente elipsoidais.
O morfo 1 é encontrado no leste do Estado de São Paulo, região Sul do Brasil,
Uruguai, leste da Argentina à aproximadamente 33º S e com alguns registros isolados
no Brasil central (Chapada dos Guimarães no Mato Grosso) e na região central da Bahia
(Morro do Chapéu). O morfo 2 é comum na região fitogeográfica do Cerrado, ocorrendo
também de forma disjunta em enclaves amazônicos, como por exemplo, Serra do
Cachimbo e Santarém, no Pará, e Humaitá, no Amazonas. Ocorre ainda no Paraguai,
Argentina e Bolívia e no sul do Brasil. O leste do Estado de São Paulo é uma área
comum aos dois morfos. Nessa região, assim como em algumas poucas localidades do
sul do Brasil, é comum encontrar espécimes com máculas muito fracas, às vezes quase
imperceptíveis.
Variação na coloração, também é observada em outras espécies de
Taeniophallus, como por exemplo, T. affinis e T. bilineatus (Di-Bernardo & Lema 1988,
1991, respectivamente). Di-Bernardo & Lema (1988), descreveram a variação
geográfica apresentada por T. affinis, onde observaram que espécimes mais meridionais
apresentam máculas mais intensas em relação aos espécimes setentrionais, o inverso do
observado em Taeniophallus sp. nov.1.
Encontramos diferenças significativas entre os dois morfos de Taeniophallus sp.
nov.1 no número de VE em fêmeas (F
1,129
= 14,18; P < 0,001), no número de SC em
machos (F
1,83
= 14,13; P < 0,001) e em fêmeas (F
1,115
= 17,72; P < 0,001) e no
CCA/CRC em fêmeas (F
1,103
= 15,14; P < 0,001). Diferença não significativa (P > 0,05)
foi encontrada no número de VE e CCA/CRC em machos e no CRC em ambos os
sexos. Há um decréscimo significativo, em sentido norte-sul, no número de SC em
ambos os sexos (machos: F
1,79
= 27,78; P < 0,001; fêmeas: F
1,104
= 15,45; P < 0,001) e
21
no CCA/CRC em fêmeas (F
1,93
= 12,80; P < 0,001) evidenciando variação clinal nesses
caracteres (Figura 13). Foi observada diferença não significativa (P > 0,05) na regressão
entre a latitude e o número de VE e CRC em machos e fêmeas e CCA/CRC em machos.
Alguns espécimes de Taeniophallus sp. nov.1 foram registrados simpatricamente
com Taeniophallus sp. nov.2 no noroeste da Argentina e com T. quadriocellatus na
região de Humaitá no Estado brasileiro do Amazonas (Figura 12). Segundo Cei (1993),
a região onde Taeniophallus sp. nov.2 ocorre é composta por uma vegetação formada
por bosques subtropicais com um alto índice de precipitação. Essa ecorregião foi
considerada por Olson et al. (2001) como Yungas e apresenta uma área de transição
com as savanas do Chaco Seco no leste (WWF 2001). A maioria da amostra de
Taeniophallus sp. nov.1 é procedente do Cerrado e Pantanal brasileiro e da Savana
Uruguaia no sul do Brasil e norte do Uruguai; a espécie ocorre também em enclaves de
savana na Amazônia brasileira (Humaitá no Amazonas; Pimenta Bueno em Rondônia; e
Novo Progresso, Santarém e norte de Oriximiná no Pará) (ver Figura 12). Exceto pelos
registros nos Yungas no noroeste da Argentina, Taeniophallus sp. nov.1 ocorre
predominante em ambientes fitogeográficos com vegetação aberta diferentemente das
demais espécies do grupo que são predominantemente de ambientes florestados.
Como apresentado acima, Taeniophallus sp. nov.1 apresenta variação na
coloração, nas contagens das escamas e medidas do corpo, onde pode ser distinguido
pelos menos dois morfos. Esses morfos estão geograficamente distribuídos com alguns
pontos de sobreposição. Nenhuma outra diferença, além das já citadas, foi encontrada
entre os dois morfos de Taeniophallus sp. nov.1 (e.g. morfologia hemipeniana,
ornamentação das escamas dorsais). Além disso, a presença de um decréscimo no
número de SC em ambos os sexos e no CCA/CRC em fêmeas em função da latitude,
indica uma variação clinal para esses caracteres. Nesse estudo resolvemos tomar uma
22
postura mais conservativa, deixando Taeniophallus sp. nov. 1 como polimórfica ao
invés de apresentá-la como duas espécies distintas; pelo menos até que novas
evidências, como por exemplo, análises moleculares e filogenéticas, possam testar essa
hipótese.
Taeniophallus sp. nov.2
Echinanthera occipitalis (partim), Cacivio 1999: 81– 87; Santos-Jr & Lema 2004: 83.
Echinanthera aff. occipitalis (partim), Frota et al. 2005: 213, 219.
Taeniophallus occipitalis (partim), Schargel et al. 2005: 15; Santos-Jr et al. 2008: 419.
Holótipo. FML 01998 (Figuras 14 e 15), fêmea adulta, procedente de Sierra de Medina,
Departamento del Burruyacú, Tucumán, Argentina, coletada em 22 de julho de 1989 por
O. Pagaburo.
Parátipos. FML 954, macho adulto, procedente de San Javier, Yerba Buena,
Argentina, coletado em 01 de abril de 1955 por R. Golbach; FML 1010, fêmea jovem,
procedente de San Miguel del Tucumán, Capital, Tucumán, Argentina, coletada em 01
de abril de 1977 por Z. Ajmat; FML 1173, macho adulto, procedente de San Pablo,
Famaillá, Tucumán, Argentina, coletado em 01 de janeiro de 1980 por O. Pagaburo;
FML 1245, macho jovem, procedente de Sierra de Metán, Metán, Salta, Argentina,
coletado em 17 de novembro de 1980 por O. Pagaburo; FML 1289, fêmea adulta,
procedente de Los Toldos, Santa Victoria, Salta, Argentina, coletada em 21 de setembro
de 1981 por E. Teran; FML 1325, macho adulto, procedente de Parque Nacional El Rey,
Anta, Salta, Argentina, coletado em novembro de 1980 por G. Schrocchi; FML 1593,
fêmea jovem, procedente de San Felipe, Famaillá, Tucumán, Argentina, coletada por C.
Navarro, data de coleta desconhecida; FML 2050, macho jovem, procedente de San
23
Pablo, Famaillá, Tucumán, Argentina, coletado em 01 de junho de 1990 por J. Robles;
FML 2224, fêmea adulta, procedente de San Miguel del Tucumán, Capital, Tucumán,
Argentina, coletada em 24 de dezembro de 1991 por L. Andrada; FML 2377, macho
jovem, procedente de Yerba Buena, Yerba Buena, Tucumán, Argentina, coletado em 09
de fevereiro de 1993, coletor desconhecido; FML 2703, macho adulto, procedente de
San Miguel del Tucumán, Capital, Tucumán, Argentina, coletado em 07 de maio de
1997 por J. A. Caro; MNHNP 5188, fêmea adulta, procedente de Boquerón, Paraguai,
data de coleta e coletor desconhecidos; MNRJ 8720, fêmea adulta, procedente de El
Corte, Yerba Buena, Tucumán, Argentina, coletada em 23 de abril de 1989, colector
desconhecido; ZMH 8317, fêmea adulta, procedente do Rio Beni, Bolívia, coletada em
08 de maio de 1908 por C. Bock.
Diagnose. Taeniophallus sp. nov.2 distingue-se de todas as espécies do grupo
pela seguinte combinação de caracteres: 1) linha clara látero-dorsal da cabeça fusionada
na região posterior dos parietais; 2) manchas claras nas bordas externas e/ou interior do
escudo frontal; 3) região mentoniana e escudos labiais com máculas pretas; 4) ausência
de um par de ocelos brancos na região occipital; 5) ausência de um par de ocelos
brancos na região nucal; 6) presença de uma linha escura ântero-lateral no tronco; 7)
pequenos espinhos no hemipênis distribuídos irregularmente entre a fileira lateral de
espinhos e a fileira de espinhos que bordeia a área nua na face não sulcada; 8) 177–194
VE em machos e 182–195 em fêmeas.
A nova espécie distingue-se de todas as espécies do grupo por apresentar linha
clara látero-dorsal da cabeça fusionada na porção posterior dos parietais (vs. linha clara
não fusionada na porção posterior dos parietais) e pela presença de um par de manchas
claras nas bordas externas e/ou interior do escudo frontal (vs. manchas no frontal
ausentes). Adicionalmente, Taeniophallus sp. nov.2 distingue-se de T. occipitalis, T.
24
quadriocellatus e T. miolepis por apresentar a região mentoniana e escudos labiais com
máculas pretas (vs. região mentoniana escudos labiais imaculados ou com diminutos
pontos pretos, nunca com máculas pretas). A nova espécie pode ainda ser distinta de T.
occipitalis e T. quadriocellatus pela ausência de um par de ocelos brancos na região
occipital (vs. ocelos presentes) e pela presença de pequenos espinhos distribuídos
irregularmente entre a fileira lateral de espinhos e a fileira de espinhos que bordeia a
área nua na face não sulcada do hemipênis (vs. espinhos ausentes). A nova espécie pode
ainda ser distinta de T. occipitalis pela presença de uma linha escura ântero-lateral no
tronco (vs. linha ausente) e por apresentar 177–194 VE em machos e 182–195 VE em
fêmeas (vs. 158–172 e 160–170 VE, respectivamente). Distingue-se ainda de T.
quadriocellatus pela ausência de um par de ocelos brancos na região nucal (vs. ocelos
presentes).
Descrição do holótipo. Fêmea adulta; CRC 379 mm; CCA 112 mm; CCB 12,23
mm (3,31% do CRC); CFO 3,77 mm (30,8% do CCB); CO 2,78 mm; LRO 2,38 mm;
ARO 1,77 mm; CLO 1,05 mm; ALO 0,78 mm; CFR 4,13 mm; largura do FR 2,45 mm;
CPA 4,87 mm; comprimento do supraocular 3,27 mm. VE 195; SC 77; escama cloacal
dividida; supralabiais 8/8, 3–5/3–5 em contato com a órbita ocular; infralabiais 10/9, 1–
4/1–4 em contato com o mental anterior; pré-ocular 1/1; pós-oculares 2/2; temporais
2+2/1+
1
2
(ocorre ázigo no temporal anterior direito e esquerdo); fileiras de escamas
dorsais 15-15-15; dentes maxilares (pré + pós-diastemais) 14+2/14+2.
Padrão de desenho coloração do holótipo em preservativo (álcool 70%).
Dorso da cabeça cinza escura devido a perda de extrato córneo; capuz cefálico se
estende sobre o tronco até quatro escamas posterior aos parietais; linha clara bordeada
com preto sobre o canthus rostralis se estendendo da porção superior do rostral,
passando sobre o olho até a extremidade posterior dos parietais onde se sutura, dando
25
uma volta completa sobre o dorso da cabeça; pontos claros conspícuos sobre a margem
anterior dos parietais, próximo à sutura que os separa; par de ocelos entre o frontal e os
supraoculares; faixa escura sobre a porção superior dos seis primeiros supralabiais
estendendo-se pela porção mediana do sétimo e oitavo escudo supralabial; porção
inferior dos supralabiais, infralabiais e região mentoniana são esbranquiçadas e com
pequenas e fracas manchas pretas. Dorso do tronco acinzentado, provavelmente devido
à perda do extrato córneo, com uma linha vertebral cinza escura visível a partir do meio
do tronco; início da região vertebral com três manchas elípticas cinza escuras dispostas
em forma de um colar e estendem-se transversalmente até a sexta fileira de escama
dorsal no lado direito e até a quinta no lado esquerdo; após as primeiras manchas ovais,
está presente, ao longo do corpo, na região vertebral, uma série de pequenas manchas
cinza escuro dispostas em duas linhas longitudinais; linha cinza escura está presente
ântero-lateralmente ao longo do tronco, entre a terceira e quarta fileira de escamas
dorsais, sendo mais perceptível no primeiro terço. Ventre creme com região lateral com
a mesma coloração da região para-vertebral; bordas laterais de cada escama ventral há
duas pequenas manchas pretas, uma em cada lado da escama; essas manchas são
alongadas e interligadas formando uma linha da metade do corpo até a ponta da cauda.
Cauda com a mesma coloração do dorso, ventralmente e dorsalmente, com uma
conspícua linha médio-dorsal.
Variação. Maior macho CRC 354 mm; maior fêmea CRC 358 mm; a razão
CCA/CRC variou de 0,30–0,38 (
x
= 0,34 ± 0,03; n = 7) em machos e 0,30–0,39 (
x
=
0,34 ± 0,03; n = 4) em fêmeas. VE 177–194 (
x
= 187,29 ± 7,80; n = 7) em machos e
182–192 (
x
= 188,17 ± 4,89; n = 7) em fêmeas; SC 72–84 (
x
= 82,50 ± 5,21, n = 7)
em machos e 77–77 (
x
= 72,00 ± 7,17; n = 4) em fêmeas; supralabiais 8/8 (n = 14);
supralabiais em contato com a órbita ocular 3–5/3–5 (n = 14); infralabiais 9/9 (n = 11),
26
8/8 (n = 2) e 8/9 (n = 1); infralabiais em contato com o mental anterior 1–4/1–4 (n = 13)
e 1–3/1–3 (n = 1); pré-ocular 1/1 (n = 14); pós-ocular 2/2 (n = 14); temporais no lado
direito 1+2 (n = 5), 2+2 (n = 6), 2+1+2 (n = 1), 1+
1
2
(n = 1) e 2+
1
2
(n = 1); temporais no
lado esquerdo 1+2 (n = 8), 2+2 (n = 3), 2+2+2 (n = 1), 1+
1
2
(n = 1) e 2+
2
1
(n = 1);
fileiras de escamas dorsais 15-15-13 (n = 10), 15-15-15 (n = 2) e 15-15-12 (n = 1);
dentes maxilares (pré + pós-diastemais) direito 14+2 (n = 7), 13+2 (n = 3) e 15+2 (n =
1).
Padrão geral de coloração dos parátipos em preservativo é o mesmo do holótipo,
com variações no padrão de manchas dorsais, linha clara sobre o dorso da cabeça,
manchas no escudo frontal e padrão de coloração ventral. Manchas da região inferior
dos supralabiais, infralabiais e região mentoniana podem ser fortemente melanizadas
(e.g. FML 1289-1) ou podem ser fracas e inconspícuas. Em alguns espécimes (e.g. FML
954, 1245) as primeiras manchas dorsais são alongadas transversalmente em forma de
colar e tocam a linha ântero-lateral do início do tronco. Manchas claras presentes no
escudo frontal podem ser arredondadas como no holótipo (Figura 15 A), levemente
alongadas formando duas pequenas linhas inclinadas em cada lado do frontal ou ainda
em forma de “V”; no espécime MNHNP 5188 essas manchas não são perceptíveis. Em
quatro espécimes filhotes (FML 1010, 1281, 1593, 2377) a linha clara do dorso da
cabeça não é completamente fechada na porção posterior dos parietais. Essa variação
pode estar relacionada com variação ontogenética (ver comentário abaixo). Bordas das
escamas ventrais podem apresentar pontos pretos arredondados ou linhas finas bem
evidentes ou não, semelhante ao observado em Taeniophallus sp. nov.1. Em quatro
espécimes filhotes a linha clara que rodeia a cabeça não é completamente fechada na
altura da sutura do parietal posteriormente. No entanto, eles apresentam as manchas no
frontal como todos os demais da amostra. Essa variação pode ser uma variação
27
ontogenética podendo a linha clara do dorso da cabeça se interligar na medida em que o
espécime se desenvolve.
Em vida (descrição baseada na foto apresentada na Figura 9), Taeniophallus sp.
nov.2 apresenta coloração dorsal da cabeça marrom escura com a região inferior dos
escudos supralabiais homogeneamente esbranquiçadas, exceto por pequenas manchas
pretas. Dorso marrom avermelhado, com tons mais escuros na linha ântero-lateral do
início do tronco e manchas dorsais. Ventre amarelo claro.
Hemipênis. Morfologia geral do hemipênis é semelhante à Taeniophallus sp.
nov.1. Cacivio et al. (1999: 82–84, Figuras 1 e 2) descreveram e ilustraram o hemipênis
do espécime FML 01325.
Etimologia. O epíteto específico é um adjetivo em Latim, em alusão a linha
clara bordeada de preto sobre a região dorsal da cabeça que lembra uma coroa.
Distribuição geográfica. Ocorre no noroeste da Argentina, norte do Paraguai e
Bolívia (Figura 12). Na Argentina e na Bolívia Taeniophallus sp. nov.2 ocorre na
ecorregião Yungas, uma estreita faixa de floresta úmida de montanha, cercada pelo
Chaco Seco. A elevação nessa região varia de 800 m (nos morros) a 2.500 m, podendo
alcançar 3.100 m em picos isolados; apresenta um clima quente e úmido com mais de
2.500 mm de chuva por ano (WWF 2001). O único registro no Paraguai está localizado
dentro do Chaco seco.
Comentários. Na argentina Taeniophallus sp. nov.2 ocorre nos departamento de
Salta e Tucumán. No sul de Tucumán, Taeniophallus sp. nov.2 é encontrada em
simpatria com Taeniophallus sp. nov.1, sendo esses os registros mais ao oeste da
segunda espécie. O registro mais ao leste de Taeniophallus sp. nov.2 é Boquerón no
norte do Paraguai, dentro do Chaco seco, indicando que a espécie pode ocorrer tanto em
ambientes abertos (Chaco), quanto em ambientes florestados (Yungas). O registro mais
28
ao norte de Taeniophallus sp. nov.2 (ZMH 8317) é Rio Beni na Bolívia. Apesar de não
representar uma localidade precisa, o Rio Beni, que nasce nas cordilheiras dos Andes e
deságua no Rio Madeira, corre por uma grande parte nas Yungas boliviana nos
departamentos de Cochabamba e La Paz. É provável que o espécime ZMH 8317 seja
proveniente dessa região, uma vez que, a maioria dos espécimes de Taeniophallus sp.
nov.2 são de áreas florestadas e montanhosas.
Taeniophallus miolepis (Boettger, 1891) revalidada nov. comb.
Dromicus miolepis Boettger 1891: 345, 346. Localidade tipo: Sorata, Bolivia. [holótipo
perdido].
Rhadinaea occipitalis (partim), Boulenger 1894: 347.
Liophis occipitalis (partim), Amaral 1930: 89.
Rhadinaea occipitalis (partim), Myers 1974: 209.
Echinanthera occipitalis (partim), Di-Bernardo1992: 236.
Taeniophallus occipitalis (partim), Myers & Cadle 1994: 4.
Echinanthera occipitalis (partim), Santos-Jr & Lema 2004: 83.
Echinanthera aff. occipitalis (partim), Frota et al. 2005: 213, 219.
Taeniophallus occipitalis (partim), Schargel et al. 2005: 15; Santos-Jr et al. 2008: 419.
Neótipo (designado aqui). MZUSP 11324 (Figuras 16 e 17), fêmea adulta, procedente
de Juruena, Mato Grosso, Brasil, coletada no período entre 07 e 19 de junho de 1997
por M. T. Rodrigues.
Diagnose. Distingue-se das demais espécies do grupo pela combinação dos
seguintes caracteres: 1) região mentoniana e escudos labiais imaculados ou com poucos
e diminutos pontos pretos; 2) ultra-estrutura das escamas dorsais com projeções
29
espiniformes de tamanhos e formatos regulares; 3) ultra-estrutura das escamas dorsais
com ápices das projeções espiniformes proeminentes, destacados em relação às suas
bases; 4) linha clara bordeada de preto que passa pelo canthus rostralis e dorso da
cabeça não fusionada na região posterior dos parietais; 5) frontal de cor uniforme sem
mancha; 6) ausência de um par de ocelos brancos na região occipital; 7) linha escura
ântero-lateral do tronco; 8) linhas escuras ântero-laterais do tronco (uma em cada lado)
raramente não interligadas pelas primeiras manchas dorsais; 9) ausência de um par de
ocelos brancos na região anterior do tronco; e 10) 173–181 VE em machos e 173–194
VE em fêmeas.
Taeniophallus miolepis distingue-se de Taeniophallus sp. nov.2. e T. occipitalis
por apresentar região mentoniana e escudos labiais imaculados ou com poucos e
diminutos pontos pretos, nunca com máculas pretas (vs. região mentoniana e escudos
labiais com máculas pretas em Taeniophallus sp. nov.2 e com vários e diminutos pontos
pretos em T. occipitalis). Distingue-se de Taeniophallus sp. nov.1 e T. occipitalis por
apresentar a ultra-estrutura das escamas dorsais com os ápices das projeções
espiniformes proeminentes, destacados em relação às suas bases (vs. ápices das
projeções espiniformes aplanados em relação às suas bases). Adicionalmente, T.
miolepis pode ser distinta de Taeniophallus sp. nov.1 por apresentar a ultra-estrutura das
escamas dorsais com projeções espiniformes das escamas dorsais de tamanho e formato
regulares (vs. projeções espiniformes de tamanhos e formatos irregulares). T. miolepis
distingue-se de T. occipitalis por apresentar uma linha escura ântero-lateral do tronco
(vs. linha ausente) e por apresentar 173–181 VE em machos e 173–194 VE em fêmeas
(vs. 158–172 e 160–170 VE, respectivamente). Taeniophallus miolepis pode ainda ser
diagnosticada de Taeniophallus sp. nov.2 por apresentar a linha clara bordeada de preto
que passa pelo canthus rostralis e dorso da cabeça não fusionada na região posterior dos
30
parietais (vs. linha clara fusionada na região posterior dos parietais) e por apresentar o
frontal de cor uniforme sem mancha (vs. manchas claras presentes no escudo frontal).
Taeniophallus miolepis distingue-se de T. occipitalis e T. quadriocellatus pela ausência
de um par de ocelos brancos na região occipital (vs. ocelos presentes na região
occipital). Distingue-se ainda de Taeniophallus quadriocellatus pela ausência de um par
de ocelos brancos na região anterior do tronco (vs. ocelos presentes na região anterior
do tronco).
Descrição do neótipo. Fêmea adulta; CRC 325 mm; CCA 115 mm; CCB 11,94
mm (3,77% do CRC); CFO 3,55 mm (29,73% do CCB); CO 2,77 mm; LRO 2,43 mm;
ARO 1,93 mm; CLO 0,94 mm; ALO 0,87 mm; CFR 4,34 mm; largura do FR 2,45 mm;
CPA 4,87 mm; comprimento do supraocular 3,77 mm. VE 192; SC 79; escama cloacal
dividida; supralabiais 8/8, 3–5/3–5 em contato com o olho, ázigo entre o quinto e sexto
escudos labiais no lado direito e esquerdo e entre o segundo e terceiro labiais no lado
esquerdo; infralabiais 10/10, 1–5/1–5 em contato com o mental anterior; pré-ocular 1/1;
pós-oculares 2/2; temporais 2+
2
1
/2+2+2; escamas dorsais 15-15-15; dentes maxilares
(pré + pós-diastemais) 15+2/15+2.
Padrão de desenho coloração do neótipo em preservativo (álcool 70%).
Dorso da cabeça marrom escuro, com tons acinzentados onde não há extrato córneo;
capuz cefálico se estende sobre o tronco até seis escamas dorsais posterior aos parietais;
linha clara bordeada com preto sobre o canthus rostralis se estendendo da porção
superior do rostral, passando sobre o olho até a extremidade posterior dos parietais; essa
linha é conspícua até a porção posterior do olho tornando-se difusa e mais alargada na
região do temporal e parietal posterior; pontos claros conspícuos sobre a margem
anterior dos parietais, próximo à sutura que os separa; faixa escura sobre a porção
superior dos sete primeiros supralabiais estendendo-se pela porção mediana do oitavo
31
escudo supralabial; porção inferior dos supralabiais, infralabiais e região mentoniana
são esbranquiçadas, exceto por alguns diminutos pontos pretos. Dorso do tronco é
acinzentado, provavelmente devido à perda do extrato córneo, com uma faixa vertebral
levemente mais escura; no início da região vertebral há três manchas cinza escuras
maiores que as demais, sendo que a primeira é em forma de colar e se estende
transversalmente até a linha escura ântero-lateral do corpo; posteriormente essas
manchas vão se dividindo, tornando-se pequenas até formarem pequenas pintas
pareadas quadrangulares, que vão até o início da cauda; linha cinza escura presente
ântero-lateralmente sobre o tronco alcança a terceira e quarta fileira de escamas dorsais
em ambos os lados na sua porção mais anterior e vai até a 38ª escama ventral. Ventre é
esbranquiçado, levemente bordeado pela coloração paraventral; bordas de cada escama
ventral apresenta duas pequenas manchas pretas, uma em cada lado da escama. Cauda
com a mesma coloração do dorso, ventralmente e dorsalmente, com uma conspícua
linha médio-dorsal.
Variação. Maior macho CRC 394 mm; maior fêmea CRC 451 mm; a razão
CCA/CRC variou de 0,33–0,40 (
x
= 0,37 ± 0,03; n = 4) em machos e 0,31–0,37 (
x
=
0,33 ± 0,03; n = 5) em fêmeas. VE 173–181 (
x
= 175,75 ± 8,1; n = 4) em machos e
173–194 (
x
= 185,80 ± 8,32; n = 5) em fêmeas; SC 72–84 (
x
= 77,25 ± 5,11, n = 4)
em machos e 68–78 (
x
= 73,80 ± 4,87; n = 5) em fêmeas; supralabiais 8/8 (n = 8) e 8/7
(n = 1); supralabiais em contato com a órbita ocular 3–5/3–5 (n = 8) e 3–5/3–4 (n = 1);
infralabiais 9/9 (n = 8) e 9/10 (n = 1); infralabiais em contato com o mental anterior 1–
4/1–4 (n = 8), 1–5/1–5 (n = 1) e 1–4/1–5 (n = 1); pré-ocular 1/1 (n = 9); pós-ocular 2/2
(n = 9); temporais no lado direito 1+2 (n = 5) e 2+2 (n = 4); temporais no lado esquerdo
1+2 (n = 5) e 2+2 (n = 4); fileiras de escamas dorsais 15-15-15 (n = 5), 15-15-13 (n = 2)
e 15-14-15 (n = 1); dentes maxilares (pré + pós-diastemais) no lado direito 14+2 (n = 2),
32
13+2 (n = 1) e 15+2 (1); dentes maxilares (pré + pós-diastemais) no lado esquerdo 14+2
(n = 2) e 13+2 (n = 2).
Escudos labiais e região mentoniana podem ou não apresentar pontos pretos;
esses pontos, quando presentes, são espalhados e em pouco número. Linha clara que
passa pelo canthus rostralis pode terminar sobre os parietais em uma forma arredondada
(ver Figura 48 superior em Myers 1974: 210) ou ser curta e terminar logo atrás dos
olhos (Figura 9 E). Pontos claros na porção anterior dos parietais, próximo à sutura que
os separa, podem estar presentes ou ausentes. As primeiras manchas do dorso
geralmente tocam a linha ântero-lateral do tronco, sendo essas alongadas em forma de
colar. Em poucos espécimes (e.g. MZUSP 11324, ZMH 8315) as manchas dorsais não
tocam a linha ântero-lateral do tronco.
Em vida, Taeniophallus miolepis apresenta a coloração geral do dorso com três
padrões: cinza no primeiro terço do corpo, avermelhado no centro do tronco e
amarronzado no terço final (ver Figura 9 E). O dorso da cabeça, manchas e pintas
dorsais e linha ântero-lateral do tronco são marrom escuros.
Hemipênis (n = 1) (Figura 18). Assim como nas demais espécies do grupo, o
hemipênis de Taeniophallus miolepis é simples; unicapitado; sulco espermático
dividido, com os ramos estendendo-se centrolinearmente até o ápice do órgão; base do
capitulum tem espinhos pequenos e cálices papilados pequenos que aumentam de
tamanho gradativamente em direção ao ápice do lobo; região intrasulcar com pequenas
papilas; diminutos espinhos na região basal do corpo na face sulcada; região lateral do
órgão com uma fileira lateral de espinhos que vai desde a borda do capitulum, na face
não sulcada, e estende-se em direção a face sulcada. O órgão analisado de T. miolepis é
alongado e difere da maioria dos hemipênis analisados das outras espécies do grupo,
exceto o órgão de um espécime de T. quadriocellatus (ver comentários abaixo); a face
33
não sulcada do lobo é formado por cálices papilados, com uma franja que envolve parte
da área nua; abaixo do grande espinho na região mediana da área nua na face não
sulcada, há outros dois grandes espinhos e abaixo desses há dois espinhos que formam
uma fileira transversal; a área nua na face não sulcada apresenta pequenas papilas na sua
região central; fileira de grandes espinhos que bordeia a área nua, uma de cada lado, não
se estende até a região capitular, limitando-se à região central do órgão.
Ultra-estrutura das escamas dorsais (Figura 11 B). A ornamentação de
Taeniophallus miolepis variou em relação a Taeniophallus sp. nov.1 por apresentar
projeções espiniformes mais regulares, sendo quase todas de tamanho e formato
semelhantes. As projeções espiniformes se interligam pelas bases formando linhas
transversais muito próximas e pouco perceptíveis, com os ápices das projeções de uma
linha transversal sobreposto as bases das projeções espiniformes da linha transversal
subseqüente. As linhas transversais se dispõem regularmente formando linhas
longitudinais regulares entre as projeções espiniformes sem que haja sobreposição,
diferindo do observado em Taeniophallus sp. nov.1. Assim como Taeniophallus sp.
nov.1, o substrato apresenta o padrão vermiculado.
Distribuição geográfica. Ocorre no Peru, Bolívia e no Brasil nos Estados do
Acre, Amazonas, Rondônia e norte do Mato Grosso (Figura 12). Todos os espécimes de
Taeniophallus miolepis analisados são de áreas florestadas da região ocidental da
Amazônia.
Comentários. Boettger (1891) descreveu Dromicus miolepis baseado em um
espécime da região de Sorata na Bolívia, coletado por Ernesto Guenther, que logo em
seguida foi sinonimizada à Rhadinaea occipitalis (=Taeniophallus occipitalis) por
Boulenger (1894). Anos mais tarde, Myers (1974: 210) figurou um espécime de T.
occipitalis proveniente de Sorata, Bolívia (localidade tipo de D. miolepis) cuja
34
coloração se assemelha com a apresentada na descrição original de D. miolepis. Os
espécimes analisados nesse trabalho procedentes da Amazônia ocidental se encaixam na
caracterização de D. miolepis e do exemplar figurado por Myers (1974), que somado a
outros caracteres diagnósticos, nos deu subsídios para revalidar a espécie.
Myers (1974) afirmou que o material tipo de Dromicus miolepis estaria
originalmente depositado no Lübeck Museum na Alemanha. No entanto, esse museu foi
destruído durante a Segunda Guerra Mundial, onde provavelmente o holótipo foi
perdido (Jakob Hallermann com. pess.). Perante essa situação, designamos nesse
trabalho um neótipo para a espécie seguindo a recomendação do Artigo 75.3 do Código
Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN, 1999).
O hemipênis analisado de Taeniophallus miolepis é alongado, com ápice afilado
em relação ao corpo. Assim como em T. quadriocellatus, pode ser que a forma alongada
de hemipênis seja uma variação dentro de T. miolepis ou se tratar de um artefato de
preparação. Por esse motivo, caracteres desse hemipênis não foram incluídos na
diagnose da espécie. Myers (1974) descreveu o hemipênis de um espécime de T.
occipitalis da Bolívia como levemente bilobado. Provavelmente o espécime citado por
Myers seja T. miolepis e o hemipênis pode representar uma variação dentro do padrão
normal (hemipênis simples), como argumentado por Santos-Jr et al. (2008). Contudo,
outros órgãos devem ser analisados para testar a hipótese de variação.
Provavelmente os espécimes analisados por Dixon & Soini (1977) na região de
Iquitos no Peru e Silva, Jr (1993) na área de influência da U.H.E. Samuel em Porto
Velho no Estado de Rondônia, Brasil, sejam T. miolepis por estarem dentro da área de
distribuição geográfica da espécie e também pelo ambiente onde ocorrem. Contudo,
ainda é preciso confirmar a identificação desses espécimes.
35
Taeniophallus occipitalis (Jan, 1873)
Enicognathus occipitalis Jan, 1873: 56, 57. Localidade tipo: Bahia, Brazil.
Dromicus (Lygophis) wuchereri Günther, 1873: 235, 236. Localidade tipo: “Baia,
Brazil” [Estado da Bahia].
Rhadinaea occipitalis (partim), Boulenger 1894: 347.
Liophis occipitalis (partim), Amaral 1930: 89.
Rhadinaea occipitalis (partim), Myers 1974: 209.
Echinanthera occipitalis (partim), Di-Bernardo1992: 236.
Taeniophallus occipitalis (partim), Myers & Cadle 1994: 4.
Echinanthera occipitalis (partim), Santos-Jr & Lema 2003: 83.
Echinanthera aff. occipitalis (partim), Frota et al. 2005: 213, 219.
Taeniophallus occipitalis (partim), Schargel et al. 2005: 15; Santos-Jr et al. 2008: 419.
Lectótipo (designado aqui). MHNG 179.42 (Figura 19; não analisado), fêmea,
procedente da Bahia, Brasil, coletada em junho de 1835 por M.F. Favre-Bertrand.
Paralectótipo (designado aqui). ZMH 04423 (Figuras 1 e 20), fêmea adulta,
procedente da região nordeste do Brasil, coletada em janeiro de 1871 por Ernest
Schramm (ver discussão sobre a localidade e coletor do espécime na seção
“Comentários” abaixo).
Diagnose. Taeniophallus occipitalis distingue-se de todas as espécies do grupo
pela seguinte combinação de caracteres: 1) presença de um par de ocelos brancos na
região occipital; 2) região mentoniana e escudos labiais com vários e diminutos pontos
pretos; 3) ausência de linha escura ântero-lateral no tronco; 4) ultra-estrutura das
escamas dorsais com projeções espiniformes de tamanhos e formatos regulares; 5) ultra-
estrutura das escamas dorsais com ápices das projeções espiniformes aplanados em
36
relação às suas bases; 6) ausência de pequenos espinhos no hemipênis distribuídos
irregularmente entre a fileira lateral e a fileira que contorna a área nua na face não
sulcada; 7) linha clara bordeada de preto que passa pelo canthus rostralis e dorso da
cabeça não fusionada na região posterior dos parietais; 8) frontal de cor uniforme sem
mancha; 9) ausência de um par de ocelos brancos na região anterior do tronco; e 10)
158–172 VE em machos e 160–170 VE em fêmeas.
Taeniophallus occipitalis distingue-se de todas as espécies do grupo pela
ausência de linha escura ântero-lateral no tronco (vs. linha escura presente, raramente
ausente em Taeniophallus sp. nov.1), por apresentar a região mentoniana e escudos
labiais com vários e diminutos pontos pretos (vs. região mentoniana e escudos labiais
imaculada ou com máculas pretas em Taeniophallus sp. nov.1; sempre com máculas
pretas em Taeniophallus sp. nov.2; e imaculada ou com poucos e diminutos pretos em
T. miolepis e T. quadriocellatus) e por apresentar 160–170 VE em fêmeas (vs. 171–197
em Taeniophallus sp. nov.1, 182–195 em Taeniophallus sp. nov.2, 173–194 em T.
miolepis e 178–191 em T. quadriocellatus). Disntigue-se ainda de todas as espécies,
exceto T. quadriocellatus, por apresentar um par de ocelos brancos na região occipital
(vs. ocelos ausentes, raramente presente em Taeniophallus sp. nov.1). Adicionalmente,
Taeniophallus occipitalis distingue-se de T. miolepis e T. quadriocellatus por apresentar
a ultra-estrutura das escamas dorsais com os ápices das projeções espiniformes
aplanados em relação às suas bases (vs. ápices das projeções espiniformes
proeminentes, destacados em relação às suas bases). Distingue-se ainda de
Taeniophallus sp. nov.1 por apresentar a ultra-estrutura das escamas dorsais com as
projeções espiniformes de tamanhos regulares (vs. projeções espiniformes de tamanhos
irregulares). Taeniophallus occipitalis distingue-se ainda de Taeniophallus sp. nov.1 e
Taeniophallus sp. nov.2 pela ausência de pequenos espinhos distribuídos irregularmente
37
entre a fileira lateral e a fileira que contorna a área nua na face não sulcada do
hemipênis (vs. espinhos presentes). Distingue-se de Taeniophallus sp. nov.2 por
apresentar linha clara látero-dorsal da cabeça não fusionada na porção posterior dos
parietais (vs. linha clara fusionada na porção posterior dos parietais) e por apresentar o
frontal de cor uniforme sem mancha (vs. manchas claras presentes no escudo frontal).
Taeniophallus occipitalis pode ainda ser distinta de T. quadriocellatus pela ausência de
um par de ocelos brancos na região anterior do tronco (vs. ocelos presentes).
Descrição do paralectótipo. Fêmea adulta; CRC 275 mm; CCA 107 mm; CCB
10,27 mm (3,9% do CRC); CFO 3.44 mm (33,53% do CCB); CO 2,17 mm; LRO 1,97
mm; ARO 1,75 mm; CLO 0,93 mm; ALO 0,71 mm; CFR 3,83 mm; largura do FR 2,2
mm; CPA 4,47 mm; comprimento do supraocular 3,02 mm. VE 170; SC 80 subcaudais;
escama cloacal dividida; supralabiais 8/8, 3–5/3–5 em contato com o olho; infralabiais
9/9, 1–4/1–4 em contato com o mental anterior; pré-ocular 1/1; pós-oculares 2/2;
temporais 1+2/1+2 (ocorre ázigo no temporal anterior direito; ver Figura 2); fileiras de
escamas dorsais 15-15-13; dentes maxilares (pré + pós-diastemais) 13+2/13+2.
Padrão de desenho coloração do paralectótipo em preservativo (álcool
70%). Dorsalmente a cabeça é marrom escuro com o capuz cefálico estendendo-se
sobre o tronco até quatro escamas posterior aos parietais; linha clara bordeada com preto
sobre o canthus rostralis, se estendendo da porção superior do rostral, passando sobre o
olho e terminando na porção anterior do parietal; pontos claros inconspícuos sobre a
margem anterior dos parietais, próximo à sutura que os separa; par de ocelos brancos
(ocelo parietal) sobre a região occipital, entre o parietal e temporal posterior; linha
escura sobre a porção superior dos seis primeiros supralabiais estendendo-se pela porção
mediana do sétimo e oitavo escudo supralabial; porção inferior dos supralabiais,
infralabiais e região mentoniana são esbranquiçadas e com diminutos pontos pretos.
38
Dorso do tronco marrom claro com uma linha vertebral marrom ecura que se torna mais
visível no terço posterior do tronco e na cauda; início da região vertebral com quatro
manchas marrom escuras e uma pequena mancha retangular no lado direito entre a
segunda e a terceira mancha; essas manchas são em forma de um colar e estendem-se
transversalmente até, aproximadamente, as primeiras fileiras de escamas dorsais; após
as primeiras manchas, está presente, ao longo do corpo, na região vertebral, uma série
de pequenas manchas pretas arredadas, dispostas em duas linhas longitudinais que
desaparecem no terço posterior do tronco. Ventre esbranquiçado, com a região lateral
com a mesma coloração da região paraventral; região central das primeiras escamas
ventrais apresenta pontos pretos que são ausentes na porção posterior do ventre. Cauda
com a mesma coloração do dorso, ventralmente e dorsalmente, com uma conspícua
linha médio-dorsal.
Variação. Maior macho CRC 320 mm; maior fêmea CRC 341 mm; a razão
CCA/CRC variou de 0,37–0,44 (
x
= 0,40 ± 0,44; n = 9) em machos e 0,31–0,39 (
x
=
0,35 ± 0,03; n = 8) em fêmeas. VE 158–172 (
x
= 174,45 ± 4,48; n = 11) em machos e
170–179 (
x
= 175,50 ± 2,42; n = 10) em fêmeas; SC 72–80 (
x
= 75,70 ± 2,37, n = 10)
em machos e 63–71 (
x
= 78,75 ± 2,97; n = 8) em fêmeas; supralabiais 8/8 (n = 19), 8/9
(n = 1) e 8/7 (n = 1); supralabiais em contato com a órbita ocular 3–5/3–5 (n = 20) e 3–
5/2–4 (n = 1); infralabiais 9/9 (n = 18), 9/8 (n = 1) e 10/9 (n = 1); infralabiais em contato
com o mental anterior 1–4/1–4 (n = 19) e 1–4/1–3 (n = 1); pré-ocular 1/1 (n = 21); pós-
ocular 2/2 (n = 21); temporais no lado direito 1+2 (n = 14), 2+2 (n = 9); temporais do
lado esquerdo 1+2 (n = 13), 2+2 (n = 5), 1+1+2 (n = 2), 2+1+2 (n = 1), 1+
1
2
(n = 2);
fileiras de escamas dorsais 15-15-13 (n = 13), 15-15-15 (n = 4) e 15-15-14 (n = 1);
dentes maxilares (pré + pós-diastemais) no lado direito 13+2 (n = 10) e 14+2 (n = 2),
39
15+2 (2); dentes maxilares (pré + pós-diastemais) no lado esquerdo 13+2 (n = 11), 14+2
(n = 2) e 15+2 (n = 2).
A coloração em preservativo dos demais espécimes analisados é similar a
apresentada pelo lectótipo. No espécime MCP 18374 a linha clara do canthus rostralis
toca levemente o par de ocelos brancos da região occipital (ver também Tabela 1). Em
vida, Taeniophallus occipitalis apresenta coloração geral (cabeça + corpo) marrom ou
marrom avermelhado. Diferente de todos os demais espécimes que observamos a
coloração em vida, o espécime ilustrado na Figura 9 G (espécime não analisado) não
apresenta pintas ou manchas na região posterior do corpo e apresenta uma coloração
laranja escuro na região central do tronco (comparar com a Figura 9 F; Freitas 2003:
Figura 54; e Freitas & Silva 2005: 77).
Hemipênis (n = 2) (Figura 21). A morfologia geral do hemipênis de
Taeniophallus occipitalis é semelhante a das demais espécies acima citadas, exceto por
não apresentar pequenos espinhos distribuídos irregularmente entre a fileira lateral e a
fileira que contorna a área nua na face não sulcada, como em T. quadriocellatus.
Ultra-estrutura das escamas dorsais (Figura 11 C). Taeniophallus occipitalis
apresenta o padrão de ornamentação muito semelhante ao observado Taeniophallus sp.
nov.1, sendo as projeções espiniformes de tamanhos mais regulares, contudo, mais
irregular do que foi observado em T. miolepis. Além disso, as projeções espiniformes
diferem do padrão observado em T. miolepis por apresentar em alguns pontos tamanhos
maiores que se sobrepõem em linhas longitudinais. As linhas transversais são mais
próximas do que em Taeniophallus sp. nov.1 e mais afastadas do que em T. miolepis. O
substrato apresenta o padrão vermiculado com sulcos mais largos do que em
Taeniophallus sp. nov.1 dando o aspecto de maior profundidade.
40
Distribuição geográfica. A espécie ocorre no sudeste do Estado do Piauí e na
faixa litorânea da região Nordeste do Brasil, desde o sul da Bahia até o Ceará (Figura
12). Através do material disponível, podemos inferir que Taeniophallus occipitalis é
uma espécie predominante do domínio da Mata Atlântica no nordeste do Brasil,
ocorrendo também nas periferias da Caatinga.
Comentários. Jan (1873), baseado em dois espécimes, descreveu Enicognathus
occipitalis sem a designação de uma série tipo. Um dos espécimes é procedente da
“Baia, Brazil” [= Bahia, Brasil], e está depositado no Museu de História Natural de
Genebra na Suíça (MHNG 179.42). O outro espécime tem como procedência apenas
“Brazil” e está depositado no Museu de Zoologia da Universidade de Hamburgo na
Alemanha (ZMH 04423). Não foi possível analisar o exemplar MHNG 179.42, no
entanto, através de fotos enviadas por Andreas Schmitz foi possível observar o par de
ocelos na altura dos parietais (Figura 19 C), um dos caracteres diagnóstico da espécie.
Diante dessa situação, onde os espécimes utilizados na descrição original são síntipos,
designamos um lectótipo para Taeniophallus occipitalis conforme o artigo 74 do
Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN 1999). O código apresenta
algumas recomendações para a designação de lectótipos. A recomendação 74B diz que
deverá ser priorizado o espécime já ilustrado em trabalhos anteriores. Por outro lado, a
Recomendação 74E diz que deverá ser priorizado o espécime com localidade conhecida.
O espécime ZMH 04423, com procedência apenas “Brazil”, foi ilustrado na obra de Jan
& Sordelli (1877) (Figura 1) e atualmente encontra-se em perfeito estado de
conservação como pode ser notado na Figura 20. Por outro lado, o espécime MHNG
179.42 encontra-se desbotado (Figura 19), no entanto, apresenta dados mais precisos do
local de coleta (Estado da Bahia, Brasil). Apesar da perda da coloração, esse espécime
apresenta alguns vestígios de manchas o que nos permite identificá-lo como T.
41
occipitalis. Por apresentar localidade precisa e por ser possível diagnosticá-lo como T.
occipitalis, resolvemos escolher o espécime MHNG 179.42 para ser o lectótipo de T.
occipitalis seguindo a recomendação 74E do Código Internacional de Nomenclatura
Zoológica (ICZN 1999).
Os dados de origem referentes ao espécime escolhido como paralectótipo de
Taeniophallus occipitalis (ZMH 04423) são vagos e não há informações na literatura
que viabilize o complemento desses dados. Com o objetivo de delimitar a localidade e
coletor do espécime, entramos em contato com o Dr. Jakob Hallermann, pesquisador e
antigo curador do Museu de Hamburgo onde o espécime está tombado, o qual nos
forneceu valiosas informações sobre o provável coletor e região de coleta do
paralectótipo de T. occipitalis. Segundo o Dr. Hallermann (com. pess.) a pessoa que
levou o espécime para o Museu de História Natural de Hamburgo foi, muito
provavelmente, o Dr. Eduard Schramm (1809–1875), um jurista de Hamburgo. Ele teve
três irmãos, sendo que dois viveram no Brasil entre 1839 e 1848. Eles chegaram à Bahia
e viveram na província de “Serpije” na vila “Maroim” [provavelmente município de
Maruim no Estado de Sergipe], onde tinham negócios com cana-de-açúcar.
Posteriormente, o terceiro irmão, Ernest, veio ao Brasil com a sua esposa em 1858 e
viveu no país até 1877.
Apesar do relato acima sobre a vida dos irmãos Schramm no Brasil, não há
evidencia da data e/ou local preciso onde o lectótipo de Taeniophallus occipitalis tenha
sido coletado. Além disso, em cartas enviadas pela esposa de Ernest do Brasil para
Hamburgo, não fica explicito se serpentes ou outros animais mortos foram enviados
para Eduard Schramm em Hamburgo; no entanto, fica claro que Ernest viajou nos
primeiros anos de sua chegada (1858–1870) pelas “províncias” (=Estados) do nordeste
brasileiro (Hallermann, com. pess.).
42
Com base no apresentado acima, podemos sugerir três hipóteses sobre a origem
do paralectótipo de Taeniophallus occipitalis (ZMH 04423): 1) o espécime pode ter sido
coletado por qualquer um dos três irmãos Schramm nos períodos entre 1839 e 1848
(período em que os dois primeiros irmãos estiveram no Brasil) e/ou 1858 e 1861
(período entre a chegada de Ernest Schramm no Brasil à data em que o espécime foi
coletado ou que deu entrada no Museu de Hamburgo) no nordeste do Brasil, muito
provavelmente no Estado de Sergipe ou Bahia. Nesse caso, onde não temos certeza da
data de coleta do espécime, é sugerido que a data apresentada como sendo de coleta,
janeiro de 1861, seja atribuída à data em que o espécime foi entregue no Museu de
Hamburgo por Dr. Eduard Schramm; 2) o espécime teria sido coletado por Ernest
Schramm no período entre 1858 e 1861 em alguma localidade do nordeste do Brasil.
Ainda nessa hipótese, a data apresentada como sendo a de coleta, pode ser atribuída a
data em que o espécime deu entrada no Museu de Hamburgo; ou 3) o espécime teria
sido coletado por Ernest Schramm em janeiro de 1861 em alguma localidade do
nordeste do Brasil.
Considerando que janeiro de 1861 seja realmente a data em que o espécime foi
coletado, a terceira hipótese é a mais aceitável. Todos os espécimes de Taeniophallus
occipitalis analisados nesse trabalho são provenientes da região nordeste do Brasil o que
reforça a provável origem nordestina do paralectótipo. Sendo assim delimitamos a
localidade do espécime ZMH 04423 para a região nordeste do Brasil, tendo sido
coletado por Ernest Schramm em janeiro de 1861.
A Mata Atlântica apresenta atualmente menos de 8% da sua cobertura original
(Pinto & Brito, 2005), sendo que no Nordeste esses remanescentes estão em grande
parte na faixa litorânea. Dentro da região fitogeográfica Caatinga, no Estado do Ceará,
existe fragmentos relictuais de Mata Atlântica (Brejos Nordestinos sensu Silva &
43
Casteleti 2005) onde foram encontrados indivíduos de T. occipitalis. Alguns indivíduos
de T. occipitalis foram encontrados na Caatinga de altitude em um ambiente denso e
seco conhecido localmente como Carrasco (D. Loebmann, com. pess.; Figura 22).
Acreditamos que os hiatos na distribuição da espécie na faixa litorânea sejam devido a
uma falha amostral e que a espécie provavelmente ocorre continuamente desde o sul da
Bahia até o Ceará.
O registro mais ao leste de Taeniophallus occipitalis, e também o único para
dentro do continente, é Avelino Lopes no sudeste do Piauí. Esse registro está a
aproximadamente 590 km do registro mais próximo ao leste (Feira de Santana na Bahia)
e 770 km do registro mais próximo ao norte (Ubajara no Ceará). Silva & Casteleti
(2005) subdividiram a Mata Atlântica em oito sub-regiões biogeográficas. O município
de Avelino Lopes está localizado na sub-região São Francisco, que possui uma área de
125.452 km
2
e inclui todas as florestas sazonais decíduas e semi-decíduas ao longo do
vale do rio São Francisco (Silva & Casteleti 2005). Essa sub-região foi anteriormente
denominada por Olson et al. (2001) como Floresta Atlântica seca (Atlantic dry forest).
Localizada entre o Cerrado e a Caatinga, essa região possui uma vegetação formada por
florestas secas decíduas e semi-decíduas intercaladas com sub-bosque aberto e
vegetação do tipo savana (WWF 2001).
Taeniophallus quadriocellatus Santos-Jr, Di-Bernardo & Lema, 2008
Rhadinaea occipitalis, Cunha & Nascimento, 1978: 94–95; Cunha & Nascimento, 1993:
94–95; Cunha et al., 1985: 64–65.
Taeniophallus occipitalis, Yuki & Santos, 1996: 45, 49; Ávila-Pires & Hoogmoed,
1997: 396, 400; Bernardi et al., 2002: 537.
Echinanthera occipitalis (partim), Santos-Jr & Lema, 2004: 83.
44
Echinanthera aff. occipitalis (partim), Frota et al., 2005: 213, 219.
Diagnose. Taeniophallus quadriocellatus distingue-se das demais espécies do grupo
pelos seguintes caracteres: 1) par de ocelos brancos na região anterior do tronco; 2) par
de ocelos brancos na região occipital; 3) região gular e escudos labiais imaculados ou
com diminutos pontos pretos; 4) ultra-estrutura das escamas dorsais com projeções
espiniformes de tamanhos e formatos semelhantes; 5) ultra-estrutura das escamas
dorsais com ápices das projeções espiniformes das escamas dorsais proeminentes,
destacados em relação às suas bases; 6) ausência de pequenos espinhos distribuídos
irregularmente entre a fileira lateral e a fileira que contorna a área nua na face não
sulcada do hemipênis; 7) linha clara bordeada de preto que passa pelo canthus rostralis
e dorso da cabeça não fusionada na região posterior dos parietais; 8) frontal de cor
uniforme sem mancha; 9) linha escura ântero-lateral no tronco; e 10) 178–191 VE em
fêmeas.
Taeniophallus quadriocellatus distingue-se de todas as espécies do grupo pela
presença de um par de ocelos brancos na região anterior do tronco (vs. ocelos ausentes).
Disntigue-se ainda de todas as espécies, exceto T. occipitalis, por apresentar um par de
ocelos na região occipital (vs. ocelos ausentes, raramente presente em Taeniophallus sp.
nov.1). Taeniophallus quadriocellatus distingue-se ainda de Taeniophallus sp. nov.1,
Taeniophallus sp. nov.2. e T. occipitalis por apresentar região mentoniana e escudos
labiais imaculados ou com poucos e diminutos pontos pretos, nunca com máculas pretas
(vs. região mentoniana e escudos labiais imaculados ou com máculas pretas em
Taeniophallus sp. nov.1; sempre com máculas pretas em Taeniophallus sp. nov.2.; e
região mentoniana e escudos labiais com vários e diminutos pontos pretos em T.
occipitalis). Adicionalmente, T. quadriocellatus distingue-se de Taeniophallus sp. nov.1
45
e T. occipitalis por apresentar a ultra-estrutura das escamas dorsais com os ápices das
projeções espiniformes proeminentes, destacados em relação às suas bases (vs. ápices
das projeções espiniformes aplanados em relação às suas bases). Distingue-se de
Taeniophallus sp. nov.1 e Taeniophallus sp. nov.2 pela ausência de pequenos espinhos
distribuídos irregularmente entre a fileira lateral e a fileira que contorna a área nua na
face não sulcada do hemipênis (vs. espinhos presentes). Distingue-se ainda de
Taeniophallus sp. nov.1 por apresentar a ultra-estrutura das escamas dorsais com
projeções espiniformes de tamanhos e formatos semelhantes (vs. projeções espiniformes
de tamanhos irregulares). Distingue-se de Taeniophallus sp. nov.2 por apresentar linha
clara látero-dorsal da cabeça não fusionada na porção posterior dos parietais (vs. linha
clara fusionada na porção posterior dos parietais) e por apresentar o frontal de cor
uniforme sem mancha (vs. manchas claras presentes no escudo frontal).
Adicionalmente, T. quadriocellatus distingue-se de T. occipitalis por apresentar linha
ântero-lateral no tronco (vs. linha ausente) e por apresentar 178–191 VE em fêmeas (vs.
160–170 VE).
Variação. Para a caracterização geral ver Santos-Jr et al. (2008) (ver também
Tabelas 1 e 3).
Hemipênis (Figuras 23 A, 24). Para detalhes da descrição do hemipênis ver
Santos-Jr et al. (2008). O hemipênis do espécime IBSP 59508 (Figura 24) difere dos
demais analisados. O corpo do órgão é alongado com o ápice do lobo mais fino do que o
corpo. Abaixo do grande espinho que interrompe a área nua sem ornamentação há um
segundo espinho de tamanho semelhante ao anterior. Na face não sulcada do lobo há
uma franja papilada, maior que a observada nos demais hemipênis analisados de todas
as espécies do grupo, exceto no hemipênos de T. miolepis.
46
Ultra-estrutura das escamas dorsais (Figura 11 D). Taeniophallus
quadriocellatus apresenta o padrão de ornamentação muito semelhante ao observado em
T. miolepis, variando quanto aos ápices das projeções espiniformes que são mais
proeminentes do que em T. miolepis.
Distribuição geográfica. Ocorre no Brasil nos Estados do Pará e Amazonas
(Figura 12).
Comentários. Adicionalmente ao material analisado por Santos-Jr et al. (2008)
foi analisado um espécime procedente de Humaitá no Estado do Amazonas (CHUNB
33915). A região de Humaitá está localizada em uma área de Savana no sudeste do
Estado próximo ao Estado de Rondônia. Esse é o primeiro registro da espécie para o
Estado do Amazonas indicando que a área de ocorrência de Taeniophallus
quadriocellatus é muito mais ampla do que apresentado por Santos-Jr et al. (2008) e
que novos inventários na área central da Amazônia brasileira são necessários para
preencher essa lacuna no conhecimento da distribuição da espécie. O registro de
Humaitá está a aproximadamente 1.000 km do registro mais próximo (comunidade de
Curuatinga, no município de Santarém) no oeste do Estado do Pará.
Comparação morfológica entre as espécies
Dimorfismo sexual. Nas espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis diferenças
significativas entre machos e fêmeas foram observadas nos caracteres analisados.
Diferença significativa (P < 0,05) entre os sexos no número de VE foi observada em
Taeniophallus sp. nov.1 e T. miolepis (Tabela 2; Figura 25 A). Em relação ao número
de SC, diferença siginificativa entre machos e fêmeas foi observada em Taeniophallus
sp. nov.1, Taeniophallus sp. nov.2 e T. occipitalis (Tabela 2; Figura 25 B). Diferenças
significativas entre os sexos no CRC foi observada em Taeniophallus sp. nov.1 e T.
47
occipitalis (Tabela 2; Figura 25 C). Finalmente, foi observada diferença significatica
entre machos e fêmeas no CCA/CRC em Taeniophallus sp. nov.1, T. occipitalis e T.
quadriocellatus (Tabela 2; Figura 25 D).
Comparação morfológica entre as espécies. Um sumário estático de alguns
caracteres merísticos e morfométricos das espécies do grupo de Taeniophallus
occipitalis está apresentado na Tabela 3. A ANOVA mostrou diferença significativa
entre as espécies para todos os caracteres analisados tanto em machos (VE: F
4,149
=
47,20; P < 0,001; SC: F
4,121
= 8,07; P < 0,001; CRC: H
4,135
= 24,84; P < 0,001;
CCA/CRC: F
4,100
= 4,88; P < 0,05) quanto em fêmeas (VE: F
4,173
= 39,94; P < 0,001;
SC: F
4,142
= 9,80; P < 0,001; CRC: H
4,148
= 9,47; P = 0,05; CCA/CRC: F
4,126
= 8,25; P <
0,001) (ver comparação entre as espécies na Tabela 3 e na Figura 25).
A AD selecionou como mais explicativos 13 caracteres em machos e 11 em
fêmeas (Tabela 4), sendo que as duas primeiras funções canônicas explicaram 91% da
variação em machos e 88% em fêmeas (Tabela 5). Quando plotamos as duas primeiras
funções canônicas em gráficos bidimensionais, podemos observar uma clara separação
entre algumas espécies (Figura 26), ficando os espécimes machos melhor discriminados
do que as fêmeas. Em machos houve uma total separação através das duas primeiras
funções canônicas entre os seguintes pares de espécies: Taeniophallus sp. nov.1 e T.
occipitalis e Taeniophallus sp. nov.2 e T. occipitalis; T. quadriocellatus ficou
completamente discriminada das demais espécies através da função canônica 1 (Figura
26 A). Em fêmeas, assim como nos machos, apenas T. quadriocellatus é completamente
discriminada das demais espécies; entre as demais espécies, houve separação apenas
entre Taeniophallus sp. nov.2 e T. miolepis (Figura 26 B). Os caracteres que mais
contribuíram na discriminação das espécies em machos foram: CLO, ALO, LRO, ARO
48
e CFR. Em fêmeas, os caracteres que melhor discriminaram as espécies foram: CMA,
LPCB, CLO, CCA, ALO, ARO, CCB e LACB.
Apesar da AD demonstrar que existem diferenças em caracteres morfométricos
entre as espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis, quando comparamos os dados
brutos dos caracteres que foram indicados pela AD como os mais discriminantes, esses
apresentaram muita sobreposição e não foi possível visualizar essas diferenças, exceto
no comprimento e altura do escudo loreal em machos de Taeniophallus sp. nov.1 e T.
quadriocellatus. Na Figura 27 podemos observar que machos de T. quadriocellatus
apresentam o escudo loreal mais alto e menos comprido do que machos de
Taeniophallus sp. nov.1.
Agradecimentos
Nós somos gratos aos curadores, A. Ferreira e M. Carvalho (UFMT), A. Prudente
(MPEG), D. Borge-Nojosa (UFCE), F. Juncá (UEFS), F. Franco e V. Germano (IBSP),
J. Hallermann (ZMH), S. Kretzschmar e G. Scrocchi (FML), H. Chalkidis (LPHA/FIT),
G. Colli e M. Zatz (CHUNB), M. Motte (MNHNP), M. Meneghel (ZVC-R), M. Araújo
(MCN), R. Fernandes e M. Soares (MNRJ), V. Ferreira (UFMS), H. Zaher e C. Castro-
Mello (MZUSP) e A. Percequillo (UFPB), pelo empréstimo de exemplares e/ou apoio
logístico durante a análise em suas instituições. À A. Kwet pela ajuda na obtenção dos
contatos na Alemanha e tradução da descrição de Dromicus miolepis. Somos gratos ao
Dr. J. Hallermann pelas informações sobre o coletor do paralectótipo de Taeniophallus
occipitalis. H. Dowling analisou a preparação de alguns hemipênis analisados.
Agradecemos ao Dr. C. Lucena e a Dra. M. Lucena pelas sugestões sobre a localidade
de um dos espécimes tipos de T. occipitalis. À M. Santos-Costa, A. Travassos, C.
McCarthy, C. Strüssmann, M. Freitas, N. Albuquerque, W. Vaz-Silva, J. Bernardo-
49
Silva, G. Maschio, R. Ávila, P. Bernardo, J. Frota, L. Cappellari, D. Loebmann, J.
Hallermann, A. Schmitz, M. Jansen, C. McCarthy e C. Gastello por disponibilizarem
dados e/ou fotos. À T. Grant, L. Cappellari e F. D’Agostini pela leitura crítica e
sugestões. APSJ e SR agradecem a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de
Nível Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado.
Referências
Amaral, A. (1930) Contribuição ao conhecimento dos ofídios do Brasil. IV. Lista
remissiva dos ofídios do Brasil. Memórias do Instituto Butantan, 4, 79–125 [1929].
Ávila-Pires, T.C.S. & Hoogmoed, M.S. (1997) The Herpetofauna. In: Lisboa, P.L.B.
(ed.), Caxiuanã. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, pp. 389–401.
Balestrin, R.L. & Di-Bernardo, M. (2005). Reproductive biology of Atractus reticulatus
Boulenger, 1885) (Serpentes – Colubridae) in southern Brazil. Herpetological
Journal 15, 195–199.
Bernardi, J.R., Albuquerque, N.R., Costa, R.G.N. & Rocha, R.A.T. (2002) Répteis. In:
Lisboa, P.L.B. (ed.), Caxiuanã: populações tradicionais, meio físico & diversidade
biológica. Museu Paraense Emílio Goldi, Belém, pp. 533–540.
Boettger, O. (1891) Reptilien und Batrachier aus Bolivia. Zoologischer Anzeiger, 14,
343–347.
Boulenger, G.A. (1894) List of the reptiles e batrachians collected by Dr. J. Bohls near
Asuncion, Paraguay. Annals and Magazine of Natural History, Ser. 7, 13, 342–348.
Burbrink, F.T. (2001) Systematics of the eastern ratsnake complex (Elaphe obsoleta).
Herpetologocal Monographs, 15, 1–53.
50
Cacivio, P., Scrocchi, G.J. & Giraudo, A. (1999) Echinanthera occipitalis (Serpentes,
Colubridae) nuevos datos de escamación, hemipenes y distribución. Cuadernos de
Herpetologia, 13(1-2), 81–87.
Cei, J.M. (1993) Reptiles del noroeste, nordeste y este de la Argentina. Herpetofauna de
las selvas subtropicais, Puna y Pampas. Museo Regionale di Scienze Naturali
Torino, Monografia XIV, 1–949.
Cope, E.D (1895) The classification of the Ophidia. Transactions American
Philosophical Society, 18, 187–219, pls. 14–33.
Cunha, O.R. & Nacimento, F.P. (1978) Ofídios da Amazônia. X – As cobras da região
leste do Pará. Publicações Avulsas do Museu Paraense Emílio Goeldi 31: 1–218.
Cunha, O.R. & Nacimento, F.P. (1993) Ofídios da Amazônia. As cobras da região leste
do Pará. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi (nova série Zoologia) 9: 1–191.
Cunha, O.R., Nascimento, F.P. & Ávila-Pires, T.C.S. (1985) Os répteis da área de
Carajás, Pará, Brasil (Testudines e Squamata). I. Publicações Avulsas do Museu
Paraense Emílio Goeldi 40: 9–92.
D’Agostini, F.M., Ribeiro, S.L.B. & Lema, T. (2005) A new method to prepare snake
scale stratum corneum for epidermatoglyphics analyses using a scanning electron
microscope. Comunicações do Museu de Ciências e Tecnologia da PUCRS, série
Zoologia, 18(1), 53–57.
Di-Bernardo, M. (1992) Revalidation of the genus Echinanthera Cope, 1894, and its
conceptual amplification (Serpentes, Colubridae). Comunicações do Museu de
Ciências e Tecnologia da PUCRS, série Zoologia, 5(13), 225–257.
Di-Bernardo, M. & Lema, T. (1988) O gênero Rhadinaea Cope, 1873, no Brasil
Meridional. III – Rhadinaea affinis (Günther, 1858) (Serpentes, Colubridae). Acta
Biológica Leopoldensia, 10(2), 223–252.
51
Di-Bernardo, M. & Lema, T. (1991) O gênero Rhadinaea Cope, 1873, no Brasil
Meridional. IV – Rhadinaea bilineata (Fischer, 1885) (Serpentes, Colubridae). Acta
Biológica Leopoldensia, 12(2), 359–392.
Dixon, J.A. (1980) The neotropical colubrid snakes genus Liophis. The generic concept.
Contribution in Biology and Geology, Milwaukee Public Museum, (31), 1–40.
Dixon, J.R. & Soini, P. (1977) The reptiles of the Upper Amazon Basin, Iquitos Region,
Peru. II. Crocodilians, turtles, and snakes. Milwaukee Public Museum, Contributions
in Biology and Geology, 12, 1–91.
Dowling, H.G. (1951) A proposed standard system of counting ventrals in snakes.
Journal of Herpetology, 1, 97–99.
Dowling, H.G. & Savage, J.M. (1970) A guide to the snake hemipenis a survey of basic
structure and systematic characteristics. Zoologica, 45(1), 17–28.
Forsman, A. (1994) Growth rate and survival en relation to relative head size in Vipera
berus. Journal of Herpetology, 28(2), 231–238.
Freitas, M.A. (2003) Serpentes Brasileiras. Malha-de-Sapo-Publicações, Lauro de
Freitas, Bahia, 170p.
Freitas, M.A. & Silva, T. F.S. (2005) A herpetofauna da Mata Atlântica Nordestina.
Useb, Pelotas, Rio Grande do Sul, 171p.
Frota, J.G., Santos-Jr, A.P., Chalkidis, H.M. & Guedes, A.G. (2005) As serpentes da
região do baixo Rio Amazonas, oeste do Estado do Pará, Brasil (Squamata).
Biociências 13: 211–220.
Günther, E. (1858) Catalogue of the colubrine snakes in the collection of the British
Museum. Trustees of the British Museum. xvi + 281p.
ICZN (1999) International Code of Zoological Nomenclature. 4th edition. London, The
International Trust for Zoological Nomenclature and the Natural History Museum.
52
Jan, G. (1873) Prodomo della Icnografia Generale degli Ofidi. IIa. parte, VIº. gruppo.
Coronellidae. Modena, Eredi Soliani. 121p.
Jan, G. & Sordelli, F. (1877) Iconographie générale des ophidiens. Milan, chez les
auteurs. v. 1, livr. 17.
Myers, C.W. (1974) The systematics of Rhadinaea (Colubridae), a genus of new world
snakes. Bulletin of American Museum of Natural History, 153(1), 1–272.
Myers, C.W. & Cadle, J.E. (1994) A new genus for South American snake related to
Rhadinaea obtusa Cope (Colubridae) and ressurection of Taeniophallus Cope for
the “Rhadinaea” brevirostris group. American Museum Novitates, 3102, 1–33.
Olson, D.M., Dinerstein, E., Wikramanayake, E.D., Burgess, N.D., Powell, G.V.N.,
Underwood, E.C, D'Amico, J.A., Itoua, I., Strand, H.E., Morrison, J.C., Loucks,
C.J., Allnutt, T.F., Ricketts, T.H., Kura, Y., Lamoreux, J.F., Wettengel, W.W.,
Hedao, P. & Kassem, K.R.. (2001) Terrestrial ecoregions of the world: New map of
life on earth. Bioscience, 51(11), 933–938.
Pesantes, O. (1994) A method for preparing the hemipenis of preserved snakes. Journal
of Herpetology, 28(1), 93–95.
Peters, J.A. (1974) Dictionary of herpetology. New York and London: Hafner
Publishing Company, 392p.
Pinto, L.P. & Brito, M.C.W. (2005) Dinâmica da perda da biodiversidade na Mata
Atlântica brasileira: introdução. In: Leal, C.G. & Câmara, I.G. (Eds.), Mata
Atlântica: Biodiversidade e perspectivas. Fundação SOS Mata
Atlântica/Conservação Internacional Press, Belo Horizonte, pp 27–42.
Price, R.M. (1982) Dorsal snake scale microdermatoglyphics; ecological indicator or
taxonomic tool? Journal of Herpetology, 17(3), 294–307.
53
Santos-Jr, A.P. & Lema, T. (2004). Geographic Distribution. Echinanthera occipitalis.
Herpetological Review 35: 83
Santos-Jr, A.P., Di-Bernardo, M. & Lema, T. (2008) New species of the Taeniophallus
occipitalis group (Serpentes, Colubridae) from eastern amazonia, Brazil. Journal of
Herpetology, 42(3), 419–427.
Schargel, W.E., Rivas F., G. & Myers, C.W. (2005) An enigmatic new snake from
Cloud Forest of the Península de Paria, Venezuela (Colubridae: Genus
Taeniophallus?). American Museum Novitates, 3484, 1–22.
Shine, R. (1988) Food habits and reproductive biology of small Australian snakes of the
genera Unechis and Suta (Elapidae). Journal of Herpetology, 22, 307–315.
Shine, R. (1990) Proximate determinants of sexual differences in adult body size.
American Naturalist, 135, 278–283.
Silva, J.M.C. & Casteleti, C.H.M. (2005) Estado da biodiversidade da Mata Atlântica
brasileira: introdução. In: Leal, C.G. & Câmara, I.G. (Eds.), Mata Atlântica:
Biodiversidade e perspectivas. Fundação SOS Mata Atlântica/Conservação
Internacional Press, Belo Horizonte, pp. 43–59.
Silva, Jr, N.J. (1993) The snakes of Samuel hydroelectric power plant and vicinity,
Rondônia, Brazil. Herpetological Natural History, 1, 37–87.
StatSoft, Inc. (1999) STATISTICA for Windows (Computer program manual). Tulsa,
OK. USA. WEB: http://www.statsoft.com.
WWF (2001) Terrestrial Ecoregions. Retirado de
http://www.worldwildlife.org/wildworld/profiles/terrestrial.html (acessado em 13 de
dezembro de 2008).
Yuki, R.N. & Santos. R.M. (1996) Snakes from Marajó and Mexiana islands, Pará state,
Brazil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi (nova série Zoologia) 12: 41–53.
54
Zaher, H. (1999) Hemipenial morphlogy of the South American Xenodontine snakes,
with a proposal for a monophlyletic Xenodontinae and reappraisal of colubroid
hemipenes. Bulletin of American Museum of Natural History, 240, 1–178.
Zar, J.H. (1999) Bioestatistical Analysis. Preentice Hall, Upper Sadle River, New
Jersey, U.S.A, 123p.
55
Apêndice 1. Coleções consultadas e espécimes examinados
Espécimes dos quais foram examinados o hemipênis e/ou as ultra-estruturas das
escamas estão representados com “H” e “U”, respectivamente.
Coleções consultadas (acrônimos estão apresentados de acordo com a designação das
instituições): AMNH, American Museum of Natural History, New York, Estados
Unidos da América; CEUCH, Coleção Zoológica de Referência, Seção de
Herpetologia, Universidade Federal do Mato Grosso do Sul, Campus de Corumbá,
Corumbá, Brasil; CHUNB, Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília,
Brasília, Brasil; FML, Fundación Miguel Lillo, Tucumán, Argentina; IBSP,
Instituto Butantan, São Paulo, Brasil; LAPH/UEFS, Laboratório de Animais
Peçonhentos e Herpetologia, Faculdade Estadual de Feira de Santana, Feira de
Santana, Brasil; LPHA, Linha de Pesquisa em Herpetologia da Amazônia,
Faculdades Integradas do Tapajós, Santarém, Brasil; MCN, Museu de Ciências
Naturais da Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, Brasil;
MCP, Museu de Ciências e Tecnologia da Pontifícia Universidade Católica do Rio
Grande do Sul, Porto Alegre, Brasil; MNHNP, Museo Nacional de Historia Natural
del Paraguay, Assunción, Paraguai; MNRJ, Museu Nacional, Rio de Janeiro,
Brasil; MPEG, Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Brasil; MUSM, Museo de
Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Peru;
MZUSP, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil;
UFC, Laboratório de Herpetologia da Universidade Federal do Ceará, Fortaleza,
Brasil; UFPB, Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, Brasil; UFMT,
Coleção Zoológica da Universidade Federal do Mato Grosso, Cuiabá, Brasil; ZMH,
56
Zoologisches Museum der Universität Hamburg, Hamburg, Alemanha; ZVC-R,
Facultad de Ciencias, Universidad de la República, Montevideo, Uruguai.
Taeniophallus sp. nov.1: Sem procedência (IBSP 24552). ARGENTINA: CÓRDOBA:
Río Cuarto (FML 9725); FORMOSA: Laishi, Reserva Ecológica El Bagual (FML
1137, FML 11138); SALTA: General J. San Martín (FML 373); SANTA FÉ:
General Obligado, Florencia (FML 8309); SANTIAGO DEL ESTERO:
Avellaneda, Puente Negro (FML 204); TUCUMÁN: Tafí Viejo, Tafi Viejo (FML
1057); Trancas, Rodeo Grande (FML 995). BOLÍVIA: CHUQUISACA:
Charobamba (ZMH 8313); BRASIL: (MCN 555, MCN 557, MCN 557, MCN
3070, MCP 1251); AMAZONAS: Humaitá (CHUNB 33917, CHUNB 33917);
BAHIA: Lençóis (LAPH/UEFS 881); Morro do Chapéu (MNRJ 12499);
DISTRITO FEDERAL: Brasília (CHUNB 18378 H, CHUNB 20377 – parátipo,
CHUNB 23712, CHUNB 24810, CHUNB 28881, CHUNB 29319, MCP 8708);
GOIÁS: Campinorte (IBSP 9395); Ipameri, Fazenda Fundão (MNRJ 8004 –
parátipo); Minaçú (CHUNB 24814, CHUNB 24815 U, CHUNB 29749, CHUNB
29750), UHE Serra da Mesa (MCP 8245 U, MCP 8247, MCP 8248 – parátipo);
Mineiros (CHUNB 24540, CHUNB 25724, CHUNB 25725 – parátipo, CHUNB
25727, CHUNB 28142, CHUNB 28143 U, CHUNB 28144, CHUNB 28145);
Pontalina (IBSP 25805); São Domingos (CHUNB 33450, CHUNB 40842); MINAS
GERAIS: Barão dos Cocais (IBSP 30504); Ibiá (IBSP 27337); Unaí (CHUNB
24387); MATO GROSSO: APM Manso (UFMT 2001); Chapada dos Guimarães
(CHUNB 17170, CHUNB 17171, CHUNB 17172, CHUNB 17173, CHUNB 17174,
CHUNB 17175, UFMT 479, UFMT 508); Cuiabá (UFMT 1145 – parátipo). MATO
GROSSO DO SUL: estação Ligação (IBSP 17094); Alcinópolis (CHUNB 28170);
57
Anaurilândia ?, U.H.E. Sério Motta, Rio Pardo (IBSP 73418, IBSP 73419);
Bataguaçú, Rodovia Presidente Epitácio (IBSP 30872); Campo Grande (IBSP
48897); Corumbá, área urbana (CEUCH 1038), Serra do Amolar (UFMT 1148,
UFMT 1150, UFMT 1151 – parátipo, UFMT 1153, UFMT 1155, UFMT 1157 –
parátipo); Paranaíba (IBSP 45975, IBSP 45857); Porto Murtinho, Fazenda Spádica
(IBSP 27175); Ribas do Rio Pardo, Estação Arlindo Luz (IBSP 27208); Três
Lagoas (IBSP 21570, IBSP 21904, IBSP 57317), Fazenda Buriti Alegre (IBSP
42415); PARÁ: Belterra (LPHA 918); Novo Progresso (CHUNB 33920 – parátipo);
Oriximiná, alto Rio Cuminã (MNRJ 7975); Santarém (LPHA 412, LPHA 441),
Cucurunã (MCP 7743 U), São Braz (LPHA 2727 U); PIAUÍ: Teresina (IBSP 579);
PARANÁ: Rio Azul, Estação Roxo-Roiz (IBSP 9258); RIO GRANDE DO SUL:
(MCP 1177); Arroio Teixeira (MCP 7581 – parátipo); Bagé (MCP 1857); Bento
Gonçalves (MCN 7327, MCP 985 – parátipo); Caçapava do Sul (MCP 7075);
Caxias do Sul (MCN 1094); Eldorado do Sul (MCP 11157 U); Encruzilhada do Sul
(MCP 7987 U, MCP 7987 – parátipo, MCP 7988, MCP 8977); Lagoa Vermelha
(MCN 4187); Pelotas (IBSP 1793, IBSP 10510, MCN 1772); Porto Alegre (MCP
2392, MCP 2541, MCP 4719, MCP 4782 H, MCP 12330 U, MCP 12382 U);
Rosário do Sul, Fazenda São Leandro (MCP 2120); Salvador do Sul (MCN 2912);
São Francisco de Paula (MCN 7335); São Jerônimo (MCP 14447, MCP 14448,
MCP 14835, MCP 14837, MCP 14837, MCP 14838, MCP 14903, MCP 15128,
MCP 15393 – holótipo, MCP 17873); São Vicente do Sul (MCP 13380); Viamão
(MCN 3527, MCN 1497); RONDÔNIA: Pimenta Bueno (CHUNB 17485, CHUNB
17487, CHUNB 17487 U); SANTA CATARINA: Campos Novos (MCP 2842);
Lajes (MCP 3582); SÃO PAULO: (IBSP 1241, IBSP 1242, IBSP 1243, IBSP 1418),
Via Dutra km 377 (IBSP 19547 H), Fazenda Santa Cruz (IBSP 31303); Água de
58
Lindóia (IBSP 54984); Água de Santa Bárbara (IBSP 53729); Agudos (IBSP 27879
U); Analândia (IBSP 184); Aparecida (IBSP 19144, IBSP 19717, IBSP 23553);
Assis (IBSP 45925); Atibóia, Rancho d’água (IBSP 27200); Botucatu (IBSP 45903,
IBSP 47245); Brotas, Fazenda Elba (IBSP 43731); Caçapava (IBSP 4307, IBSP
4307, IBSP 29738, IBSP 48945 H); Campinas (IBSP 40275), Campus da
UNICAMP (IBSP 43157); Campo Limpo (IBSP 8337, IBSP 9119, IBSP 9442);
Capão Bonito, Fazenda Adiron (IBSP 31885); Caramuru (IBSP 10385); Casa
Branca (IBSP 7539); Cerqueira Cesar (IBSP 8348); Conde do Simbás (IBSP 5204);
Cruzeiro (IBSP 50078); Fernandópolis, U.H.E. Água Vermelha (IBSP 41903);
Francisco Morato (IBSP 17297); Guaratinguetá (IBSP 41384 – parátipo, IBSP
54737); Guarulhos (IBSP 33510, IBSP 54811); Ibaté (IBSP 17348 – parátipo);
Ibiúna (IBSP 27449); Indaiatuba (IBSP 44758), Chácara Polaris (IBSP 41357);
Itapetininga (IBSP 20747, IBSP 58707); Itú (IBSP 31528, IBSP 33718, IBSP
52428, IBSP 52441, IBSP 55075, MCP 5877), Fazenda Cotiguara (IBSP 29702);
Jacareí (IBSP 9773); Jarinu, Estação ferroviária Campo Largo (IBSP 10427 –
parátipo); João Pedro ? (IBSP 71879); Mairiporã (IBSP 4775); Matão, Estação
Toriba (IBSP 10495, IBSP 10575, IBSP 10957, IBSP 17021); Mogi das Cruzes
(IBSP 27021); Mogi Guaçu (IBSP 27437); Mogi Mirim (IBSP 27732); Mont Mor,
Fazenda Itapoam (IBSP 31427); Orlinda ? (IBSP 9753); Pindamunhangaba (IBSP
7714, IBSP 17897, IBSP 18807, IBSP 41449); Reição ? (IBSP 7187); Remédios
(IBSP 10802); Salto (IBSP 27235); Santo André (IBSP 8857); São Bernardo do
Campo (IBSP 7543); São José do Barreiro (IBSP 58051 U); São José do Rio Pardo:
IBSP 33533; São José dos Campos (IBSP 32117, IBSP 40270); São Miguel Arcanjo
(MCP 4817 H); São Paulo (IBSP 183 – parátipo, IBSP 827, IBSP 1327, IBSP 7199,
IBSP 9533, IBSP 17289, MCP 7318), Rio Sequeiro (IBSP 7873); São Roque, Dona
59
Catarina (IBSP 20417, IBSP 20417); São Simão (IBSP 72874); Terra Roxa (IBSP
17117); Simarés ? (IBSP 10021); Tambaú (IBSP 10248); Tapiraí (IBSP 44180);
Tatuí (IBSP 42941); Urânia (IBSP 27209 – parátipo); Valinhos (IBSP 49522), Sítio
Pitangueiras (IBSP 42289); Votorantim, Fazenda Quilombo (IBSP 43707);
TOCANTINS: Lajeado, U.H.E. Luiz Eduardo Magalhães (IBSP 74574); Mateiros
(CHUNB 41303); Palmas (CHUNB 11541 – parátipo, CHUNB 21949), U.H.E. Luiz
Eduardo Magalhães (IBSP 75244, IBSP 75777); PARAGUAI: AMAMBAY:
Parque Nacional Cerro Corá (MNHNP 5189); NEEMBUCU: (MNHNP 10010 U);
URUGUAI: ARTIGAS: (ZVC-R 5397, ZVC-R 5398); CERRO LARGO: (ZVC-R
1943), Posta del Chuy (ZVC-R 5037); RIVEIRA: Arroyo Laureles, próximo da
Cascada del Índio (ZVC-R 5290); Bajada de Pena (ZVC-R 5279 – parátipo);
SALTA: (ZVC-R 5380 – parátipo); TACUAREMBÓ: Pozo Hondo, Tambores
(ZVC-R 5155 – parátipo); TREINTA Y TRES: (ZVC-R 5529).
Taeniophallus sp. nov.2: ARGENTINA: SALTA: Anta, Parque Nacional El Rey (FML
1325 – parátipo); Metán, Balderrama, Sierra de Metán (FML 1245 – parátipo);
Santa Victoria, Los Toldos (FML 1289 – parátipo); TUCUMÁN: Burruyacú, Sierra
de Medina (FML 1998 – holótipo); Capital, San Miguel de Tucumán (FML 1010 –
parátipo, FML 2224 – parátipo, FML 2703 – parátipo); Famaillá, San Felipe (FML
1593 – parátipo), El Ceibal, San Pablo (FML 1173 – parátipo), San Pablo (FML
2050 – parátipo); Yerba Buena, El Corte (MNRJ 8720 – parátipo), San Javier (FML
954 – parátipo), Yerba Buena (FML 2377 – parátipo); BOLÍVIA: Rio Beni (ZMH
8317 – parátipo); PARAGUAI: BOQUERÓN: (MNHNP 5188 – parátipo).
Taeniophallus miolepis: BOLIVIA: Cochabamba: ZMH 8315; cacheira Tchapa Cura,
Rio Blanco (IBSP 41347); BRASIL: ACRE: Porto Walter (MZUSP 7387);
AMAZONAS: Rio Ituxi, ca. 8º29'S; 75º43'W (MPEG 20339); MATO GROSSO:
60
Juruena (MZUSP 11324 – neótipo); RONDÔNIA: Espigão do Oeste (IBSP 71724
U); Porto Velho (IBSP 47374 H), UHE Samuel (MCP 4279, MPEG 17975); PERU:
CUZCO: La convencion, Rio Pagoreni (MUSM 21878); LORETO: (AMNH
54593).
Taeniophallus occipitalis. BRASIL: região Nordeste (ZMH 4423 – lectótipo);
ALAGOAS: Murici (MNRJ 3948); BAHIA: (IBSP 1403, IBSP 1404); Camaçari
(MCP 18117); Cruz das Almas (LAPH/UEFS 258 H); Dias D’Ávila (MCP 18374);
Feira de Santana (LAPH/UEFS 714 U); Porto Seguro (UFPB 2453); Salvador
(MZUSP 12372); CEARÁ: (IBSP 1247); Fortaleza (IBSP 20275); Mulungu, Serra
de Baturité (UFC 2430, 2594); São Gonçalo do Amarante, praia da Taíba (UFC
2952); Ubajara Planalto da Ibiapaba (UFC 2451); Urubu (IBSP 19997);
PARAÍBA: Areia (IBSP 8708); João Pessoa (UFPB 958, UFPB 1273, MZUSP
8884, MZUSP 8887, MZUSP 8888, MZUSP 8927 U); PERNAMBUCO: Recife
(MCN 5537, MCN 5537 H); PIAUÍ: Avelino Lopes (IBSP 54455).
Taeniophallus quadriocellatus. BRASIL: AMAZONAS: Humaitá (CHUNB 33915);
PARÁ: Colônia Nova, próximo ao Rio Gurupi – BR 317 (MPEG 12884); km 23 da
estrada do Maracanã (MPEG 2825, MPEG 3391, MPEG 4809); Estrada da Vigia,
Santa Rosa (MPEG 7777); Augusto Corrêa, Cacoal (MPEG 2375, MPEG 3900,
MPEG 4571, MPEG 7554 – parátipo); Breves, Ilha do Marajó (MPEG 17372,
MPEG 20487); Bragança, Bom Jesus (MPEG 5019, MPEG 7340 H – parátipo,
MPEG 8001, MPEG 8017 H, MPEG 8272 H – parátipo, MPEG 13011 – parátipo);
Curuçá, Marauá (MPEG 7147); Parauapebas, Serra dos Carajás, Serra Norte, área
do Pojuca (MPEG 1973); Melgaço, Floresta Nacional de Caxiuãna, Estação
Científica Ferreira Penna (MPEG 20144 – holótipo, MPEG 20294 – parátipo);
Peixe Boi (MPEG 1420 – parátipo); Santarém, margem esquerda do Rio Tapajós
61
(IBSP 59508 H, U – parátipo), Curuatinga (MCP 7904 H – parátipo, MCP 7912 U –
parátipo); Tucuruí (IBSP 47877 – parátipo, IBSP 47938 – parátipo); Viseu, Bela
Vista (MPEG 3715, MPEG 5973 – parátipo, MPEG 7297, MPEG 7788, MPEG
10170, MPEG 14081, MPEG 15975, MPEG 17293, MPEG 17303).
Espécimes dos quais foram analisados apenas as ultra-estruturas das escamas dorsais
Taeniophallus quadriocellatus. BRASIL, PARÁ: Melgaço, Floresta Nacional de
Caxiuãna, Estação Científica Ferreira Penna (MPEG 20054, MPEG 20217, MPEG
20230)
62
Tabela 1. Comparação do padrão de coloração entre as espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis.
Espécies Caracteres
T. sp. nov.1 T. sp. nov.2
T. miolepis
T. occipitalis
T. quadriocellatus
Ocelos occipitalis*
isolados ou não
isolados
não isolados não isolados **isolados (raramente
não isolados)
***isolados (raramente
não isolados)
Ocelos no início do
tronco
ausentes Ausentes ausentes ausentes presentes
Região mentoniana
imaculado ou
com máculas
com máculas imaculado ou com
pontos pretos
com pontos pretos imaculado ou com
pontos pretos
Linha ântero-lateral
do tronco
presente ou
ausente
Presente presente ausente presente
Linha clara do
canthus rostralis e
dorso da cabeça
não fusionada na
porção posterior
do parietal
fusionada na
porção posterior
do parietal
não fusionada na
porção posterior
do parietal
não fusionada na
porção posterior do
parietal
não fusionada na
porção posterior do
parietal
Manchas claras
sobre o frontal
ausentes Presentes ausentes ausentes ausentes
* Ocelos isolados da linha clara bordeada de preto que passa pelo canthus rostralis e dorso da cabeça.
** De toda a amostra analisada, apenas um filhote (MCP 18374) apresenta a linha clara tocando o ocelo occipital.
*** Um indivíduo filhote (não analisado) apresenta a linha clara tocando o ocelo occipital (G. Maschio com. pess.).
63
Tabela 2. Resultado do teste de dimorfismo sexual nas espécies do grupo de
Taeniophallus occipitalis. Abreviações: Ventral – VE, subcaudal – SC, comprimento
rostro-cloacal – CRC e razão entre o comprimento da cauda e comprimento rostro-
cloacal (comprimento relativo da cauda) – CCA/CRC.
Espécies
Cacacteres
T. sp. nov.1 T. sp. nov.2
T. miolepis T. occipitalis T. quadriocellatus
VE
F
1,240
= 117,08
P < 0,001
F
1,12
= 0,45
P = 0,52
F
1,8
= 7,29
P < 0,05
F
1,20
= 0,86
P = 0,37
F
1,32
= 0,01
P = 0,91
SC
F
1,200
= 116,47
P < 0,001
F
1,9
= 22,72
P < 0,05
F
1,8
= 1,55
P = 0,25
F
1,17
= 11,67
P < 0,05
F
1,29
= 2,71
P = 0,11
CRC
F
1,208
= 40,60
P < 0,001
F
1,10
= 0,74
P = 0,41
F
1,7
= 0,01
P = 0,92
F
1,16
= 15,76
P < 0,05
F
1,32
= 1,32
P = 0,26
CCA/CRC
F
1,172
= 138,04
P < 0,001
F
1,8
= 1,36
P = 0,28
F
1,6
= 2,25
P = 0,18
F
1,14
= 4,59
P < 0,05
F
1,26
= 5,90
P < 0,05
64
Tabela 3. Sumário estatístico de alguns caracteres merísticos e morfométricos das espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis, sendo
apresentada a comparação entre as espécies para cada variável (teste de Tukey ou Mann-Whitney). O grau de significância entre espécies está
indicado por * = P < 0,05, ** = P < 0,001 e ns = diferença não significante entre as espécies. Abreviações: Ventral – VE, subcaudal – SC,
comprimento rostro-cloacal – CRC e razão entre o comprimento da cauda e comprimento rostro-cloacal (comprimento relativo da cauda) –
CCA/CRC.
Espécies Caracteres
T. sp. nov.1 T. sp. nov.2 T. miolepis T. occipitalis T. quadriocellatus
MACHOS
VE
n 111 7 4 11 21
Variação 168–190 177–194 173–181 158–172 171–192
Média ± DP 177,23 ± 4,50 187,29 ± 7,02 175,75 ± 3,77 174,45 ± 4,48 185,43 ± 4,97
P T. sp. nov.2**, T.
occipitalis** e T.
quadriocellatus**
T. sp. nov.1**, T.
miolepis** e T.
occipitalis**
T. sp. nov.2**, T.
occipitalis** e T.
quadriocellatus*
T. sp. nov.1**, T. sp.
nov.2**, T. miolepis** e T.
quadriocellatus**
T. sp. nov.1**, T. miolepis*
e T. occipitalis**
SC
n 85 7 5 10 20
Variação 65–84 79–85 72–84 72–80 72–86
Média ± DP 75,34 ± 3,91 82,50 ± 2,27 77,40 ± 4,34 75,70 ± 2,37 78,90 ± 3,75
P T. sp. nov.2** e T.
quadriocellatus*
T. sp. nov.1** e T.
occipitalis*
ns T. sp. nov.2* T. sp. nov.1*
CRC*
n 92 7 3 11 22
Variação 212–429 235–354 350–394 241–321 298–423
Média ± DP 320,12 ± 45,57 308,78 ± 51,64 366,63 ± 23,80 283,69 ± 22,37 352,90 ± 30,01
P T. occipitalis* e T.
quadriocellatus*
T. miolepis* e T.
quadriocellatus*
T. sp. nov.2* e T.
occipitalis*
T. sp. nov.1*, T. miolepis*
e
T. quadriocellatus**
T. sp. nov.1* T. sp. nov.2* e
T. occipitalis**
... continua
65
continuação
CCA/CRC*
n 69 5 3 10 18
Variação 0,31–0,43 0,31–0,38 0,33–0,40 0,36–0,44 0,33–0,41
Média ± DP 0,36 ± 0,02 0,35 ± 0,03 0,37 ± 0,04 0,40 ± 0,03 0,37 ± 0,02
P T. occipitalis** T. occipitalis* ns T. sp. nov.1** e T. sp.
nov.2*
ns
FÊMEAS
VE
n 131 7 7 11 13
Variação 171–197 182–195 173–194 160–170 178–191
Média ± DP 182,79 ± 4,74 189,14 ± 4,22 187,83 ± 7,49 175,91 ± 2,77 185,72 ± 4,75
P T. sp. nov.2* e T.
occipitalis**
T. sp. nov.1* e T.
occipitalis**
T. occipitalis** T. sp. nov.1**, T. sp.
nov.2**, T. miolepis** e T.
quadriocellatus**
T. occipitalis**
SC
n 117 5 5 9 11
Variação 55–80 67–77 68–79 63–80 72–84
Média ± DP 79,03 ± 4,24 73,00 ± 4,24 74,00 ± 4,30 70,00 ± 4,77 77,55 ± 3,91
P T. quadriocellatus** ns ns T. quadriocellatus** T. sp. nov.1** e T.
occipitalis**
CRC*
n 118 5 6 7 12
Variação 274–510 293–369 319–451 307–341 285–408
Média ± DP 360,93 ± 46,42 331,53 ± 33,57 363,39 ± 50,01 320,47 ± 12,07 339,69 ± 35,42
P T. occipitalis* ns T. occipitalis* T. sp. nov.1*, T.
miolepis*
ns
CCA/CRC*
n 105 5 5 6 10
Variação 0,25–0,38 0,30–0,39 0,32–0,36 0,31–0,42 0,31–0,40
Média ± DP 0,32 ± 0,02 0,33 ± 0,04 0,34 ± 0,02 0,36 ± 0,04 0,35 ± 0,02
P T. occipitalis** e T.
quadriocellatus*
ns ns T. sp. nov.1** T. sp. nov.1*
As comparações do CRC entre as espéces em ambos os sexos foram realizadas com o teste não paramétrico Mann-Whitney.
* Apenas indivíduos maduros (ver Material e Métodos).
66
Tabela 4. Variáveis significantes utilizadas na Análise Discriminante. Abreviações:
comprimento da cauda – CCA, comprimento da cabeça – CCB, largura posterior da
cabeça medida na posição posterior aos olhos – LPCB, largura anterior da cabeça
medida na posição das narinas – LACB, altura posterior da cabeça medida na posição
posterior aos olhos – APCB, comprimento do focinho – CFO, comprimento da órbita
ocular considerando o eixo horizontal – CO, comprimento do escudo frontal – CFR,
comprimento do escudo mental anterior – CMA, comprimento do escudo mental
posterior – CMP, comprimento do escudo parietal – CPA, comprimento do escudo
loreal – CLO, altura do escudo loreal – ALO, largura do escudo rostral – LRO e altura
do escudo rostral – ARO.
Machos
a
Lambda de Wilks Lambda Parcial F
4,59
P
CLO 0,143 0,617 9,145 0,000
ALO 0,134 0,660 7,590 0,000
CMP 0,102 0,870 2,213 0,078
ARO 0,114 0,776 4,248 0,004
LRO 0,122 0,724 5,635 0,001
LACB 0,102 0,870 2,204 0,080
CFR 0,110 0,801 3,658 0,010
CPA 0,102 0,870 2,210 0,079
CMA 0,099 0,895 1,728 0,156
CCA 0,096 0,924 1,216 0,314
CFO 0,100 0,887 1,885 0,125
CCB 0,098 0,907 1,518 0,209
APCB 0,097 0,914 1,385 0,250
Fêmeas
b
Lambda de Wilks Lambda Parcial F
4,83
P
LACB 0,147 0,866 3,208 0,017
CMA 0,178 0,713 8,359 0,000
LPCB 0,176 0,720 8,085 0,000
CLO 0,155 0,817 4,662 0,002
HLO 0,150 0,844 3,848 0,006
HRO 0,148 0,856 3,478 0,011
CMP 0,138 0,919 1,832 0,130
... continua
67
continuação
CCA 0,153 0,828 4,301 0,003
CCB 0,147 0,864 3,269 0,015
CPA 0,140 0,904 2,197 0,076
CO 0,135 0,942 1,277 0,286
a
Lambda de Wilks: 0,08846; F (52, 230) = 3,8603; P < 0,0000.
b
Lambda de Wilks: 0,12689; F (44, 319) = 5,194; P < 0,0000.
68
Tabela 5. Resultado da Análise Discriminante para as espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis. Abreviações: comprimento da cauda –
CCA, comprimento da cabeça – CCB, largura posterior da cabeça medida na posição posterior aos olhos – LPCB, largura anterior da cabeça
medida na posição das narinas – LACB, altura posterior da cabeça medida na posição posterior aos olhos – APCB, comprimento do focinho –
CFO, comprimento da órbita ocular considerando o eixo horizontal – CO, comprimento do escudo frontal – CFR, comprimento do escudo mental
anterior – CMA, comprimento do escudo mental posterior – CMP, comprimento do escudo parietal – CPA, comprimento do escudo loreal –
CLO, altura do escudo loreal – ALO, largura do escudo rostral – LRO e altura do escudo rostral – ARO.
Médias dos coeficientes canônicos
Machos Fêmeas
Espécies
Função 1 Função 2 Função 1 Função 2
T. sp. nov.1 -1,018 0,207 0,700 0,087
T. sp. nov.2 -0,173 -2,897 -1,840 1,161
T. miolepis
1,831 -0,221 -2,689 -2,019
T. occipitalis
2,202 0,513 -1,011 -1,677
T. quadriocellatus
4,329 0,074 -5,356 0,823
Coeficientes canônicos padronizados
Machos Fêmeas
Caracteres Função 1 Função 2 Caracteres Função 1 Função 2
CLO -0,980 0,587 LACB -0,466 -0,239
HLO 1,079 0,262 CMA 0,687 -0,528
... continua
69
continuação
CMP 0,953 0,226 LPCB -0,739 0,409
ARO -0,326 -1,123 CLO 0,477 0,063
LRO 0,935 -0,785 ALO -0,316 -0,503
LACB 0,123 1,350 ARO 0,279 -0,326
CFR -2,179 -0,771 CMP 0,101 -0,413
CPA 1,396 -0,218 CCA -0,583 -0,111
CMA -0,469 0,576 CCB 0,575 0,155
CCA 0,247 -2,024 CPA -0,317 -0,043
CFO -1,676 0,507 CO 0,091 0,147
CCB 1,489 3,476
APCB 0,033 -1,415
Auto-valor 3,670 0,648 Auto-valor 2,779 0,435
Proporção cumulativa 0,773 0,910 Proporção cumulativa 0,766 0,886
70
FIGURAS
Figura 1. Enicognathus occipitalis (síntipo, ZMH 04423). Ilustração retirada de Jan &
Sordelli (1877).
71
Figura 2. Região medial da escama dorsal do meio do corpo de (A) Taeniophallus
quadriocellatus e (B e C) T. occipitalis mostrando as ultra-estruturas consideradas nesse
trabalho. A letra “P” indica as projeções espiniformes; ponta dos triângulos aponta o
alinhamento das projeções espiniformes formando linhas transversais; asterisco indica o
substrato da escama; e setas pretas indicam as linhas longitudinais formadas pelas
projeções espiniformes. As fotos A e B estão em 8.000 vezes de aumento e C está em
18.000 vezes.
72
Figura 3. Taeniophallus sp. nov.1 (holótipo, MCP 11393; CRC 324 mm; CCA 109
mm). Vista (A) dorsal, (B) lateral e (C) ventral da cabeça. Seta branca indica a linha
ântero-lateral do tronco.
73
Figura 4. Taeniophallus sp. nov.1 (holótipo, MCP 11393). Desenho da cabeça em vista
(A) dorsal, (B) lateral e (C) ventral. Escala = 5 mm.
74
Figura 5. Holótipo de Taeniophallus sp. nov.1 em vida (MCP 11393; CRC 324 mm;
CCA 109 mm). Vista geral (A) dorsal e (B) ventral. Foto de J.G. Frota.
75
Figura 6. Representação esquemática do padrão de coloração da cabeça e região nucal das espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis. (A–D)
Taeniophallus sp. nov.1 (MCP 4719, CHUNB 33450, CHUNB 41303, MCP 8708), (E) Taeniophallus sp. nov.2 (FML 01998), (F) T. miolepis
(IBSP 47374), (G) T. occipitalis (MCN 5537) e (H) T. quadriocellatus (MPEG 1420).
76
Figure 7. Representação esquemática dos principais padrões de manchas e/ou pintas
dorsais (primeiras manchas e/ou pintas do dorso) em Taeniophallus sp. nov.1. (A)
LAPH/UEFS 881, Lençóis, Bahia; (B) IBSP 30504, Barão dos Cocais, Minas Gerais;
(C) IBSP 17348, Ibaté, São Paulo; (D) IBSP 27879, Agudos, São Paulo; (E) IBSP 1793,
Pelotas, Rio Grande do Sul; e (F) MCP 7581, Arroio Teixeira, Rio Grande do Sul.
77
Figura 8. Variação no padrão de coloração da região lateral das escamas ventrais em
Taeniophallus sp. nov.1 (seta branca), mostrando a (A) coloração látero-dorsal do
tronco invadindo as escamas ventrais e pontos pretos conspícuos em um espécime de
Minas Gerais (Foto de M. Freitas) e (B) borda das escamas ventrais com uma linha
preta em um espécime do Rio Grande do Sul (Foto de R.L. Balestrin).
78
Figura 9. Espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis em vida. (A–C) Taeniophallus
sp. nov.1, (D) Taeniophallus sp. nov.2, (E) T. miolepis, (F e G) T. occipitalis e (H) T.
quadriocellatus. Crédito das fotos: M. A. Freitas (A e G), J. Bernardo-Silva (B), W.
Vaz-Silva (C), M. Jansen (D), M. Di-Bernardo (E), D. Loebmann (F) e G. Maschio (H).
79
Figura 10. Face (A) sulcada e (B) não sulcada do hemipênis de Taeniophallus sp. nov.1
(IBSP 48945). Escala = 5 mm.
80
Figura 11. Região medial da escama dorsal do meio do corpo das espécies do grupo de
Taeniophallus occipitalis. (A) Taeniophallus sp. nov.1, (B) T. miolepis, (C) T.
occipitalis e (D) T. quadriocellatus. Todas as fotos estão em 8.000 vezes de aumento.
81
Figure 12. Distribuição geográfica das espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis
baseada nos espécimes analisados (ver Apêndice 1). Símbolos podem representar mais
de uma localidade. Setas pretas indicam simpatria entre (1) Taeniophallus sp. nov.1 e T.
quadriocellatus e (2) Taeniophallus sp. nov.2 e Taeniophallus sp. nov.1.
82
Figura 13. Regressão entre o número de (A) ventral, (B) subcaudal, (C) comprimento
rostro-cloacal e (D) comprimento da cauda / comprimento rostro-cloacal e a latitude em
graus em Taeniophallus sp. nov.1.
83
Figura 14. Taeniophallus sp. nov.2 (holótipo, FML 01998; CRC 379 mm; CCA 112
mm). Vista geral do (A) dorso e (B) ventre.
84
Figura 15. Taeniophallus sp. nov.2 (holótipo, FML 01998). Vista (A) dorsal, (B) lateral
e (C) ventral da cabeça. Escala = 5 mm.
85
Figura 16. Taeniophallus miolepis (neótipo, MZUSP 11324; CRC 325 mm; CCA 115
mm). Vista (A) lateral e (B) ventral da cabeça.
86
Figura 17. Taeniophallus miolepis (neótipo, MZUSP 11324). Vista (A) dorsal, (B e C)
lateral e (D) ventral da cabeça. Note a presença de ázigos nos escudos supralabiais
(achurado). Escala = 5 mm.
87
Figura 18. Face (A) sulcada e (B) não sulcada do hemipênis de Taeniophallus miolepis
(IBSP 47374). Note a presença de papilas (seta preta) na área nua da face não sulcada.
Escala = 5 mm.
88
Figura 19. Taeniophallus occipitalis (lectótipo, MHNG 179.42). (A) Vista geral do
dorso e vista (B) dorsal e (C) lateral da cabeça (Fotos de A. Schmitz). Note a presença
do ocelo claro na região occipital (seta branca), um dos caracteres diagnósticos da
espécie.
89
Figura 20. Taeniophallus occipitalis (paralectótipo, ZMH 04423; CRC 275 mm; CCA
107 mm). (A) Vista geral do dorso e vista (B) dorsal, (C) lateral e (D) ventral da cabeça
(Fotos de J. Hallermann).
90
Figura 21. Face (A) sulcada e (B) não sulcada do hemipênis de Taeniophallus
occipitalis (LAPH/UEFS 258). Escala = 5 mm.
Figura 22. Ambiente de carrasco, onde foram encontrados indivíduos de Taeniophallus
occipitalis no Estado do Ceará, Brasil. Foto de D. Loebmann.
91
Figura 23. Face não sulcada do hemipênis de Taeniophallus quadriocellatus (MPEG
8272) e Taeniophallus sp. nov.1 (IBSP 48945) (Retirado de Santos-Jr et al. 2008). Note
a ausência de pequenos espinhos na lateral do órgão em T. quadriocellatus. Escala = 5
mm.
Figura 24. Face (A) sulcada e (B) não sulcada do hemipênis de Taeniophallus
quadriocellatus (IBSP 59508). Escala = 5 mm.
92
Figura 25. Comparação entre as espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis. (A) ventral
– VE, (B) subcaudal – SC, (C) comprimento rostro-cloacal – CRC e (D) razão entre o
comprimento da cauda e comprimento rostro-cloacal (comprimento relativo da cauda) –
CCA/CRC. Barra vertical representa valores mínimos e máximos, linha horizontal
represente a média, bordas da caixa representam 25 e 75 percentil, respectivamente, e
círculos brancos representam “outliers”.
93
Figura 26. Representação gráfica das duas primeiras funções canônicas para as espécies
do grupo de Taeniophallus occipitalis em (A) machos e (B) fêmeas.
Figura 27. Relação entre o comprimento e altura do escudo loreal em machos de
Taeniophallus quadriocellatus e Taeniophallus sp. nov.1.
94
Capítulo 2
Sistemática filogenética das serpentes da tribo Echinantherini (Serpentes,
Dipsadidae, Xenodontinae)
(Formatado para ser submetido ao Zootaxa)
95
ZOOTAXA
Nome dos autores: Alfredo P. Santos-Jr1, 2, Síria Ribeiro1, Taran Grant1
Endereço:
1
Laboratório de Sistemática de Vertebrados, Faculdade de Biociências, Setor de
Herpetologia, Museu de Ciências e Tecnologia, Pontifícia Universidade Católica do
Rio Grande do Sul, Av. Ipiranga 7781, 90719-900, Porto Alegre, RS, Brasil.
2
Autor para correspondência. E-mail: [email protected]
Número de figuras: 55
Número de tabelas: 5
Número de referências citadas: 171
Título: Sistemática filogenética das serpentes da tribo Echinantherini (Serpentes,
Dipsadidae, Xenodontinae)
Título resumido: Filogenia de Echinantherini
96
Índice
Abstract………………………....……………………………...…………….…….…...97
Resumo............................................................................................................................98
Introdução………………………....……………………………………...………….....99
Material e Métodos…………………….....…...…………………...……………….....107
Resultados e Discussão…………………….....……………...……….……...………..153
Proposta taxonômica para Echinantherini............................................……..…...…....160
Taxonomia.....................................................................................................................163
Echinantherini..........................................................................................................163
Echinanthera…………...………………………………………..........................164
Taeniophallus.......................................................................................................165
Gen. nov.1.............................................................................................................165
Gen. nov.2.............................................................................................................166
Gen. nov.3.............................................................................................................167
Evolução de caracteres na tribo Echinantherini.............................................................168
Comentários biogeográficos..........................................................................................172
Conclusão......................................................................................................................175
Agradecimentos.............................................................................................................176
Referências………………………………………………………….......…………….177
Apêndice 1……………………………………………………………….....…......…..195
97
Abstract
A phylogenetic relationship for snakes of the Echinantherini tribe is presented based on
morphological, biological and behavioral characters. Fifty seven characters and 34
terminal taxa were submitted to maximal parsimony analysis with the purpose of (1)
testing the monophyly of Echinantherini, (2) testing the monophyly of Echinanthera
and Taeniophallus and (3) testing the relations between the species that currently make
up the Echinantherini tribe. The result of the analysis showed that Echinantherini is a
monophyletic group defined by three synapomorphies: presence of small light spots on
the parietals, hemipenis with centrolineal orientation and absence of the groove on the
two last maxillary teeth. Echinanthera is a monophyletic group defined by three
synapomorphies: presence of transverse stripes on the basal region of the ventral scales,
semicapitate hemipenis, and anterolateral crests of the parabasisphenoid well developed.
We have not found a resolution for the relationship of the Echinanthera species.
Taeniophallus is paraphyletic, being Echinanthera nestled inside it. Taeniophallus
nebularis is the sister species to all other representatives of the tribe. The Taeniophallus
species groups, as previously presented in the literature (T. affinis group, de T.
brevirostris group, and T. occipitalis group), are corroborated in the present paper.
Based on the results obtained, a monophyletic taxonomy for the Echinantherini tribe is
proposed.
Key Words: Phylogeny, taxonomy, morphology, Echinanthera and Taeniophallus.
98
Resumo
Um relacionamento filogenético das serpentes da tribo Echinantherini é apresentado
baseado em caracteres morfológicos, biológicos e comportamentais. Cinqüenta e sete
caracteres e 34 táxons terminais foram submetidos a uma análise de máxima parcimônia
com o objetivo de (1) testar a monofilia de Echinantherini, (2) testar a monofilia de
Echinanthera e Taeniophallus e (3) testar as relações entre as espécies que atualmente
compõe a tribo Echinantherini. O resultado da análise mostrou que Echinantherini é um
grupo monofilético definido por três sinapormofias: presença de pequenos pontos claros
sobre os parietais, hemipênis com orientação centrolineal e ausência de sulco nos dois
últimos dentes maxilares. Echinanthera é um grupo monofilético suportado por três
sinapomorfias: presença de faixas transversais na região basal das escamas ventrais,
hemipênis semicapitado e cristas ântero-laterais do parabasisfenóide bem
desenvolvidas. Não encontramos resolução para o relacionamneto das espécies de
Echinanthera. Taeniophallus é parafilético, estando Echinanthera aninhado dentro dele.
Taenniophallus nebularis é a espécie irmã de todos os demais representantes da tribo.
Os grupos de espécies de Taeniophallus como previamente apresentados na literatura
(grupo de T. affinis, grupo de T. brevirostris e grupo de T. occipitalis) são corroborados
no presente estudo. Com base nos resultados obtidos uma taxonomia monofilética para
a tribo Echinantherini é proposta.
Palavras-chave: Filogenia, taxonomia, morfologia, Echinanthera e Taeniophallus.
99
Introdução
Nos últimos anos inúmeros estudos filogenéticos vêm contribuindo com o entendimento
do relacionamento das serpentes Caenophidia (e.g. Gravlund 2001; Vidal & Hedges
2002; Kelly et al. 2003; Vidal et al. 2007; Zaher et al. 2009). Vidal et al. (2007), por
exemplo, propuseram uma classificação mais conservativa para as principais linhagens
de Caenophidia, elevando algumas subfamílias para o nível de família e tornando
Colubridae, uma das mais complexas família de Cenophidia, um grupo monofilético
restrito para três grupos: Colubrinae, Calamarinae e Grayiinae. Na classificação de
Vidal et al. (2007) os chamados Xenodontinae sensu lato ou Xenodontíneos do Novo
Mundo (sensu Clade 1984; Zaher 1999) compõem a família Dipsadidae, grupo
monofilético formado por três subfamílias: (1) Heterodontinae (antigos xenodontíneos
Norte-Americanos), (2) Dipsadinae (antigos xenodontíneos Centro-Americanos) e (3)
Xenodontinae (antigos xenodontíneos Sul-americanos; = Xenotontinae sensu stricto;
Zaher 1999).
Recentemente, Zaher et al. (2009) apresentaram um estudo filogenético baseado
em caracteres moleculares e propuseram uma nova classificação para as serpentes
Caenophidia dando principal ênfase aos xenodontíneos neotropicais. Para os autores, a
família Dipsadidae é mantida para os xenodontíneos do Novo Mundo e cinco novas
tribos são propostas para a subfamília Xenodontinae, assim como seis novos gêneros e
outros dois revalidados. Logo após o trabalho de Zaher et al. (2009), Hedges et al.
(2009) apresentaram uma relação filogenética das serpentes da tribo Alsophiini onde
propuseram três novos gêneros e sinonimizaram outros quatro, dois desses propostos
por Zaher et al. (2009).
Echinanthera Cope e Taeniophallus Cope estão representados por serpentes
exclusivas da América do Sul ao leste dos Andes. Di-Bernardo (1992) caracterizou
100
Echinanthera (incluindo parte de Taeniophallus) por apresentar hemipênis simples ou
levemente bilobado, ausência de disco apical e pela presença de uma faixa médio-dorsal
sem ornamentação na face não sulcada do hemipênis (“interspinal asulcal gap” sensu
Myers & Cadle 1994). Adicionalmente, foi observado que o hemipênis das espécies de
Echinanthera e Taeniophallus (sensu Schargel et al. 2005) tem o sulco espermático
dividido (exceto T. nicagus Cope que tem hemipênis com sulco espermático simples),
semicapitado (às vezes não capitado ou unicapitado) e apresenta na face não sulcada
uma área nua sem ornamentação, bordeada por uma fileira de espinhos de tamanho
médios (Zaher 1999; Schargel et al. 2005). Recentemente foi descrita T. nebularis
Schargel, Rivas & Myers que, diferentemente de todas as demais espécies da tribo
Echinantherini, apresenta o hemipênis fortemente bilobado (Schargel et al. 2005).
Echinanthera e Taeniophallus vêm sendo alvo de discussões entre os
pesquisadores quanto ao status nomenclatural genérico de algumas espécies (ver história
taxonômica abaixo) e quanto o seu posicionamento supragenérico. Zaher (1999)
afirmou que o hemipênis de Echinanthera e Taeniophallus apresenta o padrão da
subfamília Dipsadinae, no entanto, apresentaram caracteres semelhantes aos
encontrados nos representante de Xenodontinae (e.g. fileiras de espinhos grandes na
lateral e na face não sulcada do hemipênis), motivo pelo qual foi considerado pelo autor
como Dipsadinae incertae sedis. Por outro lado, filogenias recentes (Vidal et al. 2000;
Pinou et al. 2004; Zaher et al. 2009) apresentam T. brevirostris Peters e T. affinis
Günther como membros dos xenodontíneos Sul-americanos.
As discordâncias entre pesquisadores quanto à posição taxonômica das espécies
do antigo grupo “brevirostris” (e.g. Di-Bernardo 1992 vs. Myers & Cadle 1994), o
possível polifiletismo de Taeniophallus (ver Histórico taxonômico abaixo) e o
hipotético relacionamento monofilético de Echinanthera e Taeniophallus (Zaher 1999;
101
Schargel et al. 2005; Zaher et al. 2009) acentuam a necessidade de um estudo
sistemático a fim de avaliar o relacionamento desses gêneros. Nesse trabalho nós
realizamos uma análise filogenética das espécies da tribo Echinantherini baseada em
caracteres morfológicos, biológicos e comportamentais tendo como objetivos: (1) testar
a monofilia da tribo Echinantherini, (2) testar a monofilia de Echinanthera e
Taeniophallus e (3) testar as relações entre as espécies que atualmente compõe a tribo
Echinantherini.
Um breve histórico taxonômico de Echinanthera e Taeniophallus. A história
taxonômica de Echinanthera e Taeniophallus é muito confusa e contraditória. Cope
(1878) descreveu Lygophis nicagus baseado em um síntipo (MNHN 55) de
Enicognathus melanocephallus Duméril, Bibron & Duméril (atualmente Sibynophis
subpunctatus Duméril, Bibron & Duméril) com localidade–tipo desconhecida. Cope
(1895) usou pela primeira vez o nome Taeniophallus para alocar a espécie L. nicagus.
No entanto, o hemipênis ilustrado por Cope (op. cit.) referido à T. nicagus, na verdade
se trata de uma Rhadinaea brevirostris (atualmente T. brevirostris), motivo que levou
Myers (1974) a duvidar da validade da espécie. Myers (1974) afirmou que o espécime
utilizado para descrição de L. nicagus era externamente semelhante com R. brevirostris.
No entanto, quando comparou o hemipênis do espécime-tipo (MNHN 55) com o das
demais espécies de Rhadinaea Cope (sensu Myers 1974), ele concluiu que devido a
presença de sulco espermático simples, o espécime não se tratava de uma Rhadinaea e
diferia de muitos outros xenodontíneos, podendo não se tratar de uma serpente Sul-
americana. Diante desse cenário, a espécie T. nicagus passou a ser tratada como
sinônimo junior (in partim) de R. brevirostris.
Cope (1885) descreveu Aporophis cyanopleurus baseado em material
proveniente da cidade Montenegro, Rio Grande do Sul, Brasil (Vanzolini 1953).
102
Boulenger (1885) sinonimizou A. cyanopleurus em Dromicus melanostigma Wagler, e
em 1894 passou a espécie para Liophis Wagler. Cope (1894), sem considerar os
trabalhos de Boulenger, descreveu o gênero Echinanthera para alocar a espécie A.
cyanopleurus que posteriormente foi sinonimizada à L. melanostigma por Boulenger
(1897). Dixon (1980) revisou o gênero Liophis e alocou A. cyanopleurus em incertae
sedis “melanostigma”, nome específico posteriormente usado por diversos autores em
outros gêneros, como por exemplo, os citados por Di-Bernardo (1992): Dromicus
Bibron (Vanzolini 1981); Leimadophis Fitzinger (Hoogmoed & Gruber 1983; Lema et
al. 1985) e Liophis (Vanzolini 1987; Lema 1987 e 1989; Williams & Wallach 1989).
Nesse mesmo trabalho, as espécies descritas originalmente como Coluber undulatus
Wied e Enicognathus amoenus Jan também foram consideradas incertae sedis.
Di-Bernardo (1992) revalidou Echinanthera e ampliou o seu conceito com a
inclusão dos táxons Coluber undulatus, Dromicus melanostigma e Enicognatus
amoenus, e também com as espécies de Rhadinaea do grupo “brevirostris” (sensu
Myers 1974): R. affinis, R. bilineata Fischer, R. brevirostris, R. occipitalis Jan, R.
persimilis Cope e R. poecilopogon Cope.
Myers & Cadle (1994), após a descoberta de algumas serpentes semelhantes à
Echinanthera brevirostris (sensu Di-Bernardo 1992), contudo, com sulco espermático
simples, revalidaram o gênero Taeniophallus e incluíram nele as espécies do grupo
“brevirostris” restringindo Echinanthera a cinco espécies: E. amoena, E.
cephalomaculata Di-Bernardo, E. cyanopleura, E. melanostigma e E. undulata.
Di-Bernardo (1996) descreveu E. cephalostriata, espécie similar a E.
cyanopleura, apontando uma área de simpatria entre essas duas espécies nos Estados de
São Paulo e Paraná, Brasil, onde foram encontrados supostos híbridos.
103
Desde o trabalho de Myers & Cadle (1994), os nomes específicos relacionados
ao antigo grupo “brevirostris” ora apareceram vinculados ao gênero Echinanthera (e.g.
Cacivio et al. 1999; Giraudo 2002; Franco 2003), ora a Taeniophallus (e.g. Martins &
Oliveira 1998; Zaher 1999; Strüssmann 2000).
Schargel et al. (2005) descreveram Taeniophallus nebularis, uma “enigmática”
serpente das florestas do norte da Venezuela. Naquele trabalho, os autores afirmaram
que a nova espécie apresenta caracteres suficientes (principalmente a morfologia
hemipeniana) para ser alocada em um novo gênero. No entanto, baseados em alguns
estudos que apresentaram variação intraespecífica e genérica no hemipênis de serpentes
(ver Zaher & Prudente 2003), alocaram a espécie tentativamente em Taeniophallus.
Além disso, T. nebularis apresenta alguns caracteres comuns à algumas espécies do
gênero, como por exemplo, presença de pequenas “fossetas” nos escudos pré e pós-
oculares encontradas também em T. brevirostris e T. occipitalis (Schargel et al. 2005).
Nesse mesmo trabalho, Schargel et al. (2005) reorganizaram Echinanthera como um
grupo monofilético apresentando como prováveis sinapomorfias o grande número de
dentes maxilares (incomum entre os dipsadíneos e xenodontíneos) e o padrão de
coloração composto por estrias médio-dorsais e bandas transversais nas ventrais.
Santos-Jr et al. (2008) descreveram Taeniophallus quadriocellatus e afirmaram
que T. occipitalis poderia se tratar de um complexo de espécies (ver o Capítulo 1 dessa
tese).
Recentemente Zaher et al. (2009) propuseram a tribo Echinantherini para alocar
Echinanthera e Taeniophallus e apresentaram as seguintes características como
diagnose do grupo: (1) hemipênis unilobado e unicapitado; (2) sulco espermático
dividido na porção distal, dentro da região caliculada; e (3) grande área nua presente
sobre a face não sulcada do corpo do hemipênis.
104
De acordo com Schargel et al. (2005) e Santos-Jr et al. (2008) os gêneros de
Echinantherini estão compostos pelas seguintes espécies:
• Echinanthera: E. amoena, E. cephalomaculata, E. cephalostriata, E.
cyanopleura, E. melanostigma e E. undulata;
• Taeniophallus: T. affinis, T. bilineatus, T. brevirostris, T. persimilis, T.
poecilopongon, T. nicagus, T. occipitalis e T. quadriocellatus.
Adicionalmente, existem pelo menos duas novas espécies por serem descritas e
uma por ser revalidada (Taeniophallus miolepis Boettger), todas aparentemente
relacionadas com T. occipitalis (ver Tabela 1).
O posicionamento filogenético de Echinanthera e Taeniophallus. Existem
poucos trabalhos que abordam as afinidades filogenéticas das espécies de Echinanthera
e Taeniophallus. O primeiro a apresentar uma hipótese de relacionamento de
representantes de um desses gêneros, foi Myers (1974) que apresentou um
“dendograma” sobre a afinidade das espécies do grupo brevirostris com outras espécies
de Rhadinaea (Figura 1). Myers (1974) sugeriu a possibilidade de que membros do
grupo “brevirostris” teriam derivado independentemente das outras Rhadinaea, típicos
dipsadíneos, e que estariam mais relacionados com os xenodontíneos.
Cadle (1984) trabalhou com dados de distância imunológica dos xenodontíneos
Centro-americanos (=Dipsadinae) e analisou em seu estudo duas espécies de
Taeniophallus (T. brevirostris e T. occipitalis), que na ocasião estavam sob o nome
Rhadinaea. Nas suas análises, concordou com as conclusões de Myers (1974) e afirmou
que T. brevirostris e T. occipitalis estariam mais relacionado com os xenodontíneos sul-
americanos (Xenodontinae sensu stricto) do que com os demais membros de
Rhadinaea, sendo esses últimos relacionados com os xenodontíneos centro-americanos.
105
Zaher (1999) considerou Echinanthera e Taeniophallus como Dipsadinae
incertae sedis por apresentarem caracteres hemipenianos semelhantes aos dipsadíneos,
como por exemplo, condição unilobada do órgão, capitulum unicapitado e presença de
numerosos espinhos sobre o corpo do órgão. Por outro lado, Zaher (1999) afirmou que
as espécies analisadas apresentam alguns caracteres considerados como sinapomorfias
para Xenodontinae (e.g. espinhos grandes nas laterais do órgão), no entanto, tratados
por ele como de origens independentes. Zaher (1999) afirmou que a presença de uma
área nua bordeada por fileiras de espinhos na face não sulcada do hemipênis poderia ser
interpretada como uma sinapomorfia de um clado formado por Echinanthera e
Taeniophallus.
Vidal et al. (2000) e Pinou et al. (2004), em propostas filogenéticas baseadas em
caracteres moleculares, apresentaram Taeniophallus brevirostris como espécie irmã da
tribo Xenodontini e Thamnodynastes pallidus (Thachymenini), respectivamente
(Figuras 2 e 3), demonstrando que pelo menos Taeniophallus sensu stricto (T.
brevirostris e T. nicagus; sensu Schargel et al. 2005) estaria relacionado aos
xenodontíneos, divergindo das conclusões apresentadas por Zaher (1999).
Zaher et al. (2009) realizaram uma análise de parcimônia baseada em genes
ribossomais 12S e 17S e nuclear Cmos, e utilizaram caracteres morfológicos para
diagnosticar os grupos taxonômicos apresentados. Diferentemente dos resultados
apresentados por Vidal et al. (2000) e Pinou et al. (2004), na árvore apresentada por
Zaher et al. (2009: 124 e 125; Figura 1) o clado formado pelas espécies de
Taeniophallus (T. affinis e T. brevirostris) aparece como grupo irmão do clado formado
pelas tribos Caaeteboiini e Pseudoboini (Figura 4). Apesar Zaher et al. (2009) terem
utilizado apenas representantes de Taeniophallus em sua análise, na seção de taxonomia
os autores apresentam Echinanthera e Taeniophallus como membros de um provável
106
grupo monofilético, a tribo Echinantherini, e afirmaram que ainda são necessários
outros estudos para testar o relacionamento desses gêneros.
Distribuição geográfica das espécies de Echinanthera e Taeniophallus. Os
representantes da tribo Echinantherini são endêmicos da América do Sul cisandina.
Exceto por um registro de E. cyanopleura na Argentina (Giraudo 2002), todas as
espécies de Echinanthera ocorrem exclusivamente no Brasil e estão associadas a
ambientes florestados da Mata Atlântica. A ocorrência mais setentrional do gênero é no
Estado de Alagoas e o mais meridional é no sul do Estado do Rio Grande do Sul (Di-
Bernardo 1992, 1994 e 1996). A maioria das espécies do gênero ocorre em simpatria no
sudeste do Brasil (E. amoena, E. cephalostriata, E. melanostigma e E. undulata) e
outras apresentam distribuição parapátrica (E. cyanopleura) e alopátrica (E.
cephalomaculata). Ao contrário de Echinanthera, Taeniophallus é amplamente
distribuído, ocorrendo em todos os países da América do Sul, exceto no Chile
(Hoogmoed 1982; Di-Bernardo 1992; Myers & Cadle 1994; Schargel et al. 2005;
Santos-Jr et al. 2008) (Figura 12). Essa ampla distribuição é basicamente de um único
grupo de espécies, o grupo de T. occipitalis. Os demais grupos são geograficamente
restritos a um ou no máximo duas regiões fitogeografias. As espécies do grupo de T.
affinis são predominantemente de áreas florestadas da Mata Atlântica, exceto T.
poecilopogon que ocorre em área abertas da Savana Uruguaia, Pampa e Chaco. As
espécies do grupo de T. brevirostris (T. brevirostris e T. nicagus) são exclusivas da
bacia Amazônica ocorrendo exclusivamente em áreas florestadas. Taeniophallus
nebularis ocorre nas florestas das montanhas da Península de Paria na Cordilheira de La
Costa da Venezuela.
107
Material e Metódos
Delimitação das espécies. Existe uma grande discussão na literatura e vários conceitos
vêm sendo utilizados para tentar definir “espécie” (ver exemplos em Frost & Hillis
1990). Dentro do contexto teórico, espécies são os menores indivíduos históricos dentro
dos quais existem um padrão parietal de ancestralidade e descendência (Kluge 1990).
No presente estudo, a delimitação das espécies utilizadas no grupo interno e externo foi
realizada através de características fenotípicas discretas. Populações com ao menos um
caracter diagnóstico foram tratadas como terminais diferentes na análise. Algumas
espécies do grupo externo apresentam subespécies. Nesse estudo não consideramos a
categoria subespecífica, no entanto, na escolha dos táxons terminais (ver abaixo)
apresentamos comentários sobre os “morfos” que foram utilizados no estudo
filogenético.
Taxonomia utilizada e escolha dos táxons terminais. Para as categorias
taxonômicas de nível família, subfamília e tribo nós seguimos a classificação
apresentada por Zaher et al. (2009), exceto para a tribo Alsophiini que seguimos Hedges
et al. (2009).
Grupo interno. A tribo Echinantherini, representada por Echinanthera e
Taeniophallus, é tratada a príncipio como monofilética conforme a proposta de Zaher et
al. (2009). Evidências morfológicas aparentemente podem definir o grupo como natural
(Zaher 1999; Schargel et al. 2005), no entanto, essas evidencias necessitam ser testadas
mediante uma análise filogenética..
• Echinanthera.
Nesse estudo nós analisamos todas as seis espécies do gênero (Tabelas 1 e 2).
• Taeniophallus.
108
Nesse estudo, analisamos todas as espécies do gênero, exceto T. nebularis que
foi utilizada a partir dos dados apresentados por Schargel et al. (2005) (Tabelas 1 e 2).
Adicionalmente incluímos duas espécies não descritas (Taeniophallus sp. nov.1 e
Taeniophallus sp. nov.2.) e uma por revalidar (T. miolepis) que estavam confundidas
com T. occipitalis e estão identificadas no Capítulo 1 dessa tese. Taeniophallus sp.
nov.1 apresenta dois morfos e provavelmente pode se tratar de dois táxons distintos (ver
Capítulo 1 dessa tese). No presente trabalho, os dois morfos de Taeniophallus sp. nov.1
são apresentados como unidades evolutivas distintas e tratados como: Taeniophallus sp.
nov.1 “imaculado” e Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”.
Grupo externo. Para compor o grupo externo do presente estudo escolhemos
representantes de grupos monofiléticos estreitamente relacionados com Echinantherini.
Para isso, utilizamos as propostas filogenéticas de Vidal et al. (2000), Pinou et al.
(2004) e Zaher et al. (2009), que demonstraram que Taeniophallus brevirostris e T.
affinis (apenas em Zaher et al. 2009), as únicas espécies de Echinantherini analisadas
naqueles trabalhos, são espécies relacionadas com típicas serpentes xenodontíneas.
Incluímos no estudo a maioria dos grupos (Tribos) considerados naturais de
Xenodontinae pertencentes ao clado 39 da árvore de Zaher et al. (2009), clado do qual
faz parte a tribo Echinantherini (Tabela 2).
A seguir são apresentados os táxons terminais (espécies) utilizados como grupo
externo, antecedidos de um breve comentário sobre o grupo supragenérico à que
pertencem.
• Tribo Alsophiini⎯ Também conhecido como xenodontíneos das Índias
Ocidentais (Indian West xenodontines) (Zaher 1999; Vidal et al. 2000) esse grupo é
formado pelos gêneros Alsophis Fitzinger, Arrhyton Guenther, Borikenophis Hedges et
al., Caraiba Zaher et al., Cubophis Hedges et al., Haitiophis Hedges et al.,
109
Hypsirhynchus Günther, Ialtris Cope, Magliophis Zaher et al. e Uromacer Duméril,
Bibron & Duméril (Hedges et al. 2009). Na classificação das serpentes cenofídeas de
Zaher et al. (2009) a tribo Alsophiini está representada por 11 gêneros sendo que três
foram propostos naquele trabalho e um foi revalidado. Posteriormente ao trabalho de
Zaher et al. (2009), Hedges et al. (2009) apresentam uma nova classificação para
Alsophiini onde invalidaram quatro gêneros (Antillophis Maglio, Darlingtonia Cochran,
Ocyophis Cope e Schwartzophis Zaher et al.) e descreveram outros três (Borikenophis,
Cubophis e Haitiophis). A classificação taxonômica da tribo ainda não está resolvida e
mudanças ainda poderão ser realizadas futuramente (Grazziotin com. pess.). Nesse
trabalho resolvemos manter a última classificação apresentada na literatura (Hedges et
al. 2009).
Espécies utilizadas nesse estudo: Hypsirhynchus parvifrons (Cope) e Uromacer
catesbyi (Schlegel).
Hypsirhynchus parvifrons: apresenta nove subespécies: a nominal, H. p. alleni
(Dunn), H. p. lincolni Cochran, H. p.
ٛ
niger Dunn, H. p. paraniger (Thomas &
Schwartz), H. p. protenus (Jan), H. p. rosamondae (Cochran), H. p. stygius (Thomas &
Schwartz) e H. p. tortuganus (Dun) (Thomas & Schwartz 1965; Hedges et al. 2009).
Para esse estudo, os caracteres cranianos, musculatura cefálica e coloração foram
obtidos de um espécime procedente do Haiti que se enquadra morfologicamente na
subespécie H. p. rosamondae (Thomas & Schwartz 1965).
Uromacer catesbyi: apresenta atualmente oito subespécies: U. c. catesbyi, U. c.
cereolineatus Schwartz, U. c. frondicolor Schwartz, U. c. hariolatus Schwartz, U. c.
inchausteguii Schwartz, U. c. insulaevaccarum Schwartz, U. c. pampineus Schwartz e
U. c. scandax Dunn (Schwartz 1970; Hedges et al. 2009). Os caracteres cranianos,
musculatura cefálica e coloração foram obtidos de um espécime procedente da
110
República Dominicana e se enquadra morfologicamente na subespécie U. c. pampineus
(Schwartz 1970).
• Tribo Hydropsini⎯ A hipótese de um grupo monofilético composto por três
gêneros exclusivamente aquáticos, Helicops Wagler, Hydrops Wagler e Pseudoeryx
Fitzinger, foi levantada primeiramente por Roze (1957) e corroborada posteriormente
por Zaher (1999) através de caracteres morfológicos e Vidal et al. (2000) e Zaher et al.
(2009) através de dados moleculares. Segundo Zaher (1999) e Zaher et al. (2009) os
membros da tribo Hydropsini são caracterizados por apresentar o músculo adductor
mandibulae externus superficialis bastante desenvolvido no seu local de origem e
apresentam a viviparidade como modo reprodutivo.
Espécies utilizadas nesse estudo: Helicops angulatus (Linnaeus), Hydrops
triangularis (Wagler) e Pseudoeryx plicatilis (Linnaeus).
Pseudoeryx plicatilis: atualmente essa espécie apresenta duas subespécies: a
nominal e P. p. mimeticus Cope. Schargel et al. (2007) baseados em trabalhos que
apresentaram variações na coloração e contagens de escamas (Hoge & Nina 1972,
Dixon & Soini 1987, Cunha & Nascimento 1993), além de suas próprias observações,
afirmaram que as subespécies de P. plicatilis não representam linhagens evolutivas
distintas sendo meramente agrupamentos artificiais baseados em variação individual e
geográfica. No presente estudo P. plicatilis é apresentada sem a distinção de
subespécies. O espécime utilizado para a obtenção de dados do crânio, musculatura,
hemipênis e padrão de coloração se enquadra na subespécie nominal.
• Tribo Hydrodynastini⎯ Essa tribo foi recentemente criada para comportar o
gênero Hydrodynastes Fitzinger que atualmente compreende três espécies: H. gigas
(Duméril, Bibron & Duméril), H. bicinctus (Hermann) e H. melanogigas Franco,
Fernandes & Bentim. Segundo Zaher et al. (2009) o grupo é diagnosticado por
111
apresentar comportamento defensivo de achatar o “pescoço”. São serpentes de hábitos
aquáticos e de grande porte que se distribuem exclusivamente na América do Sul ao
leste dos Andes.
Espécie utilizada nesse estudo: Hydrodynastes gigas.
• Tribo Philodryadini⎯ O grupo foi proposto por Jenner (1981) que o definiu
por apresentar hemipênis simples ou bilobado, não capitado, com sulco espermático
dividido, espinhos na região proximal e na região distal. Ferrarezzi (1994) considerou a
tribo monofilética e apresentou várias características como prováveis sinapomorfias do
grupo, como por exemplo: dentição opistóglifa; canal de Meckel geralmente fechado
anteriormente (cartilagem incluída pelo dentário); hemipênis bilobado, semicapitado (às
vezes sem capitação distinta), com fileiras longitudinais de espinhos mais desenvolvidos
dorso-lateralmente, ápice caliculado (bicaliculado em Tropidodryas Fitzinger);
geralmente com duas fileiras distintas de cálices largos, semelhantes a pregas na face
não sulcada; sulco espermático centrolinear e bifurcado proximalmente. Recentemente,
Zaher et al. (2009) sinonimizaram os gêneros Pseudablables Boulenger e Xenoxybelis
Machado em Philodryas Wagler e propuseram uma nova tribo para o gênero
Tropidodryas. Atualmente Philodryadini está representada pelos gêneros Ditaxodon
Hoge e Philodryas e é diagnosticado por apresentar o corpo do hemipênis maior que os
lobos (mais que duas vezes o comprimento) e face não sulcada do corpo hemipenial
coberto por duas fileiras paralelas de cálices corporais agrandados sobre grande parte ou
toda a sua superfície (Zaher et al. 2009).
Espécie utilizada nesse estudo: Philodryas olfersii Lichtenstein
Philodryas olfersii: atualmente são reconhecidas três subespécies: P. o. herbeus
Wied, P. o. latirostris (Cope) e a nominal. Nesse estudo nós utilizamos dados referentes
à P. o. olfersii que é caracterizada por apresentar uma faixa vertebral castanho escura
112
desde o dorso da cabeça até a cauda e por apresentar uma linha pós-ocular preta
geralmente bem evidente (Thomas 1977).
• Tribo Pseudoboini⎯ O grupo foi proposto por Jenner & Dowling (1985)
com base em caracteres hemipenianos e por caracteríticas imunológicas abordadas por
Cadle (1984). Posteriormente, Dessauer et al. (1987) rejeitaram a proposta de
monofiletismo para Pseudoboini. Zaher (1994) apresentou 10 sinapomorfias para a
tribo, confirmando o monofiletismo e considerando as características propostas por
Jenner & Dowling (1985) ambíguas por estarem presentes em outros táxons de
Xenodontinae. Zaher (1999), ao analisar a morfologia hemipeniana dos xenodontíneos,
corroborou o monofiletismo de Pseudoboini. Vidal et al. (2000) confirmaram o
monofiletismo do grupo através de caracteres moleculares. Zaher et al. (2009)
descreveram o gênero Mussurana para a tribo que passou a ser composta pelos
seguintes gêneros: Boiruna Zaher, Clelia Fitzinger, Drepanoides Dunn, Mussuruna,
Oxyrhopus Wagler, Phimophis Cope, Pseudoboa Schineider, Rachidelus Boulenger e
Siphlophis Fitzinger (Zaher 1999; Zaher & Prudente 1999; Zaher et al. 2009).
Espécies utilizadas nesse estudo: Clelia clelia (Daudin) e Pseudoboa nigra
Duméril, Bibron & Duméril.
• Tribo Thachymenini⎯ A tribo foi proposta por Bailey (1977) e é composta
por sete gêneros: Calamodontophis Amaral, Gomesophis Hoge & Mertens,
Pseudotomodon Koslowsky, Ptycophis Gomes, Tachymenis Wiegmann,
Thamnodynastes Wagler e Tomodon Wagler (Franco & Ferreira 2002). Alguns autores
não consideram esse grupo como monofilético, contudo esses gêneros compartilham
algumas características (e.g. viviparidade, dentição opistóglifa, escudo nasal semidivido
ou simples, pupila vertical, similaridade hemipeniana; Ferrarezzi 1994; Franco 1999)
que corroboram a proposta de Bailey (1977). Zaher (1999) considerou os representantes
113
de Thachymenini como Dipsadinae incertae sedis por apresentarem caracteres
hemipenianos semelhante ao dipsadíneos. Contudo, Franco & Ferreira (2002)
argumentaram contra a posição de Zaher (1999) e baseados na hipótese de
relacionamento proposta por Vidal et al. (2000) optaram por considerar a tribo
Thachymenini como integrante de Xenodontinae. Aliado a isso, a recente proposta
filogenética de Zaher et al. (2009) corrobora o monofiletismo da tribo dentro de
Xenodontinae.
Espécies utilizadas nesse estudo: Thamnodynastes strigatus (Günther) e
Tomodon dorsatus Duméril, Bibron & Duméril.
• Tribo Xenodontini⎯ Zaher et al. (2009) propuseram um novo arranjo
taxonômico para os representantes desse grupo. Segundo aqueles autores os gêneros
Waglerophis Romano & Hoge e Lystrophis Cope são sinônimos de Xenodon Boie;
Liophis é considerado polifilético sendo criado um novo gênero (Caateboia Zaher et al.)
para Liophis amarali Wettstein que é então retirada de Xenodontini; o gênero Lygophis
Fitzinger é revalidado para as espécies de Liophis com padrão lineado; e (4)
Erythrolamprus Boie
ٛ
passa para a sinonímia de Liophis. Com as mudanças
taxonômicas de Zaher et al. (2009) a tribo passou a ser representada por quatro gêneros:
Liophis, Lygophis, Umbrivaga Roze e Xenodon. Curcio et al. (2009) apresentaram
argumentos contra algumas mudanças taxonômicas apresentadas por Zaher et al.
(2009). Segundo os autores, Zaher et al. sinonimozaram erroneamente Erythrolamprus
em Liophis pois não seguiram o princípio de prioridade taxonômica. Erythrolamprus foi
descrito em 1827 e Liophis em 1830; sendo assim, o correto seria que o segundo fosse
sinônimo do primeiro. Além disso, Curcio et al. (2009) argumentam que Zaher et al.
(2009) não utilizam as espécies tipo de muitos gêneros em sua análise filogenética e que
as mudanças, pelo menos em relação a Erythrolamprus, Liophis e Lygophis, não
114
poderiam ser realizadas da maneira que foi apresentada. Diante dessa discussão, a tribo
Xenodontini passa a ser composta por: Erythrolamprus, Liophis, Umbrivaga e Xenodon.
A monofilia de Xenodontini é suportada principalmente pela morfologia hemipeniana
(Dowling 1967; Dowling & Duellman 1978; Zaher 1999), assim como caracteres
comportamentais (Myers 1987), imunológicos (Cadle 1984) e moleculares (Vidal et al.
2000; Pinou et al. 2004; Zaher et al. 2009).
Espécies utilizadas nesse estudo: Liophis poecilogyrus (Wied-Neuwied),
Xenodon merremii (Wagler) e X. severus (Linnaeus).
Liophis poecilogyrus: Dixon & Markezich (1992) revisaram a variação de
Liophis poecilogyrus e propuseram quatro subespécies: a nominal, L. p. caesous (Cope),
L. p. schotti (Schlegel) e L. p. sublineatus (Cope). Nós utilizamos no presente estudo
espécimes de L. poecilogyrus procedentes do Rio Grande do Sul. No Rio Grande do
Sul, L. poecilogyrus apresenta uma grande variação cromática (APSJ obs. pess.) e é
possível que haja outras espécies relacionadas à unidade taxonômica utilizada nesse
estudo. Com a tentativa de evitar utilizar espécies diferentes, nesse estudo nós
utilizamos somente espécimes de L. poecilogyrus com o padrão esverdeado procedentes
da região centro-sul do Estado do Rio Grande do Sul, que a princípio se enquadrariam
na subespécie L. p. sublineatus sensu Dixon & Markezich (1992).
• Subfamília Dipsadinae⎯ Vários trabalhos confirmam o estreito
relacionamento de Dipsadinae com Xenodontinae (Cadle 1984; Vidal et al. 2000; Pinou
et al. 2004; Vidal et al. 2007; Zaher et al. 2009). Esse grupo foi tratado por Cadle
(1984) como xenodontíneos Centro-americanos e é suportado por evidências
moleculares (Vidal et al. 2000; Pinou et al. 2004; Vidal et al. 2007; Zaher et al. 2009) e
morfológicas (Cadle 1984; Myers 1974; Zaher 1999). Atualmente os dipasadíneos
pertecem a família Dipsadidae e são um grupo relativamente diverso com 24 gêneros e
115
mais de 200 espécies (Zaher et al. 2009). Pela sua estreita relação com os
xenodontíneos, utilizamos um representante dessa subfamília para enraizar as árvores
encontradas.
Espécie utilizada nesse estudo: Leptodeira annulata (Linnaeus).
Leptodeira annulata: a espécie apresenta atualmente cinco subespécies: L. a.
annulata, L. a. ashmeadi (Hallowell), L. a. cussiliris Dullmann, L. a. rhombifera
Günther e L. a. pulchriceps Duellmann (Duellmann 1958). Apresenta uma ampla
distribuição geográfica ocorrendo do México até a região sudeste do Brasil e norte da
Argentina (Duellmann 1958). Nesse estudo os caracteres cranianos, incluindo
musculatura cefálica, foram obtidos de um espécime da Amazônia brasileira que se
enquadra na subespécie nominal. Os demais dados foram obtidos da literatura e
corresponde a subespécie nominal sensu Duellmann (1958).
Caracteres. O conceito de caracter utilizado nesse estudo é o que foi
primeiramente proposto por Henning (1966) e mais recentemente comentado e discutido
por Grant & Kluge (2004). Nesse conceito, caracter é tratado como uma série
transformacional de estágios de expressão de uma determinada estrutura (série de
transformação); e assim como espécie, são os menores indivíduos histórios que resultam
de eventos de transformações herdáveis (Grant & Kluge 2004).
No presente estudo utilizamos 57 caracteres divididos em oito categorias:
escamação (n = 8), coloração (n = 7), morfologia do hemipênis (n = 12), musculatura
adutora da mandíbula (n = 6), esqueleto cefálico (n = 14), ultra-estruturas das escamas
dorsais (n = 3), aspectos biológicos (n = 3) e comportamento defensivo (n = 4). Detalhes
sobre os métodos de preparação, padronização de contagens e nomenclatura das
estruturas estão apresentados, quando necessário, na seção “Descrição das séries de
transformação”.
116
Quando um táxon terminal apresentar dois ou mais estados de caracter, esses
foram tratados como polimórficos. Variação intraespecífica é comum em caracteres
sistemáticos tanto em estudos morfológicos quanto em moleculares (e.g. Campbell &
Frost 1993; Wins & Servedio 1997, 1998; Wins 1998, 1999). Em serpentes, essas
variações são comumentes observadas em caracteres de escamação e aumentam na
medida em que aumentamos o tamanho da amostra. Muitos táxons utilizados no
presente estudo apresentaram mais de um estado em alguns caractereres. Todas as
variações obervadas nas espécies analisadas foram utilizadas na codificação dos estados
de caracteres, incluindo condições alternativas na assimetria bilateral. Visando não
codificar as variações ontogenéticas, quando essas foram detectadas, apenas as
variações em semaforontes adultos foram consideradas.
Dos 57 caracteres utilizados nesse estudo, 26 (46%) apresentam mais de dois
estados de caracteres. Séries de transformações podem ser tratadas como ordenadas
(aditivas) ou não ordenadas (não aditivas). Aditividade nas séries de transformações
refere-se ao hipotetizado trajeto de evolução de um determinado caracter multi-estado
(Grant & Kluge 2003). No presente estudo os caracteres multi-estados foram tratados
como ordenados quando foi possível detectar estados de caracteres intermediários entre
os estados extremos. Os caracteres que não apresentaram claramente um grandiente
morfológico foram tratados como não ordenados.
A matriz de dados gerada a partir dos 57 caracteres levantados foi editada no
programa Mesquite 2.5.
Análise filogenética. Métodos filogenéticos baseados em modelos (maximum
likelihood e análise beysiana) e métodos de parcimônia com caracteres pesados
minimizam certas classes de transformações (Grant et al. 2006). Por outro lado, a
análise de parcimônia não pesada (ou de pesos iguais) maximiza o poder explicativo
117
pela minimização global dos eventos de transformações utilizados para explicar os
estados de caracteres dos táxons terminais (Kluge & Grant 2006). Nesse estudo, a série
de dados gerada foi analisada baseada nos critérios de parcimônia igualmente pesada.
A análise da matriz de caracteres foi realizada no programa NONA 2.0
(Goloboff 1994) usando como interface o programa WinClada versão 1.00.08 (Nixon
2002). A busca das árvores mais curtas foi realizada através da troca de ramos pelo
método de bissecção e reconecção de clados (Tree Bissection Reconection – TBR)
usando 1.000 replicações e salvando 100.000 árvores na memória. Os ramos não
suportados (comprimento = 0) foram colapsados. Nas árvores mais parcimoniosas
encontradas foram apresentadas e discutidas apenas sinapomorfias não ambíguais, pois
não achamos argumentos para a escolha de ACCTRAN e/ou DELTRAN sem agir
arbitrariamente.
Para verificar o suporte dos clados nas árvores mais parcimoiosas resultantes da
análise filogenética, nós utilizamos o suporte de Goodman-Bremer (SGB; Grant &
Kluge 2008) e REP (“relative explanatory
ٛ
power”; Grant & Kluge 2007, 2008). Tanto
o SGB quanto o REP oferecem uma medida objetiva de suporte de grupo de uma
determinada hipótese filogenética (Grant & Kluge 2008). O SGB foi obtido através do
programa NONA 2.0 e o REP foi calculado manualmente e multiplicado por 100 por
convenção.
Descrição das séries de transformações
Escamação. Contagens de escamas do corpo e padronização dos escudos da
cabeça seguem Peters (1974). Como comentado na seção “Caracteres” acima, foram
assumidas todas as variações observadas como evidência para a ocorrência de um
determinado estado de caracter. Por exemplo, se 23 exemplares analisados de uma
determinada espécie apresentam oito escudos supralabiais e somente um apresenta sete
118
escudos, codificamos essa espécie com os dois estados do caracter (oito e sete escudos
supralabiais).
1⎯ Fileiras de escamas dorsais no meio do corpo: 15 fileiras (0), 17 fileiras (1),
19 fileiras (2), 21 fileiras (3). Série aditiva.
O número de fileiras de escamas dorsais em serpentes é muito utilizado na
caracterização de gêneros e espécies. Nas espécies do grupo interno são encontrados
três estados para essa série de transformação. Quinze fileiras de escamas dorsais (estado
0) ocorrem em vários grupos de Xenodontinae, como por exemplo: Echinantherini (as
espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis), Elapomorphini (todas as espécies,
exceto Apostolepis polylepis que tem 17 fileiras; Lema 2001), Hydropsini (as duas
espécies de Pseudoeryx e Hydrops triangularis; Schargel et al. 2007; Albuquerque &
Lema 2008) e Tachymenini (as duas espécie de Calamodontophis; Franco et al. 2007a).
Nas espécies utilizadas como grupo externo o estado 0 aparece em P. plicatilis e H.
triangularis. No grupo interno o estado 0 aparece apenas nas espécies do grupo de T.
occipitalis (ver Tabela 1). Todas as espécies de Echinanthera, as espécies dos grupos de
T. affinis e T. brevirostris (ver Tabela 1), Tomodon dorsatus e Uromacer catesbyi, do
grupo externo, apresentam 17 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo (estado 1).
19 fileiras de escamas no meior do corpo (estado 2) são obsevadas em grande parte dos
representantes do grupo externo, ocorrendo em 78% das espécies analisadas. A única
espécie do grupo interno que apresenta 19 fileiras de escamas no meio do corpo é T.
nebularis. 21 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo (estado 3) ocorre apenas
Xenodon severus e em Leptodeira annulata, na última polimorficamente com os estados
1 e 2 (Duellman 1958).
119
2⎯ Fileiras de escamas dorsais após o meio do corpo: igual ao meior do corpo
(0), menor que no meio do corpo (1).
Ruthven (1908) argumentou que padrões de redução nas fileiras de escamas
dorsais são uniformes em vários grupos de serpentes e que diferentes tipos de reduções
caracterizam diferentes grupos. Atualmente, esse caracter é muito usado em diagnoses
de espécies e gêneros. O número de reduções após o meio do corpo pode variar
interespecificamente dentro do mesmo gênero (e.g. Liophis poecilogyrus perde quatro
fileiras de escamas após o meio do corpo, enquanto que Liophis miliaris perde apenas
duas), sendo a redução de duas fileiras de escamas o padrão mais comum em
Xenodontinae.
Todas as espécies de Echinanthera e as espécies do grupo de Taeniophallus
affinis não apresentam redução, sendo constante o número de fileiras dorsais. No grupo
interno apenas as espécies do grupo de T. brevirostris (T. brevirostris e T. nicagus) e T.
nebularis apresentam, constantemente, redução no número de fileiras dorsais após o
meio do corpo (estado 1). As espécies do grupo de T. occipitalis (T. miolepis, T.
occipitalis, T. quadriocellatus, Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado, Taeniophallus sp.
nov.1 “maculado” e Taeniophallus sp. nov.2) apresentam ou não redução nas escamas
dorsais sendo tratadas como polimórficas para esse caracter (estados 0 e 1). No grupo
externo a ausência de redução (estado 0) ocorre apenas em Hydrops triangularis e
Pseudoeryx plicatilis.
3⎯ Fosseta apical na região nucal: ausente (0), presente (1).
A presença ou ausência de fossetas apicais, ou ainda se são pareadas ou simples
(ver caracter 3), são informações comumente utilizadas como caracter sistemático de
serpentes (Myers 1974). Algumas espécies podem ser diagnosticadas pela presença ou
120
ausência dessas estruturas, como por exemplo, Hydrodynastes melanogigas distinta das
outras duas espécies do gênero por apresentar duas fossetas apicais nas escamas da
região nucal, entre outros caracteres (Franco et al. 2007b). Fossetas podem estar
presentes em várias partes do corpo, como por exemplo, na região nucal, no meio do
corpo e próximo à cloaca. Nesse trabalho nós limitamos nossa observação apenas para a
região nucal dos indivíduos analisados. Até o momento não se sabe ao certo a
verdadeira função dessas estruturas, mas alguns autores defendem a hipótese de estarem
relacionadas à percepção de variações de temperatura e estímulos táteis (Porter 1972;
Peters 1974).
Fosseta apical aparece em grande parte das espécies analisadas (estado 1). O
único grupo analisado onde todos os representantes não possuem fossetas (estado 0) é a
tribo Hydropsini. No grupo interno, o estado 0 está presente em todas as espécies do
grupo de Taeniophallus occipitalis e nas espécies do grupo de T. affinis. Além desses
grupos, as espécies do grupo de T. brevirostris e a maioria dos representantes de
Echinanthera apresentam os dois estados do caracter (0 e 1). Echinanthera
cephalomaculata, E. cephalostriata e T. nebularis apresentam constantemente o estado
1.
4⎯ Número de fossetas apicais na região nucal: uma (0), duas (1).
O número de fossetas variou de uma a duas nas espécies utilizadas nesse estudo.
No grupo interno as espécies de Echinanthera, exceto E. cephalomaculata, e
Taeniophallus brevirostris (Myers 1974) apresentam polimorficamente uma e/ou duas
fossetas (0 e 1). Em E. cephalomaculata e em T. nebularis (Schargel et al. 2005)
ocorrem duas fossetas (estado 1). Schargel et al. (2005) afirmaram que o grupo de T.
brevirostris, representado pela espécie nominal e T. nicagus, é caracterizado por
121
apresentar fileiras de escamas dorsais em 17-17-15 podendo ou não apresentar fossetas
apicaises (“apical pits often present”). Contudo, os autores não informam o número de
fossetas por escamas quando presentes. Os poucos espécimes de T. nicagus analisados
nesse estudo, não apresentavam os extratos córneos, impossibilitando a análise de
presença e quantidade de fossetas por escama. Por não termos observado em nossas
análises o extrato córneo das escamas de T. nicagus, consideramos esse caracter como
desconhecido (?) para essa espécie. As espécies do grupo de T. occipitalis e do grupo de
T. affinis não apresentam fossetas, por esse motivo esse caracter é considerado
inaplicável para essas espécies.
5⎯ Número de escudos internasais: dois (0), um (1).
Poucos xenodontíneos apresentam apenas um escudo separando os escudos
nasais. A condição escudo único (estado 1) está presente somente nos membros da tribo
Hydropsini (Helicops, Hydrops e Pseudoreyx) podendo representar uma provável
sinapomorfia para o grupo. Todas as demais espécies analisadas apresentam dois
escudos separando os escudos nasais dorsalmente (estado 0).
6⎯ Número de escudos supralabiais: seis (0), sete (1), oito (2), nove (3). Série
aditiva.
No grupo interno o número de escudos supralabiais varia de sete a nove. As
espécies de Echinanthera apresentam oito escudos supralabias, exceto E. cephalostriata
que apresenta polimorficamente sete, oito ou nove escudos (estados 1, 2 e 3). Com
exceção de Taeniophallus bilineatus que apresenta polimorficamente sete e oito
supralabiais (estados 1 e 2), as espécies do grupo de T. affinis apresentam sete
supralabiais (estado 1). Três espécies do grupo de T. occipitalis (Taeniophallus sp.
122
nov.2, T. miolepis e T. occipitalis) apresentam exclusivamente oito escudos supralabiais
(estado 2), as demais espécies apresentam polimorficamente oito e nove (Taeniophallus
sp. nov.1 “imaculado”) ou sete, oito e nove (Taeniophallus sp. nov.1 “maculado” e T.
quadriocellatus).
Tomodon dorsatus é a única espécie utilizada nesse estudo que apresentou seis
supralabiais (estado 0), a qual também apresentou sete supralabiais (estado 1). As
demais espécies do grupo externo apresentaram sete (sem variação em Clelia clelia),
oito (sem variação em Helicops angulatus, Pseudoeryx plicatilis, Liophis poecilogyrus,
Hydrodynastes gigas, Uromacer catesbyi e Antillophis parvifrons) ou nove supralabiais
muitas vezes polimorficamente com a seguinte combinação: sete e oito (Xenodon
merremii e Leptodeira annulata), oito e nove (Hydrops triangularis, X. severus e
Pseudoboa nigra) e sete, oito e nove (Thamnodynastes strigatus e Philodryas olfersii).
7⎯ Número de escudos infralabiais: sete (0), oito (1), nove (2), 10 (3), 11 (4),
12 (5). Série aditiva.
Assim como o número de escudos supralabiais o número de infralabias
apresenta grande variação intraespecífica. O número de escudos infralabias variou de
sete a 12 escudos na amostra analisada. Apenas quatro espécies do grupo interno não
apresentaram múltiplos estados de caracter: Taeniphallus bilineatus (oito escudos,
estado 1), T. brevirostris (nove escudos, estado 2), T. nebularis (oito escudos, estado 1)
e T. occipitalis (nove escudos, estado 2). Todas as demais espécies apresentaram mais
de um estado do caracter, evidenciando grande polimorfismo para essa série de
transformação.
123
Entre as espécies do grupo externo não foi observado polimorfismo para esse
caracter em Pseudoeryx plicatilis (estado 1), Liophis poecilogyrus (estado 3) e
Uromacer catesbyi (estado 2).
8⎯ Placa cloacal: inteira (0), dividida (1).
Nas espécies utilizadas nesse estudo, a placa cloacal inteira (estado 0) aparece
apenas nos representantes de Pseudoboini (Clelia clelia e Pseudoboa nigra) e em
Hydrodynastes gigas. A maioria das demais espécies apresenta a placa clocal dividida
(estado 1), exceto Xedonon merremii que apresenta polimorficamente a placa clocal
inteira e/ou dividida (estados 0 e1) (Yuki 1994).
Coloração. Caracteres relacionados à cor e ao padrão de coloração não são
muito usados em estudos filogenéticos devido à sua grande plasticidade e variabilidade
intraespecífica (Areekul & Quicke 2007). O padrão de coloração das espécies de
Echinanthera e Taeniophallus é um dos principais atributos para a diferenciação
interespecífica. Di-Bernardo (1994) descreveu E. cephalomaculata e apontou como
característica diagnóstica a presença de uma mácula branca ao redor dos olhos. Di-
Bernardo (1996) diferenciou E. cephalostriata de E. cyanopleura pela presença de uma
linha látero-dorsal contínua até o capuz cefálico (interrompida em E. cyanopleura),
entre outras características. Duas das prováveis sinapomorfias de Echinanthera
apresentadas por Schargel et al. (2005) estão relacionadas com o padrão de coloração:
(1) presença de bandas longitudinais na região vertebral de algumas espécies e (2) pela
presença de bandas transversais na região basal das escamas ventrais. Santos-Jr et al.
(2008) apresentaram como uma das diagnoses de T. quadriocellatus a presença de
ocelos claros bordeados de preto na região nucal, entre outras características. Santos-Jr
et al. (Capítulo 1 dessa tese), na revisão do grupo de T. occipitalis, apresentaram várias
124
características de coloração, principalmente cefálica, para distinguir as espécies do
grupo.
Nesse estudo apresentamos sete caracteres referentes a coloração. Ao
selecionarmos essas séries de transformações, nos detivemos apenas aos caracteres
relevantes ao grupo interno. Os caracteres foram baseados, na sua maioria, sobre
espécimes preservados, mas também foram utilizadas fotografias e descrições da
literatura, principalmente para espécies do grupo externo.
9⎯ Padrão de coloração da região occipital (Figura 6): uniforme sem ocelos ou
linhas claras na região posterior dos parietais (0); com ocelos brancos conspícuos (1);
com ocelos brancos interligados à linha clara do canthus rostralis por uma linha clara
ou terminando em duas linhas, uma em cada lado, na parte de dentro dos parietais (2);
sem ocelos evidentes terminando em duas linhas, uma em cada lado, que se suturam na
região posterior dos parietais (3). Série não aditiva.
Manchas e/ou linhas claras na porção posterior dos parietais é encontrada
exclusivamente nas espécies do grupo de Taeniophallus occiptalis (estados 1–3) Todas
as demais espécies do grupo interno e as espécies do grupo externo apresentam a
coloração homogênea sem manchas ou linhas (estado 0). O estado 0 também foi
observado em alguns indivíduos de Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado” e
Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”. Ocelos brancos conspícuos (estado 1) está
geralmente presente em T. occipitalis e T. quadriocellatus, e raramente presente em
Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”. Os ocelos brancos interligados à linha clara do
canthus rostralis por uma linha clara (estado 2) aparece em quase todas as espécies de
Echinantherni, exceto em Taeniophallus sp. nov.2. Em T. quadriocellatus e T.
occipitalis o estado 2 foi observado em apenas um indivíduo de cada espécie. O estado
125
4 é uma autapomorfia de Taeniophallus sp. nov.2. Em alguns filhotes de Taeniophallus
sp. nov.2 (FML 1010, 1281, 1593, 2377) a linha clara do dorso da cabeça não é
completamente fechada na porção posterior dos parietais. Essa variação pode está
relacionada com mudanças ontogenéticas na coloração.
10⎯ Pequenos pontos claros nos parietais (Figura 7): ausentes (0), presentes (1).
Pequenos pontos claros nos parietais estão presentes (estado 1) apenas nas
espécies de Echinanthera e Taeniophallus (Figura 7). Algumas espécies (E. amoena, E.
cephalostriata, E. cyanopleura, E. melanostigma, T. affinis, T. bilineatus, T. brevirostris
e T. persimilis) podem ou não apresentar pontos claros, sendo essas espécies tratadas
como polimórficas para esse caracter (estados 0 e 1).
11⎯ Linha clara sobre o canthus rostralis (Figura 8): ausente (0), presente fina
e bem delineada (1), presente larga e difusa (2). Série não aditiva.
Presença de linha clara sobre o canthus rostralis (estados 1 e 2) ocorre apenas
nas espécies do grupo de Taeniophallus affinis, exceto T. persimilis, e nas espécies do
grupo de T. occipitallis. A linha pode ser fina e bem delineada (estado 1) ou larga e
difusa (estado 2). A linha clara sobre o canthus rostralis larga e difusa (estado 2) ocorre
exclusivamente em T. affinis.
12⎯ Padrão de coloração da região mentoniana (Figura 9): homogêneo (0), com
diminutos pontos pretos (1), com manchas escuras “cheias” (2), com machas ocelares
(3). Série não aditiva.
A coloração da região mentoniana das espécies de Echinanthera e Taeniophallus
varia podendo ser desprovida de manchas e/ou pontos (estado 0) ou apresentar algum
126
tipo de pigmentação. Nas espécies de Echinanthera predomina o padrão homogêneo
(estado 0), variando apenas em E. amoena e em E. undulata, nas quais também ocorre
ocasionalmente pequenos pontos pretos (estado 1). Nas espécies do grupo de T.
occipitalis a coloração mentoniana é uma das características diagnósticas de algumas
espécies. No grupo de T. occipitalis o padrão homogêneo (estado 0) está presente em
Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”, T. miolepis e T. qradriocellatus
(polimorficamente com o estado 1 nas duas últimas espécies). Em T. occipitalis ocorre
exclusivamente diminutos pontos pretos (estado 1). Apesar de outras espécies do grupo
também apresentarem o estado 1 (T. miolepis e T. quadriocellatus), os pontos pretos
presentes em T. occipitalis são em maior quantidade do que nas demais espécies dando
um aspecto “salpicado” (Figura 9 B). Apesar da variação observada, consideramos
apenas a presença ou ausência e não a intensidade dos pequenos pontos pretos nessa
série de transformação.
Taeniophallus sp. nov. 1, como apresentada no Capítulo 1 dessa tese, possui dois
morfos que podem ser distinguidos pelo padrão de coloração mentoniana. Um apresenta
a região mentoniana completamente imaculada (estado 0) e outro apresenta manchas
escuras cheias (estado 2) ou ocelares (estado 3). Nesse estudo os dois morfos tratados
distintamente com o objetivo de avaliar o limite de espécie. O estado 2 também ocorre
na espécie Taeniophallus sp. nov.2. Manchas ocelares (estado 3) é observado apenas em
T. affinis e Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”.
13⎯ Padrão de coloração da região ântero-lateral do início do tronco (Figura
10): sem linha ou manchas (0), com uma linha escura bem definida (1), com manchas
arredondadas (2). Série não aditiva.
127
Muitas espécies de serpentes xenodontíneas apresentam linhas, bandas ou
manchas no tronco. Nas espécies de Echinanthera e Taeniophallus, e em algumas
espécies do grupo externo, podemos observar na região ântero-lateral do tronco uma
evidente linha escura ou manchas arredondadas (estados 1 e 2). As linhas escuras bem
definidas (estado 1) ocorre em várias espécies do grupo interno e essa linha pode ser
fina ou um pouco larga. Em E. cephalomaculata, E. melanostigma e E. undulata
ocorrem manchas arredondas (estado 2). Muitas espécies apresentam polimorficamente
a ausência de manchas ou linhas (estado 0) e presença de linhas (estados 0 e 1,
respectivamente). Apenas T. nebularis e T. occipitalis, do grupo interno, apresentaram
exclusivamente o estado 0. No grupo externo as únicas espécies que não apresentam o
estado 0 foram: Hypsirhynchus parvifrons e Pseudoeryx plicatilis, que apresentam o
estado 1.
14⎯ Coloração da região basal das escamas ventrais em adultos (Figuras 11 e
12): sem bandas transversais (0), com bandas transversais (1).
Schargel et al. (2005) afirmaram que a presença de uma banda transversal na
região basal das escamas ventrais poderia ser considerada uma provável sinapomorfia
para Echinanthera (ver localização topográfica na Figura 11). Existe variação
ontogenética em relação a essas bandas. Em filhotes de E. undulata não observamos
essas bandas, e em todos os adultos analisados elas estavam presentes. Por esse motivo,
esse caracter foi codificado apenas com indivíduos adultos. Em nossa amostra a
presença de bandas transversais (estado 1) ocorre exclusivamente nas espécies de
Echinanthera.
128
15⎯ Desenho da região lateral das escamas ventrais (Figura 13): sem pontos ou
manchas escuras (0), com pontos escuros conspícuos (1), mancha alongada formando
linha longitudinal (2), mancha triangular (3). Série não aditiva.
A região lateral das escamas ventrais (ver localização topográfica na Figura 11)
pode apresentar diferentes padrões de desenho ou ser completamente homogênea
(estado 0). As espécies do grupo interno, com raras exceções, apresentam algum tipo de
desenho nas laterais de cada escama ventral. Todas as espécies de Echinanthera
apresentam pequenos pontos escuros nas bordas das ventrais (estado 1). Alguns
indivíduos de E. amoena, T. poecilopogon, Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”,
Taeniophallus sp. nov.1 “maculado” e Taeniophallus sp. nov.2 não apresentam pontos
escuros, por esse motivo para essas espécies foi codificado os estado 0 e 1 para esse
caracter. A única espécie do grupo externo que apresentou pontos escuros nas escamas
ventrais foi Pseudoeryx plicatilis. A presença de manchas alongadas formando uma
linha longitudinal em todo o ventre (estado 2) foi observada em algumas espécies do
grupo interno (T. brevirostris, T. poecilopogon, Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado” e
Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”) e apenas em uma espécie do grupo externo
(Thamnodynastes strigatus). Essas manchas podem ser mais lateralizadas em contato
com a primeira fileira de escamas paraventrais (Figura 13 B) ou ser um pouco mais
interna. A região lateral das escamas ventrais com manchas triangulares (estado 3)
ocorre apenas em T. brevirostris e em T. nebularis. Em T. brevirostris também foram
observados os estados 1 e 2.
Hemipênis. Caracteres hemipenianos são muito utilizados em estudos
filogenéticos e taxonômicos de serpentes. Muitos grupos atualmente conhecidos foram
inicialmente caracterizados com base na morfologia do hemipênis (e.g. Xenodontini –
Dowling 1967; Philodryadini – Jenner 1981; Pseudoboini – Jenner & Dowling 1985) e
129
posteriormente corroborados com outras evidências em estudos mais recentes (e.g.
Vidal et al. 2000; Zaher et al. 2009). Zaher (1999) apresentou uma extensa revisão da
morfologia hemipeniana de Colubroidea, dando principal ênfase nas serpentes
xenontíneas. Características hemipenianas são importantes na caracterização de
Echinanthera e Taeniophallus. Apesar de apresentarem algumas características
hemipenianas em comum (e.g. presença de uma área nua na face não sulcada do
hemipênis), algumas espécies do grupo apresentam a morfologia do hemipênis
completamente distinta dos seus congêneres. Como exemplo, podemos citar a presença
de sulco espermático simples em T. nicagus e o hemipênis fortemente bilobado
encontrado em T. nebularis.
A maioria das informações da morfologia hemipeniana do grupo externo foi
obtida da literatura, principalmente dos trabalhos de Dullman (1958), Maglio (1970) e
Zaher (1997 e 1999). Informações sobre o grupo interno foi baseada em hemipênis
depositados em coleções científicas (Apêndice 1) e complementa através de dados da
literatura (Myers 1974; Di-Bernardo 1992, 1996; Schargel et al. 2005; Cacivio et al.
1999; Zaher 1999; Santos-Jr et al. 2008). Os dados de hemipênis de Uromacer catesbyi
e Hypsirhynchus parvifrons foram obtidos de Zaher (1999). Zaher não apresentou
distinção de subespécies no seu trabalho e por esse motivo não sabemos a qual
população as descrições estão referidas. Dados de Taeniophallus nebularis foram
obtidos de Schargel et al. (2005). Echinanthera cephalomaculata é conhecida apenas
pelo holótipo e pelo parátipo sendo que esses dois espécimes são fêmeas. Por esse
motivo caracteres de hemipênis dessa espécie são apresentados como desconhecidos
(“?”). Seguimos a técnica proposta por Pesantes (1994) para preparar alguns hemipênis
adicionais. A terminologia da morfologia do órgão segue Zaher (1999).
130
16⎯ Forma apical do hemipênis (Figura 14): bilobado com o sulco interlobular
reduzido ou profundo (0), levemente bilobado com o sulco inter-lobular ausente (1),
simples (2). Série aditiva.
O hemipênis das serpentes dipsadídeas pode ser bilobado ou simples. Em
Xenodontinae predomina espécies com hemipênis bilobados, no entanto algumas
espécies podem apresentar hemipenis simples ou fracamente bilabado. Em Dipasadinae,
por outro lado, predomina espécies como hemipênis simples e/ou levamente bilobados,
podendo haver espécies com hemipênis fortemente bilobados (e.g. algumas espécies de
Atractus Wagler; Passos et al. 2005, 2007).
Informações quanto a morfologia hemipeniana das espécies de Echinanthera e
Taeniophallus foram relativamente bem abordadas em trabalhos anteriores (Myers
1974; Di-Bernardo & Lema 1987, 1991; Di-Bernardo 1992; Cacivio et al. 2009; Zaher
1999; Shargel et al. 2005; Santos-Jr et al. 2008). As espécies de Echinanthera e a
maioria das espécies de Taeniophallus, apresentam o hemipênis debilmente bilobado
sem a formação de sulco inter-lobular ou simples (estados 1 e 2, respectivamente).
Apenas T. nebularis apresenta o hemipênis fortemente bilobado (estado 0). Myers
(1974) descreveu um hemipênis de um espécime de T. occipitalis como levemente
bilobado. Na época da observação de Myers, T. occipitalis tratava-se de uma espécie
com ampla distribuição geográfica. Hoje sabemos que haviam outras espécies
relacionadas e confundidas com T. occipitalis (Capítulo 1 dessa tese). Pela distribuição,
o espécime analisado por Myers pode ser um T. miolepis (ver Capítulo 1 dessa tese), no
entanto, não analisamos o espécime e para evitar possíveis erros, nesse trabalho
resolvemos não considerar a observação de Myers. As espécies do grupo externo
apresentam, em sua maioria, hemipênis bilobado com sulco inter-lobular reduzido ou
131
profundo (estado 0) ou levemente bilobado (estado 1), sendo o hemipênis simples
(estado 2) observado apenas em Leptodeira annulata.
17⎯ Capitação no hemipênis: ausente (0), semicapitado (1), unicapitado (2),
bicapitado (3). Série não aditiva.
Consideramos um hemipênis capitado quando apresentam sulco capitular na
superfície intrasulcar e/ou lateral do órgão conforme apresentado por Zaher (1999). Di-
Bernardo (1992) afirmou que os membros de Echinanthera (incluindo parte de
Taeniophallus) apresentam hemipênis semicapitado. Zaher (1999) apresentou todos os
representates de Echinanthera como sendo não capitado e os representantes de
Taeniphallus (T. affinis, T. persimilis, T. poecilopogon e T. occipitalis) apresentando o
hemipênis não capitado, semicapitado e unicapitado. A ausência de capitação (estado 0)
foi observada nas seguintes espécies do grupo interno: T. bilineatus, T. brevirostris, T.
nebularis, T. nicagus, T. persimilis e T. poecilopogon. Nesse estudo todas as espécies de
Echinanthera foram codificadas como hemipênis semicapitado (estado 1), pois o sulco
lateral não é completo ao redor do órgão. Hemipênis unicapitado (estado 2) está
presente nas espécies do grupo de T. occipitalis e em T. affinis.
18⎯ Superfície da porção distal do hemipênis na face sulcada (Figura 15): sem
ornamentação (0), com cálices (1), com espinhos (2), com franja (3). Série não aditiva.
Nos xenodontíneos comumente são observados cálices na região distal do
hemipênis (estado 1). No entanto, alguns grupos são desprovidos de cálices sendo
composto basicamente por espinhos (estado 2), como por exemplo, na tribo
Xenodontini. A falta de ornamentação não é comum na família Dipsadidae, no entanto,
na amostra analisada a espécies Xenodon severus não apresenta ornamentação no ápice
132
do hemipênis (estado 0). A presença de franja foi observada apenas nos representantes
de Hydropsini. Todas as espécies do grupo interno apresentam cálices papilados
ornamentando a porção distal do hemipênis na face sulcada (estado 1). Hemipênis
bicapitado (estado 2) está presente apenas nos pseudoboíneos Clelia clelia e Pseudoboa
nigra.
19⎯ Discos apicilares (Figura 15 A e C): ausentes (0), presentes (1).
Dowling & Dullman (1978) caracterizaram a tribo Xenodontini pela presença de
discos apicilares no ápice dos lobos. A presença de discos apicilares (estado 1) é
exclusiva dos representantes de Xenodontini.
20⎯ Condição do sulco espermático (Figura 16): simples (0), dividido com
ramos assimétricos (1), dividido com ramos simétricos (2). Série aditiva.
Hemipênis com sulco espermático simples (estado 0) é incomum entre os
Xenodontíneos. Myers & Cadle (1994) afirmaram que Taeniophallus brevirostris e T.
nicagus são espécies estreitamente relacionadas e que a condição derivada do sulco
espermático simples encontrada em T. nicagus seria resultado do encurtamento de um
dos ramos do sulco espermático, e que isso poderia ser verificado na assimetria no
tamanho dos ramos do sulco espermático do hemipênis de T. brevirostris (estado 1).
Todas as demais espécies do grupo interno e a maioria do grupo externo apresentam
sulco espermático dividido com braços simétricos (estado 2). Leptodeira annulata é a
única espécie do grupo externo com sulco espermático simples.
21⎯ Orientação do sulco espermático (Figura 17): centrolinear (0), centrifugal
(1).
133
Todas as espécies do grupo interno apresentam a orientação dos braços do sulco
espermático do tipo centrolineal (estado 0). A condição centrifugal dos ramos do sulco
espermático (estado 1) ocorre nas seguintes espécies do grupo externo: Helicops
angulatus, Liophis poecilogyrus, Xenodon severus, X. merremii, Philodryas olfersii,
Pseudoboa nigra, Clelia clelia, Uromacer catesbyi e Hypsirhynchus parvifrons. Esse
caracter é inaplicável para Taeniophallus nicagus e Leptodeira annulata que apresentam
hemipênis simples.
22⎯ Local de divisão do sulco espermático: região basal do hemipênis (0),
região medial (1), região apical (2). Série aditiva.
A divisão do sulco espermático pode ser basal, medial e apical em relação ao
corpo do hemipênis. Na maioria das espécies de Echinantherini o sulco espermático se
divide na porção medial do órgão (estado 1). Apenas em Taeniophallus brevirostris a
divisão do sulco espermático é basal (estado 0). O caracter é inaplicável (“-”) para T.
nicagus, pois apresenta hemipênis simples.
23⎯ Ornamentação da porção distal do corpo do hemipênis na face não sulcada
(Figura 18): com pequenos espinhos (0), com grandes espinhos (1), com cálices
corporais (2), com uma área nua sem ornamentação (3). Série não aditiva.
Nas espécies analisadas encontramos quatro estados para esse caracter. Nas
espécies de Echinantherini foi observada uma conspícua área nua na face não sulcada
do hemipênis (estado 3). Essa característica foi apresentada por Di-Bernardo (1992)
como a principal diagnose de Echinanthera (incluindo parte de Taeniophallus). Além
disso, a área nua presente nos representantes de Echinantherini está, geralmente,
bordeada por fileiras longitudinais de espinhos médios (ver caracter 24 abaixo).
134
Considerando apenas a ausência de ornamentação nessa região topográfica específica,
uma área nua na face não sulcada do hemipênis pode ser observada em espécies de
outros grupos de Xenodontinae analisados (Alsophiini, Pseudobini e Xenodontini) e em
Leptodeira annulata.
24⎯ Ornamentação que bordeia a área nua sem ornamentação na face não
sulcada: grandes espinhos irregulares (0) (Figura 18 D), pequenos espinhos irregulares
(1) (Figura 19 C), espinhos de tamanho mediano arranjados em fileira longitudinal (2)
(Figura 19 A e B). Série não aditiva.
A área nua presente em algumas espécies do grupo externo e em todas as
espécies do grupo interno pode ser delimitada lateralmente por espinhos de tamanhos
variados. Exceto Taeniophallus nebularis que apresenta pequenos espinhos irregulares
bordeando lateralmente a área nua da face não sulcada (estado 1), todas as demais
espécies de Echinanthera e Taeniophallus apresentam espinhos de tamanhos medianos
arranjados em fileira longitudinal (estado 2). As espécies do grupo externo que
apresentam a área nua possuem grandes espinhos arranjados irregularmente bordeando a
área nua (estado 0). O caracter é inaplicável para as espécies que não apresentam área
nua na face não sulcada do hemipênis.
25⎯ Extensão basal da área nua da face não sulcada (Figura 19): até a base (0),
até o meio do corpo interrompida por um grande espinho (1), até o meio do corpo
interrompida por dois grandes espinhos (2). Série aditiva.
Nas espécies do grupo interno, a área nua da face não sulcada pode se extender
ininterruptamente até a região basal ou ser interrompida medialmente por um ou dois
grandes espinhos. Todas as espécies de Echinanthera e as espécies do grupo de
135
Taeniophallus affinis apresentam o estado 0 da série de transformação. As espécies do
grupo de T. occipitalis e as espécies do grupo de T. brevirostris apresentam um grande
espinho, às vezes um pouco lateralizado, interrompendo a área nua da face não sulcada
do hemipênis (estado 1). Apenas em T. nebularis são observados dois espinhos na
região central do corpo do hemipênis (estado 2).
26⎯ Grande espinho basal (Figura 20): ausente (0), presente (1).
As espécies que apresentam fileiras conspícuas de espinhos bordeando a área
nua da face não sulcada, podem ou não apresentar um grande espinho basal. O estado 1
está presente na maioria das espécies de Echinanthera, exceto em E. amoena.
Echinanthera cephalostriata apresenta polimorficamente os estados 0 e 1. Nas espécies
de Taeniophallus um grande espinho basal está presente nas espécies do grupo de T.
affinis (presente ou ausente em T. affinis) e nas espécies do grupo de T. brevirostris. As
espécies do grupo de T. occipitalis são desprovidas de um grande espinho basal (estado
0).
27⎯ Bolsa basal(Figura 19 C): ausente (0), presente (1).
A presença de uma bolsa basal na face não sulcada do hemipênis (estado 1) no
grupo interno, ocorre exclusivamente em Taeniophallus nebularis. No grupo externo
apenas Leptodeira annulata, Helicops angulatus e Hypsirhynchus parvifrons
apresentam o estado 1, sendo ausentes (estado 0) nos demais táxons analisados.
Musculatura adutora da mandíbula. Em relação às espécies do grupo interno, o
único trabalho de musculatura cefálica que usou algum representante de Echinantherini
foi Moro (1999). No trabalho de Moro o espécime utilizado foi um exemplar de
Taeniophallus proveniente da Argentina, muito provavelmente Taeniophallus sp. nov.2.
136
A nomenclatura da musculatura adutora da mandíbula utilizada nesse trabalho segue
Zaher (1997) e Moro (1999).
Em sete espécies do grupo interno não foi possível analisar a musculatura
cefálica (Echinanthera cephalomaculata, T. nebularis, T. nicagus, T. miolepis, T.
persimilis, T. poecilopogon e T. quadriocellatus), sendo que para essas espécies os
caracteres da musculatura foram tratados como desconhecidos (?).
28⎯ Adductor mandibulae externus profundus posterior (caracter 4 de Moro
1999): ausente (0), presente (1) (Figura 21).
O Adductor mandibulae externus profundus posterior se origina na superfície
látero-medial do parietal e se insere na superfície dorso-medial do osso composto na
altura da crista mandibular. Esse músculo pode estar ausente (estado 0) ou presente nos
xenodontíneos (estado 1). Nas espécies do grupo interno o estado 1 está presente nas
seguintes espécies: Echinanthera melanostigma, E. cyanopleura (polimorficamente com
o estado 0), E. undulata, Taeniophallus affinis, T. bilineatus, Taeniophallus sp. nov.1
“imaculado”, Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”, Taeniophallus sp. nov.2 e T.
occipitalis. Em quatro espécies de Echinantherini (E. amoena, E. cephalostriata, E.
cyanopleura – polimorficamente com o estado 1 – e T. brevirostris) e na maioria das
espécies do grupo externo o Adductor mandibulae externus profundus posterior está
ausente.
29⎯ Banda anterior do adductor mandibulae externus superficialis (Figura 22)
(caracter 0 de Moro 1999): não diferenciada (0), diferenciada sem contato direto com a
mandíbula (1), diferenciada em contato direto com a mandíbula (2).
137
Em todas as espécies analisadas o Adductor mandibulae externus superficialis se
origina na borda látero-anterior do parietal e na porção distal e/ou em todo o pós-ocular.
Esse músculo pode estar inserido diretamente no osso composto ou estar conectado a
ele através de uma fina aponeurose. Entre as espécies utilizadas no presente estudo,
apenas Xenodon merremii e Clelia clelia (Moro 1999; APSJ obs. pess.) não apresentam
uma banda anterior diferenciada do Adductor mandibulae externus superficialis (estado
0). No espécime analisado de Clelia clelia (MCP 14083) foi observado uma banda
anterior diferenciada (estado 1), sendo essa espécie tratada como polimórfica para esse
caracter.
30⎯ Desenvolvimento do músculo Adductor mandibulae externus superficialis
no seu ponto de origem: pouco desenvolvido (0), muito desenvolvido (1).
Zaher (1999) considerou o grande desenvolvimento do Adductor mandibulae
externus superficialis (estado 1) como uma provável sinapomorfia da tribo Hydropsini
representada pelos gêneros Helicops, Hydrops e Pseudoeryx. Nas espécies desse grupo
a o ponto de inserção sobre o pós-ocular e o parietal é tão longo, ou mais longo, quanto
o comprimento de suas fibras. Essa condição também aparece em algumas espécies da
tribo Tachymenini (Zaher 1999). Nas espécies utilizadas nesse estudo apenas os
representantes da tribo Hydropsini (H. angulatus, H. triangularis e P. plicatilis)
apresentam o estado 1 do caracter.
31⎯ Feixe occipital do depressor mandibulae (Figura 23): ausente (0), presente
(1).
O músculo depressor mandibulae está localizado sobre o quadrado, tendo sua
origem na face externa da porção ântero-dorsal do quadrado com alguns feixes sobre a
138
borda posterior do supratemporal. Ele pode ou não apresentar um feixe diferenciado que
segue em direção a crista supraoccipital. Seu ponto de incerção é a superfície dorso-
lateral do processo retroarticular do osso composto. Em Echinantherini o feixe occipital
do depressor mandibulae está presente (estado 1) em todas as espécies analisadas de
Echinanthera e Taeniophallus, exceto em T. occipitalis que apresenta o estado 0.
Taeniophallus affinis é polimórfica para esse caracter, apresentando ou não o feixe
occipital no depressor mandibulae (estados 0 e 1).
32⎯ Cervicomandibularis: único (0), completamente dividido (1) (Figura 24).
Cervicomandibularis dividido (estado 1) é uma sinapomorfia de Xenodon como
apresentado por Zaher et al. (2009).
Osteologia craniana. Caracteres osteológicos são importantes para estudos
sistemáticos de serpentes, e apesar de existir várias descrições da oesteologia craniana
de espécies de Xenodontinae (e.g. Anthony & Serra 1955; Fabián 1973; Silva & Lema
1983; Cundall & Rossman 1984; Marques & Lema 1992; Lobo & Scrocchi 1994), para
muitos grupos a anatomia cefálica é desconhecida. Muitos estudos filogenéticos
utilizaram evidencias cranianas para propor hipótese de relacionamento em nível de
grande grupo em répteis (e.g. Lee 1998; Hallermann 1998; Zaher & Rieppel 1999;
Zaher & Rieppel 2002; Kearney 2003; Conrad 2008). A osteologia craniana das
espécies de Echinantherini é praticamente desconhecida. O único trabalho que
descreveu a osteologia craniana para alguma espécie de Echinantherini foi Fabián
(1973) que utilizou uma espécie do grupo de T. occipitalis (Taeniophallus
Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”). No presente estudo foram analisados crânios
depositados nas coleções científicas (ver Apêndice 1) e alguns preparados por um dos
139
aurores (APSJ). A nomenclatura dos ossos segue Cundall & Rossman (1984) (ver
disposição dos principais ossos cranianos na Figura 25).
Não tínhamos material disponível para três espécies: Echinanthera
cephalomaculata, T. nebularis e T. miolepis. Para essas espécies os caracteres
relacionados a osteologia craniana foram tratados como desconhecidos (?).
33⎯ Presença de sulco nos dois últimos dentes da maxila: ausente (0), presente
(1).
A presença de sulco nos últimos dentes maxilares (dentição opistóglifa) ocorre
em vários grupos de Xenodontinae. Nas espécies utilizadas nesse estudo o estado 1 está
presente em Leptodeira annulata (Dipsadinae), Thamnodynastes strigatus
(Tachymenini), Tomodon dorsatus (Tachymenini), Philodryas olfersii (Philodryadini),
Clelia clelia (Pseudoboini) e Pseudoboa nigra (Pseudoboini). Todas as espécies do
grupo interno apresentam a dentição áglifa, ou seja, não apresentam sulco nos últimos
dentes maxilares (estado 0).
34⎯ Contato supratemporal–parietal (Figura 26): supratemporal não contata o
parietal (0), supratemporal toca levemente ou está pouco sobreposto ao parietal (1),
supratemporal encontra-se muito sobreposto (grande área de contato) com o parietal (2).
Série aditiva.
O tamanho do supratemporal pode variar podendo ser pouco desenvolvido,
relativamente desenvolvido e muito desenvolvido. No grupo interno o parietal é pouco
desenvolvido não contactando o parietal anteriormente (esatdo 0) em todas as espécies,
exceto em Echinanthera amoena. Na maioria das espécies do grupo externo e em E.
amoena do grupo interno, o supratemporal toca lemente ou está pouco sobreposto ao
140
parietal (estado 1). Apenas em Hydrodynastes gigas, Xenodon severus e X. merremii o
supratemporal é bastante desenvolvido, tendo uma grande áea de sobreposição com o
parietal (estado 2).
35⎯ Processos maxilares do pré-maxilar (Figura 27): com projeções
posteriomente (0), sem projeções posteriormente (1).
Nas espécies do grupo interno, projeções nos processos maxilares do pré-
maxilar (estado 0) estão presentes em Echinanthera cephalostriata, E. cyanopleura
(polimorficamente com o estado 1), E. melanostigma, E. undulata, Taeniophallus
nicagus, T. poecilopogon e T. quadriocellatus (polimorficamente com o estado 1). As
espécies de Echinantherini que, exclusivamente, não apresentam projeções nos
processos maxilares do osso pré-maxilar (estado 1) são: E. amoena, T. affinis, T.
bilineatus, Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”, Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”,
Taeniophallus sp. nov.2, T. brevirostris, T. occipitalis e T. persimilis.
36⎯ Formato do processo nasal do pré-maxilar (Figura 28): arredondado (0),
levemente arredondado (1), pontiagudo (2). Série aditiva.
O formato do processo nasal na maioria das espécies do grupo interno é
levemente arredondado (estado 1). Processo nasal arredondando (estado 0) ocorre
apenas em T. affinis e T. brevirostris e a forma pontiaguda (estado 2) foi observada
apenas em E. cyanopleura.
37⎯ Crista látero-dorsal do parietal (Figura 29): bem desenvolvida (0), pouco
desenvolvida (1).
141
A crista látero-dorsal do parietal é o local de origem de alguns músculos
adutores da mandíbula. Essa estrutura geralmente se estende desde a porção posterior do
pós-orbital até a região dorsal do supra-occipital. Nas espécies utilizadas no presente
estudo a crista látero-dorsal do parietal pode ser bem desenvolvida ou pouco
desenvolvida. Assim como outras estruturas do crânio, a crista látero-dorsal do parietal
torna-se mais evidente na medida em que o indivíduo vai crescendo. Em indivíduos
juvenis essa crista não é tão evidente quanto em indivíduos adultos. No presente estudo,
as comparações foram realizadas em semaforontes adultos com o intituito de evitar a
variação presente entre as diferentes etapas do desenvolvimento das espécies. No grupo
interno, uma crista látero-dorsal do parietal bem desenvolvida (estado 0) foi observada
apenas em E. amoena. Todas as demais espécies apresentam a crista látero-dorsal do
parietal pouco desenvolvida (estado 1).
38⎯ Cristas ântero-laterais do parabasisfenóide (Figura 30): ausentes (0),
presentes pouco desenvolvidas (1), presentes bem desenvolvidas (2). Série aditiva.
Cristas lateralmente localizadas geralmente próximas ao contato parietal-
parabasisfenóide e extendendo-se transversalmente para o centro do parabasisfenóide.
Essas cristas estão ausentes (estado 0) em Taeniophallus brevirostris e T. nicagus,
presentes mais pouco desenvolvidas (estado 1) em todas as demais espécies de
Taeniophallus e presentes e bem desenvolvidas (estado 2) em todas as espécies de
Echinanthera analisadas.
39⎯ Crista do basioccipital (Figura 31): presente, muito desenvolvida (0);
presente, pouco desenvolvida (1), ausente (2). Série aditiva.
142
A crista do basioccipital ocorre transversalmente no basioccipital e pode estar
localizada na região central do osso ou próximo a sutura com o parabasisfenoide. Na
mairia das espécies analisadas do grupo interno e externo ocorre o estado 1. No grupo
interno, a ausência da crista do basioccipital (estado 2) foi observada apenas em E.
melanostigma, Taeniophallus sp. nov.2 e em E. undulata, nessa última
polimorficamente com o estado 1. Uma crista muito desenvolvida foi observada nas
espécies de Xenodon (X. severus e X. merremii), em Pseudoeryx plicatilis e em
Hydrodynastes gigas.
40⎯ Posição dos processos alares do nasal na porção posterior (Figura 32):
horizontalmente orientado (0), voltado para cima e levemente convexo (1), voltado para
cima côncavo (2). Série aditiva.
A maioria das espécies utilizadas nesse estudo, incluindo grupo interno e
externo, apresenta os processos alares do nasal com uma concavidade na porção
posterior (estado 2). O estado 1 está presente em Taeniophallus brevirostris do grupo
interno e em Hydrops triangularis e Uromacer catesbyi do grupo externo. Apenas
Pseudoboa nigra apresentou o estado 0.
41⎯ Contato pós-orbital–frontal: ausente (0), presente (1).
Em todas as espécies do grupo interno e a maioria do grupo externo o osso pós-
orbital não toca o osso frontal (estado 0). Apenas nos representantes de Pseudoboini
(Clelia clelia e Pseudoboa nigra), Hydropsini (Helicops angulatus, Hydrops
triangularis e Pseudoeryx plicatilis) e em Leptodeira annulata o pós-orbital toca o
frontal (estado 1).
143
42⎯ Largura da região inferior do pré-frontal em vista lateral (Figura 33): não
afilado (0), afilado (1).
Caracter invariável dentro de Echinanthera onde todas as espécies apresentam o
pré-frontal não afilado (estado 0). Em Taeniophallus o pré-frontal afilado (estado 1) está
presente em T. affinis, T. bilineatus, T. brevirostris, T. nicagus, T. persimilis e T.
poecilopogon. No grupo externo o estado 1 está presente em Clelia clelia e Pseudoboa
nigra.
43⎯ Processo retroarticular do osso composto (Figura 34): reto (0), curvado (1).
Processo retroarticular curvado (estado 1) está presente apenas em Echinanthera
amoena e E. melanostigma (nessa espécie polimorficamente com o estado 0) do grupo
interno e em Pseudoeryx plicatilis do grupo externo.
44⎯ Abertura visível do canal de Meckel (Figura 35): longa ultrapassando o
esplenial anteriormente (0), curta não ultrapassando o esplenial anteriormente (1).
A abertura do canal de Meckel localizada apenas posteriormente (estado 1) está
presente em poucas espécies do grupo interno. Por outro lado, no grupo externo essa
condição está presente em vários grupos. Todas as espécies de Echinanthera e as
espécies do grupo de Taeniophallus occipitalis, apresentam a abertura do canal de
Meckel ultrapassando o esplenial anteriormente (estado 0). Entre as espécies do grupo
de T. affinis o estado 0 está presente em T. affinis e T. poecilopogon. Canal de Meckel
curto (estado 1) está presente nas espécies do grupo de T. brevirostris e em T. bilineatus
e T. persimilis. No grupo externo o canal de Meckel aberto posteriomente está presente
em Thamnodynastes strigatus, nas espécies de Hydropsini analisadas, em Philodryas
olfersii, em Clelia clelia, em Uromacer catesbyi e em Leptodeira annulata.
144
45⎯ Pós-orbital (Figura 36): sem depressão (0), com depressão (1).
Enquanto analisávamos a musculatura cefálica das espécies utilizadas no
presente estudo, notamos que em algumas espécies o local de origem do Adductor
mandibulae externus superficialis sobre o pós-orbital estava localizado sobre uma
pequena depressão na porção posterior. As espécies do grupo interno que aprentam essa
depressão no pós-orbital (estado 1) são: Echinanthera cyanopleura, E. melanostigma,
Taeniohallus bilineatus, Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”, Taeniophallus sp. nov.1
“maculado”, Taeniophallus sp. nov.2, T. brevirostris, T. nicagus, T. occipitalis e T.
quadriocellatus. Com exceção de Clelia clelia, Philodryas olfersii, Xenodon merremii e
Leptodeira annulata, todas as demais espécies analisadas não apresentam uma
depressão na porção posterior do pós-orbital (estado 0).
46⎯ Forame palatino (Figura 37): presente fechado medialmente (0), presente
parcialmente fechado medialmente (1), ausente (2). Série aditiva.
Anteriormente, o palatino apresenta dois processos: o processo coanal,
localizado internamente; e o processo maxilar, localizado externamente. O processo
maxilar do palatino pode ou não apresentar um forame (forame palatino) por onde passa
um ramo da artéria dentária superior (Anthony & Serra 1951). Quando o forame está
presente ele pode ser totalmente fechado medialmente ou parcialmente fechado
medialmente. Na maioria dos xenodntíneos o forame palatino está presente e é
completamente fechado medialmente (estado 0). O forame palatino é parcialmente
fechado medialmente (estado 1) apenas em Taeniophallus affinis (polimorficamente
com o estado 0) do grupo interno e em Tomodon dorsatus (polimorficamente com o
estado 2) do grupo externo. Em algumas poucas espécies o forame palatino está ausente
145
(estado 2). As espécies do grupo interno que não apresentam forame palatino são:
Taeniophallus sp. nov.2 e T. occipitalis. No grupo externo o estado 2 está presente em
T. dorsatus e Pseudoeryx plicatilis.
Micro-ornamentação das escamas. A micro-ornamentação de escamas de
serpentes passou a complementar estudos taxonômicos a partir de pesquisas pioneiras
com microscopia simples e de baixa resolução (e.g. Leydig 1872; Picado 1931). Hoge &
Souza-Santos (1953) utilizaram pela primeira vez a microscopia eletrônica de
transmissão para análises da ultra-estrutura das escamas de espécies de boídeos e
determinaram a existência de padrões de ornamentação específicos que se mantêm em
nível genérico. Hoge (1958) analisou a micro-ornamentação de escamas de Philodryas
taeniatus Hensel e utilizou o padrão de ornamentação encontrado, entre outros
carácteres, para alocar a espécie no novo gênero Ditaxodon Hoge. Dowling et al.
(1972), em resultados preliminares, atestaram a validade da variação da micro-
ornamentação de escamas como caracter filogenético. Desde então, inúmeros trabalhos
vêm confirmando a validade da ultra-estrutura do estrato córneo das escamas de
Serpentes como caracter taxonômico e filogenético (e.g. Thomas & Dixon 1977; Hoge
& Romano-Hoge 1982; Price 1982 e 1987; Arroyo & Cerdas 1985; Stille 1987; Price &
Kelly 1989; Isogawa 1995; Beyerlein 1998; Gower 2003).
Para a análise das micro-ornamentações das escamas dorsais as amostras foram
preparadas segundo D’Agostini et al. (2005) e foram fotografadas em Microscópio
Eletrônico de Varredura Philips modelo XL30. Nós analisamos somente escamas da
região vertebral do meio do corpo (metade do comprimento-rostro cloacal; medido da
ponta do focinho até a cloaca) com o objetivo de evitar erros de interpretação devido a
variações na ornamentação das escamas de diferentes partes do corpo (SR obs. pess.).
As observações foram realizadas em aumentos de 500 a 18.000 vezes, apenas na porção
146
mediana da escama (Figura 38). A nomenclatura e identificação das micro-
ornamentações seguem Price (1982). Todas as fotos estão longitudinalmente orientadas,
conforme a Figura 38.
47⎯ Padrão da micro-ornamentação da região medial (Figura 39): equinado (0),
equinoreticulado (1), caniculado (2). Série não aditiva.
O padrão equinado (“echinate” de Price 1982) caracteriza por apresentar
projeções espiniformes que variam de tamanho e largura, unidas pelas bases em linhas
transversais que se distinguem pela disposição e uniformidade (Figura 39 A). O padrão
equinoreticulado (adaptado do padrão “echinoreticulate” de Price 1982) é composto de
projeções espiniformes de pequeno tamanho dispostas em linhas transversais afastadas
com locais de intersecção, formando assim uma rede (Figura 39 B). O padrão
caniculado (“canaliculate” de Price) apresenta estrias grandes e proeminentes dispostas
paralelamente formando canais longitudinais (Figura 39 C).
Todas as espécies de Echinantherini analisadas para esse caracter apresentaram o
padrão Echinanado (Estado 0), assim como a maioria das espécies do grupo externo. O
padrão equinoqueticulado (estado 1) aparece exclusivamente em Helicops angulatus e
Hydrodynastes gigas e o padrão caniculado ocorre apenas em Uromacer catesbyi.
48⎯ Disposição das projeções espiniformes (Figura 40): rebaixada (0),
proeminente (1).
As projeções espiniformes em relação ao substrado podem ser rebaixadas ou
proeminentes. Projeções espiniformes anastomosadas pelas bases em linhas transversais
pouco pronunciadas em relação ao substrato caracterizam o padrão rebaixado (estado 0).
Quando as projeções espiniformes se sobressaem em relação às bases caracterizam a
147
forma proeminente (estado 1). Esse caracter foi considerado inaplicável para as espécies
que apresentaram o padrão equinoreticulado (Helicops angulatus e Hydrodynastes
gigas), pois não apresentam projeções espiniformes conspícuas. Todas as espécies do
grupo interno e a maioria do grupo externo apresentam as projeções espiniformes
proeminentes (estado 1). Projeções rebaixadas são observadas em Pseudoeryx plicatilis
e Hydrops triangularis. Pseudoboa nigra apresentou polimorficamente os dois estados
do caracter.
49⎯ Projeções espiniformes formando linhas longitudinais na região medial
(ver figura 38): ausente (0), presente (1).
Linhas longitudinais formadas pela sobreposição das projeções espiniformes
(estado 1) estão presentes em todas as espécies de Echinanthera (caracter polimórfico
em E. undulata) e em seis espécies de Taeniophallus: Taeniophallus sp. nov.1
“imaculado”, Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”, T. occipitalis, T. persimilis, T.
poecilopogon e T. quadriocellatus. Em T. affinis, T. bilineatus, T. brevirostris, T.
nicagus e T. miolepis linhas longitudinais formadas pelas projeções espiniformes estão
ausentes (estado 0).
Biologia. Dados sobre a biologia de espécies de Echinanthera e Taeniophallus
são apresentados, na sua maioria, em trabalhos regionais de comunidades de serpentes
e/ou sobre observações pontuais na natureza e/ou em cativeiro. Em um aspecto geral, as
espécies desses gêneros são terrestres/criptozóicas, diurnas (algumas espécies
ocasionalmente são encontradas ativas à noite), ovíparas e se alimentam de anfíbios,
lagartos e, ocasionalmente, serpentes e anfisbênios. Na Tabela 2 estão apresentadas as
principais referências que fornecem algum tipo de informação biológica para as
espécies de Echinanthera e Taeniophallus.
148
Uma vez que não há muitas variações conhecidas para as espécies de
Echinantherini sobre os aspectos biológicos utilizados na análise filogenética (e.g. todas
são terrestres e põe ovos), esses caracteres servirão principalmente para auxiliar no
entendimento das relações do grupo externo.
50⎯ Período de atividade: diurno (0), noturno (1).
O período em que as espécies usam para buscar alimentos, parceiros sexuais,
locais de postura e termorregulação pode ser classificado como diurno e noturno
(Marques & Sazima 2003). Em estudos de comunidades de serpentes foi observada uma
evidente relação entre o padrão de atividade e o relacionamento filogenético das
espécies que compõe uma determinada assembléia (e.g. Vitt & Vangilder 1983; França
et al. 2008).
Todas as espécis de Echinantherini têm hábito primariamente diurno (estado 0)
sendo que algumas espécies podem ser encontradas em atividade durante a noite (estado
1). As espécies que possuem atividade tanto diurna quando noturna (estados 0 e 1) são:
Echinanthera cyanopleura, E. melanostigma, Taeniophallus bilineatus e T. persimilis
(Marques & Sazima 2004; Martins et al. 2008). A atividade noturna é mais comum nos
representantes de Dipsadinae do em que em Xenodontinae. No entanto, em alguns
grupos xenodontíneos (e.g. Pseudoboini e Tachymenini) a atividade noturna (estado 1)
parece ser um hábito compartilhado pela maioria dos seus representantes. Nas espécies
do grupo externo analisadas no presente estudo, a atividade noturna está presente Clelia
clelia (diurna e noturna), Pseudoboa nigra, Helicops angulatus (diurna e noturna),
Thamnodynastes strigatus, Tomodon dorsatus (diurna e noturna) e Leptodeira annulata
(Vitt 1996; Martins & Oliveira 1999; Bernarde et al. 2000; Marques & Sazima 2004;
França et al. 2008).
149
52⎯ Preferência de habitat: terrícola (0), arborícola (1), aquática (2). Série não
aditiva.
As serpentes podem ser classificadas de acordo com o uso do tipo de hábitat que
usam com maior frequência no(s) seu(s) período(s) de atividade (Marques & Sazima
2003). As espécies que caçam no chão são classificadas como terrícolas. Arborícolas
são as serpentes que caçam e abrigam-se na vegetação. As espécies que caçam na água
são classificadas como aquáticas. As serpentes fossórias caçam e abrigam-se sob o solo,
dentro da terra ou sob o folhedo, troncos e pedras (Marques & Sazima 2003).
No presente estudo, as espécies que utilizam mais de um hábitat (comumente
classificadas em alguns estudos como semi-arborícolas ou semi-aquáticas, por exemplo)
foram codificadas como polimórficas para esse caracter. Todas as espécies do grupo
interno são terrestres (estado 0). O hábito arborícola (estado 1) foi observado em quatro
espécies do grupo externo, sendo que apenas Uromacer catesbyi foi codificada como
exclusivamente arborícola. As demais espécies ocupam mais de um ambiente sendo
codificadas como polimórficas: Hydrodynastes gigas (aquática e terrícola; Strüssmann
& Sazima 1993), Philodryas olfersii (terrícola e arborícola; Hartmann & Marques
2005), Thamnodynastes strigatus (terrícola, arborícola e aquática; Bernarde et al. 2000)
e Leptodeira annulata (terrícola e arborícola; Vitt 1996; Martins & Oliveira 1999).
Hábito exclusivamente aquático (estado 2) está presente apenas nas espécies da tribo
Hydropsini.
53⎯ Modo reprodutivo: põe ovos (0), pari filhotes (1).
Durante muitos anos, as serpentes foram classificadas quanto ao modo
reprodutivo como: ovíparas, ovovivíparas e vivíparas. No entanto, o termo ovovivíparo
150
era erroneamente aplicado abrangendo outros conceitos relacionados com a ovo-
retenção e a nutrição de embriões (Blackburn 1994). A transição filogenética da
oviparidade para a viviparidade em répteis geralmente é observada em espécies que
ocorrem em regiões de climas frios e está relacionada com as vantagens das atividades
termorregulatórias das fêmeas para os embriões (Shine 1985). No entanto, as serpentes
xenodontíneas da tribo Hydropsini, que apresentam a viviparidade como principal modo
reprodutivo, ocorrem com maior freqüência na região tropical da América do Sul.
Todos os representantes de Hydropsini possuem hábitos aquáticos e nesse caso a
viviparidade teria evoluído como uma adaptação ao ambiente aquático (Pizzato et al.
2007). Nos últimos anos inúmeros trabalhos vêm discutindo a viviparidade em répteis
(e.g. Andrews 2000; Shine 2002; Webb et al. 2006; Blackburn 2006; Shine &
Thompson 2006; Thompson & Blackburn 2006; Hare et al. 2009).
Nesse estudo não consideramos a ovo-retenção como um estado de caracter
devido a falta de informações e estudos mais detalhados sobre o desenvolvimento
embrionário de serpentes ovíparas. Dessa forma, consideramos apenas os extremos da
evolução oviparidade (põe ovos) → viviparidade (pari filhotes).
Dados da literatura e/ou observação pessoal de outros pesquisadores, afirmam
que as espécies de Echinantherini são ovíparas (estado 0). A viviparidade (estado 1)
aparece em dois grupos de Xenodontinae: Hydropsini e Tachymenini. Alguns
representantes de Hydropsini podem apresentar os dois estados do caracter, como é o
caso de Pseudoeryx plicatilis (Frota & Yuki 2005).
Comportamento defensivo. Comportamentos defensivos são sempre
empregados quando um predador se aproxima ou toca a serpente. As primeiras ações
para a maioria das serpentes quando expostas a um determinado predador são a
imobilização e a fuga (Marques & Sazima 2003). Posteriormente vários
151
comportamentos são utilizados para intimidar, desestimular ou agredir o predador em
potencial. Táticas defensivas em serpentes podem estar fortemente relacionadas com
afinidades filogenéticas ou ser apenas reflexos de pressões ambientais (Greene 1979;
Martins et al. 2008).
54⎯ Deprimir o corpo: não deprimi o corpo (0), deprimi levemente o corpo (1),
deprimi fortemente o corpo (2). Série aditiva.
A depressão dorso-ventral ocorre com maior frequencia em serpentes terrícolas
(Martins et al. 2008) e essa característica é considera por alguns autores como
diagnóstica para alguns grupos de Xenodontinae (e.g. Xenodontini e Hydrodynastini;
Zaher et al. 2009). No entanto, a capacidade de deprimir o corpo também ocorre em
outros grupos de Xenodontinae como, por exemplo, Hydropsini, Tachymenini e
Echinantherini (Marques et al. 2001; Marques et al. 2005; Martins et al. 2008). No
presente estudo a capacidade de deprimir o corpo foi dividida em dois estados, pelo fato
de não termos observado um forte achatamento em algumas espécies como, por
exemplo, o observado em Xenodon merremii. A capacidade de deprimir fortemente o
corpo (estado 2) ocorre nos representantes de Xenodontini analisados, em Hydodynastes
gigas e nos representantes de Tachymenini analisados. Entre as espécies de
Echinantherini podem ocorrer o estado 1 (Echinanthera amoena, E. cephalostriata, E.
cyanopleura, E. melanostigma, E. undulata, Taeniophallus affinis, T. bilineatus e T.
persimilis) e o estado 0 (T. brevirostris e T. nicagus). Para as demais espécies do grupo
interno não temos informação sobre a capacidade de deprimir o corpo, sendo
consideradas desconhecidas para esse caracter (?).
152
55⎯ Defesa relacionada com a boca: ausente (0), abrir a boca (1), falsa mordida
(2), morder (3). Série não aditiva.
Muitas serpentes mordem imediatamente quando são manipuladas, enquanto que
outras não mordem (Marques & Sazima 2003). Algumas serpentes podem ainda
escancarar a boca e deferir falsas mordidas como comportamento defensivo. Todas as
espécies do grupo interno, para quais dispomos informação, quando manipuladas não
mordem ou apresentam qualquer “display” defensivo relacionado com a boca (estado
0). Entre as espécies analisadas nesse estudo, abrir a boca com o intuito de assustar o
provável predador (estado 1) está presente apenas em Tomodon dorsatus (Marques &
Sazima 2004). O estado 2 ocorre em Leptodeira annulata (Martins & Oliveira 1999) e
em Xenodon merremii (em ambas as espécies polimorficamente com o estado 3).
Thamnodynastes strigatus, Helicops angulatus, Philodryas olfersii e Hydrodynastes
gigas mordem quando manipuladas (estado 3).
56⎯ Descarga cloacal: ausente (0), presente (1).
Muitas espécies de serpentes quando são capturadas por um predador em
potencial descarregam suas fezes e outras substâncias com o objetivo de desencorajar o
predador, fazendo com que a solte (Marques & Sazima 2003). Com exceção de
Taniophallus nicagus, todas as espécies do grupo interno, com informação para esse
caracter, apresentam a descarga cloacal como um dos comportamentos defensivos. Esse
comportamento está ausente (estado 0) em Clelia clelia, Pseudoboa nigra,
Hydrodynastes gigas, Tomodon dorsatus e Thamnodynastes strigatus.
57⎯ Debater o corpo: ausente (0), presente (1).
153
Debater o corpo é um comportamento defensivo observado em várias espécies
de serpentes de vários grupos diferentes. Segundo Marques & Sazima (2003) esse
comportamento pode assustar ou confundir certos predadores. Martins & Oliveira
(1999) observaram que Taeniophallus brevirostris e T. nicagus quando manuseadas
debatem o corpo como um dos compotamentos defensivos. Esse comportamento não foi
registrado para nenhuma outra espécie do grupo interno. Entre as espécies do grupo
externo o estado 1 está presente em Clelia clelia, Pseudoboa nigra e Thamnodynastes
strigatus.
Resultados e Discussão
A análise cladística de máxima parcimônia baseada em caracteres morfológicos,
biológicos e comportamentais resultou em duas árvores com 230 passos, índice de
consistência de 37 e índice de retenção de 62 (Figura 41). Os únicos terminais que
apresentaram conflitos entre as duas topologias encontradas foram as espécies do
gênero Echinanthera (Figura 41B). O resumo das duas árvores mais parcimoniosas está
apresentado na árvore de consenso estrito na Figura 42. A maioria dos clados é “pouco
suportada” apresentando baixo valor de SGB e REP (1 e 0,41, respectivamente). Os
únicos clados relativamente bem suportados são os clados 10 e 13 (SGB = 3 e 4,
respectivamente; REP = 1,23 e 1,64, respectivamente) representados pelas tribos
Tachymenini e Pseudoboini, respectivamente. Os representantes de Echinantherini se
dispuseram em um clado que tem como grupo irmão a tribo Pseudoboini representada
nesse estudo por Clelia clelia e Pseudoboa nigra.
No presente estudo Taeniophallus apareceu como parafilético, pois
Echinanthera está aninhado dentro dele. Por outro lado, Echinanthera apresentou-se
como um grupo monofilético. Os três grupos de espécies de Taeniophallus propostos
154
por Schargel et al. (2005) são monofiléticos, sendo o grupo de T. occipitalis irmão do
grupo de T. affinis, o grupo de T. brevirostris irmão de Echinanthera + os demais
grupos de Taeniophallus e T. nebularis é a espécie irmã de todos os demais membros de
Echinantherini.
Para o presente estudo foram utilizados representantes de sete tribos de
Xenodontinae + Leptodeira annulata, dipsadíneo usado para enraizar as árvores. A
maioria das tribos de Xenodontinae, com mais de um representante, são monofiléticas:
Pseudobini (SGB = 4; REP = 1,63), Hydropsini (SGB = 1; REP = 0,41), Tachymenini
(SGB = 3; REP = 1,23) e Xenodontini (SGB = 2; REP = 0,82). Pelos nossos dados,
Alsophiini é polifilética com Uromacer catesbyi estando relacionada com os
representantes de Hydropsini e Hypsirhynchus parvifrons formando um clado com
Hydrodynastes gigas, estando esses relacionados com membros da tribo Tachymenini
(Figuras 41 e 42). Hydrodynastini e Philodryadini estiveram representadas apenas por
um táxon cada, e por esse motivo não foi possível avaliar a monofilia dessas tribos com
a série de dados utilizada nesse estudo.
A seguir são apresentadas e discutidas as sinapomorfias de alguns clados
encontrados na presente análise. Transformações únicas, não homoplásticas, estão
marcadas com asterisco.
A monofilia de Echinantherini (Clado 14). A tribo é atualmente representada
pelos gêneros Echinanthera e Taeniophallus e segundo o presente estudo é um grupo
monofilético definido por três sinapomorfias não ambíguais: presença de pequenos
pontos claros sobre os parietais (*Caracter 10, 0 → 1), hemipênis com orientação
centrolineal (Caracter 21, 1 → 0) e ausência de sulco nos dois últimos dentes maxilares
(Caractere 33, 1 → 0). O clado de Echinantherini é fracamente suportado com os
valores de SGB e REP = 1 e 0,41, respectivamente.
155
A confirmação de um grupo monofilético formado pelas espécies Taeniophallus
e Echinanthera corrobora as conclusões de Zaher et al. (2009) quando propuseram a
tribo. Através dos resultados aqui apresentados, Echinanthera está insirido dentro de
Taeniophallus sendo o segundo parafilético. Segundo Zaher et al. (2009) Echinantherini
é diagnostica basicamente por características hemipenianas. No presente estudo, os
caracteres hemipenianos apresentados por Zaher et al. (2009) não são sinapomorfias do
grupo. Por outro lado, alguns clados internos da tribo são definidos por caracteres da
morfologia do hemipênis.
Clado formado pelo grupo de Taeniophallus brevirostris + Echinanthera +
grupo de T. affinis + grupo de T. occipitalis (Clado 15). Clado definido por uma
transformação exclusiva e três homoplásticas: presença de um grande espinho basal na
face não sulcada do hemipênis (*Caracter 26, 0 → 1), presença de 17 fileiras de
escamas dorsais (Caracter 1, 2 → 1), presença de linha escura na região látero-dorsal do
tronco (Caracter 13, 0 → 1) e presença de hemipênis simples (Caracter 16, 0 → 2). O
clado é moderadamente suportado com valores de SGB e REP = 2 e 0,82,
respectivamente.
Clado do grupo de Taeniophallus brevirostris (Clado 16). Clado definido por
uma transformação (SGB = 1; REP = 0,41): redução de um dos braços do sulco
espermático do hemipênis (Caracter 20, 2 → 1).
Taeniophallus brevirostris e T. nicagus são morfologicamente muito
semelhantes. Ambas as espécies apresentam 17-17-15 fileiras de escamas dorsais no
meio do corpo, são espécies relativamente pequenas e simpátricas. A principal diferença
entre essas duas espécies é a condição do sulco espermático no hemipênis. Em T.
nicagus o sulco espermático é simples enquanto que em T. brevirostris o sulco
espermático é dividido, no entanto, com um dos ramos levemente menor que o outro.
156
Myers & Cadle (1994) argumentaram que o estreito relacionamento dessas duas
espécies poderia ser comprovado pela condição derivada do sulco espermático simples
em T. nicagus a partir do encurtamento de um dos ramos, como observado em T.
brevirostris. No presente estudo, a hipótese de Myers & Cadle (1994) é corroborada.
Clado formado por Echinanthera + grupo de T. affinis + grupo de T.
occipitalis (Clado 17). Clado definido por cinco sinapomorfias (SGB = 1; REP = 0,41):
ausencia de redução no número de fileiras de escamas dorsais (Caracter 2, 1 → 0),
músculo adductor mandibulae externus superficialis em contato direto com a mandíbula
(Caracter 29, 0 → 2), cristas ântero-laterais do parabasisfenóide pouco desenvolvidas
(Caracter 38, 0 → 1), comprimento da abertura visível do canal de Meckel
ultrapassando o esplenial anteriormente (Caracter 44, 1 → 0) e capacidade de deprimir
levemente o corpo como comportamento defensivo (Caracter 53, 0 → 1).
Clado Echinanthera (Clado 18). A monofilia de Echinanthera é corroborada
por três sinapomorfias (SGB = 2; REP = 0,82): presença de faixas transversais na região
basal das escamas ventrais (*Caracter 14, 0 → 1), hemipênis semicapitado (Caracter 17,
0 → 1) e cristas ântero-laterais do parabasisfenóide bem desenvolvidas (Caracter 38, 1
→ 2). Entre as duas árvores igualmente parcimoniosas encontradas, foi exclusivamente
nesse grupo que houve conflito entre as as duas topologias. Na árvore de consenso
estrito o relacionamento das espécies de Echinanthera não foi resolvido (Figura 42).
Nossos resultados corroboram a afirmação de Schargel et al. (2005) que
Echinanthera é um grupo é monofilético suportado pelo elevado número de dentes
maxilares e pelo padrão de coloração, composto por uma estria vertebral (perdido em
algumas espécies) e bandas transversais na borda das escamas ventrais.
Clado formado pelo grupo de Taeniophallus affinis + grupo de T. occipitalis
(Clado 19). Clado definido por uma transformação exclusiva e uma homoplástica (SGB
157
= 1; REP = 0,41): presença de uma linha clara fina e bem definida no canthus rostralis
(*Caracter 11, 0 → 1) e ausência de fosseta apical nas escamas dorsais da região nucal
(Caracter 3, 1 → 0). A ausência da linha no canthus rostralis em T. persimilis é
considerada uma perda secundária.
Clado do grupo de Taeniophallus affinis (Clado 20). Clado definido por uma
transformação (SGB = 1; REP = 0,41): oito escudos infralabiais (Caracter 7, 2 → 1). A
espécie basal do clado é T. bilineatus. O clado 21, composto pelas espécies T. affinis + o
clado formado por T. persimilis e T. poecilopogon, é definifo pela ausência de depressão
no escudo pós-ocular (Caracter 45, 1 → 0). O clado 22 é definifo por uma tranformação,
presença de linhas longitudinais formadas pelas projeções espiniformes nas escamas
dorsais (Caracter 49, 0 → 1).
Schargel et al. (2005) concluíram que o grupo de T. affinis é um grupo
monofilético suportado por características hemipeniana. Apesar de apresentarem
variação no número de escudos supralabiais, nas espécies desse grupo predomina a
presença de sete escudos enquanto que nas demais espécies de Echinantherini o mais
comum é ocorrer oito escudos supralabais.
Clado do grupo de Taeniophallus occipitalis (Clado 23). Clado
moderadamente suportado (SGB = 2; REP = 0,82) e definido por três transformações:
presença de 15 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo (Caracter 1, 1 → 0),
hemipênis unicapitado (Caracter 17, 0 → 2) e ausência de grande espinho basal na face
não sulcada do hemipênis (Caracter 26, 1 → 0). O relacionamento das seis espécies do
grupo é pouco suportado (SGB = 1; REP = 0,41). A espécie basal do grupo foi T.
miolepis. O clado 24 é definifo pela presença de linhas longitudinais formada pelas
projeções espiniformes nas escamas dorsais (Caracter 49, 0 → 1). Os dois morfos de
Taeniophallus sp. nov.1 não formam um clado monofilético, sendo que Taeniophallus
158
sp. nov.1 “maculado” é espécie irmã do clado formado por Taeniophallus sp. nov.2 + T.
occipitalis. O clado 25 é definido pela presença de manchas escuras “cheias” (Caracter
12, 0 → 2), com reversão para pequenos pontos pretos em T. occipitalis (Caracter 12, 2
→ 1). Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado” encontra-se em uma politomia com T.
quadriocellatus e o clado 25. Taeniophallus sp. nov.2 é espécie irmã de T. occipitalis
que compartilham uma transformação que é a ausência do forame palatino do processo
maxilar do osso palatino (Caracter 46, 0 → 2).
O grupo de Taeniophallus occipitalis foi proposto por Schargel et al. (2005) que
apresentaram duas características como diagnose do grupo: (1) 15-15-15 ou 15-15-13
fileiras de escamas dorsais e (2) padrão de coloração dorsal composto por manchas
anteriormente e pintas posteriormente. Schargel et al. (2005) afirmaram que o aspecto
do padrão de coloração de alguns espécimes de T. occipitalis sugerem a possibilidade
de derivação a partir de um ancentral brevirostris-nicagus. Nossos resultados
demonstram que as espécies do grupo de T. occipitalis não estão proximamente
relacionadas com as espécies do grupo de T. brevirostris e sim com as espécies do
grupo de T. affinis. A semelhança na coloração observada por Schargel et al., como
citada acima, pode ser considerada convergência.
Relacionamento do grupo externo. Em momento algum o objetivo desse
trabalho foi propor uma hipótese de relacionamento de Xenodontinae. No entanto, não
podemos deixar de apresentar algumas considerações quanto às topologias encontradas
no presente estudo.
Nas topologias encontradas no presente estudo os táxons terminais estão
divididos em dois grandes clados. O primeiro clado é formado pelos representantes de
Alsophiini, Hydropsini, Xenodontini, Hydrodynastes gigas (Hydrodynastini) e
Tachymenini (Clado 1; SGB = 1; REP = 0,41); e o segundo é formado por Philodryas
159
olfersii e pelos representantes de Pseudoboini e Echinantherini (Clado 11; SGB = 1;
REP = 0,41).
O clado 1 está subdivido em dois clados: o Clado 2 e o Clado 5 (ambos com
SGB = 1 e REP = 0,41). O clado 2 é formado por Uromacer catesbyi (Alsophiini) +
Hydropsini (Clado 2; SGB = 1; REP = 0,41). A tribo Hydropsini é monofilética definida
por cinco sinapomorfias (ver Figura 41). Hydrops triangularis e Pseudoeryx plicatilis
são espécies irmães (clado 4; SGB = 2; REP = 0,82), sendo Helicops angulatus a
espécie irmã dessas duas. O estreito relacionamento de Hydrops e Pseudoryx já havia
sido apresentado em trabalhos anteriores (Zaher 1999; Vidal et al. 2000; Pinou et al.
2004) e é corroborado no presente estudo. O Clado 5 é formado por Xenodontini +
Hydrodynastes gigas (Hydrodynastini) + Hypsirhynchus parvifrons (Alsophiini) +
Tachymenini. A tribo Xenodontini (Clado 6; SGB = 2; REP = 0,82) é corroborada por
três sinapomorfias exclusivas (ver Figura 41). O gênero Xenodon, representado por X.
severus + X. merremii (Clado 7; SGB = 2; REP = 0,82), é monofilético suportado por
quatro transformações. Xenodontini é grupo irmão do clado formado por H. gigas
(Hydrodynastini) + H. parvifrons (Alsophiini) + Tachymenini (Clado 8; SGB = 1; REP
= 0,41). O clado formado por H. gigas + H. parvifrons (Clado 9; SGB = 1; REP = 0,41)
é irmão de Tachymenini e é definifo por três transformações não ambíguais (ver Figura
41). O monofiletismo da tribo Tachymenini (Clado 10; SGB = 3; REP = 1,23) é
corroborado por cinco transformações, sendo que duas são únicas para esse clado.
A espécie irmã do clado formado por Pseudoboini + Echinantherini é Philodryas
olfersii e as transformações que definem o Clado 11 são: adductor mandibulae externus
superficialis sem contato direto com a mandíbula (Caracter 29, 2 → 1) e presença de um
feixe occipital no depressor mandibulae (Caracter 31, 0 → 1).
160
Vidal et al. (2000) apresentaram Taeniophallus brevirostris como espécie irmã
de Xenodontini e Pinou et al. (2004) como espécie irmã de Thamnodynastes pallidus
(membro da tribo Tachymenini). Zaher et al. (2009) apresentaram Echinantherini como
membro de um clado formado por Caaeteboini + Pseudoboini. Nossos resultados estão
mais concordantes com os resultados de Zaher et al. (2009) onde Pseudobini aparece
estreitamente relacionada com Echinantherini. O clado formado pelos representantes de
Pseudoboni (Clado 13; SGB = 4; REP = 1,63) é definido por seis transformações não
ambíguais (ver figura 41). O clado 12 (SGB = 1; REP = 0,41), formado por essas duas
tribos, é definido por uma transformação não ambígua (Caracter 54, 2/3 → 0).
O monofiletismo da maioria das tribos de Xenodontinae utilizadas nesse estudo
e corroborado com a nossa série de dados. Alsophiini foi a única tribo que não se
apresentou como monofilética. Zaher (1999) afirmou que não há sinapomorfias
hemipenianas que sustentariam o grupo como monofilético. Nossa série de dados é
baseada em caracteres fenotípicos e o polifiletismo observado em nossos resultados
pode ser um reflexo da falta de sinapomorfias morfológicas para o grupo. Por outro
lado, Alsophiini é claramente suportada em estudos moleculares comprovando a
linhagem natural do grupo (Vidal et al. 2000; Pinou et al. 2004; Zaher et al. 2009;
Hedges et al. 2009).
Proposta taxonômica para Echinantherini
Além de inferir as relações de ancestralidade comum, hipóteses filogenéticas são
utilizadas para classificar grupos naturais (Wiley et al. 1991). O sistema de classificação
mais utilizado na sistemática é o sistema Lineano. Contudo, esse tipo de agrupamento,
principalmente em nível supragenérico, é arbitrário e artificial; e mesmo baseado em
uma filogenia, está aberto para múltiplas interpretações de classificação (Grant et al.
161
2006; Crother 2009). Apesar da artificialidade das categorias Lineanas, elas estão
amplamente difundidas no meio científico o que facilita as dicussões taxonômicas.
Na proposta filogenética apresentada nesse trabalho, todas as espécies de
Echinanthera estão inseridas dentro de Taeniophallus em um grupo monofilético. Nessa
topologia Taeniophallus é um grupo parafilético com necessidades de mudanças
taxonômicas. Para manter a taxonomia de Echinantherini coerente a filogenia
apresentada nesse estudo, propomos cinco alternativas taxonômicas (ver Figura 43 B–
F). A primeira alternativa é nomear cada clado que forma um grupo monofilético de
espécies como um gênero distinto (Figura 43 B). Com essa ação o gênero Taeniophallus
seria representado apenas por T. nigacus (a espécie tipo do gênero) e T. brevirostris;
Echinanthera seria representado conforme a atual taxonomia, com seis espécies; e
seriam atribuídos três novos gêneros: um para T. nebularis, um para as espécies do
grupo de T. affinis e outro para as espécies do grupo de T. occipitalis. A segunda
alternativa (Figura 43 C) é semelhante à primeira, exceto que seria descrito um único
gênero para as espécies do grupo de T. affinis e T. occipitalis. A terceira alternativa
(Figura 43 D) seria nomear o clado formado por Echinanthera + os grupos de espécies
de T. affinis e T. occipitalis como Echinanthera. A quarta alternativa taxonômica
(Figura 43 E) seria nomear todas as espécies da tribo, exceto T. nebularis, como
Echinanthera (mais antigo em relação à Taeniophallus), sendo que T. nebularis
continuaria como um distinto gênero monoespecífico. A quinta alternativa (Figura 43 F)
seria passar todas as espécies da tribo para Echinanthera, seguindo os princípios de
prioridade.
Nossos resultados demonstram que os grupos de espécies de Echinantherini são
morfologicamente distintos, sendo que alguns grupos apresentam estados de caracteres
unicamente derivados. Com base no que foi apresentado nessa sessão, as categorias
162
utilizadas para agrupar grupos monofiléticos são arbitrários e estão livres para possíveis
mudanças. Sendo assim, qualquer uma das alternativas taxonômicas acima apresentadas
poderia ser utilizada no presente estudo. Por outro lado, a primeira e a quinta
alternativas são as que melhor explicam nossos resultados sendo que as duas apresentam
vantagens e desvantagens. A vantagem da primeira alternativa é que todos os grupos
naturais encontrados na tribo seriam passados para um nível genérico, mantendo o nome
dos dois gêneros que já vêm sendo utilizados. Além disso, apenas 11 trocas
taxonômicas seriam realizadas, contra 13 da quinta alternativa. A desvantagem é que
um dos gêneros seria monotípico (gênero A da Figura 43), que no ponto de vista da
classificação genérica (grupo de espécies) perde o seu grau de utilidade (Schmidt 1953
apud Crother 2009). A vantagem da quinta alternativa é que a monofilia do grupo seria
mantida sem haver gêneros monoespecíficos. Sua desvantagem é manter em um mesmo
gênero grupos naturais de espécies morfologicamente muito distintos.
Apesar da desvantagem da primeira alternativanós decidimos utilizá-la na
proposta taxonômica apresentada a seguir, onde todos os grupos de espécies da tribo
Echinantherini são tratados como gêneros distintos. O que mais pesou na escolha dessa
alternativa taxonômica foram as sinapomorfias encontradas e outras características não
utilizadas na análise filogenética (e.g. número de dentes maxilares) que servem como
diagnose dos grupos de espécies.
A seguir é apresentada a nova taxonomia de Echinantherini baseada nas
topologias e na discussão apresentadas acima. Na seção “Diagnose e caracterização” são
apresentadas primeiramente as sinapomorfias encontradas no estudo filogenético
seguidas de caracteres que diagnosticam cada grupo, mas não necessariamente são
sinapomorfias. Posteriormente, são apresentados dados de maior tamanho rostro-
163
cloacal, contagens de escamas e escudos cefálicos e número de dentes do maxilar, do
palatino, do pterigóide e da mandíbula para cada grupo de espécies.
Taxonomia
Echinantherini Zaher et al., 2009
Gênero tipo. Echinanthera Cope
Diagnose e caracterização. Tribo sustentada por três sinapomorfias não
ambíguas: presença de pequenos pontos claros sobre os parietais (*Caracter 10, 0 → 1),
hemipênis com orientação centrolineal (Caracteres 21, 1→ 0) e ausência de sulco nos
dois últimos dentes maxilares (Caracter 33, 1 → 0).
Os representantes de Echinantherini são relativamente de médio porte, com o
comprimento rostro-cloacal máximo de 790 mm em um espécime de Echinanthera
amoena (IBSP 19507); cabeça levemente distinta do pescoço, sendo mais larga na altura
dos parietais e mais fina na altura do focinho; o olho é arredondado maior que a
distância de si à narina, com pupila também arredondada; focinho é arredondado em sua
vista dorsal e lateral; a cauda é longa e fina, com escamas subcaudais duplas e
terminando em uma escama cônica; placa cloacal dividida; escamas dorsais são lisas;
dentição áglifa com os dois últimos dentes separados dos demais por um diastema; 7–9
supralabiais; 7–10 infralabiais; 15–19 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo,
com ou sem redução; 0–2 fossetas apicaises; 128–197 escamas ventrais; 39–108
escamas subcaudais; 11–35 dentes no maxilar (pré + pós-diastemais); 8–21 dentes no
palatino; 11–37 dentes no pterigóide; 14–40 dentes na mandíbula (Tabela 5).
Representante. Echinanthera, Taeniophallus, Gen. nov.1, Gen. nov.2 e Gen.
nov.3.
164
Echinanthera Cope, 1894
Espécie tipo. Aporophis cyanopleurus Cope, 1885
Diagnose e caracterização. Gênero definido por três sinapomorfias: presença
de faixas transversais na base das escamas ventrais (Caracter 14, 0 → 1), hemipênis
semicapitado (Caracter 17, 0 → 1) e cristas ântero-laterais do parabasisfenoide bem
desenvolvidas (Caracter 38, 1 → 2).
Adicionalmente, podemos considerar como característica do grupo o elevado
número de dentes maxilares, do palatino, do pterigóide e mandibulares (ver variação na
Tabela 5). Schargel et al. (2005) já haviam comentado sobre uma provável sinapomorfia
para as espécies que compõem o grupo em relação ao elevado número de dentes
maxilares. No entanto, não utilizamos número de dentes na análise filogenética para
testar a hipótese proposta por Schargel et al. (2005). Além do elevado número de dentes
maxilares, Schargel et al. (2005) afirmaram que a presença de uma estria médio-dorsal
pode ser uma sinapomorfia de Echinanthera. Comprimento rostro-cloacal máximo de
790 mm (Echinanthera amoena); 8 supralabiais, ocasionalmente 7 e 9; 8–9 infralabiais,
ocasionalmente 7 e 10; 17 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo, sem redução;
0–2 fossetas apicaises; 133–173 escamas ventrais; 77–108 escamas subcaudais; 24–35
dentes na maxila (pré + pós-diastemais); 19–21 dentes no palatino; 30–37 dentes no
pterigóide; 34–40 dentes na mandíbula (Tabela 5).
Representantes. Echinanthera amoena (Jan), E. cephalomaculata Di-Bernardo,
E. cephalostriata Di-Bernardo, E. cyanopleura (Cope), E. melanostigma (Wagler) e E.
undulata (Wied) (Figura 44).
165
Distribuição geográfica. As espécies do gênero ocorrem no Brasil (no Estado
de Alagoas e do sul da Bahia ao Rio Grande do Sul) e na Argentina (Figura 45).
Taeniophallus Cope, 1868
Espécie tipo. Lygophis nicagus Cope, 1868
Diagnose e caracterização. O grupo é definido por uma transformação: redução
de um dos braços do sulco espermático (Caracter 20, 2 → 1).
Comprimento rostro-cloacal máximo de 477 mm (Taeniophallus brevirostris;
Cunha & Nascimento 1978); 8 supralabiais, ocasionalmente 7 e 9; 8–9 infralabiais,
ocasionalmente 7 e 10; 17 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo, com redução;
0–2 fossetas apicaises; 143–177 escamas ventrais; 39–75 escamas subcaudais; 14–18
dentes no maxilar (pré + pós-diastemais); 9 dentes no palatino; 18 dentes no pterigóide;
18–21 dentes na mandíbula (Tabela 5).
Representantes. Taeniophallus brevirostris (Peters) (Figura 46) e T. nicagus
(Cope).
Distribuição geográfica. As espécies do gênero se distribuem no norte do
Brasil, na Guiana, na Guiana Francesa, no Suriname, no leste do Equador, no leste Peru
e no norte da Bolívia (Figura 47).
Gen. nov.1
Espécie tipo. Taeniophallus nebularis Schargel et al., 2005
Caracterização. Dados do único indivíduo conhecido (Schargel et al. 2005):
comprimento rostro-clocal de 331 mm; 8 supralabiais; 8 infralabiais; 19 fileiras de
166
escamas dorsais no meio do corpo, com redução; 2 fossetas apicaises; 157 escamas
ventrais; 92 escamas subcaudais; 22 dentes no maxilar (pré + pós-diastemais) (Tabela
5); área nua da face não sulcada do hemipênis interrompida no meio do corpo por dois
grandes espinhos; presença de uma bolsa basal na face não sulcada do hemipênis.
Representante. Gen. nov.1 nebularis nov. comb. (Figura 48).
Distribuição geográfica. Conhecido apenas para Península de Paria no norte da
Venezuela (Figura 47).
Etimologia. O nome genérico é em homenagem ao Dr. Charles W. Myers pela
sua contribuição ao conhecimento das serpentes neotropicais.
Gen. nov.2
Espécie tipo. Dromicus affinis Günther, 1858
Diagnose e caracterização. Gênero definido por uma transformação: presença
de 8 infralabiais (Caracter 7, 2 → 1).
Adicionalmente os representantes desse grupo apresentam normalmente 7,
ocasionalmente 8, supralabiais. As demais espécies de Echinantherini, assim como
muitos representantes de Xenodontinae, apresentam geralmente 8 escudos supralabiais.
Ccomprimento rostro-cloacal máximo de 525 mm (Gen. nov.2 affinis); 7 supralabiais,
ocasionalmente 8; 8–9 infralabiais, ocasionalmente 7; 17 fileiras de escamas dorsais no
meio do corpo, sem redução; sem fossetas apicais; 128–182 escamas ventrais; 51–91
escamas subcaudais; 11–27 dentes no maxilar (pré + pós-diastemais); 7–17 dentes no
palatino; 12–28 dentes no pterigóide; 14–24 dentes na mandíbula (Tabela 5).
167
Representantes. Gen. nov.2 affinis (Günther) nov. comb., Gen. nov.2 bilineatus
(Fischer) nov. comb., Gen. nov.2 persimilis (Cope) nov. comb. e Gen. nov.
poecilopogon (Cope) nov. comb (Figura 49).
Distribuição geográfica. O gênero ocorre no nordeste da Argentina, no
Uruguai, no sudoeste do Paraguai e no nordeste, sudeste e sul do Brasil (Figura 50).
Etimologia. O nome genérico é em homenagem do Dr. Marcos Di-Bernardo que
fez valiosas contribuições ao conhecimento desse grupo de serpentes.
Gen. nov.3
Espécie tipo. Enicognathus occipitalis Jan, 1863
Diagnose e caracterização. Grupo definido por três sinapomorfias: presença de
15 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo (Caracter 1, 1 → 0), hemipênis
unicapitado (Caracter 17, 0 → 2) e ausência de um grande espinho basal no hemipênis
(Caracter 25, 1 → 0).
Adicionalmente, a presença de um grande espinho interrompendo a área nua sem
ornamentação da face não sulcada do hemipênis é uma característica exclusiva do
grupo, aparecendo de independentemente em alguns dipsadíneos (e.g. Leptodeira
annulata). Os representantes do grupo apresentam um padrão de coloração incomum
entre os xenodontíneos e exclusivo entre os representantes de Echinantherini, que é a
presença de manchas na região anterior do dorso que posteriormente vão sendo
substituídas por pintas pares ao longo de todo o dorso e cauda (Figura 51).
Comprimento rostro-cloacal máximo de 511 mm (Gen. nov.3 sp. nov.1 “imaculado”); 8
supralabiais, ocasionalmente 7 e 9; 8–9 infralabiais, ocasionalmente 7 e 10; 15 fileiras
de escamas dorsais no meio do corpo, com ou sem redução; sem fossetas apicaises;
168
158–197 escamas ventrais; 55–87 escamas subcaudais; 13–19 dentes no maxilar (pré +
pós-diastemais); 8–11 dentes no palatino; 11–18 dentes no pterigóide; 17–21 dentes na
mandíbula (Tabela 5).
Representantes. Gen. nov.3 sp. nov.1 “imaculado” nov. comb., Gen. nov.3 sp.
nov.1 “maculado” nov. comb., Gen. nov.3 sp. nov.2 nov. comb., Gen. nov.3 miolepis
(Boettger) nov. comb., Gen. nov.3 occipitalis (Jan) nov. comb. e Gen. nov.3
quadriocellatus (Santos-Jr, Di-Bernardo & Lema) nov. comb (Figura 51).
Distribuição geográfica. As espécies do gênero ocorrem em quase todo o
Brasil, nordeste do Peru, Bolívia, Paraguai, Argentina e Uruguai (Figura 52).
Etimologia. O epíteto genérico é um adjetivo em latim em alusão ao padrão de
desenho dorsal das espécies do gênero, composto por pintas escuras na região vertebral.
Comentário. Conforme a análise filogenética apresentada nesse estudo, Gen.
nov.3 sp. nov.1 não é monofilética sendo que os dois morfos apresentam diferentes
estados derivados de caracteres. O morfo maculado de Gen. nov.3 sp. nov.1 está
estreitamente relacionado com Gen. nov.3 sp. nov.2 e Gen. nov.3 occipitalis. O holótipo
de Gen. nov.3 sp. nov.1 (ver Capítulo 1 dessa tese) corresponde ao morfo imaculado
procedente do Estado do Rio Grande do Sul. Sendo assim, propomos que o fenótipo
maculado seja descrito como uma espécie diferente. Nesse trabalho não nos detemos a
descrever essa nova espécie e para evitar confusões, trataremos essas duas espécies
como atualmente vêm sendo tratadas no presente trabalho.
Evolução de caracteres na tribo Echinantherini
Os gêneros que compõe a tribo Echinantherini são caracterizados por caracteres
morfológicos e são facilmente diferenciados entre si por características já usadas
anteriormente em trabalhos sistemáticos (e.g. Myers & Cadle 1994; Zaher 1999;
169
Shargel et al. 2005; Santos-Jr et al. 2008). A seguir discutiremos alguns desses
caracteres considerados importantes na distinção dos grupos monofiléticos de
Echinantherini.
Hemipênis. Cope (1895) descreveu o gênero Echinanthera e utilizou caracteres
hemipenianos como principal critério para distinguí-lo de outros gêneros Sul-
americanos. Posteriormente, vários trabalhos apresentaram e/ou discutiram a morfologia
do hemipênis dos representantes de Echinantherini (e.g. Myers 1974; Di-Bernardo
1992; Myers & Cadle 1994; Zaher 1999; Schargel et al. 2005; Santos-Jr et al. 2008;
Capítulo 1 dessa tese). O relacionamento de grupos em nível genérico e supragenérico
baseados em características hemipenianas vêm sendo utilizado a vários anos por
diversos autores (ver extensa revisão bibliografica sobre tema em Zaher 1999: 7).
Zaher et al. (2009) apresentaram cinco características hemipenianas como
diagnísticas de Echinantherini: (1) hemipenis unilobado (simples), (2) unicapitado, (3)
sulco espermático dividido, (4) divisão do sulco espermático dentro da região caliculada
e (5) grande região nua presente na face não sulcada do corpo do hemipênis. Apesar das
características apresentadas por Zaher et al. (2009) serem comuns a várias espécies da
tribo, algumas espécies não apresentam todas as características apresentadas acima.
Gen. nov.1 nebularis, por exemplo, é a única espécie do grupo que apresenta hemipênis
fortemente bilobado. Hemipênis bilobado é a forma mais comum encontrada nos
xenodontíneos e é considerada uma condição plesiomórfica em Caenophidia; sendo a
forma levemente bilobada e/ou unilobada (hemipênis simples) considerada derivada
(Pinou et al. 2004). Em alguns grupos, como por exemplo, Dipsadinae, o hemipênis
ulilobado é considerado uma sinapomorfia (Mulchagly 2007; Zaher et al. 2009) com
reversão para a condição bilobada em algumas espécies (e.g. as espécies do gênero
dipsadíneo Atractus Wagler).
170
Os resultados do presente estudo sugerem que em Echinantherini a condição
unilobada do hemipênis surgiu uma vez na evolução do grupo (Figura 53 A). A
condição “levemente bilobado” encontrada ambiguamente com “hemipênis simples” em
Taeniophallus brevirostris e Echinanthera amoena é uma evidência da série de
transformação “bilobado → levemente bilobado → unilobado”. Echinanthera
cephalomaculata é conhecida apenas por dois espécimes fêmeas e por esse motivo não
temos evidências da morfologia do hemipênis. Apesar da falta de evidências
acreditamos que, com base na topologia do presente estudo, essa espécie provalmente
apresente hemipênis unilobado e/ou levemente bilobado.
O sulco espermático do hemipênis das espécies de Echinantherini é dividido,
exceto em Taeniophallus nicagus, que apresenta o sulco espermático simples. Assim
como o hemipênis bilobado, o sulco espermático dividido é considerado uma condição
plesiomórfica nas serpentes cenofídeas (Pinou et al. 2004). Zaher et al. (2009)
afirmaram que um sulco espermático simples presente em alguns gêneros de Dipsadinae
(e.g. Leptodeira e Imantodes Duméril) é uma condição derivada do caracter. Myer &
Cadle (1994) afirmaram que o hemipênis com sulco espermático simples de T. nicagus
seria uma condição derivada a partir da redução de um dos ramos do sulco espermático.
A hipótese de Myer & Cadle é corroborada no presente estudo. Na Figura 53 B
podemos observar que hemipênis simples pode realmente ter derivado do encurtamento
de um dos ramos do sulco espermático duplo, condição observada na espécie irmã T.
brevirostris.
Escamas dorsais e fossetas. Os gêneros de Echinantherini podem apresentar 19,
17 ou 15 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo. Underwood & Kochva (1993)
inferiram que o elevado número de escamas dorsais é uma condição primitiva em
Serpentes. A perda gradativa de escamas dorsais é evidente na evolução dos clados da
171
tribo (ver Figura 53 C). A espécie mais basal da tribo apresenta 19 fileiras de escamas
dorsais. A maioria das espécies do grupo externo utilizadas nesse estudo apresenta 19
fileiras de escamas dorsais. A presença dessa condição em Gen. nov.1 nebularis parece
ser primitiva em Echinantherini. Os gêneros Taeniophallus, Echinanthera e Gen. nov.2
apresentam a transformação de 19 → 17 fileiras de escamas dorsais no meio do corpo.
Gen. nov.3 apresenta 15 fileiras de escamas dorsais. No grupo externo analisado a
condição 15 fileiras dorsais ocorre apenas em duas espécies irmãs da tribo Hydropsini,
Hydrops triangularis e Pseudoeryx plicatilis.
A presença ou ausência de redução das fileiras dorsais é uma característica
comumente utilizada na caracterização de espécies. Em Xenodontinae a presença de
redução é a condição encontrada com maior freqüência e é considerada uma condição
primitiva em serpentes (Underwood & Kochva 1993). Em Echinantherini a ausência de
redução surgiu uma uma vez no clado formado pelos gêneros Echinanthera + Gen.
nov.2 + Gen. nov.3 (Figura 53 D). No Gen. nov.3 ocorre ambiguamente as duas
condições desse caracter, onde podemos propor duas hipóteses: (1) ou o estado
“ausência de redução” ainda não está fixo no grupo ou (2) está havendo uma reversão
para o estado primitivo, “redução presente”.
Fossetas apicais ocorrem na maioria dos grupos de Xenodontinae e é muito
comum encontrar espécies com ou sem fossetas. Nas espécies de Echinantherini a
ausência de fossetas ocorre sem ambigüidade apenas nas espécies do Gen. nov.2 e Gen.
nov.3 (Figura 53 E). Essa condição também é observada de forma homoplástica nas
espécies de cobra-d’água da tribo Hydropsini. Gen. nov.1 nebularis é conhecida apenas
pelo holótipo e não sabemos a real variação que a espécie possa apresentar em relação a
presença ou ausência de fossetas apicais. O único espécime conhecido apresenta uma
fosseta por escamas na região nucal.
172
Coloração. Schargel et al. (2005) hipotetizaram que a presença de faixas
transversais nas bases das escamas ventrais poderia representar uma sinapomorfia para
o gênero Echinanthera. Nesse estudo essa hipótese é corroborada, sendo que faixas
escuras é um estado unicamente derivado nas espécies de Echinanthera (Figura 53 F).
Em alguns indivíduos de E. amoena essas faixas não foram observadas.
Entre os caracteres que sustentam a monofilia do grupo formado pelas espécies
do Gen. nov.2 e Gen. nov.3, está a presença de uma linha clara que contorna o canthus
rostralis. Pode ser observado dois estados relacionados à essa linha clara cantal. No
primeiro estado a linha é fina e bem delineada e está presente em todas as espécies dos
dois grupos acima citados, exceto em Gen. nov.2 affinis e Gen. nov.2 persimilis. No
segundo estado essa linha é larga e difusa e está presente apenas em Gen. nov.2 affinis.
Considerando apenas a presença e ausência de linha sobre o canthus rostralis,
observamos através dos nossos resultados que a presença de linha é um estado
únicamente derivado nos gêneros Gen. nov.2 e Gen. nov.3 com uma perda secundária
em Gen. nov.2 persimilis (Figura 53 G).
Comentários biogeográficos
Baseado na hipótese filogenética apresentada nesse estudo podemos tecer alguns
comentários sobre os padrões de distribuição dos grupos de Echinantherini. Pelo menos
três clados estão associados a uma região fitogeográfica (Figura 54; ver também Figura
55). Gen. nov.1 nebularis, a espécie irmã de todos os demais representantes da tribo,
ocorre exclusivamente nas florestas nebulosas da Península de Paria na Venezuela
(Schargel et al. 2005), o que representa o registro mais ao norte conhecido para a tribo.
A Cordilheira de La Costa é uma ecorregião localizada na costa norte da Venezuela e é
composta por ilhas de montanhas florestadas com altitudes variando de 600 para 2.500
173
m acima do nível do mar. Essas montanhas são bordeadas por ambientes secos e
funcionam como um refúgio para muitas espécies (WWF 2001). Schargel et al. (2005)
expecularam que Gen. nov.1 nebularis estaria relacionada com T. brevirostris e T.
nicagus devido a aproximação geográfica dessas espécies e também baseados nos
padrões fitogeográficos observados por Steyermark (ver referências em Schargel et al.
2005). Segundo as observações de Steyermark, existe uma significante relação entre as
florestas da Cordilheira de La Costa e as florestas úmidas Amazônicas/Guianensis, e
uma provável conecção entre essas duas regiões pode ter ocorrido durante uma fase
úmida no Pleistoceno o que justificaria o estreito relacionamento entre os elementos
florísticos dessas regiões. O relacionamento de Gen. nov.1 com os demais grupos de
Echinantherini pode ser explicado pelo cenário biogeográfico comentado acima. Uma
conecção passada entre a Amazônia e as florestas da Cordilheira de La Costa com o
posterior isolamento das montanhas florestas pode ter levado a formação do Gen. nov.1.
O clado formado pelas espécies de Taeniophallus é exclusivo da bacia
Amazônica e os clados dos gêneros Echinanthera e Gen. nov.2 (exceto Gen. nov.2
poecilopogon) são da Mata Atlântica. Gen. nov.2 poecilopogon é a única espécie do
Gen. nov.2 que não ocorre em simpatricamente com as demais espécies na Mata
Atlântica, o que indica uma invasão posterior de Gen. nov.2 poecilopogon para a
Savana Uruguaia, Pampa e Chaco (Figura 54). Entre as espécies do Gen. nov.2, Gen.
nov.2 affinis é a que apresenta a maior distribuição conhecida. Recentemente Loebmann
(2008) registrou uma população provavelmente isolada de Gen. nov.2 affinis nas
florestas de altitude do Estado do Ceará. Essas áreas relictuais de floresta úmida
inseridas na árida Caatinga são relevos recobertos por vegetação do tipo florestal
possivelmente remanescente das matas Atlântica e Amazônica, e com um diversificado
número de espécies endêmicas (Borges-Nojosa & Caramaschi 2003). As espécies de
174
Echinanthera ocorrem, predominante, na região sudeste da Mata Atlântica, sendo que
apenas uma espécie ocorre no norte dessa região fitogreográfica (E. cephalomaculata).
O Gen. nov.3 é o que apresenta maior distribuição, ocorrendo em várias regiões
fitogeográficas, como por exemplo: Mata Atlântica, Amazônia, Cerrado, Savana
Uruguaia e Chaco (Figura 54). Comparando a topologia encontrada nesse estudo com a
distribuição geográfica das espécies do grupo, não encontramos consistência geográfica
em relação a filogenia. Na Amazônia ocorrem Gen. nov.3 miolepis e Gen. nov.3
quadriocellatus, e apesar de ocorrerem na mesma região fitogeográfica, habitam área
diferentes. Gen. nov.3 miolepis ocorre na região sudoeste e oeste da Amazônia enquanto
que Gen. nov.3 quadriocellatus ocorre na porção oeste. Gen. nov.3 occipitalis é a única
do grupo que ocorre na Mata Atlântica. Ao contrário da mairia das espécies da tribo que
também ocorrem nessa região fitogeográfica, Gen. nov.3 occipitalis ocorre
exclusivamente na região nordeste (incluindo os enclaves de florestas de altitude na
Caatinga). A espécie irmã de Gen. nov.3 occipitalis é Gen. nov.3 sp. nov.2 que ocorre
na região nordeste da Argentina, norte do Paraguai e sul da Bolívia. Essas duas espécies
estão separadas por mais de 2.000 km de distância tendo o Cerrado como provável
barreira geográfica. A espécie irmã do clado Gen. nov.3 occipitalis + Gen. nov.3 sp.
nov.2 é Gen. nov.3 sp. nov.1 “maculado” que está fortemente associada com o Cerrado
brasileiro e outras formações abertas da América do Sul (e.g. Chaco, Savanas
Amazônicas). Gen. nov.3 sp. nov.1 “imaculado” ocorre principalmente na Savana
Uruguaia e Chaco, mas também foi registrada em algumas localidade do Cerrado. No
Cerrado do oeste do Estado de São Paulo ocorrem simpatricamente Gen. nov.3 sp.
nov.1 “maculado” e Gen. nov.3 sp. nov.1 “imaculado”, sendo que o limite oriental da
distribuição dessas duas espécies são as florestadas úmidas da Serra do Mar.
175
Como discutido acima, os gêneros de Echinantherini estão fortemente
associados a ambientes florestados, sendo que algumas poucas espécies ocorrem em
ambientes abertos. Na Figura 55 podemos observar o padrão de distribuição dos gêneros
da tribo nas principais regiões florestadas e abertas da América do Sul.
Conclusão
Uma análise de máxima parcimônia foi realizada baseada em 57 caracteres fenotípicos
utilizando 34 táxons terminais. A tribo Echinantherini é corroborada como um grupo
monofilético delimitada por três sinapomorfias não ambíguais. O gênero Echinanthera é
monofilético delimitado por três sinapomorfias, uma exclusiva e duas homoplásticas.
Através da nossa série de dados não foi possível resolver o relacionamento das espécies
de Echinanthera. Uma análise utilizando um número maior de evidências é necessária
para resolver o relacionamento dessas espécies. Taeniophallus se apresentou como um
grupo parafilético, pois Echinanthera está aninhado a ele. Os grupos de espécies
propostos por Schargel et al. (2005) são corroborados. A topologia das espécies de
Echinantherini encontrada na árvore de consensu estrito foi a seguinte: (T. nebularis ((T.
brevirostris, T. nicagus) ((E. amoena, E. cephalomaculata, E. cephalostriata, E.
cyanoleura, E. melanostigma e E. undulata) ((T. bilineatus (T. affinis (T. persimilis, T.
poecilopogon))) (T. miolepis (Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”, T. quadriocellatus
(Taeniophallus sp. nov.1 “maculado” (Taeniophallus sp. nov.2, T. occipitalis)))))))).
Baseados na topologia encontrada mudanças taxonômicas para os membros de
Echinantherini foram propostas. As seguintes mudanças foram realizadas na nova
proposta taxonômica de Echinantherini: (1) o gênero Echinanthera é mantido para as
seis espécies que o representava; (2) Taeniophallus é redefinido sendo restito para T.
brevirostris e T. nicagus; (3) um novo gênero é proposto para T. nebularis (Gen. nov.1);
176
um novo gênero é proposto para as espécies do grupo de T. affinis (Gen. nov.2); e um
novo gênero é proposto para as espécies do grupo de T. occipitalis (Gen. nov.3).
Em virtude do baixo suporte encontrado nos clados que compõe a tribo
Echinantherini, novas análises deverão ser realizadas utilizando um número maior de
táxons terminais do grupo externo e acrescentando novas evidências (como por
exemplo, caracteres moleculares). Esses novos estudos deverão complementar o
presente trabalho, e deverão apresentar os seguintes objetivos: testar o relacionamento
das espécies de Echinanthera, testar o relacionamento das espécies de Echinantherini
com uma análise de evidência total e testar o relacionamento de Echinantherini com os
demais grupos de Xenodontinae.
Agradecimentos
Nós somos gratos aos curadores, A. Ferreira e M. Carvalho (UFMT), A. Prudente
(MPEG), D. Borge-Nojosa (UFCE), F. Juncá (UEFS), F. Franco e V. Germano (IBSP),
J. Hallermann (ZMH), S. Kretzschmar e G. Scrocchi (FML), H. Chalkidis (LPHA/FIT),
G. Colli e M. Zatz (CHUNB), M. Motte (MNHNP), M. Meneghel (ZVC-R), M. Araújo
(MCN), R. Fernandes e M. Soares (MNRJ), V. Ferreira (UFMS), H. Zaher e C. Castro-
Mello (MZUSP) e A. Percequillo (UFPB), pelo empréstimo de exemplares e/ou apoio
logístico durante a análise em suas instituições. À M. C. Santos-Costa, C. Strüssmann,
M. A. Freitas, N. R. Albuquerque, C. Cintra, A. G. Guedes, J. G. Frota, W. Vaz-Silva, J.
Bernardo-Silva, G. Maschio, R. W. Ávila, P. Bernardo, J. Frota, L. Cappellari, D.
Loebmann, J. Hallermann, A. Schmitz, M. Jansen, C. McCarthy e C. Gastello por
disponibilizarem dados e/ou fotos. À R. Balestrin pela leitura crítica e sugestões para o
manuscrito. APSJ e SR agradecem a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de
Nível Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado.
177
Referências
Achaval, F. & Olmos, A. (2007). Anfíbios y Reptiles del Uruguay. Biophoto,
Montevideo: ed.3, 170p.
Albuquerque, N.R. & Lema, T. (2008). Taxonomic revision of the Neotropical water
snake Hydrops triangularis (Serpentes, Colubridae). Zootaxa, 1785, 55–77.
Andrews, R.M. (2000) Evolution of viviparity in squamate reptiles (Sceloporus spp.): a
variant of the cold-climate model. Journal of Zoology, 250, 243–253.
Anthony, J. & Serra, R.G. (1955). Anatomie de l’appareil de la morsure chez Xenodon
merremii B., serpent aglyphe de l’Amérique Tropicale. Arquivos do Museu
Nacional do Rio de Janeiro, 42(1), 21–47.
Areekul, B. & Quicke, D.L.J. (2007) The use of color characters in phylogenetic
reconstruction. Biological Journal of the Linnean Society, 88, 193–202.
Arroyo, O. & Cerdas, L. (1985) Microestructura de las escama dorsales de nueve
especies de serpientes costarricenses (Viperidae). Revista de Biología Tropical, 34:
123–126.
Ávilla-Pires, T.C.S. & Hoogmoed, M.S. (1997). The Herpetofauna. In: Lisboa, P.L.B.
(ed.), Caxiuanã. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, pp. 389–401.
Bailey, J.R. (1977). The synthetic approach to colubrid classification. Herpetologica,
23, 155–161.
Balestrin, R.L. & Di-Bernardo, M. (2005). Ophiophagy in the colubrid snake
Echinanthera occipitalis (Jan, 1873) from southern Brazil. Salamandra, 41(4), 221–
222.
Barbo, F.E. & Marques, O.A.V. (2003) Do aglyphous colubrid snakes prey on live
amphisbaenids able to bite? Phyllomedusa, 2(2), 113–114.
178
Bernarde, P.S., Kokubum, M.N.C. & Marques, O.A.V. (2000) Atividade e uso de
hábitat em Thamnodynastes strigatus (Günther, 1858), no sul do Brasil (Serpentes,
Colubridae). Boletim do Museu Nacional do Rio de Janeiro, 428, 1–8.
Beyerlein, P. (1998) Studies on the significance of micrdermatoglyphics in viperid
systematics. I The microdematoglyphics of desert vipers (Squamata: Serpentes:
Viperidae). Herpetozoa, 11, 79–86.
Blackburn, D.G. (1994) Discrepant usage the term “ocociciparity” in the herpetological
literature. Herpetologicl Journal, 4, 65–72.
Blackburn, D.G. (2006) Squamate reptiles as model organisms for the evolution of
viviparity. Herpetological Monographs, 20, 131–146.
Boettger, O. (1891) Reptilien und Batrachier aus Bolivia. Zoologischer Anzeiger, 14,
343–347.
Borges-Nojosa, D.M. & Caramaschi, U. (2003) Composição e Análise Comparativa da
Diversidade e das Afinidades Biogeográficas dos Lagartos e Anfisbenídeos
(Squamata) dos Brejos Nordestinos. In Leal, I., Silva, J.M.C. & Tabarelle, M.
(Org.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Recife: UFPE, pp. 489–540.
Boulenger, G.A. (1894). Catalogue of the snakes in the British Museum (Natural
History). Trustees of the British Museum, 2, XIX + 382p.
Boulenger, G.A. (1885). Remarks on a paper by Prof. E. D. Cope on the reptiles of the
Province Rio Grande do Sul, Brazil. Annals and Magazine of Natural History, 17,
294–298.
Boulenger, G.A. (1897). Catalogue of the snakes in the British Museum (Natural
History). Trustees of the British Museum, 3, XIV + 727p.
179
Cacivio, P., Scrocchi, G.J. & Giraudo, A. (1999) Echinanthera occipitalis (Serpentes,
Colubridae) nuevos datos de escamación, hemipenes y distribución. Cuadernos de
Herpetologia, 13(1-2), 81–87.
Cadle, J.E. (1984) Molecular systematics of Neotropical xenodontine snakes. II. Central
American xenodontines. Herpetologica, 40, 21–30.
Campbell, J.A. & Frost, D.R. (1993) Anguid lizards of the genus Abronia: Revisionary
notes, description of four new species, a phylogenetic analysis, and key. Bulletin of
the American Museum of Natural History, 216:1–121.
Chrother, B.I. (2009) Are standard names lists taxonomic straightjackets?
Herpetologica, 65: 129–135.
Conrad, J.L. (2008) Phylogeny and systematics of Squamata (reptilia) based on
morphology. Bulletin of the American Museum of Natural History, 310:1–182.
Cope, E.D. (1873) Descriptions of new American Squamata, in the Museum of the
Smithsonian Institution, Washington. Proceedings of the Academy of Natural
Sciences of Philadelphia, 15, 100–107.
Cope, E.D. (1878) An examination of the Reptilia and Batrachia obtained by the Orton
Expedition to Ecuador and the Upper Amazon, with notes on other species.
Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia, 20, 97–140.
Cope, E.D. (1879) Sixth contribution to the herpetology of tropical America.
Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia, 20, 305–312.
Cope, E.D. (1885) Twelfth contribution to the herpetology of tropical America. VIII.
Rio Grande do Sul, Brazil (H. Smith). Proceedings of the American Philosophical
Society, 22, 177–194.
Cope, E.D. (1894) The classification of the snakes. American Naturalist, 28, 831–844.
180
Cope, E.D. (1895) The classification of the Ophidia. Transactions American
Philosophical Society, 18, 187–219, pls. 14–33.
Cundall, C. & Rossman, D.A. (1984) Quantitative comparisons of skull form the
colubrid snake genera Farancia and Pseudoeryx. Herpetologica, 40(4), 388–405.
Cunha, O.R. & Nascimento, F.P. (1978) Ofídios da Amazônia. X—As cobras da região
leste do Pará. Publicações Avulsas do Museu Paraense Emílio Goeldi, 31, 1–218.
Cunha, O.R. & Nascimento, F.P. (1993) Ofídios da Amazônia. As cobras da região leste
do Pará. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi (nova série Zoologia), 9, 1–191.
Curcio, F.F., Piacentini, V.D.Q. & Fernandes, D.S. (2009) On the status of the snake
genera Erythrolamprus Boie, Liophis Wagler and Lygophis Fitzinger (Serpentes,
Xenodontinae). Zootaxa, 2173, 66–68.
D’Agostini, F.M., Ribeiro, S.L.B. & Lema, T. (2005) A new method to prepare snake
scale stratum corneum for epidermatoglyphics analyses using a scanning electron
microscope. Comunicações do Museu de Ciências e Tecnologia da PUCRS, série
Zoologia, 18(1), 53–57.
Dessauer, H.C, Cadle, J.E. & Lawson, R. (1987) Patterns of snakes evolution suggest by
their proteins. Zoology, 34, 1–34.
Di-Bernardo, M. (1992) Revalidation of the genus Echinanthera Cope, 1894, and its
conceptual amplification (Serpentes, Colubridae). Comunicações do Museu de
Ciências e Tecnologia da PUCRS, série Zoologia, 5(13), 225–257.
Di-Bernardo, M. (1994) Uma nova espécie de Echinanthera Cope, 1894 (Serpentes,
Colubridae) do nordeste do Brasil. Biociências, 2(2), 75–81.
181
Di-Bernardo, M. (1996) A new species of the neotropical snake genus Echinanthera
Cope, 1894 from southeaestern Brazil (Serpentes, Colubridae). The Snakes, 27,
120–127.
Di-Bernardo, M. & Lema, T. (1987) O gênero Rhadinaea Cope, 1873, no Brasil
Meridional. I – Rhadinaea poecilopongon Cope, 1873 (Serpentes, Colubridae). Acta
Biológica Leopoldensia, 9(2), 203–224.
Di-Bernardo, M. & Lema, T. (1988) O gênero Rhadinaea Cope, 1873, no Brasil
Meridional. III – Rhadinaea affinis (Günther, 1858) (Serpentes, Colubridae). Acta
Biológica Leopoldensia, 10(2), 223–252.
Di-Bernardo, M. & Lema, T. (1991) O gênero Rhadinaea Cope, 1873, no Brasil
Meridional. IV – Rhadinaea bilineata (Fischer, 1885) (Serpentes, Colubridae). Acta
Biológica Leopoldensia, 12(2), 359–392.
Di-Bernardo, M., Borges-Martins, M., Oliveira, R.B. & Pontes, G.M.F. (2007)
Taxocenoses de serpentes de regiões temperadas do Brasil. In: Nascimento, L.B. &
Oliveira, E. (Org.). Herpetologia no Brasil 2. Belo Horizonte: Sociedade Brasileira
de Herpetologia, pp. 222–273.
Dixon, J.R. (1980) The neotropical colubrid snake genus Liophis. The generic concept.
Milwaukee Pub. Mus., Contribution in Biology and Geology, 31, 1– 40.
Dixon, J.R. & Markezich, A.L. (1992) Taxonomy and geographic variation of Liophis
poecilogyrus (Wied) from South America (Serpentes: Colubridae). The Texas
Journal of Science, 44(2), 131–177.
Dixon, J.R. & Soini, P. (1987) The reptiles of the upper Amazon Basin, Iquitos region,
Peru. Milwaukee Public Museum, 154 p.
182
Dowling, H.G. (1967) Hemipenes and other characters in colubrid classification.
Herpetologica, 23(2), 138–142.
Dowling, H.G., Gilboa, L., Gennaro, D.E., & Genna, J.F. (1972) Microdermatoglyphics:
a new tool for reptile taxonomy. Herpetological Review, 4, 200.
Dowling, H.G. & Duellman, W.E. (1978) Systematic herpetology: a synopsis of families
and higher categories. New York: Herpetol. Inf. Search Syst.
Duellman, W.E. (1958) A monographic study of the colubrid snake genus Leptodeira.
Bulletin of American Museum of Natural History, 114, 1–152.
Fabian, M.E. (1973) Contribuição ao conhecimento da osteologia craniana de Liophis
Wagler (Serpentes Colubridae). Iheringia, Série Zoologia, 42, 14–24.
Ferrarezi, H. (1994) Uma sinopse dos gêneros e classificação das Serpentes (Squamata)
II. Família Colubridae. In: Nascimento, L.B. et al. (eds.). Herpetologia no Brasil, 1.
PUC-MG. Fundação Biodiversitas e Fundação Ezequiel Dias, Belo Horizonte, pp.
81–99.
Fischer, G.J. (1885) Ichthyologische und Herpetologisches Bemerkungen. Jahrb.
Hamburgischen Wiss. Anst. II Jahrgang, 2, 47–121, pls. 1–4.
França, F.G.R., Mesquita, D.O., Nogueira, C.C. & Araújo, A.F.B. (2008) Phylogeny
and Ecology Determine Morphological Structure in a Snake Assemblage in the
Central Brazilian Cerrado. Copeia, 1, 23–38.
Franco, F.L. (1999) Relações filogenéticas entre os gêneros da tribo Tachymenini
Bailey, 1977 (Serpentes, Colubridae). Tese de Doutorado não publicada.
Universidade de São Paulo, São Paulo, 252p.
Franco, F.L. (2003) Origem e diversidades das serpentes. In: Cardoso, J.L.C., França,
F.O.S., Wen, F.H., Málaque, C.M.S., Haddad-JR, V. (Eds.). Animais peçonhentos
183
no Brasil: Biologia, Clínica e Terapêutica dos Acidentes. São Paulo: Sarvier, 2003,
pp. 13–32.
Franco, F.L. & Ferreira, T.G. (2002) Descrição de uma nova espécie de
Thamnodynastes Wagler, 1830 (Serpentes, Colubridae) do nordeste brasileiro, com
comentários sobre o gênero. Phyllomedusa, 1, 57–74.
Franco, F.L., Cintra, L.A.C. & Lema, T. (2007a) A new species of Calamodontophis
Amaral, 1973 (Serpentes, Colubridae, Xenodontinae) from southern Brazil. South
American Journal of Herpetology, 1(3), 218–227.
Franco, F.L., Fernandes, D.S. & Bentim, B.M. (2007b) A new species of Hydrodynastes
Fitzinger, 1843 from Brazil (Serpentes: Colubridae: Xenodontinae). Zootaxa, 1713,
57–75.
Frost, D.R. & Hillis, D.M. (1990) Species in concept and practice: herpetological
applications. Herpetologica, 46: 87-104.
Frota, J.G. & Yuki, R.N. (2005) Pseudoeryx plicatilis plicatilis: Reproduction.
Herpetological Review, 36(3), 326.
Giraudo, A.R. (2002) Serpientes de la Selva Paranaense y del Chaco Húmedo.
L.O.L.A., Buenos Aires, 289p.
Goloboff, P.A. (1994) NONA, Version 2.0. Computer program and documentation.
Distributed by the author. Tucuman, Argentina.
Gower, D.J. (2003) Scale microornamentation of Uropeltid snakes. Journal of
Morphology, 258, 249–268.
Grant, T. & Kluge, AG. (2003) Data exploration in phylogenetic inference: Scientific,
heuristic, or neither. Cladistics, 19, 379–418.
Grant, T. & Kluge, A.G. (2004) Transformation series as an ideographic character
concept. Cladistics, 20, 23–31.
184
Grant, T. & Kluge, A.G. (2008) Clade support measures and their adequacy. Cladistics,
24, 1051–1064.
Grant, T., Frost, D.R., Caldwell, J. P., Gagliardo, R., Haddad, C. F. B., Kok, P.J.R.,
Means, B.D., Noonan, B.P., Schargel, W. & Wheeler, W.C. (2006) Phylogenetic
systematics of dart-poison frogs and their relatives (Anura: Athesphatanura:
Dendrobatidae). Bulletin of the American Museum of Natural History, 299, 1–262.
Gravlund, P. (2001) Radiation within the advanced snakes (Caenophidia) with special
emphasis on African opistoglyph colubrids, based on mitochondrial sequence data.
Biological Journal of the Linnean Society, 72, 99–114.
Greene, H.W. (1979) Behavioral convergence in the defensive display of snakes.
Experientia, 35, 747–748.
Günther, A.L.G. (1858) Catalogue of colubrine snakes in the collection of the British
Museum. British Museum, London, ixvi + 1–281.
Hallerman. J. (1998) The ethmoidal region of Dibamus taylori (Squamata: Dibamidae),
with a phylogenetic hypothesis on dibamid relationships within Squamata.
Zoological Journal of the Linnean Society, 122, 385–426.
Hare, J.R., Holmes, K.M., Wilson, J.L. & Cree, A. (2009) Modelling exposure to
selected temperature during pregnancy: the limitations of squamate viviparity in a
cool-climate environment. Biological Journal of the Linnean Society, 96, 541–552.
Hartmann, P.A. & Marques O.A.V. (2005) Diet and habitat use of two sympatric
species of Philodryas (Colubridae), in South Brazil. Amphibia-Reptilia 26, 25–31.
Hedges, S.B, Couloux, A. & Vidal, N. (2009) Molecular phylogeny, classification, and
biogeography of West Indian racer snakes of the Tribe Alsophiini (Squamata,
Dipsadidae, Xenodontinae). Zootaxa, 2077, 1–28.
Hennig, W. (1966) Phylogenetic Systematics. University of Illinois Press, Chicago.
185
Hoge, A.R. (1958) Die systematische stellung von Xenodon punctatus Peters, 1880 und
Philodryas taeniatus Hensel, 1868. Mitteilungen aus dem Zoologischen Museum in
Berlin, 34, 49–56.
Hoge, A.R. & Nina, A.C.M. (1972) Serpentes coletadas pelo Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia. Memória do Instituto Butantan, 30, 71–97.
Hoge, A.R. & Souza-Santos, P. (1953) Submicroscopic structure of stratum corneum of
snakes. Science, 118, 410–411.
Hoge, A.R. & Romano-Hoge, S.A.R. (1982) Notes on micro and ultrastructure of
“oberhautschen” in Viperoidea. Memórias do Instituto Butantan, 34, 49–56.
Hoogemoed, M.S. (1982) Snakes of the Guianan region. Memórias do Instituto
Butantan, 47, 219–254.
Hoogmoed, M.S. & Grüber, U. (1983) Spix and Wagler type specimens of reptiles and
amphibians in the Natural History Museum in Munich (Germany) and Leiden (The
Netherlands). Spixiana, 9, 319–415.
Isogawa, K. (1995) Comparative observations on dorsal scales of shed skins of the
genus Agkistrodon (Viperidae, Crotalinae) fron far East Asia. The Snake, 27, 7–11.
Jan, G. (1873) Prodomo della Icnografia Generale degli Ofidi. IIa. parte, VIº. gruppo.
Coronellidae. Modena, Eredi Soliani. 121p.
Jenner, J. (1981) A zoogeographic study and the taxonomy of the Xenodontinae
colubrid snakes. Tese de Doutorado não publicada. New York University, USA.
Jenner, J.V. & Dowling, H.G. (1985) Taxonomy of American xenodontine snakes: the
tribe Pseudoboini. Herpetologica, 41, 171–172.
Kearney, M. (2003) Systematics of the Amphisbaenia (Lepidosauria:Squamata) based
on morphological evidence from recent and fossil forms. Herpetological
Monographs, 17, 1–74.
186
Kelly, C.M.R., Barker, N.P. & Villet, M.H. (2003) Phylogenetics of advanced snakes
(Caenophidia) based on four mitochondrial genes. Systematic Biology, 52, 439– 459.
Kluge, A.G. (1990) Species as historical individuals. Biology and Philosophy, 5, 417–
431.
Kluge, A.G. & Grant, T. (2006) From conviction to anti-superfluity: old and new
justifications for parsimony in phylogenetic inference. Cladistics, 22, 276–288.
Lee, M.S.Y. (1998) Convergent evolution and character correlation in burrowing
squamates: a phylogenetic analysis. Biological Journal of the Linnean Society, 65,
369–453.
Lema, T. (1987) Lista preliminar das serpentes registradas para o Estado do Rio Grande
do Sul (Brasil Meridional) (Reptilia, Lepidossauria, Squamata). Acta Biologica
Leopoldensia, 9(2), 225–240.
Lema, T. (1989) A nomenclatura vulgar das espécies de serpentes ocorrentes no Estado
do Rio Grande do Sul, Brasil Sul, e a proposição de sua unificação (Reptilia,
Serpentes). Acta Biologica Leopoldensia, 11(1), 25–47.
Lema, T. (2001) Fossorial snake genus Apostolepis from South America (Serpentes:
Colubridae: Elapomorphinae). Cuadernos de Herpetología, 15(11), 29–43.
Lema, T., Vieira, M.I. & Araújo, M.L. (1985) Fauna reptiliana do norte da Grande Porto
Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 2(4), 203–227.
Leydig, F. (1872) Die in Deutschland lebenden Arten der Saurier. Laupp’schen
Buchhandlung, 262pp.
Lobo, F. & Scrocchi, G. (1994) Osteología craneal del género Philodryas (Serpentes:
Colubridae). Cuardernos de Herpetología, 8(1), 104–111.
187
Loebmann, D. (2008) Echinanthera affinis: Geographic distribution. Herpetological
Review, 39(2), 241.
Maglio, V.J. (1970) West Indian xenodontine colubrid snakes: their probable origin,
phylogeny and zoogeography. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 141,
1–53.
Marques, L.B. & Lema, T. (1992) Estudo comparativo da oesteologia craniana de Clelia
occipitolutea (Duméril, Bibron et Duméril, 1854) e C. rustica (Cope, 1878)
(Serpentes: Colubridae: Xenodontinae: Pseudoboini). Acta Biológica Leopoldensia,
14(1), 27–54.
Marques, O.A.V. & Sazima, I. (2003) Historia natural das serpentes. In: Cardoso,
J.L.C., França, F.O.S., Wen, F.H., Málaque, C.M.S., Haddad-JR, V. (Eds.). Animais
peçonhentos no Brasil: Biologia, Clínica e Terapêutica dos Acidentes. São Paulo:
Sarvier, 2003, pp. 62–71.
Marques, O.A.V. & Sazima, I. (2004) História natural dos répteis da Estação Ecológica
Juréia-Itatins. In: Marques, O.A.V. & Duleba, W. (Eds.). Estação Ecológica Juréia-
Itatins: Ambiente Físico, Flora e Fauna. Holos, Ribeirão Preto, pp. 257–277.
Marques, O.A.V., Eterovic, A. & Sazima, I. (2001) Serpentes da Mata Atlântica: Guia
ilustrado para a Serra do Mar. Holos, Ribeirão Preto, 184p.
Marques, O.A.V., Eterovic, A., Strüssmann, C. & Sazima, I. (2005) Serpentes do
Pantanal: Guia ilustrado. Holos, Ribeirão Preto, 179p.
Martins, M. & Oliveira, M.E. (1999) Natural history of snakes in forests of the Manaus
region, Central Amazonia, Brazil. Herpetological Natural History, 7, 78–150.
Martins, M., Marques, O.A.V. & Sazima, I. (2008) How to be arboreal and diurnal and
still stay alive: microhabitat use, time of activity, and defense in Neotropical forest
snakes. South American Journal of Herpetology, 3(1), 58–77.
188
Moro, S.A. (1999) Relaciones filogenéticas de Xenodontinae (Serpentes) neotropicales
baseada en musculatura craneal. Cuadernos de Herpetología, 13(1–2), 19–35.
Mulchagly, D.G. (2007) Molecular systematics of Neotropical cat-eyed snakes: a test of
the monophyly of Leptodeirini (Colubridae: Dipsadinae) with implications for
character evolution and biogeography. Biological Journal of the Linnean Society,
92, 483–500.
Myers, C.W. (1974) The systematics of Rhadinaea (Colubridae), a genus of new world
snakes. Bulletin of American Museum of Natural History, 153(1), 1–272.
Myers, C.W. (1987) An enigmatic new snake from the Peruvian Andes, with notes on
the Xenodontini (Colubridae: Xenodontinae). American Museum Novitates, 2853,
1–2.
Myers, C.W. & Cadle, J.E. (1994) A new genus for South American snake related to
Rhadinaea obtusa Cope (Colubridae) and ressurection of Taeniophallus Cope for
the “Rhadinaea” brevirostris group. American Museum Novitates, 3102, 1–33.
Nixon, K.C. (2002) Winclada. Version 1.0. Ithaca, New York: Computer software
distributed by the author.
Passos, P., Fernandes, R. & Zanella, N. (2005) A new species of Atractus (Serpentes:
Colubridae) from south Brazil. Herpetologica, 71, 209–218.
Passos, P., Cisneros-Heredia, F. & Salazar-Z, D. (2007) Redescovery and redescription
of the rare Andean snake Atractus modestus. Herpetological Journal, 17, 1–7.
Peters, J.A. (1974) Dictionary of herpetology. New York and London: Hafner
Publishing Company, 392p.
Peters, W. (1873) Einige neue oder weniger bekannte Schlangenarten des zoologischen
Museums zu Berlin. Monatsber. K. Preussichen Akad. Wiss. Berlin, pp. 272–289.
189
Picado, C. (1931) Epidermal microornaments of the Crotalinae. Bulletin of the Antivenin
Institute of America, 4, 104–105.
Pinou, T., Vicario, S., Marschner, M. & Caccone, A. (2004) Relict snakes of North
America and their relationships within Caenophidia, using likelihood-based
Bayesian methods on mitochondrial sequences. Molecular Phylogenetics and
Evolution, 32, 573– 574.
Pontes, G.M.F. & Di-Bernardo, M. (1988) Registros sobre aspectos reprodutivos de
serpentes ovíparas neotropicais (Serpentes: Colubridae e Elapidae). Comunicações
do Museu de Ciências da PUCRS (série Zoologia), 1, 123–149.
Pizzato, L., Almeida-Santos, S.M. & Marques, O.A.V. (2007) Biologia reprodutiva de
serpentes brasileiras. In: Nascimento, L.B. & Oliveira, E. (Org.). Herpetologia no
Brasil 2. Belo Horizonte: Sociedade Brasileira de Herpetologia, pp. 201-221.
Porter, K.R. (1972) Herpetology. Saunders, Philadelphia, 524p.
Price, R.M. (1982) Dorsal snake scale microdermatoglyphics: Ecological indicator or
taxonomic tool? Journal of Herpetology, 17, 294–306.
Price, R.M. (1987) Microdermatoglyphics: suggested taxonomic affinities of the viperid
genera Azemiops and Pseudocerastes. The Snake, 19, 47–50.
Price, R.M. & Kelly, P. (1989). Microdermatoglyphics: basal patterns and transition
zones. Journal of Herpetology, 23, 244–261.
Roze, J.A. (1957) Notas sobre Hydrops lehmanni Dunn, 1944, y los géneros
neotropicales: Pseudoeryx, Hydrops y Helicops. Acta Biológica Venezuelica, 2, 17–
27.
Ruthven, A.G. (1908) Variation and genetic relationships of the garter snakes. Bulletin
of the United States National Museum, 71, 1–201.
190
Santos-Jr, A.P., Di-Bernardo, M. & L. Thales (2008) New species of the Taeniophallus
occipitalis group (Serpentes, Colubridae) from eastern Amazonia, Brazil. Journal of
Herpetology, 42(3), 419–427.
Sawaya, R.J., Marques, O.A.V. & Martins, M. (2008) Composição e história natural das
serpentes de Cerrado de Itirapina, São Paulo, sudeste do Brasil. Biota Neotropica,
8(2), 153–175.
Schargel, W.E., Rivas F., G. & Myers, C.W. (2005) An enigmatic new snake from
Cloud Forest of the Península de Paria, Venezuela (Colubridae: Genus
Taeniophallus?). American Museum Novitates, 3484, 1–22.
Schargel, W.E., Rivas, G., Barros, T.R., Péfaur, J.E. & Navarrete, L.F. (2007) A new
aquatic snake (Colubridae: Pseudoeryx) from the Lake Maracaibo basin,
northwestern Venezuela: a relic of the past course of the Orinoco river.
Herpetologica, 73(2), 237–244.
Schwartz, A. (1970) A systematic review of Uromacer catesbyi Schlegel (Serpentes,
Colubridae). Tulane Studies in Zoology and Botany, 16, 131–149.
Shine, R. (1985) The evolution of viviparity in reptiles: an ecological analysis. In: Gans,
C. & Billett, F. (Eds.). Biology of reptilian. v.15. New York: Wiley, pp. 605–694.
Shine, R. (2002) An empirical test of the ‘predictability’ hypothesis for the evolution of
viviparity in reptiles. Journal of Evolutionary Biology, 15, 553–560.
Shine, R. & Thompson, M.B. (2006) Did embryonic responses to incubation conditions
drive the evolution of reproductive modes in squamate reptiles? Herpetological
Monographs, 20, 159–171.
Silva, F. & Lema, T. (1983) Osteologia craniana de Oxyrhopus rhombifer Duméril,
Bibron et Duméril, 1854 (Serpentes, Colubridae). Comunicações do Museu de
Ciências e Tecnologia da PUCRS, 28, 149–175.
191
Sousa, B.M. & CRUZ, C.A.G. (2000) Diet. Echinanthera affinis (NCN). Herpetological
Review, 31(3), 178.
Stille, B. (1987) Dorsal scale microdermatoglyphics and rattlesnake (Crotalus and
Sistrurus) phylogeny (Reptilia: Viperidae, Crotalinae). Herpetologica, 43, 98–104.
Strüssman, C. (2000) Herpetologia. In: Alho, C.J.R. (ed). A Fauna Silvestre da Região
do Rio Manso - MT). Ministério do Meio Ambiente. Edições Ibama, Eletronorte,
Brasília, DF, pp. 153–189.
Strüssmann, C. & Sazima, I. (1993) The snake assemblage of the Pantanal at Poconé
western Brazil: faunal composition and ecological summary. Studies Neotropical
Fauna and Environment, 28(3), 157–168.
Thomas, R.A. (1977) A revision of the South-American Colubrid snake genus
Philodryas Wagler, 1830. Ph.D. Dissertation, University Microfilms International.
Ann Arbor, Michigan, U.S.A, 324p.
Thomas, R.A. & Dixon, J.R. (1977) A new systematic arrangement for Philodryas serra
(Schegel) and Philodryas pseudoserra Amaral (Serpentes, Colubridae). Pearce-
Sellards Series, 27, 1–20.
Thomas, R. & Schwartz, A. (1965) Hispaniolan snakes of the genus Dromicus
(Colubridae). Revista de Biología Tropical, 13(1), 59–83.
Thompson, M.B. & Blackburn, D.G. (2006) Evolution of viviparity in reptiles:
Introduction to the symposium. Herpetological Monographs, 20, 129–130.
Underwood, G.L. & Kochva, E. (1993) On the affinities of the burrowing asps
Atractaspis (Serpentes: Atractaspididae). Zoological Journal of the Linnean Society,
107, 3–64.
Vanzolini, P.E. (1953) On the type locality of some brazilian Reptiles and Amphibians
collected by H. H. Smith and descrebed by E. D. Cope. Copeia, 1953(2), 124–125.
192
Vanzolini, P.E. (1981) The scientific and political contexts of the Bavarian Expedition
to Brasil. In: Herpetology of the Brazil, Society for the Study of Amphians e
Reptiles. XXIX + 75p.
Vanzolini, P.E. (1987) Addenda and corrigenda to the Catalogue of the Neotropical
Squamata. Smithonian Herpetological Information Service, 70, 1–25.
Vidal, N. & Hedges, S.B. (2002) Higher-level relationships of caenophidian snakes
inferred from four nuclear and mitochondrial genes. Comptes Rendus de l’Academie
des Sciences, 325, 987–995.
Vidal, N., Kindl, S.G., Wong, A. & Hedges, S.B. (2000) Phylogenetic relationships of
xenodontine snakes inferred from 12s and 17s ribosomal RNA sequences.
Molecular Phylogenetics and Evolution, 14, 389–402.
Vidal, N., Delmas, A.S., David, P., Cruaud, C., Couloux, A. & Hedges, S.B. (2007) The
phylogeny and classification of caenophidian snakes inferred from seven nuclear
proteincoding genes. Comptes Rendus Biologies, 330, 182–187.
Vitt, L.J. (1996) Ecological observations on the tropical colubrid snake Leptodeira
annulata. Herpetological Natural History, 4, 69–76.
Vitt, L.J. & Vangilder, L.D. (1983) Ecology of a snake community in Northeastern
Brazil. Amphibia–Reptilia, 4, 273–296.
Webb, J.K., Shine, R. & Christian, K.A. (2006) The adaptive significance of reptilian
viviparity in the tropics: testing the maternal manipulation hypothesis. Evolution,
60(1), 115–122.
Wagler, J. (1824) Serpentum Brasiliensium species novae, ou histoire naturelle des
espèces nouvelles de Serpens. In: Spix, J. Animalia nova sive species novae. Typis
Francisci Seraphi Hübschmann, Monaco, pp. vii + 75.
Wied-Neuwied, M.P. (1824) Isis von Oken 6, 667, 668.
193
Wiens, J.J. (1998) Testing phylogenetic methods with tree-congruence: Phylogenetic
analysis of polymorphic morphological characters in phrynosomatid lizards.
Systematic Biology, 47, 411–428.
Wiens, J.J. (1999) Polymorphism in systematics andcomparative biology. Annual
Review of Ecology and Systematics, 30, 327–362.
Wiens, J.J. & Servedio, M.R. (1997) Accuracy of phylogenetic analysis including and
excluding polymorphic characters. Systematic Biology, 46, 332–345.
Wiens, J.J. & Servedio, M.R. (1998) Phylogenetic analysis and intraspeci.c variation:
Performance of parsimony, likelihood, and distance methods. Systematic Biology,
47, 228–253.
Wiley, E.O., Siegel-Causey, D., Brooks, D.R. & Funk, V.A. (1991) The compleat
cladist: A primer of Phylogenetic Procedures. University of Kansas Museum of
Natural History Special Publication, 19, x + 158p.
Williams, K.L. & Wallach, V. (1989) Snakes of the world. Synopsis of snake generic
names. Krieger Publish Co., Malabar, VIII + 234p.
WWF (2001) Terrestrial Ecoregions. Retirado de
http://www.worldwildlife.org/wildworld/profiles/terrestrial.html (acessado em 16 de
agosto de 2009).
Yuki, V.L.F. (1994) Revisão sistemética de Xenodon Boie 1826 e Waglerophis Romano
& Hoge 1973 (Serpentes, Colubridae, Xenodontinae, Xenodontini). Dissertação de
Mestrado, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre,
226p.
Zaher, H. (1994) Phylogénie des Pseudoboini et évolution des Xenodontinae sud-
américains (Serpentes, Colubridae). Tese de doutorado. Muséum National
d’Histoire Naturelle de Paris, 306p + 69 pranchas.
194
Zaher, H. (1997) Description of the cephalic muscles and gland morphology of Clelia
plumbea and three presumably related species (Serpentes, Xenodontinae). Papéis
Avulsos de Zoologia, 40(2), 17–63.
Zaher, H. (1999) Hemipenial morphology of the South American xenodontine snakes,
with a proposal for a monophyletic Xenodontinae and a reappraisal of colubroid
hemipenes. Bulletin of the American Museum of Natural History, 240, 1–178.
Zaher, H. & Prudente, A.L.C (1999) Intraspecific variation of the hemipenis in
Siphlophis and Tripanurgos. Journal of Herpetology, 33, 798–702.
Zaher, H. & Prudente, A.L.C. (2003) Hemipenis of Siphlophis (Serpentes:
Xenodontinae) and techniques of hemipenial preparation in snakes: A response to
Dowling. Herpetological Review, 34, 302–307.
Zaher, H & Rieppel, O. (1999) The phylogenetic relationships of Pachyrhachis
problematicus, and the evolution of limblessness in snakes (Lepidosauria,
Squamata). Comptes Rendus de l’Académie des Sciences, série IIa, Earth and
Planetary Sciences, 329, 831–837.
Zaher, H. & Rieppel, O. (2002) On the phylogenetic relationships of the Cretaceous
snakes with legs, with special reference to Pachyrhachis problematicus (Squamata,
Serpentes). Journal of Vertebrate Paleontology, 22, 104–109.
Zaher, H., Grazziotin, F.G., Cadle, J.E., Murphy, R.W., Moura-Leite, J.C. & Bonatto,
S.L. (2009) Molecular phylogeny of advanced snakes (Serpentes, Caenophidia) with
an emphasis on South America xenodontines: a revised classification and
descriptions of new taxa. Papéis Avulsos de Zoologia, 49,115–153.
195
Apêndice 1. Coleções consultadas e material analisado
Espécimes dos quais foram examinados hemipênis, crânio, musculatura e ultra-estrutura
das escamas estão representados com “H”, “C”, “M” e “U”, respectivamente.
Coleções consultadas (acrônimos estão apresentados de acordo com a designação das
instituições): AMNH, American Museum of Natural History, New York, Estados
Unidos da América; CEUCH, Coleção Zoológica de Referência, Seção de
Herpetologia, Universidade Federal do Mato Grosso do Sul, Campus de Corumbá,
Corumbá, Brasil; CHUNB, Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília,
Brasília, Brasil; CZUELHP, Coleção Zoológica da Universidade Estadual de
Londrina – Herpetologia, Londrina, Brasil; FML, Fundación Miguel Lillo,
Tucumán, Argentina; IBSP, Instituto Butantan, São Paulo, Brasil; IMTM, Instituto
de Medicina Tropical de Manaus, Manaus, Amazonas, Brasil; LAPH/UEFS,
Laboratório de Animais Peçonhentos e Herpetologia, Faculdade Estadual de Feira
de Santana, Feira de Santana, Brasil; LPHA, Linha de Pesquisa em Herpetologia da
Amazônia, Faculdades Integradas do Tapajós, Santarém, Brasil; MBML, Museu de
Biologia Prof. Mello Leitão, Santa Teresa, Espírito Santo, Brasil; MCN, Museu de
Ciências Naturais da Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre,
Brasil; MCP e MCPAN (coleção de anexos), Museu de Ciências e Tecnologia da
Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, Brasil;
MHNCI, Museu de História Natural Capão da Imbuia, Curitiba, Paraná, Brasil;
MNHNP, Museo Nacional de Historia Natural do Paraguay, Assunción, Paraguai;
MNRJ, Museu Nacional, Rio de Janeiro, Brasil; MPEG, Museu Paraense Emílio
Goeldi, Belém, Brasil; MUSM, Museo de Historia Natural da Universidad Nacional
Mayor de San Marcos, Lima, Peru; MZUSP, Museu de Zoologia da Universidade de
196
São Paulo, São Paulo, Brasil; UFC, Laboratório de Herpetologia da Universidade
Federal do Ceará, Fortaleza, Brasil; UFPB, Universidade Federal da Paraíba, João
Pessoa, Brasil; UFMT, Coleção Zoológica da Universidade Federal do Mato
Grosso, Cuiabá, Brasil; ZMH, Zoologisches Museum der Universität Hamburg,
Hamburg, Alemanha; ZVC-R, Facultad de Ciencias, Universidad de la República,
Montevideo, Uruguai.
Grupo interno
Echinanthera amoena: IBSP 335, IBSP 1045, IBSP 3093, IBSP 10048, IBSP 10470,
IBSP 10504, IBSP 19507 (C – MCPAN 127), IBSP 25732, IBSP 40233, IBSP
57479.
Echinanthera cephalomaculata: MCP 5118 – holótipo.
Echinanthera cephalostriata: IBSP 4743, IBSP 9405, IBSP 22008, IBSP 22572, IBSP
23117, IBSP 23201, IBSP+A195 23710, IBSP 27710, IBSP 32391 (M e C), IBSP
44127, IBSP 45539, IBSP 47257, IBSP 54305, IBSP 54814, IBSP 54941, IBSP
55321 (H), IBSP 57933, IBSP 57089 (M e C), IBSP 57982, IBSP 58025, IBSP
59770, IBSP 74573, MNRJ 7071, MNRJ 7744, MNRJ 10978, MNRJ 12347.
Echinanthera cyanopleura: MCP 4347, MCP 9550, MCP 12190, MCP 12777 (M),
MCP 14281, MCP 15703, MCP 17178, MCP 17179, MCP 17173, MCP 9573/9533,
MCP 7184, MCP 15552, MCP 9533, CRUPF 872, CRUPF 804, CRUPF 878,
CRUPF 893, CRUPF 945, CRUPF 1195, CRUPF 978, CRUPF 929, CRUPF 1448,
CRUPF 913, CRUPF 919, CRUPF 977, CRUPF 997, CRUPF 1458, CRUPF 902,
CRUPF 970, CRUPF 715, CRUPF 1143, CRUPF 944, CRUPF 973, CRUPF 1172,
CRUPF 943, CRUPF 890, CRUPF 974, CRUPF 1490, CRUPF 793, CRUPF 1475,
CRUPF 972, CRUPF 1174.
197
Echinanthera melanostigma: IBSP 4748 (H), IBSP 31073, IBSP 31728, IBSP 40938,
IBSP 58575 (M e C), IBSP 78047, MBML 797, MNRJ 7072.
Echinanthera undulata: IBSP 4488, IBSP 7724, IBSP 7271, IBSP 7272, IBSP
10514/10510, IBSP 22904, IBSP 22905, IBSP 23549, IBSP 25827, IBSP 27423,
IBSP 28119, IBSP 32252 (M e C), IBSP 52528, IBSP 55151, IBSP 58777, IBSP
58749, IBSP 71872, IBSP 72934/72931, IBSP 77750.
Taeniophallus brevirostris: MCP 14773, MZUSP 7704, MZUSP 8349, MZUSP 8413,
MZUSP 8414, MZUSP 8442, MZUSP 8543, MZUSP 8544, MPEG 19031, MPEG
19552, MPEG 19553 (M), MPEG 19554, MPEG 20378, MPEG 20379, MPEG
20415, MPEG 21137.
Taeniophallus nicagus: MZUSP 7714, MZUSP 8441, MZUSP 9752, MZUSP 11720,
MPEG 19787.
Gen. nov.2 affinis: IBSP 7277, IBSP 7343, IBSP 8578, IBSP 9018, IBSP 10057, IBSP
12535, IBSP 12571, IBSP 12917, IBSP 17310, IBSP 21774, IBSP 22487 (M), IBSP
24423 (H – MCPAN 130), IBSP 30395, IBSP 30719, IBSP 32513, IBSP 40420,
IBSP 40757, IBSP 42119, IBSP 47047, IBSP 47748, IBSP 78378, MNRJ 779,
MNRJ 770, MNRJ 1811, MNRJ 7758, MNRJ 9804, MBML 577, MBML 717,
MBML 778, MBML 777.
Gen. nov.2 bilineatus: IBSP 1374, IBSP 7159, IBSP 9881, IBSP 10334, IBSP 17104,
IBSP 17872, IBSP 23524, IBSP 24559, IBSP 24570, IBSP 27217, IBSP 27807,
IBSP 29499, IBSP 30358/30351, IBSP 41393, IBSP 42972, IBSP 48324 (M e C),
IBSP 51570, IBSP 55072, IBSP 55899, IBSP 70748.
Gen. nov.2 persimilis: IBSP 722, IBSP 55498, IBSP 75572, IBSP 75573, IBSP 55279,
IBSP 79141, MBML 770, MBML 04.
198
Gen. nov.2 poecilopogon: MCP 7580, MCP 11831, MCP 12487, MCP 13595, MCP
13598, MCP 13700, MCP 13700, IBSP 47740.
Gen. nov.3 sp. nov.1: CEUCH 1038, CHUNB 11541 – parátipo, CHUNB 17170,
CHUNB 17171, CHUNB 17172, CHUNB 17173, CHUNB 17174, CHUNB 17175,
CHUNB 17485, CHUNB 17487, CHUNB 17487 (U), CHUNB 18378 (H), CHUNB
20377 – parátipo, CHUNB 21949, CHUNB 23712, CHUNB 24387, CHUNB
24540, CHUNB 24810, CHUNB 24814, CHUNB 24815 (U), CHUNB 25724,
CHUNB 25725 – parátipo, CHUNB 25727, CHUNB 28142, CHUNB 28143 (U),
CHUNB 28144, CHUNB 28145, CHUNB 28170, CHUNB 28881, CHUNB 29319,
CHUNB 29749, CHUNB 29750, CHUNB 33450, CHUNB 33917, CHUNB 33917,
CHUNB 33920 – parátipo, CHUNB 40842, CHUNB 41303, FML 995FML 1057,
FML 11138, FML 1137, FML 204, FML 373, FML 8309, FML 9725, IBSP 10021,
IBSP 10248, IBSP 10385, IBSP 10427 – parátipo, IBSP 10495, IBSP 10510, IBSP
10575, IBSP 10802, IBSP 10957, IBSP 1241, IBSP 1242, IBSP 1243, IBSP 1327,
IBSP 1418, IBSP 17021, IBSP 17094, IBSP 17297, IBSP 17897, IBSP 17117, IBSP
17289 (C), IBSP 17348 – parátipo, IBSP 1793, IBSP 183 – parátipo, IBSP 184,
IBSP 18807, IBSP 19144, IBSP 19547 (H), IBSP 19717, IBSP 20417, IBSP 20417,
IBSP 20747, IBSP 21570, IBSP 21904, IBSP 23553, IBSP 24552, IBSP 25805,
IBSP 27021, IBSP 27175, IBSP 27208, IBSP 27209 – parátipo, IBSP 27449, IBSP
27200, IBSP 27235, IBSP 27337, IBSP 27437, IBSP 27732, IBSP 27879 (U), IBSP
29702, IBSP 29738, IBSP 30504, IBSP 30872, IBSP 31303, IBSP 31427, IBSP
31528, IBSP 31885, IBSP 32117, IBSP 33510, IBSP 33533, IBSP 33718, IBSP
40270, IBSP 40275 (C), IBSP 41357, IBSP 41384 – parátipo, IBSP 41449, IBSP
41903, IBSP 42289, IBSP 42415, IBSP 42941, IBSP 4307, IBSP 4307, IBSP 43157,
IBSP 43707, IBSP 43731, IBSP 44180, IBSP 44758, IBSP 45857, IBSP 45903,
199
IBSP 45925, IBSP 45975, IBSP 47245, IBSP 4775, IBSP 48897, IBSP 48945 (H,
C), IBSP 49522, IBSP 50078, IBSP 5204, IBSP 52428, IBSP 52441, IBSP 53729,
IBSP 54737, IBSP 54811, IBSP 54984, IBSP 55075, IBSP 579, IBSP 57317, IBSP
58051 (U), IBSP 58707, IBSP 71879, IBSP 7199, IBSP 72874, IBSP 73418, IBSP
73419, IBSP 74574, IBSP 75244, IBSP 75777, IBSP 7714, IBSP 7187, IBSP 7539,
IBSP 7543, IBSP 7873, IBSP 827, IBSP 8337, IBSP 8348, IBSP 8857, IBSP 9119,
IBSP 9258, IBSP 9395, IBSP 9442, IBSP 9533, IBSP 9753, IBSP 9773,
LAPH/UEFS 881, LPHA 2727 (U), LPHA 412, LPHA 441, LPHA 918, MCN 1094,
MCN 1497, MCN 1772, MCN 2912, MCN 3070, MCN 3527, MCN 4187, MCN
555, MCN 557, MCN 557, MCN 7327, MCN 7335, MCP 11157 (U), MCP 1177,
MCP 12330 (U), MCP 12382 (U), MCP 1251, MCP 13380, MCP 14447, MCP
14448, MCP 14835, MCP 14837, MCP 14837, MCP 14838, MCP 14903, MCP
15128, MCP 15393 – holótipo, MCP 17873, MCP 1857, MCP 2120, MCP 2392
(C), MCP 2541, MCP 2842, MCP 3582, MCP 4719, MCP 4782 (H), MCP 4817 (H,
C), MCP 5877, MCP 7075, MCP 7318, MCP 7581 – parátipo, MCP 7743 (U), MCP
7987 (U), MCP 7987 – parátipo, MCP 7988, MCP 8245 (U), MCP 8247, MCP 8248
– parátipo, MCP 8708, MCP 8977, MCP 985 – parátipo, MNHNP 10010 (U),
MNHNP 5189, MNRJ 12499, MNRJ 7975, MNRJ 8004 – parátipo, UFMT 1145 –
parátipo, UFMT 1148, UFMT 1150, UFMT 1151 – parátipo, UFMT 1153, UFMT
1155, UFMT 1157 – parátipo, UFMT 2001, UFMT 479, UFMT 508, ZMH 8313,
ZVC-R 1943, ZVC-R 5037, ZVC-R 5155 – parátipo, ZVC-R 5279 – parátipo, ZVC-
R 5290, ZVC-R 5380 – parátipo, ZVC-R 5397, ZVC-R 5398, ZVC-R 5529.
Gen. nov.3 sp. nov.2: FML 954 – parátipo, FML 1010 – parátipo, FML 1173 – parátipo,
FML 1245 – parátipo, FML 1289 – parátipo (M e C), FML 1325 – parátipo, FML
1593 – parátipo, FML 1998 – holótipo, FML 2050 – parátipo, FML 2224 – parátipo,
200
FML 2377 – parátipo, FML 2703 – parátipo, MNHNP 5188 – parátipo, MNRJ 8720
– parátipo, ZMH 8317 – parátipo.
Gen. nov.3 miolepis: AMNH 54593, IBSP 41347, IBSP 47374 (H), IBSP 71724 (U),
MCP 4279, MPEG 17975, MPEG 20339, MZUSP 7387, MZUSP 11324 – neótipo,
MUSM 21878, ZMH 8315.
Gen. nov.3 occipitalis: IBSP 1403, IBSP 1404, IBSP 1247 (H), IBSP 8708, IBSP
19997, IBSP 20275, IBSP 54455, LAPH/UEFS 258 (H), LAPH/UEFS 714 (U),
MCN 5537, MCN 5537 (H), MCP 18117, MCP 18374, MNRJ 3948, MZUSP 8884,
MZUSP 8887, MZUSP 8888, MZUSP 8927 (U), MZUSP 12372, UFPB 958, UFPB
1273, UFPB 2453 (M e C), UFC 2430, UFC 2451, UFC 2594, UFC 2952, ZMH
4423 – lectótipo.
Gen. nov.3 quadriocellatus. CHUNB 33915, IBSP 47877 – parátipo, IBSP 47938 –
parátipo, IBSP 59508 – parátipo (H, U), MCP 7904 (H) – parátipo, MCP 7912 (U) –
parátipo, MPEG 1420 – parátipo, MPEG 1973, MPEG 2375, MPEG 2825, MPEG
3715 (C), MPEG 3900 (C), MPEG 3391, MPEG 4571, MPEG 4809, MPEG 5019,
MPEG 5973 – parátipo, MPEG 7340 – parátipo (H), MPEG 7554 – parátipo, MPEG
7777, MPEG 7147, MPEG 7297, MPEG 7788, MPEG 8001 (C), MPEG 8017 (H),
MPEG 8272 – parátipo (H), MPEG 10170, MPEG 12884, MPEG 13011 – parátipo,
MPEG 14081 (C), MPEG 15975, MPEG 17293 (C), MPEG 17303, MPEG 17372,
MPEG 20144 – holótipo, MPEG 20294 – parátipo, MPEG 20487.
Grupo externo. Hypsirhynchus parvifrons: MCP 8754 (M, C, U); Clelia clelia: MCP
1372 (M, C); Helicops angulatus: MCP 14107 (M, C, U); Hydrodynastes gigas:
MCP 10104 (M, C, H, U); Hydrops triangularis: MCP 7300 (M, C, U); Leptodeira
annulata: MCP 4323 (M, C, U); Liophis poecilogyrus: dois espécimes não
201
tombados; Philodryas olfersii: um espécime não tombado; Pseudoboa nigra: MCP
8759 (M, C); Pseudoeryx plicatilis: MCP 7552 (M, C, H, U); Thamnodynastes
strigatus: MCP 12223 (M, C); Tomodon dorsatus: MCP 3034 (M, C, U), um
espécime não tombado (M, C); Uromacer catesbyi: MCP 8747 (M, C, U); Xenodon
severus: exemplar não tombado (M, C, U).
Espécimes dos quais foram analisados apenas o hemipênis
Echinanthera amoena: MCPAN 145 (espécime de origem IBSP 4799), MCPAN 154
(espécime de origem MHNCI 827).
Echinanthera cephalostriata: MCPAN 144 (espécime de origem MHNCI 3001),
MCPAN 152 (espécime de origem MNRJ 787), MHNCI 77.
Echinanthera cyanopleura: MCPAN 128 (espécime de origem MHNCI 3000), MCPAN
131 (espécime de origem MCN 7417), MCPAN 143 (espécime de origem 1577).
Echinanthera melanostigma: MCPAN 153 (espécime de origem IBSP 544)
Echinanthera undulata: CZUELHP 272, CZUELHP 273, MCPAN 142 (espécime de
origem MNRJ 1853).
Taeniophallus brevirostris: MPEG 5550, MPEG 5248, MPEG 8739, MPEG 55050,
MPEG 2579.
Taeniophallus nicagus: IMTM 1759
Gen. nov.2 affinis: MCPAN 147 (espécime de origem IBSP 10181)
Gen. nov.2 bilineatus: MCPAN 149 (espécime de origem IBSP 42495), MHNCI 2717.
Gen. nov.2 persimilis: MHNCI 835.
202
Espécimes dos quais foram analisados apenas o crânio
Echinanthera cyanopleura: MCP 15443, MCPAN 98 (espécime de origem MCP 1500),
MCPAN 1872 (espécime de origem MCP 7524).
Echinanthera melanostigma: MCPAN 120 (espécime de origem IBSP 1740).
Echinanthera undulata: MCPAN 123 (espécime de origem MCP 795), MCPAN 124
(espécime de origem MCN 9522).
Taeniophallus brevirostris: MPEG 5755, MPEG 13910.
Taeniophallus nicagus: IMTM 1759
Gen. nov.2 affinis: MCP 13287, MCPAN 121 (espécime de origem MCP 1278).
Gen. nov.2 bilineatus: MCP 12592, MCPAN 127 (espécime de origem IBSP 42495).
Gen. nov.2 persimilis: MHNCI 835.
Gen. nov.2 poecilopogon: MCP 12717, MCP 13799, MCPAN 1874 (espécime de
origem MCP 7980).
Liophis poecilogyrus: MCPAN 099 (espécime de origem MCP 2419).
Philodryas olfersii: MCPAN 1571 (espécime de origem MCP 3646).
Thamnodynastes strigatus: MCPAN 105 (espécime de origem MCP 1671).
Tomodon dorsatus: MCPAN 104 (espécime de origem MCP 2088), um espécime não
tombado.
Xenodon merremii: MCPAN 072 (espécime de origem desconhecido), um espécime não
tombado.
Espécimes dos quais foram analisados apenas a musculatura
Echinanthera amoena: MHNCI 827.
Echinanthera cephalostriata: MHNCI 3322.
Echinanthera cyanopleura: MHNCI 817.
203
Echinanthera melanostigma: IBSP 70013.
Gen. nov.2 affinis: MCPAN 1873 (espécime de origem MCP 7389), IBSP 19589.
Gen. nov.2 bilineatus: MHNCI 741.
Espécimes dos quais foram analisados apenas a ultra-estrutura das escamas dorsais
Gen. nov.3 quadriocellatus. MPEG 20054, MPEG 20217, MPEG 20230.
204
Tabelas
Tabela 1. Espécies que atualmente fazem parte de Echinanthera e Taeniophallus, classificadas por ordem alfabética do grupo de espécies
Epíteto específico Autor(s) e ano Gênero descrito Gênero atual Grupo de espécie Referência para os grupos
amoena Jan , 1873 Enicognathus Echinanthera não atribuído
⎯
cephalomaculata Di-Bernardo, 1994 Echinanthera Echinanthera não atribuído
⎯
cephalostriata Di-Bernardo, 1996 Echinanthera Echinanthera não atribuído
⎯
cyanopleura Cope, 1885 Aporophis Echinanthera não atribuído
⎯
melanostigma Wagler, 1824 Dromicus Echinanthera não atribuído
⎯
undulata Wied, 1824 Coluber Echinanthera não atribuído
⎯
nebularis Schargel, Rivas & Myers, 2005 Taeniophallus Taeniophallus não atribuído
⎯
affinis Günther, 1858 Dromicus Taeniophallus T. affinis Schargel et al. (2005)
bilineatus Fischer, 1885 Enicognathus Taeniophallus T. affinis Schargel et al. (2005)
persimilis Cope, 1879 Liophis Taeniophallus T. affinis Schargel et al. (2005)
poecilopogon Cope, 1873 Rhadinaea Taeniophallus T. affinis Schargel et al. (2005)
brevirostris Peters, 1873 Dromicus Taeniophallus T. brevirostris Schargel et al. (2005)
nicagus Cope, 1878 Lygophis Taeniophallus T. brevirostris Schargel et al. (2005)
miolepis Boettger, 1891 Dromicus Taeniophallus T. occipitalis APSJ obs. pess.
occipitalis Jan, 1873 Enicognathus Taeniophallus T. occipitalis Santos-Jr et al. (2008)
quadriocellatus Santos-Jr, Di-Bernardo & Lema, 2008 Taeniophallus Taeniophallus T. occipitalis Santos-Jr et al. (2008)
sp. nov.1 “morfo imaculado” Espécie não descrita Taeniophallus Taeniophallus T. occipitalis APSJ obs. pess.
sp. nov.1 “morfo maculado” Espécie não descrita Taeniophallus Taeniophallus T. occipitalis APSJ obs. pess.
sp. nov.2 Espécie não descrita Taeniophallus Taeniophallus T. occipitalis APSJ obs. pess.
205
Tabela 2. Lista das espécies incluídas nesse estudo e tribo ou subfamília para qual estão
referidas.
Gênero Epíteto específico Clado*
Echinanthera amoena
Echinantherini
Echinanthera cephalomaculata
Echinantherini
Echinanthera cephalostriata
Echinantherini
Echinanthera cyanopleura
Echinantherini
Echinanthera melanostigma
Echinantherini
Echinanthera undulata
Echinantherini
Taeniophallus nebularis
Echinantherini
Taeniophallus affinis
Echinantherini
Taeniophallus bilineatus
Echinantherini
Taeniophallus persimilis
Echinantherini
Taeniophallus poecilopogon
Echinantherini
Taeniophallus brevirostris
Echinantherini
Taeniophallus nicagus
Echinantherini
Taeniophallus miolepis
Echinantherini
Taeniophallus occipitalis
Echinantherini
Taeniophallus quadriocellatus
Echinantherini
Taeniophallus
sp. nov.1 “imaculado” Echinantherini
Taeniophallus
sp. nov.1 “maculado” Echinantherini
Taeniophallus
sp. nov.2 Echinantherini
Thamnodynastes strigatus
Thachymenini
Tomodon dorsatus
Thachymenini
Helicops angulatus
Hydropsini
Hydrops triangularis
Hydropsini
Pseudoerix plicatilis
Hydropsini
Liophis poecilogyrus
Xenodontini
Xenodon severus
Xenodontini
Xenodon merremii
Xenodontini
Philodryas olfersii
Philodryadini
Clelia clelia
Pseudoboini
... continua
206
continuação
Pseudoboa nigra
Pseudoboini
Hydrodynastes gigas
Hydrodynastini
Uromacer catesbyi
Alsophiini
Hypsirhynchus parvifrons
Alsophiini
Leptodeira annulata
Dipsadinae
*conforme classificação de Zaher et al. (2009) e Hedges et al. (2009).
207
Tabela 3. Principais referências que apresentaram informações biológicas sobre as espécies de Echinanthera e Taeniophallus.
Autor(s) Informação Espécie(s)
Achaval & Olmos (2007) Alimentação, comportamento defensivo, habitat,
reprodução
T. sp. nov.1 e T. poecilopogon
Ávila-Pires & Hoogmoed (1997)
Habitat, período de atividade T. brevirostris e T. quadriocellatus
Balestrin & Di-Bernardo (2005)
Dieta T. sp. nov.1
Barbo & Marques
Dieta
T. affinis
Cunha & Nascimento (1978; 1993)
Dieta T. brevirostris e T. quadriocellatus
Di-Bernardo & Lema (1987)
Comportamento alimentar em cativeiro
T. poecilopogon
Di-Bernardo & Lema (1988)
Comportamento alimentar em cativeiro
T. affinis
Di-Bernardo & Lema (1991) Comportamento alimentar em cativeiro,
comportamento defensivo, habitat, reprodução
T. bilineatus
Di-Bernardo (1994)
Habitat
E. cephalomaculata
Di-Bernardo et al. (2007) Alimentação, habitat, período de atividade,
reprodução
E. cyanopleura, T. affinis, T. bilineatus
e T. poecilopogon
... continua
208
continuação
Marques & Sazima (2004) Comportamento defensivo, dieta, habitat, período
de atividade, reprodução
E. cyanopleura, E. undulata e T.
bilineatus
Marques et al. (2001) Comportamento defensivo, dieta, habitat, período
de atividade, reprodução
E. amoena, E. cephalostriata, E.
cyanopleura, E. melanostigma, E.
undulata, T. affinis, T. bilineatus e T.
persimilis
Marques et al. (2005) Comportamento defensivo, dieta, habitat, período
de atividade, reprodução
T. sp. nov.1
Martins & Oliveira (1998) Atividade, comportamento defensivo, dieta, habitat,
reprodução
T. brevirostris e T. nicagus
Martins et al. (2008) Comportamento defensivo, habitat, período de
atividade
E. amoena, E. cephalostriata, E.
cyanopleura, E. melanostigma, E.
undulata, T. affinis, T. bilineatus, T.
brevirostris, T. nicagus e T. persimilis
Pontes & Di-Bernardo (1988)
Reprodução T. affinis e T. bilineatus
Sawaya et al. (2008)
Habitat, período de atividade T. sp. nov.1
Sousa & Cruz (2000) Dieta
T. affinis
209
Tabela 4. Matriz de caracteres utilizada para a análise sistemática de Echinantherini.
1 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55
| | | | | | | | | | | |
Echinanthera amoena 10DD02B1000D0DDB1202013200002010011102120010000110001010
E. cephalomaculata 101102E10100211?????????????????0?????????????011?0?????
E. cephalostriata 101D0AB10D001112120201320D002010000112F2000000011?001010
E. cyanopleura 10DD02B10D00111212020132010D201000D21212000010011D001010
E. melanostigma 10DD02B10D00211212020132010120100001122200D010010D001010
E. undulata 10DD02B1010D21121202013201012010000112B200000001D0001010
Taeniophallus affinis 100-01D10D2ED012220201320D0110D00010111201000D0100001010
T. bilineatus 100-0B110D1GD012020201320101201000111112010110010D001010
T. sp. nov.1 "imaculado" 0D0-0HB1G11010B2220201321001201000111112000010011000?0??
T. sp. nov.1 "maculado" 0D0-0AA1I11HD0B2220201321001201000111112000010011000????
T. sp. nov.2 0D0-02A13112D0B2220201321001201000111122000012??????????
T. brevirostris 11DD02210D0210AB0201003211001010001010110101100100000011
T. nebularis 211102110102003002020131201?????0????????????????00?????
T. nicagus 11D?02B1010110120200--32110?????0001101201011001000?0001
T. miolepis 0D0-02H1G11D101222020132100?????0?????????????010???????
T. occipitalis 0D0-0221B1110012220201321001D010001111F2000012011000????
T. persimilis 100-01I10D0DD01202020132010?????00111112010100011D001010
T. poecilopogon 100-01B10112D0B202020132010?????00011112010000011000????
T. quadriocellatus 0D0-0HI1B11DD01222020132100?????00D11112000010011000????
Clelia clelia 21D101B000000000320210300000D01011101022110110010D000001
Helicops angulatus 210-12J1000200001H02100--0102110011?001?1001001--D201310
Hydrops triangularis 000-1HI1000200001B02010--001211000101011100100000?2?????
Hydrodynastes gigas 211102C0000000101202002--0002000020001020000001--0G02300
Hypsirhynchus parvifrons 211002H10002101012021030001120000D111112000000011000????
Leptodeira annulata A1110BC1000000022200--3010112100110210121001100101D00H10
Liophis aff. poecilogyrus 21100231000000010112110--001200001100012000000???0002010
Philodryas olfersii 21100AL1000000000202112--001101011101112000110???0D00310
Pseudoboa nigra 21110HB0000000003202100--0001010101210201100000D?1000001
Thamnodynastes strigatus 21DD0AH10002D0210202021--000201011110112000100???1I12300
Pseudoeryx plicatilis 000-1211000210D10H02000--000?1?00110020210110200002D0011
Tomodon dorsatus 11100DI1000000000202021--00020101111011200000B011D012F00
Uromacer catesbyi 110-0221000000001202110--00020000101012100010021101?????
Xenodon merremi 21D00BCD000000000112113000002001020?0002000010???0002H10
Xenodon severus 31D00HK100000001001211300000200102010002000000010?002??0
Legenda dos polimorfismos: A = 1, 2, 3; B = 1, 2; C = 2, 3, 4, 5; D = 0, 1; E = 0, 2, 3; F = 1, 3; G = 0, 2;
H = 2, 3; I = 0, 1, 2; J = 2, 3, 4; K = 3, 4, 5; L = 1, 2, 3, 4, 5. Caracteres inaplicáveis estão indicados por “-
” e dados desconhecidos estão indicados por “?”.
210
Tabela 5. Variação das escamas do corpo e cauda, escudos cefálicos, dentes e morfologia do hemipênis dos grupos de espécies de Echinanthera.
Abreviações: supralabial – SL, infralabial – IL, fileiras de escamas dorsais – DO, fosseta apical – FO, ventral – VE, subcaudal – SC, dentes
maxilares – DMX, dentes do palatino – DPL, dente do pterigóide – DPT, dentes mandibulares – DMD e hemipênis – HM.
Gênero SL IL DO FO VE SC DMX DPL DPT DMD HM
Echinanthera 8, ocasionalmente
7 e 9
8–9, ocasionalmente
7 e 10
17-17-17 Ausente/
presente
133–173 77–108 24–35 19–21 30–37 34–40 Simples ou levemente
bilobado
*Taeniophallus 8, ocasionalmente
7 e 7
8–9, ocasionalmente
7 e 10
17-17-15 Ausente/
presente
143–177 39–75 14–18 9 18 18–21 Simples ou levemente
bilobado
**Gen. nov.1 8 8 19-19-17 Presente 57 92 22 ? ? ? Fortemente bilobado
**Gen. nov.2 7, ocasionalmente
8
8–9, ocasionalmente
7
17-17-17 Ausente 128– l82 51–91 11–27 7–17 12–28 14–24 Simples
Gen. nov.3 8, ocasionalmente
7 e 9
8–9, ocasionalmente
7 e 10
15-15-15 ou
15-15-13
Ausente 158–197 55–87 13–19 8–11 11–18 17–21 Simples
* Incluindo dados de Myers (1974).
** Incluindo dados de Myers (1974) e Di-Bernardo & Lema (1987, 1987, 1988 e 1991).
211
Figuras
Figura 1. Radiação dos grupos de espécies de Rhadinaea (redesenhada de Myers 1974:
225, Figura 51).
Figura 2. Hipótese parcial e resumida do relacionamento das serpentes xenodontíneas
apresentada por Vidal et al. (2000: 394, Figura 2), inferida através de análise de máxima
parcimônia sobre os genes ribossomais 12S e 16S e utilizando 85 táxons terminais. Seta preta
indica o posicionamento de Taeniophallus brevirostris dentro dos xenodontíneos sul-
americanos (=Xenodontinae sensu stricto segundo Zaher 1999).
212
Figura 3. Hipótese parcial do relacionamento das serpentes colubrídeas apresentada por
Pinou et al. (2004: 579, Figura 1), inferida através de análise bayesiana sobre os genes
ribossomais 12S e 16S e utilizando 87 táxons terminais. Seta preta indica o
posicionamento de Taeniophallus brevirostris dentro de Xenodontidae (=Xenodontinae
sensu stricto segundo Zaher 1999).
Figura 4. Hipótese parcial e resumida do relacionamento das serpentes cenofídeas
apresentada por Zaher et al. (2009: 124, Figura 1) inferida através de análise de máxima
parcimônia sobre os genes ribossomais 12S e 16S e o nuclear Cmos e utilizando 132 táxons
terminais. As tribos estão apresentadas conforme a toxonomia apresentada por Zaher et
al. (2009).
213
Figura 5. Distribuição geográfica aproximada de Echinanthera e Taeniophallus.
Figura 6. Caracter 9, padrão de coloração da região occipital. (A) estado 0, região
posterior dos parietais homogêneo sem ocelos e/ou linhas (Taeniophallus sp. nov.1
“imaculado”); (B) estado 1, ocelos brancos conspícuos (T. quadriocellatuss); (C e D)
estado 2, ocelos brancos interligados à linha clara do canthus rostralis e sem ocelos
evidentes terminando em duas linhas, uma em cada lado dos parietais (Taeniophallus
sp. nov.1 “imaculado” e Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”, respectivamente); e (E)
estado 3, sem ocelos evidentes terminando em duas linhas, uma em cada lado, que se
suturam na região posterior dos parietais (Taeniophallus sp. nov.2).
214
Figura 7. Estado 1 do caracter 10, pequenos pontos claros nos parietais (Taeniophallus
sp. nov.1 “imaculado”; Foto de J. Bernardo-Silva).
Figura 8. Caracter 11, linha clara sobre o canthus rostralis. (A) estado 0, ausente
(Taeniophallus bilineatus; Foto de P. Bernardo); (B) estado 1, presente fina e bem
delineada (T. bilineatus; Foto de P. Bernardo); e (C) estado 2, presente larga e difusa (T.
affinis; Foto de D. Loebmann).
215
Figura 9. Caracter 11, padrão de coloração da região mentoniana. (A) estado 0,
homogêneo (Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”); (B) estado 1, com diminutos pontos
pretos (T. occipitalis; Foto de J. Hallermann); (C) estado 2, com manchas escuras cheias
(Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”); e (D) estado 3, com manchas ocelares (T.
affinis).
Figura 10. Caracter 13, padrão de coloração da região ântero-lateral do início do tronco.
(A) estado 0, sem linhas ou manchas (Taeniophallus occipitalis; Foto de D. Loebmann);
(B) estado 1, com linha escura bem definida (Echinanthera cyanopleura; Foto de F.M.
D’Agostini); e (C) estado 3, com manchas arredondadas (E. undulata).
216
Figura 11. Desenho esquemático das escamas ventrais mostrando as regiões
topográficas utilizadas nesse estudo.
Figura 12. Estado 1 do caracter 14, presença de bandas transversais na região basal das
escamas ventrais (Echinanthera undulata).
217
Figura 13. Estados 1–3 do caracter 15, desenho da região lateral das escamas ventrais.
(A) estado 1, com pontos escuros conspícuos (Taeniophallus sp. nov.1 “maculado”;
Foto de M.A Freitas); (B) estado 2, com manchas pretas formando linha longitudinal
(Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”; Foto de R. Balestrin); e (C) estado 3, com
manchas triangulares (T. nebularis; retirado e modificado de Schargel et al. 2005: 7,
Figura 3).
218
Figura 14. Caracter 16, forma apical do hemipênis. (A) estado 0, bilobado
(Taeniophallus nebularis; retirado e modificado de Schargel et al. 2005: 10, Figura 7);
(B) estado 1, levemente bilobado (Echinanthera amoena); e (C) estado 2, simples
(Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”). Note em (B) a presença de uma leve bilobação
(seta preta) não formando sulco inter-lobular.
Figura 15. Caracter 18, ornamentação da região capitular da face sulcada. (A) estado 0,
sem ornamentação (Xenodom severus); (B) estado 1, com cálices (Tomodon dorsatus);
(C) estado 2, com espinhos (Xenodon merremii); e (D) estado 3, franjado (Pseudoeryx
plicatilis). Ilustrações retiradas e modificadas de Zaher (1999). Abreviação: DA =
Discos apicilares.
219
Figura 16. Caracter 20, condição do sulco espermático. (A) estado 0, simples
(Taeniophallus nicagus; retirado e modificado de Schargel et al. 2005: 13, Figura 8 B);
(B) estado 1, dividido com braços assimétricos, seta preta (T. brevirostris; retirado e
modificado de Schargel et al. 2005: 13, Figura 8 A); e (C) estado 2, divido com braços
simétricos (T. occipitalis).
Figura 17. Caracter 21, orientação do sulco espermático. (A) estado 0, centrolineal
(Echinanthera amoena) e (B) estado 1, centrifugal (Xenodon severus; retirado e
modificado de Zaher 1999: 157, Figura 83 superior).
220
Figura 18. Caracter 23, ornamentação da porção distal do corpo do hemipênis na face
não sulcada. (A) estado 0, pequenos espinhos (Pseudoeryx plicatilis); (B) estado 1,
espinhos grandes (Tomodon dorsatus); (C) estado 2, com cálices corporais
(Hydrodynastes gigas); e (D) estado 3, área nua sem ornamentação (Xenodon
merremii). Ilustrações retiradas e modificadas de Zaher (1999).
Figura 19. Caracter 25, extensão da área nua da face não sulcada. (A) estado 0, área nua
estendendo-se até a base (Echinanthera cyanopleura); (B) estado 1, área nua
estendendo-se até o meio do corpo interrompida por um grande espinho (Taeniophallus
sp. nov.1 “morfo imaculado”); e (C) estado 2, área nua estendendo-se até o meio do
corpo interrompida por dois grande espinhos (T. nebularis; retirado e modificado de
Schargel et al. 2005: 10, Figura 7). Abreviações: AN = Área nua, BB = bolsa basal, EB
= espinho basal.
221
Figura 20. Caracter 26, grande espinho basal. (A) estado 0, ausente (Echinanthera
amoena); e (B) estado 1, presente (seta preta; E. cyanopleura).
Figura 21. Estado 1 do caracter 28, presença do músculo adductor mandibulae externus
profundus posterior (seta preta; Taeniophallus occipitalis). Abreviações: APs =
adductor mandibulae posterior pars superficialis, LP = levator pterygoidei, MEP =
adductor mandibulae externus profundus, MEPp = adductor mandibulae externus
profundus posterior, PS = pseudotemporalis e PT = pterygoideus superficialis.
222
Figura 22. Caracter 29, adductor mandibulae externus superficialis (setas pretas). (A)
estado 1, sem contato direto com a mandíbula (Taeniophallus occipitalis); e (B) estado
2, em contato direto com a mandíbula (Echinanthera cyanopleura). Abreviações: ap =
aponeurosis do adductor mandibulae externus superficialis, baMES = banda anterior do
adductor mandibulae externus superficialis, DM = depressor mandibulae, MEM =
adductor mandibulae externus medialis, MEP = adductor mandibulae externus
profundus e MES = adductor mandibulae externus superficialis.
223
Figura 23. Caracter 31, feixe occipital do depressor mandibulae. (A) estado 0, ausente
(Taeniophallus occipitalis); e (B) estado 1, presente (seta preta; Echinanthera
cyanopleura). Vistal dorsal do crânio. Abreviações: ap = aponeurosis do adductor
mandibulae externus superficialis, DM = depressor mandibulae, foDM = feixe occipital
do depressor mandibulae, MEM = adductor mandibulae externus medialis, MEP =
adductor mandibulae externus profundus, MES = adductor mandibulae externus
superficialis, PA = parietal e SO = supraoccipital.
Figura 24. Estado 1 do caracter 32, cervicomandibularis dividido (Xenodon merremii;
redesenhado de Anthony & Serra 1955: 29, Figura 5). Abreviação: CM =
cervicomandibularis.
224
Figura 25. Desenho do crânio e mandíbula de Echinanthera amoena mostrando os
principais ossos que compõe o esqueto cefálico.
225
Figura 26. Caracter 34, contato supratemporal–parietal. (A) estado 0, supratemporal não
contata o parietal (Taeniophallus sp. nov.1; modificado de Fabian 1973: 24, Figura 5);
(B) estado 1, supratemporal toca levemente o parietal (Echinanthera amoena); e (C)
estado 2, supratemporal está sobreposto com o parietal com uma grande área de contato
(Xenodon merremii; modificado de Anthony & Serra 1955: 28, Figura 4). Abrevições:
cPA = crista do parietal, EO = exoccipital, PA = parietal, SO = supraoccipital e ST =
supratemporal.
Figura 27. Caracter 35, processos maxilares do pré-maxilar. (A) estado 0, com projeções
posteriormente (setas brancas) (Echinanthera cyanopleura); e (B) estado 1, sem
projeções (E. amoena). Pré-maxilar em vista ventral.
226
Figura 28. Caracter 36, formato do processo nasal do pré-maxilar. (A) estado 0,
arredondado (Taeniophallus brevirostris); (B) estado 1, levemente arredondando (T.
persimilis); e (C) pontiagudo (Echinanthera cyanopleura). Pré-maxilar em vista
anterior.
Figura 29. Caracter 37, crista látero-dorsal do parietal (setas pretas). (A) estado 0, bem
desenvolvida (Echinanthera amoena) e (B) estado 1, pouco desenvolvida
(Taeniophallus brevirostris). Abreviações: PA = parietal, PO = pós-orbital e ST =
supratemporal.
227
Figura 30. Estado 2 do caracter 38, cristas ântero-laterais do parabasisfenóide
desenvolvidas (seta branca). Crânio em vista lateral. Abrevições: cPB = crista do
parabasisfenóide, PA = parietal, PB = parabasisfenóide, PRO = proótico e ST =
supratemporal.
Figura 31. Estados 0 e 1 do Caracter 39, crista do basioccipital. (A) estado 0, presente
muito desenvolvida (seta preta; vista ventral de Pseudoeryx plicatilis; retirado e
modificado de Cundall & Rossman 1984: 393, Figura 5 B) e (B) estado 1, presente
pouco desenvolvida (seta branca; vista lateral de Echinanthera amoena). Abrevições:
cBO = crista do basioccipital, PB = parabasisfenóide, PRO = proótico e ST =
supratemporal.
228
Figura 32. Caracter 40, formato da lâmina dorsal do nasal na porção posterior (setas
pretas). (A) estado 0, reto quase totalmente horizontal (Pseudoboa nigra); (B) estado 1,
levemente convexo para cima (Taeniophallus brevirostris); e (C) estado 2, côncavo (T.
affinis). Nasal em vista dorsal.
Figura 33. Caracter 42, largura da região inferior do pré-frontal em vistal lateral. (A)
estado 0, não afilado (Taeniophallus nicagus); e (B) estado 1, afilado (T. brevirostris).
229
Figura 34. Caracter 43, processo retroarticular do osso composto. (A) estado 0, reto
(Taeniophallus brevirostris); e (B) curvado (Echinanthera amoena). Porção posterior do
osso composto em vista medial. Abreviação: pRA = processo retroarticular.
Figura 35. Caracter 44, abertura visível do canal de Meckel. (A) estado 0, longo
ultrapassando o esplenial anteriormente (Echinanthera amoena); e (B) curto não
ultrapassando o esplenial anteriormente (Taeniophallus brevirostris). Abreviação: CM =
canal de Meckel.
230
Figura 36. Estado 1 do caracter 45, pós-ocular com depressão (seta preta; Taeniophallus
sp. nov.1 “maculado”). Abreviação: PA = parietal e PO = pós-orbital.
Figura 37. Caracter 46, forame palatino. (A) estado 0, presente fechado (vista ventral do palatino
direito de Echinanthera cyanopleura); (B) estado 1, presente parcialmente fechado (vista ventral
do palatino esquerdo de Taeniophallus affinis); e (C) estado 2, ausente (vista ventral do palatino
esquerdo de Taeniophallus sp. nov.2). Abreviações: PL = palatino, pCPL = processo coanal do
palatino, pMPL = processo maxilar do palatino, fPL = forame palatino.
231
Figura 38. (A) Desenho esquemático de uma escama dorsal de serpente mostrando a
região da escama analisada nesse estudo. (B) região medial da escama dorsal do meio
do corpo de Echinanthera cephalostriata. Ponta dos triângulos aponta o alinhamento
das projeções espiniformes formando linhas transversais; setas pretas indicam as linhas
longitudinais formadas pelas projeções espiniformes sobreposta; e asteriscos indicam o
substrato da escama. Abreviação: P = projeções espiniformes.
Figura 39. Caracter 47, padrão de ornamentação das ultra-estruturas da região medial.
(A) estado 0, equinado (Taeniophallus nicagus); (B) estado 1, equinoreticulado
(Hydrodynastes gigas); e (C) estado 2, caniculado (Uromacer catesbyi).
232
Figura 40. Caracter 48, disposição das projeções espiniformes na região medial. (A)
estado 0, rebaixado (Pseudoeryx plicatilis); e (B) estado 1, proeminente (Taeniophallus
quadriocellatus).
233
Figura 41. Topologias igualmente parcimoniosas (comprimento = 230; índice de
consistência = 37; índice de retenção = 62) obtidas através de análise de máxima
parcimônia baseada em caracteres morfológicos, biológicos e comportamentais. (A)
Árvore mostrando as transformações otimizadas sem ambigüidade comuns entre as duas
árvores mais parcimoniosas encontradas, destacando (área cinza) o clado que
apresentou mudanças na topologia na segunda árvore. (B) Topologia alternativa para o
clado formado pelas espécies de Echinanthera. Transformações não homoplásticas = •;
tranformações homoplásticas = ○.
234
Figura 42. Consenso estrito de duas árvores mais parcimoniosas obtidas através de
análise de máxima parcimônia baseada em caracteres morfológicos, biológicos e
comportamentais. Números abaixo e acima dos braços são os valores de Godmann-
Bremer e REP, respectivamente. Números na base dos clados são discutidos no texto.
235
Figura 43. Topologia resumida de Echinantherini (A) mostrando cinco alternativas
taxonômicas para os grupos que compõe a tribo (B–F).
236
Figura 44. Espécies de Echinanthera em vida. (A) Echinanthera amoena (Foto de
O.A.V. Marques), (B) E. cephalomaculata (Foto de A.R. Melgarejo; Retirada de Di-
Bernardo 1994: 81, Figura 1), (C) E. cephalostriata (Foto de O.A.V. Marques), (D) E.
cyanopleura (Foto de M. Di-Bernardo), (E) E. melanostigma (Foto de O.A.V. Marques)
e (F) E. undulata (Foto de O.A.V. Marques).
237
Figura 45. Distribuição geográfica aproximada de Echinanthera (área cinza). Círculos
indicam material analisado e da literatura, e podem representar mais de uma localidade.
E. amoena = círculos verdes, E. cephalomaculata = círculo branco, E. cephalostriata =
círculos azuis, E. cyanopleura = círculos pretos, E. melanostigma = círculos amarelos e
E. undulata = círculos vermelhos.
238
Figura 46. Taeniophallus brevirostris em vida (Foto de G. Maschio).
Figura 47. Distribuição geográfica aproximada do gênero Taeniophallus (área cinca) e
local de ocorrência de Gen. nov.1. Círculos indicam material analisado e da literatura, e
podem representar mais de uma localidade. T. brevirostris = círculos pretos, T. nicagus
= círculos brancos e Gen. nov. 1 nebularis = círculo vermelho e seta preta.
239
Figura 48. Gen. nov.1 nebularis em vida (Retirado de Schargel et al. 2005: 5, Figura 1).
Figura 49. Espécies do Gen. nov.2 em vida. (A) Gen. nov.2 affinis (Foto de D.
Loebmann), (B) Gen. nov.2 bilineatus (Foto de O.A.V. Marques), (C) Gen. nov.2
persimilis (Foto de C. Zamprogno) e (D) Gen. nov.2 poecilopogon (Foto de O.A.V.
Marques).
240
Figura 50. Distribuição geográfica aproximada do Gen. nov.2 (área cinza). Círculos
indicam material analisado e da literatura, e podem representar mais de uma localidade.
Gen. nov.2 affinis = círculos vermelhos, Gen. nov.2 bilineatus = círculos azuis, Gen.
nov.2 persimilis = círculos verdes e Gen. nov.2 poecilopogon = círculos pretos.
241
Figura 51. Espécies do Gen. nov.3 em vida. (A) Gen. nov.3 sp. nov.1 “imaculado” (Foto
de J. Bernardo-Silva), (B) Gen. nov.3 sp. nov.1 “maculado” (Foto de M.A. Freitas), (C)
Gen. nov.3 sp. nov.2 (Foto de M. Jansen), (D) Gen. nov.3 miolepis (Foto de M. Di-
Bernardo), (E) Gen. nov.3 occipitalis (Foto de D. Loebmann) e (F) Gen. nov.3
quadriocellatus (Foto de G. Maschio).
242
Figura 52. Distribuição geográfica aproximada do Gen. nov.3. Círculos indicam apenas
material analisado e podem representar mais de uma localidade. Gen. nov.3 sp. nov.1
“imaculado” = círculos brancos, Gen. nov.3 sp. nov.1 “maculado” = círculos pretos,
Gen. nov.3 sp. nov.2 = círculos amarelos, Gen. nov.3 miolepis = círculos verdes, Gen.
nov.3 occipitalis = círculos vermelhos e Gen. nov.3 quadriocellatus = círculos azuis.
243
Figura 53. Mapeamento de alguns caracteres na topologia de consenso estrito da tribo
Echinantherini. (A) Forma do hemipênis, (B) condição do sulco espermático, (C)
número de fileiras de escamas dorsais no meio do corpo, (D) presença ou ausência de
redução nas escamas dorsais, (E) presença ou ausência de fossetas apicais, (F) presença
ou ausência de bandas na base das escamas ventrais e (G) presença ou ausência de linha
clara sobre o canthus rostralis.
244
Figura 53. Continuação.
245
Figura 54. Topologia de consenso estrito da tribo Echinantherini mostrando a
distribuição geográfica dos membros do grupo. * = Echinanthera cephalomaculata é
conhecida apenas para uma localidade do nordeste da Mata Atlântica. ** = Gen. nov.3
miolepis ocorre apenas na parte oeste da Amazônia. *** = Gen. nov.3 sp. nov.1
“imaculado” ocorre no Cerrado, Savana Uruguaia e Chaco, não ocorre nas Savanas
Amazônicas.
246
Figura 55. Distribuição geográfica dos grupos de Echinantherini nas maiores regiões
fitogeográficas abertas e florestadas da América do Sul.
247
CONCLUSÕES GERAIS
O grupo de Taeniophallus occipitalis é composto por cinco espécies, distintas
uma das outras pelo padrão de coloração, morfologia do hemipênis e ultra-estrutura das
escamas dorsais. O grupo está amplamente distribuído na América do Sul ao leste dos
Andes ocorrendo em diferentes ecorregiões. As espécies que compõe o grupo são: T.
occipitalis, T. quadriocellatus, T. miolepis, Taeniophallus sp. nov.1 e Taeniophallus sp.
nov.2. Taeniophallus sp. nov.1 é a espécie com maior distribuição e a que apresentou
maior variação na coloração. Os dois morfos de Taeniophallus sp. nov. 1 são
geograficamente suportados e podem representar duas espécies distintas. É designado
um lectótipo para T. occipitalis e um neótipo para T. miolepis. Taeniophallus
quadriocellatus ocorre no Estado do Amazonas indicando que a espécie apresenta uma
ampla distribuição na Amazônia.
A tribo Echinantherini é corroborada como um grupo monofilético definido por
três sinapomorfias não ambíguais. Taeniophallus nebularis é a espécie irmã de todas as
demais da tribo. Os grupos de espécies de Taeniophallus (grupo de T. affinis, grupo de
T. brevirostris e grupo de T. occipitalis), como previamente apresentados na literatura,
são monofiléticos. Echinanthera é monofilético definido por três sinapomorfias (uma é
unicamente derivada). Taeniophallus é parafilético, pois Echinanthera está aninhado a
dele. A topologia de consenso estrito para as espécies de Echinantherini é o seguinte: (T.
nebularis ((T. brevirostris, T. nicagus) ((E. amoena, E. cephalomaculata, E.
cephalostriata, E. cyanoleura, E. melanostigma e E. undulata) ((T. bilineatus (T. affinis
(T. persimilis, T. poecilopogon))) (T. miolepis (Taeniophallus sp. nov.1 “imaculado”, T.
quadriocellatus (T. sp. nov.1 “maculado” (Taeniophallus sp. nov.2, T. occipitalis)))))))).
Baseado da topologia encontrada, mudanças taxonômicas foram realizadas: (1) o gênero
Echinanthera é mantido para as seis espécies que o representava; (2) Taeniophallus é
redefinido sendo restito para T. brevirostris e T. nicagus; (3) um novo gênero é proposto
para T. nebularis (Gen. nov.1); um novo gênero é proposto para as espécies do grupo de
T. affinis (Gen. nov.2); e um novo gênero é proposto para as espécies do grupo de T.
occipitalis (Gen. nov.3). Proponho que novas análises deverão ser realizadas utilizando
um número maior de táxons terminais e acrescentando novas evidências (como por
exemplo, moleculares) para que possamos ententer o relacionamento de Echinantherini
com os demais grupos de Xenodontinae e testar o relacionamento de Echinantherini
baseado em uma análise de evidência total.
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