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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MARINGÁ
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE
AMBIENTES AQUÁTICOS CONTINENTAIS
ROBERTA BECKER RODRIGUES
REQUERIMENTOS AMBIENTAIS DA ESPÉCIE INVASORA Hydrilla
verticillata EM UMA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO TROPICAL
MARINGÁ
2008
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1
ROBERTA BECKER RODRIGUES
REQUERIMENTOS AMBIENTAIS DA ESPÉCIE INVASORA Hydrilla
verticillata EM UMA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO TROPICAL
Dissertação apresentada ao Programa de
pós-graduação em ambientes aquáticos
continentais do Departamento de
Biologia da Universidade Estadual de
Maringá (UEM) como requisito para a
obtenção do título de mestre em Ciências
Ambientais.
Orientador: Prof. Dr. Sidinei Magela Thomaz
MARINGÁ
2008
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2
Dedico este trabalho à minha mãe, Edith
.
3
AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador e grande amigo, Dr. Sidinei Magela Thomaz, pela confiança, pelo apoio,
pelo ombro nas dificuldades, pelas risadas, e pela bagagem profissional que me propiciou.
À Prof. Dra. Sandra Pierini e ao Prof. Dr. Celso João Rubin Filho, por aceitarem fazer parte
da banca examinadora deste trabalho.
À minha querida amiga, Natália Santana, pelo auxílio dentro e fora do laboratório, e pela
inestimável amizade.
Ao Rodrigo Alencar, por me incentivar a retomar meu caminho, e por estar ao meu lado nos
momentos difíceis (e em todos os outros).
À minha amiga-irmã Mônica Carneiro, que mesmo longe sempre esteve ao meu lado.
À Solana Boschilia, pela amizade incondicional e socorro imediato nas adversidades.
À Érica Rodrigues, cujo apoio foi de fundamental importância, não apenas para a conclusão
deste trabalho, mas em todos os aspectos.
A Aldenir Oliveira e Jocemara dos Santos, secretárias do PEA, por todo o auxílio e,
principalmente, pela paciência.
Por suprir minhas necessidades bibliográficas, agradeço aos queridos Maria Salete Arita e
João Hildebrandt, bibliotecários do Nupélia. E à Salete, em especial, agradeço por também
suprir-me de carinho e atenção quando eu mais precisava.
Ao meu grande amigo Prof. Dr. Celso João Rubin Filho, que há muitos anos estendeu-me a
mão, e ajudou-me a dar os primeiros passos para que eu chegasse onde estou.
Pelo auxílio, sugestões e correções na elaboração deste trabalho, agradeço ao Roger Mormul,
à Solana Boschilia e ao André Padial.
Aos amigos Solana, Priscilla, Roger, André, Thaísa, Heloísa, Bia, Cris, Du, Thiago, Solange,
“Zin”, Márcio, Wilson e Giu, companheiros de laboratório espetaculares, que fizeram com
que eu encontrasse um lar no meu local de trabalho.
Ao Valmir “Gazo” Teixeira, pela prontidão e pelo carinho de sempre.
Ao amigo Daniel Montanher, pelo apoio em momentos cruciais.
Ao Prof. Dr. Chet Van Duzer, pelos incontáveis trabalhos enviados, alguns dos quais
imprescindíveis para a realização do presente trabalho.
Ao programa de pós-graduação em ecologia de ambientes aquáticos continentais (PEA) da
Universidade Estadual de Maringá, PR.
À CAPES pela concessão da bolsa de estudos durante o curso de mestrado.
Ao CNPq pela concessão de grants para o professor Dr. Sidinei Magela Thomaz,
possibilitando a realização de coletas, experimentos e análises.
Ao Sebastião e ao Alfredo, funcionários da base avançada de pesquisas do Nupélia em Porto
Rico/PR.
A todos aqueles que, de alguma forma, colaboraram para que eu chegasse aqui.
Ao meu pai, Waldomiro Luiz Rodrigues, em quem eu descobri um grande homem, e um
ótimo exemplo a seguir.
E, acima de tudo, à minha mãe, Edith Maria Becker (in memoriam), por tudo, sempre.
4
Assim perguntamos, sem parar,
Até um punhado de terra
Cobrir a nossa boca
Mas será isso uma resposta?
(Heinrich Heine)
5
Tese elaborada e formatada conforme as normas da publicação científica
Planta Daninha. Disponível em:
<http://revistas.cpd.ufv.br/pdaninha/normas.php?pastaSubmition=submission>
6
SUMÁRIO
RESUMO ................................................................................................................. 07
ABSTRACT ........................................................................................................... 08
INTRODUÇÃO ..................................................................................................... 09
MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................... 11
I. NUTRIENTES ............................................................................................... 12
II. LUZ .............................................................................................................. 14
RESULTADOS E DISCUSSÃO .......................................................................... 15
I. NUTRIENTES ............................................................................................ 16
II. LUZ .............................................................................................................. 21
III. CONSIDERAÇÕES FINAIS ....................................................................... 24
REFERÊNCIAS .................................................................................................. 26
7
REQUERIMENTOS AMBIENTAIS DA ESPÉCIE INVASORA Hydrilla verticillata EM
UMA PLANÍCIE DE INUNDAÇÃO TROPICAL
RESUMO
Hydrilla verticillata é uma macrófita submersa considerada invasora em diversos países,
deslocando espécies nativas e comprometendo múltiplos usos dos corpos aquáticos. Sua
presença foi recentemente detectada na planície de inundação do alto rio Paraná, onde formou
grandes bancos na calha principal deste rio. Porém, ela não se desenvolveu em ambientes
lênticos da planície, cujas características limnológicas são diferentes daquelas do canal
principal do rio. Os dois principais fatores limitantes para o crescimento de plantas submersas
enraizadas são disponibilidade de nutrientes e de radiação subaquática. O objetivo deste
estudo foi avaliar, em microcosmos, o crescimento de H. verticillata em resposta às
concentrações de nitrogênio de fósforo do sedimento (experimentos sedimento
natural+adições e dose-resposta), e suas taxas fotossintéticas em resposta a diferentes
intensidades luminosas (experimento luz-fotossíntese). Água, plantas e sedimento utilizados
foram obtidos em pontos próximos à base avançada de pesquisa do Nupélia, em Porto Rico,
Paraná, Brasil. Porções da planta foram cultivadas com diferentes concentrações de nutrientes
do sedimento por cerca de 24 dias, e a resposta do seu crescimento foi relacionada ao
gradiente de concentrações utilizado através de análises de variância. Os resultados obtidos
em sedimento natural+adições indicam que H. verticillata tem seu crescimento limitado na
planície estudada pela disponibilidade de nutrientes. Entretanto, o experimento dose-resposta
não demonstrou diferenças significativas no crescimento da planta com as diferentes
concentrações utilizadas. Os experimentos luz-fotossíntese foram realizados em garrafas de
vidro vedadas contendo porções apicais de H. verticillata e água filtrada, submetidas a
diferentes intensidades luminosas. As taxas fotossintéticas foram determinadas em mg O
2
g
-1
MS h
-1
. Esta espécie demonstrou eficácia na utilização da radiação, apresentando baixo PCL e
alto k
1/2
. Os resultados obtidos não explicam, por si só, a distribuição desta espécie nessa
planície, indicando que outros fatores devem estar atuando na distribuição de H. verticillata
nesta Área de Proteção Ambiental.
PALAVRAS-CHAVE: Macrófitas aquáticas, nitrogênio, fósforo, sedimento, luz, alto rio
Paraná
8
ENVIRONMENTAL REQUIREMENTS OF THE INVASIVE SPECIES Hydrilla
verticillata IN A TROPICAL FLOODPLAIN
ABSTRACT
Hydrilla verticillata is a submersed freshwater macrophyte, considered a weed in several
countries, where it dislocated indigenous species and compromised multiple uses of
continental water bodies. Its presence was recently detected in the upper Paraná River
floodplain, where large stands developed in the littoral zone of the main channel of this river.
However, it is not found in lentic environments in this floodplain, where limnological
characteristics are different from the Paraná River. Submersed macrophytes growth is limited
by two main factors: nutrients and underwater light availability. The aim of this study was to
assess, through microcosms experiments, H. verticillata growth responses to sediment
nitrogen and phosphorus availability (sediment amendment and dose-response experiments),
and its photosynthetic rates under different light intensities (light-photosynthesis experiment).
Water, plants and sediment were sampled in H. verticillata stands close to Nupélia’s advanced
research base in Porto Rico, Paraná, Brazil. Apical shoots were cultivated in different
sediment nutrients concentrations for approximately 24 days, and growth rates were related to
nutrients availability through variance analyses. Results from sediment amendment
experiments indicate that H. verticillata growth in the floodplain is limited by nutrients
availability. On the other hand, dose-response experiments did not show significant
differences in growth rates with the different concentrations of sediment nutrients. Light-
photosynthesis experiments where conducted inside sealed glass bottles, containing H.
verticillata apical shoots and filtered water, submitted to different light intensities.
Photosynthetic rates were determined in mg O
2
g
-1
DW h
-1
. H. verticillata showed
effectiveness in light use, presenting low LCP and high k
1/2
. The results obtained here do not
explain, alone, this species distribution in the floodplain, indicating that other factors must be
acting in its distribution in this Environmental Protection Area.
KEY WORDS: Aquatic macrophytes, nitrogen, phosphorus, sediment, light, upper Parana
River
9
INTRODUÇÃO
Hydrilla verticillata (L.f.) Royle (Hydrocharitaceae) é uma espécie de macrófita
aquática submersa, de origem asiática, que foi introduzida em vários continentes,
desenvolvendo-se rapidamente, deslocando espécies nativas e comprometendo a dinâmica dos
corpos aquáticos onde se instalou (Cook e Lüönd, 1982; Spencer e Bowes, 1990; Hofstra et
al., 1999; Heshner e Havens, 2008). Sua reprodução é principalmente vegetativa e pode
sobreviver a períodos desfavoráveis sob a forma de tubers, desenvolvendo-se rapidamente em
grandes bancos assim que as condições tornam-se novamente favoráveis (Cook e Lüönd,
1982; Mony et al., 2007; Wang et al., 2008).
Esta espécie foi recentemente detectada em reservatórios do rio Tietê (R. Pitelli,
comunicação pessoal) e em julho de 2005 foi confirmada sua presença na planície de
inundação do alto rio Paraná (S. M. Thomaz, comunicação pessoal), onde forma bancos
extensos nas regiões mais rasas (Z
max
de aproximadamente 5 m) do canal principal desse rio.
Diferentemente, as espécies submersas mais abundantes no local – Egeria najas Planch.,
Egeria densa Planch. (Hydrocharitaceae) e Cabomba furcata Schult. & Schult. f.
(Cabombaceae) – colonizam principalmente lagoas e ressacos, e no caso de E. najas, também
são encontrados pequenos bancos próximos aos de H. verticillata (Thomaz et al. 2004a;
W.T.Z. Souza, dados não publicados).
Hydrilla verticillata, porém, não tem sido encontrada nos ambientes lênticos da
planície, onde as águas têm maior turbidez e as concentrações de nutrientes, tanto da água
como do sedimento, são mais altas (Thomaz et al, 2004b). As únicas exceções a esta
distribuição são dois registros, em 2008, da presença de pequenos propágulos, em um ressaco
(W.T.Z. Souza, dados não publicados) e uma lagoa (R.P. Mormul, comunicação pessoal).
Todavia, não têm sido verificados crescimento e desenvolvimento destes propágulos com
conseqüente formação de bancos nesses ambientes.
Na planície de inundação do alto rio Paraná, o ciclo hidrológico natural sofreu
consideráveis distúrbios pela construção de reservatórios a montante (Agostinho e Zalewski,
1996). Em algumas das grandes bacias hidrográficas sul-americanas, inclusive na do rio
Paraná, a proliferação de reservatórios em cascata levou a um massivo desenvolvimento de
espécies submersas de macrófitas (Pelicice e Agostinho 2006; Thomaz et al., no prelo),
devido principalmente à maior estabilidade dos níveis hidrométricos e à redução da turbidez
da água, causados pelo controle operacional da vazão nas usinas e pela retenção de sólidos em
suspensão nos reservatórios a montante (Souza Filho et al., 2004).
10
H. verticillata é alvo de diversos estudos nos locais onde esta espécie comprometeu a
dinâmica dos corpos aquáticos continentais (ver Barko e Smart, 1981; White et al., 1996; Gu,
2006; Mony et al., 2007; Rao et al., 2008; entre outros). Sua recente instalação na planície de
inundação do alto rio Paraná, último trecho do rio livre de represamentos, protegido como
Área de Preservação Ambiental, é preocupante, pois ainda não se pode prever a natureza e a
magnitude dos impactos que esta espécie pode exercer sobre as comunidades locais.
O desenvolvimento de macrófitas aquáticas submersas está diretamente relacionado às
condições ambientais subaquáticas (Schulthorpe, 1964), como temperatura (Barko e Smart,
1981), disponibilidade de nutrientes (Carr et al., 1997; Van et al., 1999; Lacoul e Freedman,
2006) e, principalmente, de luz (Spence, 1982; Chambers e Kalff, 1985a; Kirk, 1996). A
temperatura da água permanece relativamente elevada ao longo do ano nos corpos aquáticos
da planície do rio Paraná (em geral, acima de 16ºC; Thomaz et al., 2004b) conferindo um
ambiente favorável para o desenvolvimento das espécies submersas.
Dentre os nutrientes necessários para o crescimento destas plantas, nitrogênio e
fósforo são os elementos que mais limitam seu desenvolvimento devido à baixa
disponibilidade em grande parte dos ambientes aquáticos (Barko et al., 1991; Carr e
Chambers, 1998). Espécies enraizadas podem obter estes nutrientes do sedimento, porém, há
controvérsias a respeito de sua principal fonte de absorção - água ou sedimento (ver Spencer e
Bowes, 1990; Rattray, et al., 1991; Madsen e Cedergreen, 2002). A absorção destes nutrientes
a partir do sedimento ou da água pode depender da disponibilidade relativa destes em cada
compartimento (Carignan e Kalff, 1980; Denny, 1980) e da habilidade da espécie em questão
(Barko e Smart, 1986). Visto que H. verticillata se desenvolve nas águas do canal principal do
rio Paraná, que apresentam baixas concentrações de nutrientes (Thomaz et al., 2004b), é
provável que sua principal fonte de absorção seja o sedimento.
Hydrilla verticillata apresenta vantagens competitivas sobre várias espécies de
macrófitas submersas em relação ao aproveitamento da luz, como baixo ponto de
compensação luminosa e capacidade de utilizar bicarbonato como fonte alternativa de
carbono inorgânico (Chen e Coughenour, 1996; Kahara e Vermaat, 2003), o que a permite
colonizar com sucesso uma ampla variedade de hábitats aquáticos. Por conseguinte, merece
atenção o fato de esta espécie não se desenvolver em águas mais túrbidas das lagoas e
ressacos da planície de inundação do alto rio Paraná. Infere-se que uma das razões para tal
fato seja a limitação de seu crescimento pela disponibilidade de luz nestes locais.
Tendo em vista a recente colonização dessa importante Área de Proteção Ambiental
por H. verticillata, a obtenção de dados sobre a ecofisiologia desta espécie faz-se necessária.
11
Desta forma pode-se avaliar a capacidade de colonização e estabelecimento dessa espécie
exótica e invasora, assim como seu potencial de deslocar e substituir as espécies nativas, para
que ações de manejo sejam bem sucedidas, tanto para a conservação da biodiversidade local,
como para se evitar prejuízos nos usos múltiplos dos corpos aquáticos continentais (Esteves,
1988; Rybicki et al., 2001).
Os objetivos deste estudo foram, através de experimentos em microcosmos, avaliar: (i)
o crescimento de H. verticillata em resposta a diferentes concentrações de nutrientes do
sedimento e (ii) as taxas fotossintéticas desta planta em resposta a diferentes intensidades
luminosas sub-aquáticas.
MATERIAL E MÉTODOS
O material utilizado nos experimentos (água, plantas, areia e sedimento dos bancos de
H. verticillata) foi coletado em diferentes locais do rio Paraná, próximos à base avançada de
pesquisas do Nupélia em Porto Rico-PR (22°45’S, 53°15’O) entre maio de 2007 e março de
2008. Uma amostra da planta foi depositada no herbário da UEM sob o número HUEM
14761, e as restantes, utilizadas nos experimentos, foram mantidas em água do rio até o início
destes.
Durante as coletas, as variáveis limnológicas medidas in situ foram: oxigênio
dissolvido e temperatura (YSI 550A), pH (Digimed DM-2P), condutividade (Digimed DM-
3P) e alcalinidade da água (inclusive as frações e concentrações de carbono inorgânico
dissolvido- método Gran - Carmouze, 1994). Amostras de água e sedimento foram coletadas
para determinação das concentrações de nitrogênio e fósforo encontradas in situ, totais no
caso da água e assimiláveis no caso do sedimento.
A cada experimento, o material coletado foi transportado para o laboratório de
macrófitas aquáticas do Nupélia/UEM, em até 24 horas, e os experimentos tiveram início em
até 48 horas após as coletas. Ao início dos experimentos, a água utilizada foi filtrada em redes
de plâncton de 20µm, para reduzir a quantidade de organismos fitoplanctônicos. As variáveis
limnológicas citadas acima foram novamente medidas, para verificar se as condições
experimentais estariam próximas àquelas observadas in situ, visando minimizar o estresse
sofrido pelas plantas, e verificar se estas não sofreriam limitações nas taxas fotossintéticas e
de crescimento por déficit de carbono inorgânico. Análises da água foram realizadas para
12
determinar as concentrações iniciais de nitrogênio e fósforo totais, nos experimentos com
nutrientes.
I. Nutrientes
Para esta etapa, dois experimentos foram delineados:
• sedimento natural + adições, visando verificar se H. verticillata tem seu crescimento
limitado na planície de inundação do alto rio Paraná pelas concentrações de nitrogênio e
fósforo do sedimento. Neste experimento foi utilizado sedimento natural obtido abaixo dos
bancos da macrófita encontrados na planície de inundação do alto rio Paraná. Em um grupo
controle não foram realizadas adições de nutrientes ao sedimento, e em outros três grupos
foram adicionados N (100 µg g
-1
PF ), P (100 µg g
-1
PF ) e N+P (100 µg g
-1
PF de cada). O
experimento foi realizado em réplica, o primeiro com N=16 e duração de 20 dias, e o segundo
com N=24 e duração de 24 dias.
• dose-resposta, onde foram avaliadas as respostas do crescimento de H. verticillata a
crescentes concentrações de N e P do sedimento. Neste caso, areia com baixas concentrações
de N e P (lavada com ácido clorídrico 5% e enxaguada com água deionizada), foi utilizada
como substrato. Adições de N (1; 75; 150; 300; 450 e 600 µg g
-1
PF) e P (7; 75; 150; 300; 450
e 600 µg g
-1
PF) foram feitas a este sedimento . Os experimentos foram realizados em réplica,
e cada um contou com N=12 para cada nutriente, e duração de 21 e 28 dias.
Soluções de cloreto de amônia e fosfato monobásico de potássio foram utilizadas
como fonte de N e P, respectivamente. O sedimento foi colocado em frascos plásticos de 50
mL, e estes foram embrulhados em filme plástico, com um pequeno furo no meio para
inserção da planta. Este procedimento visou minimizar a exportação dos nutrientes do
sedimento para água, e conseqüentemente o posterior aumento da turbidez da água por
possíveis processos de eutrofização. Porções apicais de 10 cm de H. verticillata foram
cuidadosamente lavadas, pesadas e plantadas individualmente em cada pote, e estes foram
colocados, também individualmente, em aquários de 10 x 10 x 30 cm, contendo água filtrada
do rio Paraná.
Os aquários foram mantidos em câmaras de germinação sob temperatura de 25°C, o
fotoperíodo estabelecido foi de 12 horas, com intensidades luminosas médias de 200 µM m
-2
s
-1
RFA (radiação fotossinteticamente ativa), o que está acima dos requerimentos de luz desta
espécie (Chen e Coughenour, 1996; Kahara e Vermaat, 2003). Ao final dos experimentos as
plantas foram cuidadosamente retiradas do sedimento, separadas em caule+folhas e raízes, e
secas em estufa a 90°C por 48 horas. Amostras de água de cada aquário e de sedimento de
13
cada frasco foram coletadas para determinação das concentrações de N e P totais e
assimiláveis, respectivamente.
O método para extração das frações assimiláveis de N e P nos experimentos sedimento
natural + adições e dose resposta consistiu em agitar amostras de sedimento em soluções de
KCl 2M por uma hora ou de NaOH-NaCl 0,1N por 16 horas, respectivamente. As
concentrações dos nutrientes foram determinadas espectrofotometricamente em NH
4
+
e PO
4
3-
,
segundo os métodos de Bremner (1965) e Stainton et al. (1977). O nitrogênio total da água foi
oxidado através do método do persulfato (Bergamin et al., 1978) e medido
espectrofotometricamente através do sistema de injeção de fluxo (Giné et al., 1980), e as
concentrações de fósforo total da água foram obtidas espectrofotometricamente de acordo
com o método de Golterman et al. (1978).
Os parâmetros bióticos avaliados para estes experimentos foram taxas de crescimento
relativo (TCR) totais, de caule+folhas e de raízes, e alocação de biomassa para caule+folhas e
raízes. As TCR foram obtidas através da equação:
(ln W
2
– ln W
1
)
TCR =
t
2
– t
1
onde W
2
representa a massa seca final, W
1
a massa seca inicial, e t
2
– t
1
representa o tempo em
dias.
Para testar os efeitos de N e P sobre o crescimento de H. verticillata no experimento
sedimento natural + adições, análises de variância (ANOVA one-way) foram aplicadas para
as TCR totais e de caules + folhas. Para as análises das TCR das raízes, os pressupostos de
normalidade e homocedasticidade das variâncias não foram atendidos, portanto uma análise
de variância não paramétrica foi utilizada (Kruskal-Wallis ANOVA). Para avaliar a resposta
do crescimento desta espécie ao gradiente de concentrações de N e P no experimento dose-
resposta, a princípio foi aplicada a equação de Michaelis-Menten, mas nenhuma das respostas
seguiu o modelo. Optou-se, então, pela utilização de ANOVA one-way e cada concentração
adicionada ao sedimento foi considerada um nível. Em todas as análises foram considerados
significativos valores de p < 0.05, e neste caso aplicou-se o teste de Tukey a-posteriori para
determinar quais níveis apresentaram diferenças entre as taxas de crescimento. O software
Statistica 7.1 (STATSOFT, 2005) foi utilizado para a confecção dos gráficos e para realização
das análises estatísticas.
14
A alocação de biomassa foi calculada através da razão MS
raiz
: MS
caule+folhas
, onde MS
representa a biomassa seca. Os efeitos da concentração de nutrientes do sedimento sobre esta
relação foram avaliados através de análise de correlação de Pearson, utilizando-se também o
programa Statistica 7.1 (STATSOFT, 2005).
II. Luz
Os experimentos relacionando taxas fotossintéticas de H. verticillata a diferentes
intensidades luminosas, aqui denominados luz-fotossíntese, foram realizados utilizando-se
garrafas de vidro transparente de 0,3L, vedadas, contendo água do rio Paraná e três ápices
caulinares de H. verticillata de aproximadamente cinco centímetros. A água do rio foi
utilizada nos experimentos visando minimizar o estresse sofrido pelas plantas, visto que
apresentou baixa turbidez e portanto, não interferiu na disponibilidade de luz para incidente
no interior das garrafas. Como a água utilizada foi filtrada em redes de plâncton de malhagem
muito fina, reduzindo, assim, a quantidade de organismos fitoplanctônicos presentes nas
garrafas, uma possível interferência do metabolismo destes nos resultados não foi considerada
relevante, dado o curto tempo de duração destes experimentos.
As concentrações iniciais de O
2
foram determinadas e as garrafas foram colocadas
individualmente em aquários de 10 x 10 x 30 cm, também contendo água do rio,
posteriormente alocados em câmaras de germinação sob diferentes intensidades luminosas (3
– 181µM m
-2
s
-1
Radiação Fotossinteticamente Ativa – RFA - determinadas com radiômetro
subaquático LiCor
®
Quanta Meter), a 25ºC. A gama de intensidades luminosas foi assim
estabelecida levando-se em consideração o baixo ponto de compensação luminosa de H.
verticillata (Barko e Smart, 1981; Chen e Coughenour, 1996).
Em cada compartimento das câmaras foram utilizadas seis lâmpadas fluorescentes
G.E. de 15W, e as diferentes intensidades luminosas desejadas foram obtidas utilizando-se, ao
redor dos aquários, sombrites para reduzir a luz incidente. Em experimentos semelhantes
desenvolvidos com E. najas, Tavechio e Thomaz (2003) estimaram que as concentrações de
O
2
dissolvido aumentaram linearmente até sete horas de incubação, alcançando, então, um
ponto de saturação (Larcher, 1995; Kirk, 1996), indicando que medidas mais adequadas das
taxas fotossintéticas de espécies dessa família poderiam ser obtidas em períodos inferiores a
seis horas. Para o presente estudo o tempo de incubação estabelecido foi de seis horas e, após
esse período, mediu-se a concentração final de O
2
de cada garrafa.
15
Ao final dos experimentos, as porções apicais de H. verticillata de cada garrafa foram
secas em estufa a 90°C por 48 horas, e as taxas fotossintéticas foram determinadas em mg O
2
g MS
-1
h
-1
. O experimento luz-fotossíntese foi realizado em tréplica, com N =11 em cada
repetição.
As curvas relacionando intensidade luminosa às taxas fotossintéticas e de crescimento
foram obtidas de acordo com a equação de Michaelis-Menten, adicionando-se uma constante:
RFA
F = const + F
max
k
1/2
+ RFA
onde F é a fotossíntese, F
max
é fotossíntese máxima estimada, k
1/2
é a constante que indica a
intensidade luminosa na qual a taxa fotossintética corresponde à metade da taxa máxima
estimada, e RFA é a intensidade da radiação fotossinteticamente ativa. A constante (const) foi
acrescentada à equação porque valores negativos de fotossíntese foram obtidos quando a luz
era limitante. O ponto de compensação luminosa (PCL) foi estimado utilizando-se F igual a
zero.
A determinação dos parâmetros da equação de Michaelis-Menten foi realizada através
do Programa Statistica 7.1 (STATSOFT, 2005). O procedimento básico consiste em encontrar
o melhor ajuste entre os valores das variáveis dependentes e uma gama de valores da variável
independente. O melhor ajuste foi feito através do método dos mínimos quadrados,
empregando-se o algoritmo de Levenberg-Marquardt.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Os valores das variáveis limnológicas medidos in situ e em laboratório no início dos
experimentos foram semelhantes, e os valores médios das concentrações de N e P da água do
rio utilizada nos experimentos com nutrientes (436,8 e 13,8 µg L
-1
de N e P totais,
respectivamente) foram considerados relativamente baixos e próximos aos observados in situ.
(Tabela 1).
16
Tabela 1. Valores médios (
±
desvio padrão) das variáveis abióticas medidas in situ e ao início
dos experimentos sedimento natural + adições e dose-resposta (Nutrientes) e Luz-
fotossíntese, e concentrações de N e P da água coletada nos bancos de Hydrilla verticillata
utilizada nos experimentos.
Variável in situ
Experimentos
com Nutrientes
Experimentos
Luz-fotossínteses
pH 6,97 ± 0,2 6,7 ± 0,3 7,13 ± 0,08
Oxigênio Dissolvido (mg L
-1
) 6,65 ± 0,45 6,55 ± 0,25 6,13 ± 0,3
Condutividade (µS s
-1
) 59,75 ±2,75 60,15 ± 0,15 77,7 ± 7,84
PAR (µM m
-2
s
-1
) 1382 ± 10,51 200 3 - 181
Alcalinidade (µEq L
-1
) 368 ± 13,4 482,5 ± 175,22 414,35 ± 129,95
CO
2
(µM L
-1
) 122,75 ± 36,6 249,5 ± 132,7 106 ± 28,78
HCO
3
-
(µM L
-1
) 367,23 ± 13 481,9 ± 174,9 413,9 ± 129,8
CIT (µM L
-1
) 490,1 ± 33,1 740,6 ± 124 520 ± 158,65
N água (µg L
-1
) 340 ± 66 436,8 ± 164,6 -
P água (µg L
-1
) 10 ± 2,6 13,8 ± 1,1 -
I. Nutrientes
As taxas de crescimento relativo (TCR) de H. verticillata no experimento sedimento
natural + adições variaram entre 0,02 e 0,12 d
-1
para a planta inteira (média = 0,07 ± 0,004
EP); 0,01 e 0,10 d
-1
para caules+folhas (média = 0,05 ± 0,003 EP) e 0,29 e 0,51 d
-1
para raízes
(média = 0,44 ± 0,008 EP). As altas TCR observadas para as raízes resultam da ausência
destas no início dos experimentos, visto que foram cultivadas porções apicais desprovidas de
raízes; ainda assim um pronunciado sistema radicular se desenvolveu em todas as amostras. O
rápido desenvolvimento de raízes a partir de propágulos é uma característica marcante de H.
verticillata (Cook e Lüönd, 1982; Silveira et al., no prelo).
As análises de variância indicaram que as TCR totais e de caules+folhas foram
significativamente diferentes entre os tratamentos (p < 0,001). Considerando as TCR totais, os
valores do teste de Tukey demonstraram que as plantas do grupo com adição de P
apresentaram TCR maiores que do grupo com adição de N, enquanto que as do grupo com
adições de N e P demonstraram crescimento maior do que todos os outros (Figura 1a). Para
caule+folhas, maiores valores de TCR foram obtidos no tratamento NP do que em todos os
17
demais (p < 0,001 - Figura 1b). Para as raízes não foram verificadas diferenças significativas
das TCR entre os tratamentos (p = 0,07; Figura 1c).
Figura 1.Taxas de crescimento relativo (média ± EP) de H. verticillata no experimento sedimento
natural + adições; (a) totais, (b) de caules+folhas e (c) de raízes. C = controle; N = adição de
nitrogênio; P = adição de fósforo; NP = adição de nitrogênio e fósforo. Letras diferentes sobre as
barras indicam diferenças significativas entre os tratamentos.
Em relação ao tratamento controle, a concentração de nutrientes assimiláveis do
sedimento decresceu durante os experimentos (Tabela 2), com redução de 86% nas
concentrações de N e 79% nas concentrações de P. As concentrações finais de N do
sedimento foram 22 e 89 vezes maiores para os tratamentos N e NP, respectivamente, e de P
foram seis e sete vezes maiores para os tratamentos P e NP, respectivamente, em relação às
concentrações finais do tratamento controle.
Tabela 2 Concentrações de N e P assimiláveis presentes no sedimento natural ao início do
experimento sedimento natural + adições, e no sedimento dos tratamentos, ao final dos experimentos,
apresentando valores médios e de desvio padrão.
N µg gMS
-1
P µg gMS
-1
18
Inicial
14,5 ± 11,5 85 ± 24,5
Experimentos
Controle 2,2 ± 0,5 18 ± 14
N 50 ± 9 23 ± 22,5
P 2 ± 1,5 117 ± 17,5
NP 195,5 ± 101,5 126 ± 37
A depleção de nutrientes do sedimento constatada no grupo controle pode ser devida
tanto à utilização dos recursos deste compartimento pela planta, como à exportação de
nutrientes do sedimento para a água. Neste último caso, duas condições podem ter atuado
simultaneamente: difusão simples do meio mais para o menos concentrado, e bombeamento
pela planta de nutrientes do sedimento para a coluna de água (Esteves e Camargo, 1986).
Verificou-se aumento das concentrações de N e P da água dos aquários (aumento de sete e
cem vezes, respectivamente) em relação às concentrações iniciais, principalmente no caso das
adições de fósforo. Todavia, as maiores TCR obtidas nos tratamentos P e NP sugerem que H.
verticillata têm seu crescimento limitado pela disponibilidade de nutrientes, seja do sedimento
ou da água, na planície de inundação do rio Paraná.
Apesar da tentativa de obter o maior isolamento possível dos dois compartimentos
com a utilização de filme plástico ao redor dos frascos de sedimento, a exportação de
nutrientes verificada não permite afirmar de qual compartimento esta espécie
preferencialmente os obtém na planície estudada. Diversos trabalhos apontam o sedimento
como principal fonte de nutrientes para macrófitas submersas enraizadas, por expemplo:
Thomaz et al. (2007 – E. najas); Spencer e Ksander (1995 - Potamogeton pectinatus L., P.
gramineus L. (Potamogetaceae) e H. verticillata); James et al. (2006 – Lagarosiphon major
(Ridl.) Moss, Elodea canadensis Michx. e E. nuttalli (Planch.) St. John (Hydrocharitaceae)).
Mas a absorção de nutrientes da água também pode ocorrer (Barko e Smart, 1983; Carignan e
Kalff, 1990).
No experimento dose-resposta as TCR totais variaram entre 0,02 e 0,08 d
-1
para o
gradiente de concentrações de N (média 0,05 ± 0,003 EP) e entre 0,03 e 0,09 d
-1
para o
gradiente de P (média 0,06 ± 0,003 EP). Nas TCR de caules+folhas houve variação entre 0,02
e 0,07 d
-1
para N (média 0,05 ± 0,002 EP) e entre 0,03 e 0,08 d
-1
para P (média 0,05 ± 0,003
19
EP). Neste experimento, como no anterior, também foram obtidas maiores TCR para as raízes
em ambos os tratamentos, com variação entre 0,29 e 0,49 d
-1
para N (média 0,4 ± 0,06 EP) e
entre 0,32 e 0,49 d
-1
para P (média 0,39 ± 0,01 EP).
Os resultados das análises de variância não indicaram diferenças significativas nas
TCR entre as diferentes concentrações de N ou P do sedimento (valores de p entre 0,07 e
0,78). Mesmo assim, para as TCR totais e de caules+folhas em ambos os tratamentos, e para
raízes no tratamento com gradiente de P, verifica-se uma tendência decrescente do
crescimento de H. verticillata com o aumento da concentração de nutrientes do sedimento.
Estes resultados são contrários aos de vários estudos que apontam que o crescimento
de H. verticillata é positivamente afetado por crescentes concentrações de nutrientes do
sedimento (Barko e Smart, 1986; Barko et al., 1988; Spencer e Ksander, 1995; Van et al.,
1999; Gu, 2006; Mony et al., 2007, entre outros). No caso do tratamento com N, os resultados
aqui obtidos podem estar relacionados a efeitos tóxicos do excesso de compostos
nitrogenados no ambiente (Smolders, 2000; Boedeltje et al., 2005). Este tipo de relação foi
verificada por Cao et al. (2007), que constataram que Vallisneria natans (Hydrocharitaceae)
sofre severas alterações fisiológicas quando submetidas a altas concentrações ambientais de
NH
4
+
, resultando em deterioração e até morte da planta.
Apesar da água utilizada no início do experimento apresentar baixas concentrações de
nutrientes, e de acreditar-se que a contribuição da água no suprimento de N e P de macrófitas
submersas enraizadas é geralmente pequena (Carignan e Kalff, 1980; Barko e Smart, 1986;
Barko et al., 1988; Chambers et al., 1989), é possível que as plantas cultivadas sem adição de
nutrientes tenham mantido taxas de crescimento semelhantes às dos outros tratamentos devido
à disponibilidade de N e P dissolvidos na água dos aquários, visto que estas plantas podem
absorver nutrientes do compartimento que apresentar maior disponibilidade destes (Carignan
e Kalff, 1980; Denny, 1980; Rattray, 1991; Gu, 2006).
Os resultados referentes à alocação de biomassa para as diferentes estruturas de H.
verticillata nos experimentos dose-resposta mostraram grande dispersão dos pontos, tanto
para N (r
2
= -0,25; p < 0,05 - Figura 3a) como para P (r
2
= -0,20; p < 0,05 – Figura 3b). Ainda
assim, verifica-se uma tendência de maior alocação de biomassa para caules e folhas com o
aumento na disponibilidade de nutrientes. Resultados semelhantes foram obtidos por Van et
al. (1999), Rybicki et al. (2001) e Mony et al. (2007), em trabalhos sobre as respostas de H.
verticillata às concentrações de nutrientes do sedimento.
20
Figura 2. Taxas de crescimento relativo (média ± EP) de H. verticillata em resposta ao gradiente de
concentrações de N e P do sedimento. (a), (b) totais; (c), (d) caule+folhas; (e), (f) raízes.
Esta mesma tendência foi observada por Chambers e Kalff (1985b) para Myriophyllum
spicatum L. (Haloragaceae) cultivada sob diferentes concentrações de nutrientes do
sedimento, e por James et al. (2006) em trabalho realizado com outras três espécies da família
Hydrocharitaceae (E. canadensis, E. nuttalli e L. major) cultivadas sob diferentes
21
concentrações de nutrientes da água. Pode-se inferir que, independente do compartimento que
apresentar as maiores concentrações de nutrientes, espécies submersas tendem a alocar
biomassa em tecidos responsáveis pela obtenção do recurso que for limitante. E. densa
cultivada sob intensidades luminosas muito acima de seus requerimentos demonstrou
tendência de alocar mais biomassa para raízes (Rodrigues e Thomaz, dados não publicados).
Barko e Smart (1981) obtiveram este mesmo tipo de resposta ao avaliar influência da luz
sobre o crescimento de H. verticillata.
Figura 3. Efeito da concentração de N (a) e P (b) do sedimento sobre a alocação de biomassa seca de
H. verticillata para caules + folhas e raízes.
Este comportamento indica plasticidade fenotípica da planta na alocação de tecidos:
sob limitação na disponibilidade de nutrientes, a planta investe em tecidos responsáveis pela
absorção destes; em caso contrário, o investimento será feito em tecidos fotossintetizantes
(Barko e Smart, 1981; James et al., 2006). Os resultados aqui obtidos, porém, refletem apenas
uma tendência deste comportamento registrado nas fases iniciais de desenvolvimento de H.
verticillata, e estudos mais específicos neste sentido, com número maior de repetições e em
estágios mais avançados de desenvolvimento, são necessários para se chegar a um resultado
conclusivo.
II. Luz
Nos experimentos luz-fotossíntese, as curvas foram bem descritas pela equação de
Michaelis-Menten (valores do r
2
entre 0,82 e 0,91; p < 0,05). Tendo em vista que todos os
experimentos produziram resultados sobrepostos, estes foram analisados em conjunto (Figura
4). Os parâmetros ajustados pelo modelo foram: F
max
= 21 mg O
2
g
-1
MS h
-1
; PCL = 9 µM m
-2
s
-1
RFA e k
1/2
= 141 µM m
-2
s
-1
RFA (r
2
= 0,84; p < 0,05; N = 33).
22
Figura 4. Taxas fotossintéticas de H. verticillata em função da luz, de acordo com a equação de
Michaelis-Menten. TF = taxas fotossintéticas; RFA = radiação fotossinteticamente ativa.
O ponto de compensação luminosa (PCL) é considerado um importante indicativo da
eficiência de organismos fotossintetizantes quanto ao aproveitamento da RFA (Larcher,
1995), e o baixo PCL observado para H. verticillata sugere que esta espécie é capaz de manter
produção primária líquida sob baixas intensidades de radiação subaquática. Resultados
semelhantes foram relatados para esta espécie em outros estudos, e para outras espécies
submersas, como as da família Hydrocharitaceae E. canadensis, E. najas, E. densa e
Vallisneria americana Michx., e da família Potamogetaceae P. gramineus (Tabela 3).
Por outro lado, diversas espécies submersas apresentaram valores de PCL mais
elevados em estudos realizados em temperaturas semelhantes, como Myriophyllum
brasiliense Camb. (Haloragaceae), Ceratophyllum demersum L. (Ceratophyllaceae),
Cabomba caroliniana A. Gray (Cabombaceae) e P. pectinatus (Tabela 3).
Segundo Spencer e Bowes (1990), uma espécie submersa que apresenta reduzido
ponto de compensação luminosa é capaz de atingir altas taxas de produção anteriormente a
outras que não possuem esta característica, o que lhe confere vantagens competitivas quanto
ao aproveitamento do carbono inorgânico dissolvido (CID). Este aspecto é importante, pois o
CID pode limitar a produção de macrófitas submersas, visto que no dossel destes bancos a
temperatura e o pH podem ser altos e as concentrações de CID baixas (Van et al., 1976; Jones
et al., 2000). O baixo PCL de H. verticillata aliado à sua capacidade de absorver bicarbonato
como fonte de CID (Chen e Coughenour, 1996; Kahara e Vermaat, 2003) representa uma
vantagem para o crescimento desta planta em comparação a outras espécies submersas.
23
Tabela 3. Comparação dos valores de ponto de compensação luminosa (PCL) descritos por
outros autores para H. verticillata, Elodea canadensis, Egeria najas, Egeria densa,
Potamogeton gramineus, Myriophyllum brasiliense, Ceratophyllum demersum, Cabomba
caroliniana, P. pectinatus, Vallisneria americana.
Espécie estudada Autor PCL (µM m-2 s-1 RFA)
H.verticillata Van et al., 1976 15
Bowes et al., 1977 7 e 20
Chen e Coughenour, 1996 Aprox. 25
Elodea canadensis Madsen e Sand-Jensen, 1994 3,1 – 4,4
Egeria najas Tavechio e Thomaz, 2003 6 – 22
Egeria densa
Rodrigues e Thomaz, dados
não publicados
7,5 – 16,25
Potamogeton gramineus Spencer e Ksander, 2001 10
Myriophyllum brasiliense Salvucci e Bowes, 1982 42-45
Ceratophyllum demersum Van et al., 1976 35
Cabomba caroliniana Van et al., 1976 55
Potamogeton pectinatus Spencer e Ksander, 2001 44
Vallisneria americana Blanch et al., 1998 20 e 25
O parâmetro k
1/2
fornece indicativos da amplitude ótima de radiação para a produção
de determinada espécie. Porém há uma grande divergência sobre os valores deste parâmetro
estimados para H. verticillata na literatura científica. Kahara e Vermaat (2003) o estimaram
entre 2,2 e 10 µM m
-2
s
-1
RFA, enquanto Van et al. (1976) obtiveram o valor de 80 µM m
-2
s
-1
RFA. Chen e Coughenour (1996) verificaram saturação da fotossíntese desta espécie a 100
µM m
-2
s
-1
RFA, sendo o valor de k
1/2
, portanto, inferior a este.
Apesar da discrepância entre os resultados citados, estes valores são inferiores aos
estimados para H. verticillata no presente estudo (141 µM m
-2
s
-1
RFA). Espécies submersas
são consideradas, fisiologicamente, “plantas de sombra” (Bowes e Salvucci, 1989; Spencer e
Bowes, 1990; Larcher, 1995) o que é confirmado para H. verticillata por seu baixo PCL.
Porém, os altos valores de k
1/2
aqui obtidos indicam que esta espécie pode se aclimatar sob
diferentes intensidades luminosas. Este tipo de resposta já foi relatada por Bowes et al.
24
(1977), que obtiveram diferentes pontos de compensação para amostras de H. verticillata
aclimatadas sob várias intensidades luminosas.
Portanto, o alto valor de k
1/2
aqui obtido pode estar relacionado à aclimatação desta
planta ao novo ambiente que colonizou, visto que as águas do rio Paraná apresentam baixa
turbidez, baixo coeficiente de extinção luminosa (Thomaz et al, 2004b) e, portanto, alta
incidência de radiação subaquática, o que indica plasticidade fenotípica da espécie para
aproveitar o recurso disponível.
III. Considerações finais
Apesar de não terem sido obtidas diferenças significativas no crescimento de H
verticillata no experimento dose-resposta, a tendência decrescente desse com o aumento das
concentrações de nutrientes ficou evidente. No caso do nitrogênio, essa tendência é
confirmada pelos resultados do experimento sedimento natural+adições, onde a adição
apenas de N não estimulou o crescimento da planta como as adições de fósforo ou dos dois
em conjunto. Já em relação ao fósforo, os dois experimentos demonstraram tendências
diferentes, visto que um demonstrou inibição, e o outro estímulo das TCR de H. verticillata
com as crescentes concentrações deste nutriente.
Diferenças entre os resultados obtidos nos dois experimentos podem estar relacionadas
às diferenças entre os tipos de sedimento. Aquele utilizado em sedimento natural+adições era
rico em matéria orgânica, enquanto que o de dose-resposta era composto basicamente por
areia fina, pobre em matéria orgânica. Estas diferenças podem ser refletidas na composição
química do sedimento, vindo a estimular ou inibir a absorção de nutrientes por parte da planta
(Barko e Smart, 1983; 1986). Todavia, o primeiro experimento demonstrou o efeito sinérgico
da disponibilidade de nitrogênio e fósforo combinados no crescimento de produtores
aquáticos (Elser et al., 2007).
Os resultados obtidos neste trabalho são relevantes para a compreensão da
ecofisiologia de H. verticillata na planície de inundação do alto rio Paraná, porém não
explicam, por si só, sua distribuição no local. Apesar de esta espécie apresentar baixos
requerimentos de luz, e demonstrar ter seu crescimento limitado, na calha do rio Paraná, pela
disponibilidade de nutrientes do sedimento (experimento sedimento natural + adições), ela
não é encontrada em ambientes lênticos da planície, onde a turbidez da água e a
disponibilidade de nutrientes são maiores, o que supostamente favoreceria seu
desenvolvimento. Resultados semelhantes foram obtidos por James et al. (2006), que
demonstraram que os requerimentos fisiológicos de três espécies submersas observados em
25
laboratório não foram suficientes para explicar a distribuição e o deslocamento destas
espécies em corpos aquáticos continentais ingleses.
Para explicar a ausência de H. verticillata nos ambientes lênticos da planície de
inundação do alto rio Paraná, outros fatores que afetam o desenvolvimento de macrófitas
submersas devem ser levados em consideração como, por exemplo, composição do sedimento
(Barko e Smart, 1986; Neiff e Neiff, 2003; Silveira et al., no prelo), hipoxia do hipolímnio
(Armstrong, 1975, apud Barko e Smart, 1986) e altas concentrações de compostos tóxicos,
resultantes dos processos de decomposição da matéria orgânica (Barko e Smart, 1983;
Esteves, 1998). Outros importantes fatores a serem analisados são o regime hidrológico e o
tempo de colonização da espécie no novo ambiente.
As flutuações dos níveis da água são responsáveis por diversos padrões de distribuição
de comunidades aquáticas, principalmente devido a alterações nas características limnológicas
dos ambientes durante as diferentes fases (Neiff, 1990), e também pela dispersão de espécies
entre os ambientes quando estes se encontram conectados (Bini et al., 2001). Desde a
detecção de H. verticillata na planície de inundação do alto rio Paraná, apenas uma cheia
pronunciada ocorreu, no ano de 2007 (PELD, 2007). Este fato pode indicar que a conexão
entre os diversos ambientes desta planície, tanto em relação à duração como à amplitude,
tenha sido um dos fatores limitantes para a colonização de lagoas e ressacos por H.
verticillata.
Este estudo é uma tentativa inicial de se compreender a ecofisiologia de H. verticillata
na planície de inundação do alto rio Paraná, e nos permite apenas inferir sobre a distribuição
desta espécie nos diferentes ambientes da planície. Estes resultados, porém, aliados a estudos
da dinâmica populacional desta planta e dos seus efeitos sobre a comunidade, podem, no
futuro, ajudar a compreender seu comportamento no ambiente e predizer seus impactos,
positivos ou negativos, nesta Área de Proteção Ambiental.
26
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