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DEISE LEDA GARCIA SCHROEDER
Desenvolvimento pós-marsupial de
Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e
Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda,
Dogielinotidae).
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em
Biologia Animal do Instituto de Biociências da
Universidade Federal do Rio Grande do Sul, como parte
dos requisitos para obtenção do título de Mestre em
Biologia Animal.
Área de Concentração: Biologia e Comportamento Animal
Orientadora: Profª. Drª. Paula Beatriz de Araújo
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2
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL
Porto Alegre
2008
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-
Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae).
DEISE LEDA GARCIA SCHROEDER
Aprovada em__________________________
_____________________________________
Profa. Dra. Alessandra Angélica de Pádua Bueno
_____________________________________
Dra. Daniela da Silva Castiglioni
_____________________________________
Profa. Dra. Georgina Bond Buckup
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3
Dedico aos meus pais, Dulce e José, que sempre me apoiaram,
incentivaram e acreditaram em mim. Sem vocês, a caminhada até
aqui com certeza seria muito mais longa e penosa. Amo vocês!
4
Agradecimentos
À Deus pela vida, entendimento e fortalecimento nas horas difíceis.
À Profª Paula pela orientação e apoio. Obrigada por todo o tempo dispendido em me
ajudar, por me incentivar a fazer melhor e por sempre acreditar em mim. Você sempre
ressaltava o lado positivo dos meus trabalhos, mesmo quando eu sabia que ainda estavam
muito longe do ideal! Foi muito bom ser tua orientada!
Aos Colegas de Laboratório: Aline, Carolina, Daiana, Camila, Cíntia, Helena, Tainã
e Priscila por todo o apoio, carinho e amizade. Obrigada pela ajuda nos trabalhos e pelas
conversas “jogadas fora”! Obrigada também aos colegas que passaram por aqui e sempre
vão deixar saudades: Adriane, Ana Lucia, Dani Barcelos, Clarissa, Raoni e em especial à
Dani Castiglioni que me ajudou muito a lidar com as queridas “Hyalellas”. Com certeza
vocês fazem parte dessa dissertação.
Aos professores Ludwig Buckup e Georgina Bond Buckup por terem me mostrado
o amor à pesquisa e como vale a pena lutar pelo que acreditamos. Vocês são exemplos para
todos nós!
Aos colegas dos outros laboratórios que me ajudaram a chegar até aqui, seja com
incentivo, companherismo ou ajuda nas atividades de pesquisa.
Ao centro de Microscopia Eletrônica pelo auxílio na preparação das amostras.
Ao PPG-Biologia Animal e professores do departamento pelos ensinamentos e
oportunizarem a realização deste trabalho.
Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado.
Ao meu marido Eduardo por todo carinho, incentivo e amizade. Obrigada pelo
apoio emocional e financeiro. Você é mais que um companheiro, é meu suporte... te amo
muito!
Aos meus pais por terem me ensinado as coisas mais importantes da vida: ser
honesta, amar meus semelhantes, lutar pelos meus sonhos e acreditar em meu potencial.
Vocês são com certeza “culpados” por eu ter chegado até aqui!
À minha irmã Leia por ser meu primeiro grande exemplo de esforço nos estudos e
por ser minha amiga. Te amo!
Às pequenas Bianca e Laisa pelo carinho e amor despretensiosos. Vocês são muito
importantes para mim!
À todos os amigos de longe e principalmente os de perto. Obrigada à “turminha da
central” por todo o carinho e por nos acolherem tão bem aqui em POA.
5
Sumário
1. Apresentação......................................................................................................................6
2. Resumo...............................................................................................................................7
3. Introdução...........................................................................................................................9
3. Objetivos...........................................................................................................................16
4. Material e Métodos............................................................................................................17
5. Referências Bibliográficas.................................................................................................21
6. Artigo I: Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-
Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) I: estágios 1-4..................26
7. Artigo II: Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-
Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) II: estágios 5-7 e
diferenciação sexual ..............................................................................................................62
8. Considerações finais............................................................................................................95
8. Anexo...................................................................................................................................97
Apresentação
6
APRESENTAÇÃO
Seguindo a resolução n° 4 (apêndice 8) do manual do pós-graduando do programa
de pós-graduação em Biologia Animal da Universidade Federal do Rio Grande do Sul,
optou-se por apresentar a dissertação sob forma de artigo científico.
Esta dissertação apresenta uma introdução, objetivos e material e métodos gerais,
seguidos por dois capítulos, que são artigos formatados de acordo com as normas da
Revista Brasileira de Zoologia (em anexo).
O primeiro capítulo traz o artigo intitulado: Desenvolvimento pós-marsupial de
Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda,
Dogielinotidae) I: estágios 1-4.
O segundo capítulo traz o artigo: Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella
pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae)
II: estágios 5-7 e diferenciação sexual.
Por fim, constam as considerações finais.
Resumo
7
RESUMO
A ordem Amphipoda é a segunda maior ordem dentro da superordem Peracarida,
com cerca de 5.500 espécies. Como nos demais peracáridos, destaca-se a presença do
marsúpio nas fêmeas, formados pelos oostegitos. Eles podem aparecer como pequenas
projeções durante os estágios juvenis e se desenvolvem progressivamente nos estágios
subseqüentes. No marsúpio ocorre o desenvolvimento dos ovos. O desenvolvimento é
direto e na saída do marsúpio o jovem apresenta a maioria das características adultas.
Ocorrem grandes modificações nos apêndices dos anfípodos nos diferentes estágios de
desenvolvimento e a descrição destes, auxilia nos estudos de crescimento, dinâmica
populacional e taxonomia. Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os
estágios do desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup
& Araujo, 2006 quanto à morfologia externa, surgimento e desenvolvimento das setas e
estruturas relacionadas ao dimorfismo sexual. Para isto, fêmeas ovígeras foram coletadas
no Vale das Trutas, município de São José dos Ausentes, RS e foram mantidas em
laboratório. Os juvenis, ao serem liberados do marsúpio, foram individualizados e houve
um monitoramento diário para a verificação das exúvias. Indivíduos dos sete primeiros
estágios do desenvolvimento pós-marsupial foram dissecados e os apêndices montados em
lâminas. Foram feitas ilustrações dos apêndices com o auxílio de câmara lúcida e
microscopia eletrônica de varredura para o detalhamento das estruturas cuticulares. Foram
encontrados 23 tipos de setas, 1 de sétula, 2 de poros, 2 de dentículos e 1 de penicílio. Além
dessas estruturas, foi verificada a presença de uma possível seta curva nos machos do
Resumo
8
estágio 7, com a morfologia um pouco diferente da seta típica dos machos adultos desta
espécie. Não foram encontradas setas nos oostegitos dos estágios 5-7, mostrando que apesar
da diferenciação sexual, as fêmeas não estão maduras ainda. As estruturas cuticulares se
modificam ao longo do desenvolvimento, em relação ao tamanho da haste, número e
tamanho de sétulas e formação do padrão poligonal, porém, não há transformação de um
tipo em outro. Os apêndices que mais sofrem alterações com o desenvolvimento são os
gnatópodos e antenas. O número de artículos do flagelo das antenas é constante até o
estágio 2, mas à partir do estágio 3 ocorre variação neste número, acentuando-se com o
desenvolvimento. Houve a tendência, com o decorrer dos estágios, para o aumento da placa
coxal em relação ao própodo em ambos gnatópodos até o estágio 4. Já nos estágios 5-7,
onde começa a diferenciação sexual, essa tendência foi observada apenas para o gnatópodo
1, e foi inversa para o gnatópodo 2. A maxila 1 dos adultos sempre apresenta 9 setas
serradas na placa externa, no entanto este número varia até o estágio 4, mostrando um
aumento no número dessas setas no decorrer dos estágios. No estágio 5 ela já apresenta
número constante de 9 setas. Os urópodos modificam sua proporção, tornando-se
proporcionalmente menores com o decorrer dos estágios. O télson altera sua forma, porém
mantém constante o número de setas. A papila genital dos machos e o poro genital das
fêmeas não apresentam ornamentação. Há sobreposição de características em dois estágios
próximos, portanto é difícil identificar os estágios apenas por suas características. No
entanto é possível fazer a identificação da espécie mesmo em E1 devido à presença dos
flanges no pereonito 7 e pleonitos 1-3.
Introdução
9
INTRODUÇÃO
A ordem Amphipoda é a segunda maior ordem dentro da superordem Peracarida, com
cerca de 5.500 espécies distribuídas em quatro subordens: Caprellidea, Hyperiidea,
Gammaridea e Ingolfiellidea (MARTIN & DAVIS 2001). Aproximadamente 30% dos crustáceos
são peracáridos, e juntamente com os decápodos, constituem a maioria dos crustáceos.
Os anfípodos de água doce são muito importantes nos ecossistemas aquáticos devido
ao papel que desempenham nas teias alimentares (GONZÁLEZ et al. 2006) por serem
herbívoros, detritívoros e planctotróficos e servirem de alimento para vários grupos de
organismos. Constituem, dessa forma, importantes elos nas teias alimentares, possibilitando a
transferência de energia dos produtores para os consumidores dos níveis tróficos superiores
(MUSKÓ 1993, PILGRIM & BURT 1993).
Os anfípodos caracterizam-se: (1) pela ausência de carapaça, (2) compressão lateral do
corpo, (3) presença de brânquias na base interna das coxas e (4) olhos sésseis. Sua cabeça
possui dois pares de antenas, além de um par de olhos e peças bucais. O tórax é composto por
sete pares de pereiópodos, sendo os dois primeiros subquelados e chamados de gnatópodos. O
abdômen é composto por seis segmentos, apresentando os três primeiros, um par de pleópodos
birramosos para auxiliar na natação. Os três últimos segmentos abdominais compõem o
urossoma, e cada um deles possui um par de urópodos, sendo que no terceiro segmento fica
inserido o telso (BENTO & BUCKUP 1999).
Como nos demais peracáridos, destaca-se a presença do marsúpio nas fêmeas. Ele é
formado por processos em forma de placa ovais com setas nas bordas, os oostegitos, unidos na
Introdução
10
face interna das placas coxais dos segmentos 2 a 5 (BELLAN-SANTINI 1999). Estes oostegitos
sobrepõem-se entre si, formando o piso do marsúpio e os esternitos torácicos formam o teto.
Os oostegitos marsupiais podem aparecer como pequenas projeções durante os instares
juvenis e se desenvolvem progressivamente nos estágios subseqüentes até a muda parturial
(SCHRAM 1999, BELLAN-SANTINI 1999, KAÏM-MALKA 2004). No marsúpio ocorre o
desenvolvimento dos ovos.
Durante a reprodução os machos são atraídos pelos feromônios femininos, por meio de
estruturas sensoriais, em especial os estetascos, os quais estão presentes nas primeiras antenas.
Há, nos anfípodos, um comportamento de pré-cópula onde o macho transporta a fêmea por
baixo dele por dias, prendendo a região torácica nas placas coxais da fêmea com os primeiros
gnatópodos. Os animais separam-se brevemente, para permitir a muda parturial da fêmea. A
transferência espermática é realizada rapidamente. Os espermatozóides são liberados pelas
papilas penianas presentes no esterno do último segmento torácico, e são varridos para o
interior do marsúpio. O par separa-se e os óvulos são liberados pela abertura presente nas
quintas coxas torácicas no interior do marsúpio, onde ocorre a fertilização. O desenvolvimento
é direto, e na saída do marsúpio o jovem apresenta a maioria das características adultas
(BELLAN-SANTINI 1999).
Desenvolvimento
Ocorrem grandes modificações nos apêndices dos anfípodos, nos diferentes estágios de
desenvolvimento, assim como em outros crustáceos, e isso pode estar relacionado com o
crescimento e com o dimorfismo sexual (SHOEMAKER 1956, LEITE & WAKABARA 1989, PIRES
1977, LEITE & LEITE 1997). A descrição dos estágios iniciais auxilia no estudo de crescimento
e dinâmica populacional (MORINO 1978, PAGE 1979, LEITE & WAKABARA 1989) e permite
Introdução
11
elucidar problemas taxonômicos (SEXTON & REID 1951, RYGG 1974, STOCK 1987). Outras
estruturas como os oostegitos, estetascos e o poro genital estão relacionadas com o
dimorfismo sexual e possivelmente também alteram sua forma com o desenvolvimento.
Poucas espécies brasileiras de Amphipoda tiveram os estágios de desenvolvimento
estudados, algumas delas são: Amphilocus neapolitanus Della Valle, 1893 e Ampithoe
ramondi Audouin, 1826 (LEITE 1996); Hyale media Dana, 1830 (LEITE & WAKABARA 1989) e
Sunampithoe pelagica Milne – Edwards, 1830 (LEITE & GÜTH 2003). Para estas espécies, o
desenvolvimento foi descrito com base em animais coletados na natureza, em ambiente
marinho, não cultivados em laboratório.
LEITE (1996) caracterizou os estágios de desenvolvimento de A. ramondi pelo
acréscimo de artículos nas antenas e pela morfologia dos gnatópodos, embora comente que
outros autores também consideraram importantes as alterações morfológicas dos pereópodos
1, 3 e 5 para a caracterização dos estágios. O autor salienta também que embora não haja
registros na literatura quanto à utilização dos pleópodos, estes são muito importantes na
caracterização desta espécie.
LEITE & GÜTH (2003) caracterizaram os estágios de desenvolvimento de S. pelagica
através da morfologia das antenas e dos gnatópodos, que foram apresentados na forma de
desenho. Também mediram o comprimento da cabeça e foram observadas as modificações no
número de artículos das antenas e no acréscimo de cerdas nos gnatópodos.
UNGERER & WOLFF (2005) descreveram a morfologia dos apêndices de Orchestia
cavimana Heller, 1865 no desenvolvimento embrionário, através de fotomicrografia eletrônica
de varredura. Eles concluíram que o sétimo apêndice torácico inicia seu desenvolvimento da
mesma forma que os demais, mostrando assim, não haver estágio de manca, nem mesmo no
desenvolvimento embrionário.
Introdução
12
Ontogenia das setas
Com exceção do trabalho de KAÏM-MALKA (2004) que descreve o desenvolvimento
dos oostegitos e, conseqüentemente o desenvolvimento das setas presentes nestes, não há para
anfípodos qualquer informação sobre a ontogenia das setas. Por este motivo, são citados aqui,
os poucos trabalhos que descrevem brevemente o desenvolvimento ontogenético de setas em
crustáceos.
CATE & DERBY (2002) em seu trabalho sobre “wooded sensillas” homólogas,
observaram que a morfologia de “wooded sensilla”, presente no telso da lagosta espinhosa,
pode passar por mudanças distintas depois de uma única muda. As observações mostraram a
aparente mudança de seta plumosa na exuvia para “wooded sensilla” na nova carapaça numa
pequena porcentagem de setas examinadas. Observaram, no entanto que a maioria das setas
não mudaram sua morfologia depois de uma única muda.
Outros autores como MACMILLAN et al. (1998), SANDEMAN & SANDEMAN (1996),
SCHMITZ (1992) e SCHMITZ et al. (1993) também observaram mudanças pós-embrionárias no
número, comprimento e estrutura para outros tipos de setas dos crustáceos. SCHMITZ (1992) e
SCHMITZ et al. (1993) observaram no lagostim Procambarus clarkii (Girard, 1852) que a
“emplumagem” da seta plumosa no telso aumentou depois de sucessivas mudas.
O gênero Hyalella Smith, 1874
Classificação
Na classificação de MARTIN & DAVIS (2001) a subordem Gammaridea apresenta 124
famílias, incluindo a família Hyalellidae. Na classificação de BOUSFIELD & HENDRYCKS
(2002) a família Hyalellidae está incluída na superfamília Talitroidea e há o acréscimo de uma
nova categoria taxonômica: subfamília Hyalellinae que inclui anfípodos de água doce. SEREJO
Introdução
13
(2004) em uma revisão taxonômica dos Talitroidea, propôs uma filogenia para o grupo,
elevando a superfamília Talitroidea s.l. à infraordem Talitrida. Esta inclui três superfamílias:
Kurioidea, Phlianthoidea e Talitroidea s.s.. Hyalellidae perdeu o status de família e passou a
constituir uma subfamília dentro da família Dogielinotidae. Dessa forma, a classificação do
gênero Hyalella Smith, 1874, de acordo com SEREJO (2004) é a seguinte:
Ordem Amphipoda
Subordem Gammaridea
Infraordem Talitrida
Superfamília Talitroidea
Família Dogielinotidae
Gênero Hyalella
A apomorfia do gênero consiste na presença de brânquias esternais, que geralmente
ocorrem na porção medial ou posterior do esterno nos segmentos torácicos 2-7 e atuam na
regulação osmótica (SEREJO 2004).
Diversidade
O gênero Hyalella é formado por espécies que habitam diversos ambientes de água
doce. São encontrados em ambientes lênticos e leníticos, associados à vegetação de corpos
d’água lóticos, e até mesmo ambientes aquáticos subterrâneos e de cavernas. Há também o
registro de uma espécie habitante de solo úmido (GROSSO & PERALTA 1999, PEREIRA 1989).
Como os demais peracáridos, os hialelídeos apresentam desenvolvimento direto, o qual limita
suas capacidades de dispersão e contribui para o isolamento de populações. Entretanto, os
pássaros parecem atuar como um mecanismo de dispersão, pois podem carregar os indivíduos
Introdução
14
em suas penas e com isso contribuir para o estabelecimento de novas populações de Hyalella
(SWANSON 1984).
O Brasil tem a segunda maior diversidade de Hyalella da América do Sul, sendo
ultrapassada apenas pela diversidade do Lago Titicaca, que apresenta mais de cem espécies
(GONZÁLEZ et al. 2006). São 12 as espécies que ocorrem no Brasil: H. gracilicornis (Faxon,
1876); H. longistila (Faxon, 1976); H. warmingi Stebbing, 1899; H. meinerti Stebbing, 1899;
H. curvispina Shoemaker, 1942; H. brasiliensis Bousfield, 1996; H. caeca Pereira, 1989; H.
montenegrinae, Bond-Buckup & Araujo, 1998; H. pseudoazteca González & Watling, 2003;
H. dielaii Pereira, 2004; H. castroi González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 e H. pleoacuta
González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 (González et al. 2006).
A espécie
O anfípodo dulcícola Hyalella pleoacuta foi recentemente descrito e ocorre somente
no sul do Brasil, em altitudes em torno de 1200 metros na região dos Aparados da Serra, no
Rio Grande do Sul (GONZÁLEZ et al. 2006). As 12 espécies de Hyalella que ocorrem no Brasil
são agrupadas de acordo com a presença ou ausência da seta curva no ramo interno do
urópodo 1. As espécies Hyalella montenegrinae, H. pseudoazteca, H. brasiliensis, H.
curvispina, H. castroi e H. pleoacuta apresentam seta curva. A espécie H. pleoacuta também
se caracteriza pela presença de flanges no pereonito 7 e pleonitos 1, 2 e 3; esta característica a
diferencia de todas as outras espécies do Brasil (Fig. 1) (GONZÁLEZ et al. 2006).
A idade da primeira muda, freqüência de mudas, determinação do sexo e maturidade
sexual de H. pleoacuta e H. castroi foram descritos por CASTIGLIONI et al. (2007).
CASTIGLIONI & BOND-BUCKUP (2007) estudaram o sucesso de pareamento e o sucesso
reprodutivo destas mesmas espécies. ZIMMER et al. (submetido), caracterizaram a morfologia
Introdução
15
externa e a ultraestrutura dos adultos de ambas espécies citadas acima. Não se conhece,
porém, a morfologia dos juvenis nos diferentes estágios de desenvolvimento, nem a
modificações nos tipos e distribuição das setas, assim como a morfologia das mesmas ao
longo do desenvolvimento.
Figura 1: Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo 2006 (GONZÁLEZ et al. 2006).
Objetivos
16
OBJETIVOS
Objetivo geral:
Descrever e comparar os estágios de desenvolvimento pós-marsupial de H. pleoacuta,
quanto à morfologia externa, surgimento e desenvolvimento das setas e estruturas relacionadas
ao dimorfismo sexual.
Objetivos específicos:
- Descrever a morfologia dos apêndices de H. pleoacuta nos estágios 1-7 e verificar as
mudanças que ocorrem em cada estágio, tanto na forma, quanto no tipo e distribuição das
microestruturas;
- Descrever a mudança no número de artículos das antenas 1 e 2 nos diferentes estágios;
- Descrever, através de microscopia eletrônica de varredura a modificação da morfologia das
setas, dentículos e poros nos diferentes estágios juvenis;
- Descrever o surgimento e as modificações na forma dos oostegitos e poro genital das fêmeas
e papila genital dos machos.
Material e Métodos
17
MATERIAL E MÉTODOS
Em Campo
As coletas foram realizadas no Vale das Trutas, próximo as nascentes do Rio das Antas
no município de São José dos Ausentes, RS (28º 47’ 00”S 49º 50’ 53”W). Os animais foram
coletados em tanques de cultivo de peixes com a ajuda de puçás. As fêmeas ovígeras foram
separadas e transportadas vivas para o Laboratório de Carcinologia da UFRGS.
Em Laboratório
Os animais foram mantidos em condições controladas de temperatura (19º C 1),
intensidade luminosa (cerca de 1000 lux) e fotoperíodo (12/12 h).
As fêmeas foram mantidas em Beckers de 200ml com água dos tanques de onde foram
coletadas e alimentadas com Salvinia sp.. Após a saída do marsúpio, os juvenis foram
individualizados em Beckers de 50 ml para a observação das ecdises. Os animais foram
mantidos no Becker com um pedaço de tela que foi usada como substrato e receberam 3 gotas
de solução de alga Ankistrodesmus sp. Corda 1838 (3,5 x 10
6
células/ml) a cada 2 dias e folhas
da macrófita Callitriche rimosa Fasset, 1951. Estes procedimentos foram adotados por
CASTIGLIONI et al. (2007) para o cultivo desta mesma espécie. Os Beckers foram lavados e a
água trocada uma vez por semana.
Houve um monitoramento diário quanto à presença das exúvias para a determinação
dos estágios de desenvolvimento. Dois dias após a saída do marsúpio e dois dias após cada
ecdise, em média, dez animais de cada estágio foram sacrificados e fixados em álcool a 70%.
Os indivíduos foram separados e denominados de estágio 1 até estágio 7 (E1 a E7), os quais
Material e Métodos
18
correspondem, respectivamente, aos animais recém saídos do marsúpio até aqueles que
sofreram a 6ª ecdise.
Descrição da Morfologia em Microscopia Óptica
Os juvenis de H. pleoacuta foram dissecados sob microscópio estereoscópico Zeiss
modelo Stemi SV8 e os apêndices (antenas, peças bucais, gnatópodos, pereiópodos, urópodos
e telso) foram montados em lâminas com glicerina líquida. Foram feitas ilustrações dos
apêndices citados acima com o auxílio de câmara lúcida adaptada ao microscópio óptico
marca Olympus modelo CX31. Foram desenhados as antenas 1 e 2 e os gnatópodos 1 e 2 de
todos os estágios (1 ao 7), porém os outros apêndices foram desenhados apenas nos estágios 1,
3, 5 e 7, devido a pequena variação morfológica desses em relação a dois estágios próximos.
As mudanças ocorridas em estágios próximos dizem respeito principalmente ao número de
setas. Foi confeccionada uma tabela com a variação no número de setas em cada artículo dos
apêndices em todos os estágios (1 ao 7). Foram observados nas fêmeas os ooestegitos e
esternito 5, onde se localiza o poro genital e o esternito 7 dos diferentes estágios dos machos
para a verificação da presença da papila genital .
Para a denominação das estruturas cuticulares foi utilizada a classificação de ZIMMER
et al. (submetido). Estes autores formularam uma classificação para os tipos de estruturas
cuticulares baseados na descrição de duas espéceis de Hyalella. Nela os outores atribuem
siglas compostas de letras que significam a categoria, seguidas de números para designar o
tipo de estrutura cuticular. Por exemplo, todas as estruturas iniciadas pela letra “A” referem-se
a uma seta da categoria seta simples, assim A1 refere-se à seta simples lamelada, enquanto A2
refere-se à seta simples A2.
Material e Métodos
19
Observação em Microscopia Eletrônica de Varredura
A microscopia eletrônica de varedura foi utilizada para a observação dos diferentes
tipos de setas em cada apêndice nos diferentes estágios. Os gnatópodos e as antenas foram
analisados em todos os estágios (1 ao 7) e os demais apêndices foram examinados apenas em
E1, E3, E5 e E7. A papila genital nos machos e o poro genital e oostegitos das fêmeas também
foram observados. As estruturas citadas foram preparadas para microscopia eletrônica de
varredura utilizando a técnica adaptada de LEISTIKOW & ARAUJO (2001) de acordo com as
seguintes etapas:
• Fixação: as estruturas dissecadas foram fixadas em álcool etílico a 70%
• Desidratação: o material foi desidratado em série alcoólica ascendente, em um
banho de 30 minutos em cada álcool da série: 75%, 80%, 85%, 90%, 95%,
100% e Álcool /Acetona 1:1. Após, a desidratação o material foi colocado por
15 minutos em Acetona pura.
• Ponto crítico: a secagem em ponto crítico foi realizada no aparelho Baltec,
modelo CPD 030, no Centro de Microscopia Eletrônica da UFRGS.
• Montagem em stubs: o material foi montado sobre fita autocolante dupla face
em suporte de alumínio (stubs).
• Metalização: o material foi recoberto com carbono e ouro por um período de
60 segundos cada com corrente de 40 mA, utilizando-se o aparelho Sputter
Coatter SCD 050 Baltec do Centro de Microscopia da UFRGS.
Após a preparação, foi realizada a observação e micrografia do material em
microscópio eletrônico de varredura (MEV) (Jeol modelo JSM-6060) do Centro de
Material e Métodos
20
Microscopia da UFRGS. Os resultados documentados em MEV são apresentados em forma de
fotografia.
Arte Final dos Desenhos e Montagem da Pranchas
Os desenhos realizados com a ajuda da câmara clara adaptada ao microscópio óptico
foram passados a limpo com tinta à nanquim em papel vegetal. As pranchas foram montadas
com a ajuda do programa Adobe Photoshop CS2
®
.
Referências Bibliográficas
21
REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS
BELLAN-SANTINI, D. 1999. Ordre des amphipodes(Amphipoda Latreile, 1816). 19 : 93-176.
In : A. J. Forest (Ed.). Traité de zoologie. Anatomie, systématique, biologie (Pierre-P.
Grasse). Tome VII, Fascicule IIIA, Crustacés Péracarides Memoires de’l Institut
Oceanographique, Fondation Albert Ier, Prince de Mônaco, 450p.
BENTO, F.M. & L. BUCKUP. 1999. Subordem GAMMARIDEA, p. 177-188. In: L. BUCKUP E
G. BOND-BUCKUP (Eds.). Os Crustáceos do Rio Grande do Sul. Ed.
Universidade/UFRGS, 340p.
BOUSFIELD , E.L. & E.A. HENDRYCKS. 2002.The talitroidean amphipod family Hyalidae
revised, with emphasis on the North Pacificfauna: systematics and distributional ecology.
Amphipacifica 3(3): 17-134.
CASTIGLIONI, D.S. & G. BOND-BUCKUP. 2007 Reproductive strategies of two sympatric
species of Hyalella Smith, 1874 (Amphipoda, Dogielinotidae) in laboratory conditions.
Journal of natural history 41 (25-28):1571-1584.
CASTIGLIONI, D.S., D.L. GARCIA-SCHROEDER, D.F. BARCELOS & G. BOND-BUCKUP. 2007
Intermolt duration and postembryonic growth of two sympatric species of Hyalella
(Amphipoda, Dogielinotidae) in laboratory conditions. Nauplius 15 (1): 57-64.
CATE, H.S. & C.D. DERBY. 2002. Hooded Sensilla Homologues: Structural Variations of a
Widely Distributed Bimodal Chemomechanosensillum. The Journal of Comparative
Neurology 444: 345–357.
Referências Bibliográficas
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Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
26
ARTIGO 1
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González,
Bond-Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda,
Dogielinotidae) I: estágios 1-4
Artigo redigido de acordo com as normas da Revista Brasileira de Zoologia.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
27
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-
Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) I: estágios
1-4
Deise Leda Garcia-Schroeder & Paula Beatriz Araujo
Laboratório de Carcinologia, Departameno de Zoologia, Instituto de Biociências,
Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Avenida Bento Gonçalves, 9500, Prédio 43435,
ABSTRACT. Post-marsupial development of Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup
e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) I: stages 1-4. The goal of the
present study is to compare and describe the initial stages of the post-embryonic development
of Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup & Araujo, 2006, prior to the development of
sexual dimorphism structures. Ovigerous females were collected in Vale das Trutas that is
close to São José dos Ausentes city, RS, Brazil and kept in laboratory. Juveniles were kept
separated after emerging the marsupium and were monitored daily for exuvium. Individuals
from post-marsupial stages 1 to 4 (E1 to E4) were dissected. Their appendices were mounted
on slides and illustrated. Cuticular structures were observed through SEM. Twenty three types
of setae, one type of setule, two types of pores, two types of denticles and one type of
penicilium were found in stages E1 to E4. Cuticular structures suffer modification through
development in the matters of haste size, number and size of setules and formation of the
polygonal pattern although there is no change from one type to another. Gnathopods and
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
28
antennas are the appendices that go through more modifications. The articles’s number of the
flagellum is constant until E2 and starts to vary from stage E3. The size of the coxal plate in
relation to the propodus has a tendency to increase throughout the stages in both gnathopods.
The uropod proportion is also altered and becomes proportionally smaller in E3 when
compared to E1. The number of serrate setae in the external plate of maxilla 1 varies up to E4
showing a different pattern from the adult whose number is always 9. The telson modifies its
shape but its setae number is constant.
KEY-WORDS. Initial stages; morphology, cuticular structures.
RESUMO. Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os estágios iniciais
do desenvolvimento pós-embrionário de Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup &
Araujo, 2006, prévios ao aparecimento das estruturas de dimorfismo sexual. Fêmeas ovígeras
foram coletadas no Vale das Trutas, próximo ao município de São José dos Ausentes, RS e
mantidas em laboratório. Os juvenis, ao serem liberados do marsúpio, foram individualizados
com posterior monitoramento diário para a verificação das exúvias. Indivíduos dos quatro
primeiros estágios (E) do desenvolvimento pós-marsupial foram dissecados, seus apêndices
montados em lâminas e desenhados. As estruturas cuticulares foram observadas através de
microscopia eletrônica de varredura. Nos estágios E1 a E4 foram encontrados 23 tipos de
setas, 1 de sétula, 2 de poros, 2 de dentículos e 1 de penicílio. As estruturas cuticulares se
modificam ao longo do desenvolvimento em relação ao tamanho da haste, número e tamanho
de sétulas e formação do padrão poligonal, porém, não há transformação de um tipo em outro.
Os apêndices que mais sofrem alterações são os gnatópodos e antenas. O número de artículos
do flagelo das antenas é constate até o E2, com variação a partir do E3. Com o decorrer dos
estágios há tendência do aumento do tamanho da placa coxal em relação ao própodo em
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
29
ambos gnatópodos. A proporção dos urópodos também se altera, tornando-se
proporcionalmente menores no estágio 3, quando comparados ao estágio 1. O número de setas
serradas na placa externa da maxila 1 varia até E4, mostrando padrão diferente do adulto que
apresenta sempre um número de 9. O télson modifica sua forma, porém mantém constante o
número de setas.
PALAVRAS-CHAVE. Estágios iniciais; morfologia; estruturas cuticulares.
Em ambientes aquáticos, os anfípodos do gênero Hyalella são geralmente encontrados
associados a macrófitas, na coluna d´água ou enterrados no sedimento (WELLBORN 1995).
Constituem um importante componente da dieta de peixes, aves e invertebrados (MUSKÓ 1993,
PILGRIM & BURT 1993). São muito abundantes neste ambiente (AIKINS & KIKUCHI 2001) e por
sua sensibilidade a distúrbios ambientais podem ser usados como bioindicadores e
biomonitores, como ferramenta para o monitoramento da qualidade da água, bioacumulação,
efeitos na atividade alimentar, crescimento, toxicidade do sedimento, entre outros (NEUPARTH
et al. 2002, RINDERHAGEN et al. 2000).
Nos anfípodos a fertilização e desenvolvimento dos ovos ocorrem no marsúpio,onde os
juvenis permanecem por um tempo após o nascimento (BELLAN-SANTINI 1999). Ele é formado
pela superfície ventral dos segmentos e pelos oostegitos, que são placas formadas, na face
interna das coxas torácicas, em geral, dos segmentos 2 a 5 (KAÏM-MALKA 2004). Durante os
estágios juvenis eles podem aparecer como pequenas projeções e se desenvolvem
progressivamente nos estágios subseqüentes até a muda parturial (BELLAN-SANTINI 1999). Os
machos apresentam papilas penianas que se localizam no esterno do último segmento torácico,
por onde os espermatozóides são liberados. O desenvolvimento é direto, e na saída do
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
30
marsúpio o jovem apresenta a maioria das características adultas e ausência de dimorfismo
sexual (BELLAN-SANTINI 1999). UNGERER & WOLFF (2005) descrevendo a morfologia dos
apêndices do anfípodo Orchestia cavimana Heller, 1865 no desenvolvimento embrionário,
observaram que o sétimo apêndice torácico inicia seu desenvolvimento da mesma forma que
os demais, mostrando assim, não haver estágio de manca, nem no desenvolvimento
embrionário.
Como ocorrem grandes modificações nos apêndices dos anfípodos ao longo do
desenvolvimento (LEITE & WAKABARA 1989, LEITE & LEITE 1997), a descrição dos estágios
iniciais é de grande importância, pois auxilia tanto em estudos de crescimento e dinâmica
populacional (MORINO 1978, PAGE 1979, LEITE & WAKABARA 1989) como de taxonomia
(SEXTON & REID 1951, RYGG 1974, STOCK 1987).
A morfologia dos estágios de desenvolvimento de Amphilocus neapolitanus Della
Valle, 1893, Ampithoe ramondi Audouin, 1826 (LEITE 1996), Hyale media Dana, 1830 (LEITE
& WAKABARA 1989) e Sunampithoe pelagica Milne – Edwards, 1830 (LEITE & GÜTH 2003)
foi descrita, baseado principalmente nos gnatópodos, antenas e comprimento cefalotorácico.
Os autores observaram que há uma tendência para o acréscimo de um artículo no flagelo das
antenas em cada estágio, embora haja variação entre os indivíduos. Observaram também que
há um aumento em tamanho e no número de setas dos gnatópodos com o decorrer dos
estágios, principalmente aumento do gnatópodo 2 dos machos depois da diferenciação sexual.
Das 12 espécies de Hyalella registradas para o Brasil (GONZALEZ et al. 2006) somente
a biologia de Hyalella castroi González, Bond-Buckup & Araujo 2006 e Hyalella pleoacuta
González, Bond-Buckup & Araujo 2006 foi investigada. CASTIGLIONI & BOND-BUCKUP
(2007) estudaram o desenvolvimento pós-embrionário de H. pleoacuta e observaram que após
o nascimento os juvenis permanecem no marsúpio de 1 a 6 dias e não sofrem muda neste
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
31
período. CASTIGLIONI et al. (2007) registraram para a mesma espécie, que após a saída do
marsúpio, a primeira, segunda, terceira e quarta muda ocorrem, em média, respectivamente
após (dias ± E.P.) 7,1 ± 0,13 (estágio 1 - E1), 6,0 ± 0,13 (E2), 6,0 ± 0,11 (E3) e 6,6 ± 0,17
(E4). Estes autores observaram também que no estágio 5 ocorre o aparecimento das estruturas
de dimorfismo sexual (oostegitos, papila peniana e diferenças nos gnatópodos), mas a
maturidade sexual é atingida depois do estágio 8, para ambos os sexos.
O exame da ultraestrutura cuticular dos adultos de H. pleoacuta mostrou não haver
diferenciação sexual na distribuição e tipo de setas entre machos e fêmeas, com exceção do
própodo do gnatópodo 2 (ZIMMER et al. submetido).
Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os estágios iniciais, prévios ao
aparecimento das estruturas de dimorfismo sexual, do desenvolvimento pós-marsupial de H.
pleoacuta. Tal descrição envolve as mudanças na morfologia de todos os apêndices, tanto no
aspecto geral, quanto na distribuição, tipo e desenvolvimento de estruturas cuticulares.
MATERIAL E MÉTODOS
Fêmeas ovígeras de H. pleoacuta foram coletadas em tanques de cultivo de trutas,
Onchorhynchus mikiss (Walbaum, 1792), no Vale das Trutas, no município de São José dos
Ausentes, RS (28º 47’ 00”S 49º 50’ 53”W), transportadas para o Laboratório de Carcinologia
(UFRGS). Foram mantidas em condições controladas de temperatura (19ºC 1), intensidade
luminosa (cerca de 1000 lux) e fotoperíodo (12/12 h) e alimentadas com folhas de Callitriche
rimosa Fasset, 1951 e 3 gotas da alga Ankistrodesmus sp. Corda 1838 (3,5 x 10
6
células/ml) a
cada 2 dias.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
32
Os juvenis, após a saída do marsúpio, foram individualizados e mantidos nas mesmas
condições. Estes procedimentos foram adotados por CASTIGLIONI et al. (2007) para o cultivo
da mesma espécie. Houve um monitoramento diário dos juvenis quanto à presença das
exúvias.
Os estágios foram determinados a partir das ecdises: estágio 1 (E1): juvenis liberados
do marsúpio até a primeira muda; estágio 2 (E2): juvenis entre a primeira e a segunda muda;
estágio 3 (E3): juvenis entre a segunda e a terceira muda e estágio 4 (E4): juvenis entre a
terceira e a quarta muda (ver CASTIGLIONI et al. 2007).
Os juvenis dos quatro estágios foram dissecados sob microscópio estereoscópico e os
apêndices montados em lâminas com glicerina líquida. As ilustrações dos apêndices foram
feitas com auxílio de câmara lucida adaptada ao microscópio óptico. Com exceção dos
gnatópodos e antenas, que foram desenhados de E1 a E4, os demais apêndices foram
desenhados apenas em E1 e E3, devido à pequena variação na morfologia destes em relação
aos seus estágios próximos.
Para a microscopia eletrônica de varredura (MEV) os juvenis foram dissecados e
preparados utilizando a técnica adaptada de LEISTIKOW & ARAUJO (2001): desidratação com
um banho de 30 minutos em cada álcool nas concentrações 70%, 75%, 80%, 85%, 90%, 95%
e 100%, álcool-acetona na proporção 1:1 e acetona pura. A seguir foi feita a secagem em
ponto crítico e o material foi recoberto com carbono e ouro. Após a preparação, o material foi
fotografado em microscópio eletrônico de varredura Jeol JSM-6060.
As pranchas dos desenhos e da MEV foram feitas com a ajuda do programa Adobe
Photoshop CS2
®
. Para a observação das setas foram utilizados os apêndices de 5 indivíduos de
cada estágio. A denominação das setas seguiu a classificação de ZIMMER, et al. (submetido).
Estes autores formularam uma classificação para os tipos de estruturas cuticulares baseados na
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
33
descrição de duas espéceis de Hyalella. Nela os outores atribuem siglas compostas de letras
que significa a categoria, seguido de números para designar o tipo de estrutura cuticular. Por
exemplo, todas as estruturas iniciadas pela letra “A” referem-se a uma seta da categoria seta
simples, assim A1 refere-se à seta simples lamelada, enquanto A2 refere-se à seta simples A2.
A morfologia dos apêndices dos juvenis foi comparada com a morfologia dos adultos descrita
em GONZALEZ et al. (2006) e ZIMMER, et al. (submetido).
RESULTADOS
Estruturas cuticulares
Foram encontradas as seguintes estruturas cuticulares nos diferentes apêndices dos quatro
primeiros estágios do desenvolvimento pós-marsupial de H. pleoacuta:
- Setas simples: A1 (Fig. 1), A2 (Fig. 2), A3 (Fig. 3), A4 (Fig. 3), A5 (Figs 4 e 5), A8 (Figs 6 e
7), A10 (Fig. 8).
- Setas cuspidadas: B1 (Fig. 9), B2 (Figs 10 e 11), B3 (Fig. 11), B5 (Fig. 12), B6 (Fig. 13).
- Setas plumosas: C1, C2 (Fig. 14).
- Setas paposas: D3 (Fig. 9), D4 (Fig. 15), D5 (Fig. 16), D6 (Fig. 17).
- Seta serrulada: E1 (Fig. 18).
- Setas serradas: F1 e F2 (Fig. 2), F3 (Figs 19, 20 e 21), F4 (Figs 22 e 23).
- Sétula: S2 (Figs 24, 25 e 26).
- Dentículos: T1 (Figs 27 e 28), T2 (Fig. 29).
- Poros: P1 e P2 (Fig. 26).
- Penicílio (Figs 31 e 32).
O número e tipo de setas variam de acordo com o estágio (Tab. I).
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
34
Apêndices
Antena 1
Pedúnculo triarticulado e flagelo variando entre 3 a 6 artículos nos diferentes estágios (Tab.
II).
E1 (Fig. 33): artículos do pedúnculo pouco diferenciados do flagelo na forma e tamanho;
artículo 1 maior e mais largo que o artículo 2 e este maior e mais largo que o artículo 3.
Artículo 3 menor que os artículos do flagelo. Artículo 1 aproximadamente tão largo quanto
longo e com uma fileira de pequenas setas plumosas C2. Artículos 2 e 3 com setas simples
A1. Flagelo com 3 artículos portando setas simples A1 e estetascos A8 no 1° e 2° artículos.
E2 (Fig. 35): artículos do pedúnculo ainda não completamente diferenciados dos artículos do
flagelo, mas com o primeiro um pouco mais longo do que largo e todos os artículos do
pedúnculo mais largos que os do flagelo. Mesmos tipos de setas de E1 e com acréscimo de
setas cuspidadas B6 no artículo 1 do pedúnculo. Flagelo com 4 artículos, portando estetascos
(seta A8) no 2° e 3° artículos.
E3 (Fig. 37): artículos do pedúnculo ainda pouco diferenciados do flagelo, mas com os
artículos 1 e 2 mais largos que os demais. Mesmos tipos de setas de E2 e mesma localização
dos estetascos, porém o flagelo apresenta 4-6 artículos.
E4 (Fig. 39): proporções do pedúnculo semelhantes ao E3, porém os artículos são maiores.
Mesmos tipos de setas de E2, porém com acréscimo de setas simples A1 no artículo 1. Flagelo
varia de 2 a 5 artículos com os estetascos restritos aos artículos 3 e 4.
Antena 2
Pedúnculo com 5 artículos. Artículo 1 com formato de placa arredondada, artículo 2 com a
glândula antenal e largura maior que a altura e artículo 3 pequeno, porém com largura
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
35
aproximadamente igual aos artículos 4 e 5. Flagelo varia entre 3 a 7 artículos nos diferentes
estágios de desenvolvimento (Tab. II).
E1 (Fig. 34): não há separação evidente entre os artículos do pedúnculo e do flagelo. Artículo
4 mais largo que o 5, e este mais largo que o primeiro artículo do flagelo. O artículo 1 do
flagelo, no entanto, é mais longo em relação aos artículos 4 e 5 do pedúnculo. Artículos 1 e 2
sem setas, artículo 3 com setas simples A1 e serradas F3. Artículo 4 com setas simples A1,
serradas F3 e plumosas C2; artículo 5 com setas simples A1 e plumosas C2. O flagelo
apresenta 3 artículos, sendo que todos eles portam setas simples A1.
E2 (Fig. 36): início da diferenciação entre os últimos segmentos do pedúnculo e os primeiros
do flagelo; artículos 4 e 5 maiores que o primeiro artículo do flagelo. Ausência de setas nos
artículos 1 e 2 do pedúnculo como no estágio anterior. Outros artículos portando os mesmos
tipos de setas de E1. Flagelo com 4 artículos.
E3 (Fig. 38): semelhante ao E2 quanto às proporções do pedúnculo em relação ao primeiro
artículo do flagelo. Semelhante também quanto aos tipos de setas. O números de artículos do
flagelo varia de 4 a 7.
E4 (Fig. 40): artículos do pedúnculo robustos e diferenciados dos artículos do flagelo. Mesmos
tipos de setas do estágio anterior, porém com acréscimo de seta simples A1 no artículo 2.
Flagelo com 5-7 artículos.
Gnatópodo 1
E1 (Fig. 41): placa coxal com comprimento aproximadamente duas vezes maior que o
própodo. Coxa com setas simples A10; base, ísquio e mero com setas serradas F3 e dentículos
T1 pequenos, começando a formação do padrão poligonal; carpo iniciando a formação da
borda pectinada, não sendo possível separar os dentículos em T1 e T2, com setas serradas F3.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
36
Própodo (Fig. 49) com 2 setas simples A1, cuspidadas B5 e dentículos T1 e T2. Dáctilo com
dentículos, não diferenciados em T1 ou T2, setas plumosa C2 e simples (A1 e A7).
E2 (Fig. 42): proporções da placa coxal em relação ao própodo semelhante ao E1; Semelhante
ao estágio 1 quanto aos tipos de setas e desenvolvimento dos dentículos, com exceção do
própodo (Fig. 50), que além das setas e dentículos do estágio anterior também apresenta 1 seta
serrada F3 na palma ventral.
E3 (Fig. 43): placa coxal com comprimento maior que 2 vezes o comprimento do própodo e
base mais longa que nos outros estágios. Mesmos tipos de setas do estágio 2, porém já é
possível diferenciar os dentículos em T1 na base, ísquio e mero e T1 e T2 no carpo, formando
a borda pectinada. Própodo (Fig. 51) com 1-2 setas serradas F3 na palma ventral, além das
setas simples A1 e cuspidadas B5. Os dentículos do dáctilo também já podem ser
diferenciados em T1 e T2.
E4 (Fig. 44): proporção da placa coxal em relação ao própodo semelhante ao estágio anterior.
Mesmos tipos de setas e dentículos que em E3; própodo (Fig. 52) com mesmos tipos de setas
do estágio anterior, porém com 2 setas serradas F3 na palma ventral.
Gnatópodo 2
E1 (Fig. 45): placa coxal com um pouco menos que o dobro do comprimento do própodo.
Coxa apresenta setas simples A10; base, ísquio e mero com seta serrada F3 e dentículos T1
pequenos, começando a formação do padrão poligonal; carpo com seta serrada F3 e dentículos
não diferenciados em T1 ou T2. Própodo (Fig. 53) com setas cuspidadas B5 e simples A1 e
dentículos presentes, mas não distintos em T1 ou T2. Dáctilo com dentículos, setas plumosas
C2 e simples A1.
E2 (Fig. 46): Placa coxal com aproximadamente o dobro do comprimento do própodo.
Mesmos tipos de setas do E2, porém com o acréscimo de 1-2 setas serradas F3 na superfície
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
37
ventral do própodo (Fig. 54) e seta simples A7 no dáctilo. É possível diferenciar os dentículos
em T1 na base, ísquio e mero, T1 e T2 no carpo e T2 no própodo.
E3 (Fig. 47): placa coxal com comprimento maior que duas vezes o comprimento do própodo
(Fig. 55); mesmos tipos de setas presentes no E2.
E4 (Fig. 48): com proporções semelhantes ao estágio anterior quanto à placa coxal em relação
ao própodo. Mesmos tipos de setas do estágio anterior, porém o própodo (Fig. 56) apresenta 2
setas serradas F3 na palma ventral.
Nestes estágios não há nenhuma diferenciação do gnatópodo 2, não sendo possível
separá-los como machos ou fêmeas através deste critério.
Peças bucais, pereiópodos, urópodos e telso no estágio 1
Lábio superior (Fig. 60): razão largura/altura maior que 1. Face dorsal com dentículos T1 na
porção distal distribuídos mais próximo ao ápice do que nos estágios posteriores. Sétulas S2
com hastes curtas no ápice do apêndice em densidade pequena. Poros P1 e P2 presentes.
Mandíbula direita (Fig. 58): lacinia mobilis bifurcada, 2 penicílios com pequena densidade de
sétulas em baixo da lacinia e algumas sétulas S1. 1 penicílio longo em baixo do processo
molar.
Mandíbula esquerda (Fig. 57): lacinia mobilis com 4 “dentes”, 2-3 penicílios, com pequena
densidade de sétulas, em baixo da lacinia e algumas sétulas S1. Esta possui também 1
penicílio longo em baixo do processo molar.
Lábio inferior (Fig. 59): razão largura/altura é maior que 1. Bordo distal dorsal coberto por
sétulas S2 e superfície ventral com sétulas, dentículos e poros.
Maxila 1 (Fig. 61): formato semelhante ao adulto, porém com placa externa mais estreita que a
do adulto. Palpo com seta simples A5 muito curta e sem sétulas; placa interna com setas
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
38
paposas D6 com haste longa e algumas sétulas S2. Placa externa com 4-7 setas serradas F4 e
sétulas S2. Maxila 2 (Fig. 62): formato semelhante ao do adulto, porém a placa interna é mais
estreita que a do adulto. Placa interna com setas simples A2, paposas D5 e serruladas E1 e
algumas sétulas S2. Placa externa com setas simples A2, serradas F1 e serradas F2, além de
sétulas S2.
Maxilípodo (Fig. 63): formato semelhante ao do adulto, porém com densidade de setas menor
e bordas menos angulosas. Placa interna com setas cuspidas B1, paposas D3 e paposas D4, e
sétulas S2 na parte ventral. Placa externa com setas simples A1, simples A2 e paposas D3 com
pequena densidade de sétulas. Poros P2 presentes. Palpo: artículo 1 e 2 com setas simples A1,
artículos 3 e 4 com setas simples A1, simples A2 e serradas F3, além de sétulas S2 e
dentículos T1.
Pereiópodos (Figs 64-68): formato semelhante ao do adulto, porém com densidade de setas
menor e formato menos anguloso; coxa com setas simples A10, exceto no pereópodo 7, que
neste estágio não apresenta setas; base com setas simples A1 e serradas F3, ísquio com setas
simples A1 e mero com setas simples A1 e cuspidadas B6; carpo e própodo com setas simples
A1 e cuspidadas B6 e dáctilo com setas simples A3 e A4.
Urópodo 1 (Fig. 69): com comprimento total de aproximadamente a metade do comprimento
dos pereiópodo. Pedúnculo com seta cuspidada B6. Ramos interno e externo com setas apicais
cuspidadas B2, B3 e B6. A seta B2 (Fig. 10), no entanto, apresenta o diâmetro da base
aproximadamente igual ao diâmetro no meio da seta, diferente da seta originalmente descrita
que apresenta a porção acima do ânulo diferenciada.
Urópodo 2 (Fig. 70): o comprimento deste apêndice é de um pouco menos da metade do
urópodo1. Pedúnculo com setas cuspidadas B6. Ramos interno e externo com setas apicais
cuspidadas B2, B3 e B6. A seta B2 apresenta a mesma aparência do urópodo 1.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
39
Urópodo 3 (Fig. 71): comprimento pouco menor que 1/3 do comprimento do urópodo 2.
Pedúnculo com seta cuspidada B6. Ramo externo com setas simples A1 e cuspidadas B3.
Telso (Fig. 72): um pouco maior que o urópodo 3; 2 setas B6 e 1 conjunto com 3 setas C2 de
cada lado do apêndice.
Pereonito 7 e pleonitos 1, 2 e 3: Apresentam flanges nestes segmento, como no adulto.
Peças bucais, pereiópodos, urópodos e telso no estágio 3
Lábio superior (Fig. 76): razão largura/altura menor que em E1. Apêndice com os mesmos
tipos de sétulas e dentículos que no estágio 1, porém com distribuição maior que naquele
estágio. A haste das sétulas é maior que em E1 (as figuras 24 e 25 mostram as sétulas do lábio
superior em E1 e E4)
Mandíbula direita (Fig. 74): semelhante ao E1 na forma, número e tipo de setas, porém a
lacinia mobilis pode ser bi ou trifurcada e os penicílios em baixo da lacinia mobilis
apresentam densidade de sétulas um pouco maior que naquele estágio.
Mandíbula esquerda (Fig. 73): semelhante ao E1 na forma, número e tipo de setas, porém,
apresenta 3 penicílios em baixo da lacinia mobili..
Lábio inferior (Fig. 75): razão da largura/altura idêntica ao E1. Bordo distal dorsal com sétulas
S2 com distribuição um pouco maior que em E1.
Maxila 1 (Fig. 77): formato semelhante ao juvenil E1, porém o palpo apresenta sétulas com
seta simples A5 muito curta e sem sétulas; e a placa externa apresenta 8-9 setas F4.
Maxila 2 (Fig. 78): formato semelhante ao do E1, porém a placa interna, além das setas A2,
D5 e E1, apresenta setas serradas F1.
Maxilípodo (Fig. 79): formato semelhante ao do juvenil E1, porém com densidade de setas
maior e o artículo 2 do palpo apresenta setas simples A2.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
40
Pereiópodos (Figs 80-84): Semelhante ao E1 na forma e tipo de setas, porém com maior
número de setas. Diferente do estágio anterior quanto à coxa do pereiópodo 7, que em E1 não
apresenta setas, e neste estágio apresenta 1 seta simples A10.
Urópodo 1 (Fig. 85): com comprimento total de aproximadamente 1/4 do comprimento dos
pereiópodo. Mesmos tipos de setas de E1, com a diferença que as setas B6 são subapicais e as
B2 apresentam a região acima da anulação diferenciada em relação ao restante da seta (a Fig.
11 mostra esta seta em E4, que apresenta o mesmo aspecto de E3).
Urópodo 2 (Fig. 86): o comprimento deste apêndice é de aproximadamente a metade do
urópodo1. Mesmos tipos de setas de E1, porém as setas B6 são subapicais e a seta B2
apresenta a mesma aparência do urópodo 1.
Urópodo 3 (Fig. 87): comprimento total é de aproximadamente 2/3 do comprimento do
urópodo 2. Mesmos tipos de setas de E1.
Télson (Fig. 88): Um pouco menor que o urópodo 3; Mesmos tipos e distribuição das setas de
E1.
Pereonito 7 e pleonitos 1, 2 e 3: apresentam flanges nestes segmento, como no adulto
(GONZALEZ et al. 2006).
Peças bucais, pereiópodos, urópodos e telso nos estágios 2 e 4
Foi observada uma grande semelhança entre as peças bucais, pereiópodos, urópodos e
telso dos estágios 2 e 4 em relação aos estágios 1 e 3, com exceção do número de setas em
cada artículo destes apêndices. A quantidade e tipo de estrutura cuticular apresentadas nos
estágios 2 e 4 encontra-se na tabela I.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
41
DISCUSSÃO
Estruturas cuticulares
Foram encontrados trinta tipos de estruturas cuticulares: setas simples (sete), setas
cuspidadas (cinco), setas plumosas (duas), setas paposas (quatro), seta serrulada (uma), setas
serradas (quatro), sétula (uma), dentículos (dois), poros (dois) e penicílios. Todas estas
estruturas foram encontradas nos adultos de H. pleoacuta e H. castroi (ZIMMER et al.
submetido). Porém, nem todas as estruturas presentes nos adultos foram encontradas nos
juvenis: sétulas S1; setas A6, A7, A9, B4, D1, D2 e E2, indicando que os diferentes tipos de
setas surgem com o decorrer das mudas. Por exemplo, a seta A9 e a sétula S1 são encontradas
nos oostegitos das fêmeas adultas e, até E4 não foi constatada a presença dos oostegitos. A
seta B4, conhecida como seta curva, é característica do ramo interno do urópodo 1 dos machos
de algumas espécies de Hyalella, inclusive H. pleoacuta (GONZÁLEZ et al. 2006, ZIMMER et al.
submetido). Porém, a mesma não foi encontrada até E4, o que, somado à ausência de
oostegitos, indica que até este estágio não há qualquer indício de diferenciação sexual dos
juvenis.
Modificações nas Setas
Houve uma tendência geral em todos os apêndices para o aumento no número de setas,
aumento das sétulas nas setas plumosas, paposas, serruladas e serradas e aumento da haste de
praticamente todas as sétulas e setas no decorrer dos estágios. Isso pode ser observado nas
figuras 24 e 25, que mostram respectivamente as sétulas S2 no lábio superior de E1 e E4, onde
as sétulas do E1 apresenta a haste consideravelmente menor que a do E4.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
42
A seta cuspidada B2, presente nos ramos interno e externo do urópodo 1, também
apresentou grande modificações morfológicas nos diferentes estágios. Esta seta em E1 (Fig.
10) apresenta a região próxima à base não diferenciada, com o diâmetro semelhante até a
anulação. Já a mesma, em E4 (Fig. 11), apresenta a porção inicial mais estreita, alargando-se
antes da anulação. O comprimento das sétulas nas setas também aumenta no decorrer dos
estágios, como mostram as figuras 20 e 21, que correspondem, respectivamente à seta serrada
F3 no carpo do gnatópodo em E1 e E4. Junto com o aumento do comprimento das sétulas,
houve uma diminuição proporcional do tamanho do ápice.
O padrão poligonal é observado em vários apêndices, assim como na superfície
corporal. A formação deste padrão também se dá no decorrer dos estágios, mostrando tanto
um acréscimo de dentículos quanto aumento em tamanho dos já existentes (Figs 27 e 28).
Observando os estágios posteriores (dados não publicados), isso se torna mais evidente. O
carpo e própodo em E1 apresentam dentículos, no entanto, não é possível diferenciá-los em T1
e T2, somente a partir de E2. Em E2 já é possível observar a borda pectinada do carpo (Fig.
30) em configuração semelhante à do adulto (GONZALEZ et al. 2006).
Contudo, apesar de haver uma clara modificação no formato das estruturas cuticulares,
não se observou nenhuma mudança no tipo de setas, como evidenciado no trabalho de CATE &
DERBY (2002), onde foi observado que a morfologia de “wooded sensilla”, presente no telso
da lagosta espinhosa, pode passar por mudanças distintas depois de uma única muda. As
observações mostraram a aparente mudança de seta plumosa na exuvia para “wooded sensilla”
na nova carapaça numa pequena porcentagem de exemplares examinados. Os autores
observaram, no entanto, que a maioria das setas não modificou sua morfologia depois de uma
única muda. KAÏM-MALKA (2004) descreveu o desenvolvimento dos oostegitos do anfípodo
Tmetonyx similis (G. O. Sars, 1891) durante a maturação sexual e também observou
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
43
modificações na forma das setas. Elas surgem em certo estágio e vão modificando sua forma
com sucessivas mudas, tornando-se mais largas e maiores com o decorrer do tempo.
SCHMITZ (1992) e SCHMITZ et al. (1993) estudando o desenvolvimento pós-
embrionário do lagostim Procambarus clarkii Girard, 1852 observaram que a “emplumagem”
da seta plumosa no telso aumentou depois de sucessivas mudas. NORO, et al. (2005) também
observaram diferenças nas setas dos juvenis e do adulto de Parastacus brasiliensis (von
Martens, 1869) como, por exemplo, a seta “teazel” no juvenil, que apresenta os dentículos
alongados e mais espaçados que nos adultos. Outros autores também registraram aumento no
número das setas com o desenvolvimento dos juvenis em crustáceos decápodos (BUENO &
BOND-BUCKUP 1996, SANDEMAN & SANDEMAN 1996, STUART & MACMILLAN 1997,
HARRISSON et al. 2001).
Morfologia dos apêndices de E1 a E4
O número de artículos do flagelo de ambas antenas é constante em E1 e E2. No
entanto, depois deste estágio começa a haver variação no número de artículos, a qual aumenta
nos estágios mais avançados. Há inclusive variação entre as antenas direita e esquerda do
mesmo indivíduo, fato que também foi observado por LEITE (1996) para Amphilocus
neapolitanus e Ampithoe ramondi. Por outro lado, observa-se uma tendência para o acréscimo
de um artículo em cada estágio, com exceção da antena 1 no estágio 3, onde houve o mesmo
número de artículos (4) do estágio anterior. Esta tendência também foi observada por LEITE
(1996) e LEITE & GÜTH (2003).
Houve a tendência para o aumento da placa coxal em relação ao própodo em ambos
gnatópodos. O própodo do gnatópodo 2 não mostrou aumento de tamanho até o estágio 4,
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
44
mostrando não haver diferenciação sexual até este estágio, como observado por CASTIGLIONI
et al. (2007).
Os lábios superior e inferior, nos juvenil em E1, E4 e no adulto, apresentam a razão da
largura/altura maior que 1. Porém essa razão é maior no juvenil em E1 do que em E4, e esta
maior que no adulto.
A maxila 1 dos adultos sempre apresenta nove setas serradas na placa externa
(GONZÁLEZ et al. 2006, ZIMMER et al. submetido), no entanto este número varia até E4,
mostrando um aumento no número dessas setas no decorrer dos estágios.
Os urópodos são apêndices que mostraram uma grande mudança nas proporções em
relação ao restante do corpo, tornando-se proporcionalmente menores com o decorrer dos
estágios. Em nenhum estágio verificou-se a presença da seta curva, típica dos machos desta
espécie.
O telso, que é uma importante estrutura na identificação das espécies (GONZÁLEZ &
WATLING 2001, GONZÁLEZ et al. 2006) apresenta número e tipo de setas constante, porém,
com o desenvolvimento, sua forma se modifica, uma vez que os juvenis em E3 e E4
apresentam a largura maior que o comprimento, enquanto que no adulto o comprimento é
semelhante à largura. Neste trabalho foi possível verificar que há uma tendência na diminuição
da proporção da largura em relação ao comprimento deste apêndice.
Como observado aqui, há muita sobreposição de características em dois estágios
próximos, inclusive no número de artículos das antenas, que é muito usado para separar os
estágios de desenvolvimento. É muito difícil, portanto, identificar os estágios apenas pelas
características apresentadas aqui. Quanto à identificação precoce da espécie, ainda em estágio
1 é possível graças à presença dos flanges no pereonito 7 e pleonitos 1-3. As outras
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
45
características diagnósticas da espécie, no entanto, se desenvolvem ao longo do
desenvolvimento e não devem ser tomadas para a identificação dos juvenis.
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Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
53
Tabela I. Número e tipo de setas em cada apêndice dos juvenis nos quatro primeiros estágios do
desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta. As siglas entre parênteses referem-se ao tipo de
estrutura cuticular, conforme a classificação de ZIMMER et al. (submetido): setas simples (A1-A5, A8 e
A10), cuspidadas (B1-B3, B5 e B6), plumosas (C1 e C2), paposas (D3-D6), serrulada (E1), serradas
(F1-F4), sétula (S2), dentículos (T1 e T2) poros (P1 e P2) e penicílio.
estágio1 estágio2 estágio3 estágio4
Antena 1
Pedúnculo
artículo 1
0-5 (C2) 4-7 (B6 e C2) 4-7 (B6 e C2) 3-6 (A1, B6 e C2)
artículo 2
2-3 (A1) 2-6 (A1) 3-7 (A1) 5-6 (A1)
artículo 3
0-3 (A1) 3-6 (A1) 4-6 (A1) 3-6 (A1)
flagelo
9-15 (A1, A7 e A8) 12-16 (A1, A7 e A8) 16-20 (A1, A7 e A8) 17-23 (A1, A7 e A8)
Antena 2
Pedúnculo
artículo 1
0 0 0 0
artículo 2
0 0 0 1 (A1)
artículo 3
3 (A1, F3) 2-4 (A1, F3) 3-4 (A1, F3) 1-5 (A1, F3)
artículo 4
3-4 (A1, F3, C2) 3-7 (A1, F3, C2) 4-7 (A1, F3, C2) 4-7 (A1, F3 e C2)
artículo 5
3-5 (A1, C2) 4-5 (A1, C2) 5-6 (A1, C2) 3-6 (A1, C2)
flagelo
11-15 (A1) 13-19 (A1) 22-29 (A1) 23-36 (A1)
Lábio superior
S1, P1 e P2 S1, P1 e P2 S1, P1 e P2 S1, P1 e P2
Mandíbula dir.
3-4 penicílios + S1 4 penicílios + S1 4 penicílios + S1 4 penicílios + S1
Mandíbula esq.
3 penicílios + S1 3 penicílios + S1 3 penicílios + S1 3 penicílios + S1
Lábio inferio
S2 e P2 S2 e P2 S2 e P2 S2 e P2
Maxila 1
Palpo
1 (A5) 1 (A5) + S2 1 (A5) + S2 1 (A5) + S2
Placa interna
2 (D6) + S2 2 (D6) + S2 2 (D6) + S2 2 (D6) + S2
Placa externa
4-7 (F4) + S2 8 (F4) + S2 8-9 (F4) + S2 8-9 (F4) + S2
Maxila 2
Placa interna
7-9 (A2, D5 e E1) + S2 7-9 (A2, D5, E1 e F1) +S2 7-10 (A2, D5, E1 e F1)
+S2
9-10(A2, D5, E1 e F1)
+S2
Placa externa
7-9 (A2, F1 e F2) + S2 6-9 (A2, F1 e F2) + S2 7-8 (A2, F1 e F2) + S2 9-12 (A2, F1 e F2) + S2
Maxilípodo
Placa interna
6-7 (B1, D3 e D4) + S2 8-11 (B1, D3 e D4) + S2 7-12 (B1, D3 e D4) + S2 7-12 (B1, D3 e D4) + S2
Placa externa
4-8 (A1, A2 e D3) + P2 7-9 (A1, A2 e D3) + P2 7-9 (A1, A2 e D3) + P2 8-13 (A1, A2 e D3) + P2
Palpo
Artículo 1
1 (A1) 0-1 (A1) 1 (A1) 0-1 (A1)
Artículo 2
2 (A1) 2-5 (A1 e A2) 4-6 (A1 e A2) 6-10 (A1 e A2)
Artículo 3
5-7 (A1, A2 e F3) + S2
eT1
6-7 (A1, A2 e F3) + S2 eT1
6-9 (A1, A2 e F3) + S2
eT1
6-11 (A1, A2 e F3) + S2
eT1
Artículo 4
3-4 (A1, A2 e F3) + S2
eT1
4-5 (A1, A2 e F3) + S2 eT1
3-4 (A1, A2 e F3) + S2
eT1
3-4 (A1, A2 e F3) + S2
eT1
Continua
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
54
Tabela I. Continuação
estágio1 estágio2 estágio3 estágio4
Gnatópodo 1
Coxa
0-2 (A10) 3 (A10) 2-4 (A10) 4 (A10)
Base
1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1)
Ísquio
1 (F3) + T1 0-1 (F3 e T1) 0-1 (F3 e T1) 0-1 (F3 e T1)
Mero
1 (F3) + T1 0-1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1)
Carpo
1-2 (F3) + T 2-4 (F3) + T 4-5 (F3) + T 4-5 (F3) + T
Própodo
2 (B4 e A1) + T 5-7 (B4, F3 e A1) + T 6-9 (B4, F3 e A1) + T 7-10 (B4, F3 e A1) + T
Dáctilo
3 (C2, A1 e A7) + T 1-3 (C2, A1 e A7) + T 2-4 (C2, A1 e A7) + T 3-6 (C2, A1 e A7) + T
Gnatópodo 2
Coxa
0-1 (A10) 2-3 (A10) 3-4 (A10) 4 (A10)
Base
1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 0-1 (F3 e T1)
Ísquio
1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1)
Mero
1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 1-3 (F3 e T1)
Carpo
1 - 2 (F3) + T 2-3 (F3) + T 3-5 (F3) + T 3-5 (F3) + T
Própodo
3-4 (B4 e A1) + T 5-6 (B4, F3 e A1) + T 5-9 (B4, F3 e A1) + T 6-9 (B4, F3 e A1) + T
Dáctilo
1-2 (C2 e A1) + T 1-3 (C2, A1 e A7) + T 1-4 (C2, A1 e A7) + T 1-6 (C2, A1 e A7) + T
Pereiópodo 3
Coxa
1-2 (A10) 2-3 (A10) 3 (A10) 2-5 (A10)
Base
1-2 ( A1 e F3) 1-2 (A1 e F3) 1-2 (A1 e F3) 0-2 (A1 e F3)
Ísquio
1 (A1) 0-1 (A1) 1 (A1) 1 (A1)
Mero
1 (A1) 2-3 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6)
Carpo
1-2 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 1-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6)
Própodo
3-4 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 3-5 (A1 e B6) 3-6 (A1 e B6)
Dáctilo
0-1 (A4) 2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4)
Pereiópodo 4
Coxa
2 (A10) 2-3 (A10) 3-4 (A10) 4-6 (A10)
Base
1-2 (A1 e F3) 0-2 (A1 e F3) 1-2 (A1 e F3) 0-2 (A1 e F3)
Ísquio
1 (A1) 0-1 (A1) 0-1 (A1) 0-1 (A1)
Mero
1 (A1) 0-2 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6)
Carpo
2 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 3-5 (A1 e B6)
Própodo
3-4 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 3-5 (A1 e B6) 5-6 (A1 e B6)
Dáctilo
1-2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4)
Pereiópodo 5
Coxa
1 (A10) 1-2 (A10) 2-3 (A10) 1-2 (A10)
Base
0-2 (A1 e F3) 2-3 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3) 3-5 (A1 e F3)
Ísquio
1 (A1) 1 (A1) 1 (A1) 1 (A1)
Continua
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
55
Tabela I. Continuação
estágio1 estágio2 estágio3 estágio4
Mero
2-3 (A1) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 3-6 (A1 e B6)
Carpo
2-3 (A1 e B6) 4 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 4-5 (A1 e B6)
Própodo
2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 4-5 (A1 e B6) 4-5 (A1 e B6)
Dáctilo
0-1 (A4) 1-2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4) 1-3 (A3 e A4)
Pereiópodo 6
Coxa
1 (A10) 1 (A10) 1 (A10) 0-1 (A10)
Base
2 (A1 e F3) 2 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3)
Ísquio
1 (A1) 1 (A1) 1 (A1) 1 (A1)
Mero
2 (A1 e B6) 3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 5-6 (A1 e B6)
Carpo
3 (A1 e B6) 4-5 (A1 e B6) 4-7 (A1 e B6) 6-8 (A1 e B6)
Própodo
4-5 (A1 e B6) 5-8 (A1 e B6) 5-9 (A1 e B6) 6-10 (A1 e B6)
Dáctilo
1-2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4) 2-3 (A3 e A4) 2 (A3 e A4)
Pereiópodo 7
Coxa
0 0-1 (A10) 1 (A10) 1 (A10)
Base
2 (A1 e F3) 2 (A1 e F3) 2-3 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3)
Ísquio
1 (A1) 1 (A1) 1 (A1) 1-2 (A1)
Mero
2 (A1 e B6) 3 (A1 e B6) 4 (A1 e B6) 4-5 (A1 e B6)
Carpo
2 (A1 e B6) 4-6 (A1 e B6) 4-7 (A1 e B6) 5-7 (A1 e B6)
Própodo
4-5 (A1 e B6) 5-7 (A1 e B6) 6-8 (A1 e B6) 5-10 (A1 e B6)
Dáctilo
1-2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4) 2-3 (A3 e A4) 1-3 (A3 e A4)
Urópodo 1
Pedúnculo
1 (B6) 1-3 (B6) 2 (B6) 2-3 (B6)
Ramo interno
3-4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 4-5 (B2, B3 e B6)
Ramo externo
4-5 (B2, B3 e B6) 3-5 (B2, B3 e B6) 4-5 (B2, B3 e B6) 4-5 (B2, B3 e B6)
Urópodo 2
Pedúnculo
0-1 (B6) 1-2 (B6) 1-2 (B6) 0-2 (B6)
Ramo interno
3 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 3-4 (B2, B3 e B6)
Ramo externo
3-4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 3-4 (B2, B3 e B6) 3-5 (B2, B3 e B6)
Urópodo 3
Pedúnculo
0-1 (B6) 0-1 (B6) 1 (B6) 1 (B6)
Ramo externo
1-2 (A1 e B3) 2 (A1 e B3) 2 (A1 e B3) 2-3 (A1 e B3)
Telso
2 (B6) + 6 (C2) 2 (B6) + 6 (C2) 2 (B6) + 6 (C2) 2 (B6) + 6 (C2)
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
56
Tabela II. Número de artículos do flagelo das antenas 1 e 2 nos 4 primeiros estágios de
desenvolvimento de Hyalella pleoacuta. Os números entre parênteses referem-se ao número
de indivíduos observados. AE: antena esquerda; AD: antena direita; quando não informado,
AD=AE.
Estágios 1 2 3 4
Antena 1
3 (20) 4 (20) 4 (16)
5 (1)
6 (2)
AE4 AD5 (1)
4 (1)
5 (15)
6 (2)
AE4 AD5 (1)
Atena 2
3 (20) 4 (20) 4 (7)
5 (10)
6 (1)
AE6 AD7 (1)
AE7 AD6 (1)
5 (6)
6 (9)
7 (1)
AE5 AD6 (2)
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4
57
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Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
62
ARTIGO 2
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González,
Bond-Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda,
Dogielinotidae) II: estágios 5-7 e diferenciação sexual
Artigo redigido de acordo com as normas da Revista Brasileira de Zoologia.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
63
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-
Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) II:
estágios 5-7 e diferenciação sexual
Deise Leda Garcia-Schroeder & Paula Beatriz Araujo
Laboratório de Carcinologia, Departameno de Zoologia, Instituto de Biociências,
Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Avenida Bento Gonçalves, 9500, Prédio 43435,
ABSTRACT. Post-marsupial development of Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup
e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) II: stages 5-7 and sexual
differentiation. The goal of the present study is to compare and describe the stages (E) 5 to 7
of the post-embryonic development of Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup & Araujo,
2006 emphasizing sexual dimorphism related to gnathopods and genital papilla in males and
oostegites and pores in females. Animals were collected in Vale das Trutas, near São José dos
Ausentes, RS, Brazil. Ovigerous females were kept in culture and juveniles were kept
individually and monitored for exuvium. Juveniles were dissected and their appendages were
mounted in slides and illustrated. SEM was made for detailing of the cuticular structures.
There was great variation on the number of articles in the flagellum of the antennae and was
higher throughout development. Tendency to increasing in size of the coxal plate in relation to
the propod of the gnathopod was noticed in stages 5-7. Sexual dimorphism starts to appear at
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
64
E5 when the genital papilla in the male and the oostegites in the females start to show. The
propodus of the male’s gnathopod 2 gets larger in stage 5 and progressively larger throughout
development. The number of setae in gnathopod 2 of the males is slightly higher that the
female’s from stage 5 on, and it is enhanced in stage 7. Male’s genital papilla and female’s
genital pore do not present ornamentations. The absence of setae in the oostegites in stages 5-7
suggests that despite sexual differentiation is evident, females have not yet reached sexual
maturity. Twenty nine types of cuticular structures were found and are present since stage 1
from post-embryonic development. A seta in the male’s uropod in stage 7 was also found and
it might develop into a curve seta which is a diagnostic character of the species.
KEY-WORDS. Gnathopods; genital papilla; oostegites; cuticular structures.
RESUMO. Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os estágios (E) 5 a 7 do
desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup & Araujo,
2006 com ênfase nas estruturas relacionadas ao dimorfismo sexual: gnatópodos e papila
genital nos machos, e oostegitos e poros nas fêmeas. As coletas foram realizadas no Vale das
Trutas, no município de São José dos Ausentes, RS. Fêmeas ovígeras de H. pleoacuta foram
cultivadas e seus juvenis foram individualizados para o acompanhamento das mudas. Os
juvenis foram dissecados, seus apêndices montados em lâminas e desenhados. O detalhamento
das estruturas cuticulares foi realizado através de microscopia eletrônica de varredura. Houve
grande variação no número de artículos do flagelo das antenas, acentuando-se no decorrer do
desenvolvimento. Notou-se a tendência para o aumento da placa coxal em relação ao própodo
do gnatópodo 1 nos estágios 5-7. O E5 é o estágio em que aparecem as estruturas de
dimorfismo sexual, como papila genital nos machos e oostegitos nas fêmeas. O gnatópodo 2
dos machos também apresentam um alargamento do própodo à partir do estágio 5, tornando-se
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
65
progressivamente maior com o desenvolvimento. O número de setas no gnatópodo 2 dos
machos é um pouco maior que o das fêmeas, desde o estágio 5, mas essa diferença se acentua
no estágio7. A papila genital dos machos e o poro genital das fêmeas não apresentam
ornamentação. A ausência de setas nos oostegitos dos estágios 5-7 sugere que apesar da
diferenciação sexual já ser evidente, as fêmeas não atingiram ainda a maturidade sexual.
Foram encontrados 29 tipos de estruturas cuticulares, os quais estão presentes desde o
primeiro estágio do desenvolvimento pós-embrionário. Além desses tipos, foi verificada a
presença de uma seta no urópodo dos machos no estágio 7 que pode se desenvolver na seta
curva, uma das características diagnósticas da espécie.
PALAVRAS-CHAVE. Gnatópodos; papila genital; oostegitos; estruturas cuticularres.
Entre as características distintivas dos peracarídeos destacam-se o desenvolvimento
direto e a presença do marsúpio nas fêmeas, que é formado por processos em forma de placa
ovais com setas nas bordas, unidos na face interna das placas coxais, geralmente nos
segmentos 2 a 5. É nele que ocorre o desenvolvimento dos ovos e parte do desenvolvimento
dos juvenis (BELLAN-SANTINI 1999). Estas estruturas podem aparecer como pequenas
projeções durante os ínstares juvenis e se desenvolvem progressivamente nos estágios
subseqüentes até a muda parturial (KAÏM-MALKA 2004). As fêmeas, apresentam o poro genital
no esternito 5, por onde saem os óvulos. Nos machos, os espermatozóides são liberados pelas
papilas penianas presentes no esterno do último segmento torácico. Quando o juvenil sai do
marsúpio, apresenta a maioria das características adultas (BELLAN-SANTINI 1999), com
exceção dos caracteres sexuais (GARCIA-SCHROEDER & ARAUJO submetido).
De maneira geral, ocorrem grandes modificações nos apêndices dos anfípodos nos
diferentes estágios do desenvolvimento e podem estar relacionadas à forma, desenvolvimento
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
66
de setas e desenvolvimento de estruturas relacionadas ao dimorfismo sexual, como oostegitos,
estetascos, papila e poro genital (SHOEMAKER 1956, PIRES 1977, LEITE & WAKABARA 1989,
LEITE & LEITE 1997). Tal dimorfismo pode ser observado através do aumento dos gnatópodos
dos machos e pelos oostegitos decorados com setas nas fêmeas (KRUSCHWITZ 1978). Esses
caracteres secundários podem aparecer em diferentes idades, dependendo da espécie
(CASTIGLIONI et al. 2007). Alguns autores observaram que o processo de maturação sexual e o
desenvolvimento das características secundárias ocorrem em uma única muda, e outros que
eles ocorrem em várias mudas (CHARNIAUX-COTTON 1952, 1960, HESSLER et al. 1978;
CHARNIAUX-COTTON & PAYEN 1985, BELLAN-SANTINI 1999). O surgimento das
características secundárias não significa que o indivíduo esteja apto para a reprodução
(CASTIGLIONI et al. 2007), mas marca o início da diferenciação sexual morfológica.
Poucas espécies de Amphipoda tiveram os estágios de desenvolvimento acompanhados
e foram descritas quanto às modificações ocorrentes nestes estágios: Amphilocus neapolitanus
Della Valle, 1893; Ampithoe ramondi Audouin, 1826; Hyale media Dana, 1830 e Sunampithoe
pelagica Milne – Edwards, 1830 (LEITE 1996, LEITE & WAKABARA 1989, LEITE & GÜTH
2003). Estas descrições foram baseadas principalmente nos gnatópodos, antenas e
comprimento cefalotorácico sem mencionar modificações das estruturas relacionadas ao
dimorfismo sexual, como papila genital, poros e oostegitos.
KAÏM-MALKA (2004) descreveu o desenvolvimento dos oostegitos do anfípodo
Tmetonyx similis (G. O. Sars, 1891) durante a maturação sexual. Neste trabalho o autor
classifica os oostegitos quanto à sua maturidade e não o estágio em que o anfípodo se encontra
quando surgem estas características. Ele concluiu que os oostegios aparecem em determinada
fase do desenvolvimento, se desenvolvem em sucessivas mudas e cada par de oostegito (coxas
2 a 5) se desenvolvem de forma diferenciada, em tempos diferentes.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
67
CASTIGLIONI et al. (2007) observaram que as estruturas do dimorfismo sexual podem
ser evidenciadas no estágio 5 em Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup & Araujo, 1996,
mas a maturidade sexual foi atingida após o estágio 8, quando foram observados pares em
amplexo. ZIMMER et al. (submetido) descreveram a estrutura cuticular do adulto desta mesma
espécie e não observaram diferenciação sexual na distribuição e tipo de setas de machos e
fêmeas, com exceção do própodo do gnatópodo 2.
Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os estágios 5 a 7 do
desenvolvimento pós-marsupial de H. pleoacuta, com ênfase na forma dos apêndices,
distribuição das estruturas cuticulares e acompanhamento das estruturas relacionadas ao
dimorfismo sexual.
MATERIAL E MÉTODOS
As coletas foram realizadas no Vale das Trutas, próximo as nascentes do Rio das Antas
no município de São José dos Ausentes, RS (28º 47’ 00”S 49º 50’ 53”W). Fêmeas ovígeras de
H. pleoacuta foram separadas e transportadas para o Laboratório de Carcinologia da UFRGS.
Após a saída do marsúpio os juvenis foram individualizados em Beckers de 50 ml para o
monitoramento diário das ecdises. Tanto as fêmeas quanto os juvenis foram mantidos em
condições controladas de temperatura (19º C 1), intensidade luminosa (cerca de 1000 lux) e
fotoperíodo (12/12 h), com água dos tanques onde foram coletados e alimentados com 3 gotas
de solução da alga Ankistrodesmus sp. Corda 1838 (3,5 x 10
6
células/ml) a cada 2 dias e folhas
da macrófita Callitriche rimosa Fasset, 1951. Os Beckers foram lavados e a água trocada uma
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
68
vez por semana. Tais procedimentos foram adotados por CASTIGLIONI et al. (2007) e GARCIA-
SCHROEDER & ARAUJO (submetido) para o cultivo desta mesma espécie.
Houve um monitoramento diário quanto à presença das exúvias para a determinação
dos estágios de desenvolvimento. Foram denominados como estágios 5 (E5), 6 (E6) e 7 (E7)
os animais que sofreram a 4ª, 5ª e 6ª ecdise, respectivamente.
Os juvenis foram dissecados sob microscópio estereoscópico Zeiss modelo Stemi SV8
e seus apêndices foram montados em lâminas com glicerina líquida. Foram feitas ilustrações
dos apêndices com o auxílio de câmara lúcida adaptada ao microscópio óptico Olympus
CX31. Foram desenhadas as antenas e gnatopodos dos três estágios (E5 a E7). Os demais
apêndices foram desenhados apenas em E5 e E7 devido à pequena variação morfológica de E6
em relação aos outros dois.
Foi confeccionada uma tabela com a variação no número de setas em cada artículo dos
apêndices nos três estágios, por serem estas as principais modificações entre estágios
próximos. Foram observados os ooestegitos nas fêmeas, o esternito 7 dos machos para a
verificação da presença da papila genital e do esternito 5 das fêmeas para a observação do
poro genital.
Os juvenis foram preparados para a microscopia eletrônica de varredura utilizando a
técnica adaptada de LEISTIKOW & ARAUJO (2001) de acordo com as seguintes etapas:
desidratação com um banho de 30 minutos em cada álcool nas concentrações 70%, 75%,
80%, 85%, 90%, 95% e 100%, álcool-acetona na proporção 1:1 e acetona pura. A seguir foi
feita a secagem em ponto crítico e o material foi recoberto com carbono e ouro. Após a
preparação, o material foi fotografado em microscópio eletrônico de varredura Jeol JSM-
6060.
As pranchas contendo os desenhos e fotografias em MEV foram montadas com a
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
69
ajuda do programa Adobe Photoshop CS2
®
. Para a construção do mapa de setas foram
observados os apêndices de cinco indivíduos de cada estágio e para a contagem do número de
segmentos do flagelo das antenas foram observados aproximadamente 20 indivíduos de cada
estágio. A denominação das setas seguiu a classificação de ZIMMER et al. (submetido). Estes
autores formularam uma classificação para os tipos de estruturas cuticulares baseados na
descrição de duas espéceis de Hyalella. Nela os outores atribuem siglas compostas de letras
que significa a categoria, seguido de números para designar o tipo de estrutura cuticular. Por
exemplo, todas as estruturas iniciadas pela letra “A” referem-se à uma seta da categoria seta
simples, assim A1 refere-se à seta simples lamelada, enquanto A2 refere-se à seta simples A2.
RESULTADOS
Apêndices
Antena 1
Pedúnculo triarticulado e flagelo variando entre 5 a 10 artículos nos diferentes estágios do
desenvolvimento (Tab. I).
E5 (Fig. 1): artículos 1 e 2 do pedúnculo maiores e mais largos que todos os demais. Artículo
1 com largura um pouco maior que altura, artículo 2 com altura de aproximadamente 1,5 vezes
a sua largura e artículo 3 apenas um pouco mais largo e com formato semelhante aos artículos
do flagelo. O flagelo apresenta de 5 a 8 artículos, com estetascos (A8) restritos aos artículos 3
a 7.
E6 (Fig. 3): pedúnculo com proporções muito semelhantes ao estágio 5, porém, o artículo 2
apresenta altura de quase 2 vezes a sua largura. O flagelo apresenta entre 6-9 artículos e os
estetascos encontram-se restritos aos artículos 4 a 7.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
70
E7 (Fig. 5): artículo 1 do pedúnculo com altura de quase 1,5 vezes a largura, artículo 2 com
proporções semelhante ao estágio anterior e artículo 3 maior e mais largo que os artículos do
flagelo. Flagelo possui entre 7 a 10 artículos, portando estetascos nos artículos 4 a 7.
Antena 2
Pedúnculo com 5 artículos, sendo que em todos os estágios os artículos 1, 2 e 3 possuem
formato semelhante, já os artículos 4 e 5 apresentam diferença de proporção em relação aos
seus estágios próximos. Artículo 1 apresenta formato de placa arredondada, porém este foi
suprimido dos desenhos devido à pequena diferenciação do mesmo ao longo dos estágios e a
dimensão que ocuparia na prancha. O artículo 2 porta a glândula antenal e o artículo 3 tem a
largura semelhante ao artículo 4, porém sua altura é reduzida. Flagelo com 5 a 16 artículos nos
diferentes estágios do desenvolvimento.
E5 (Fig. 2): artículo 4 com altura menor que 2 vezes a largura e artículo 5 com altura de quase
3 vezes sua largura. O artículo 5 é mais robusto que os artículos do flagelo, mas apresenta
proporções semelhantes ao 1° artículo do flagelo. Flagelo com 5-11 artículos.
E6 (Fig. 4): artículo 4 com altura de aproximadamente 2 vezes a largura e artículo 5 com
altura de aproximadamente 2,5 vezes a largura. O artículo 5 é maior e mais robusto que os
artículos do flagelo e bem diferenciado destes. O flagelo apresenta 7-11 artículos.
E7 (Fig. 6): artículo 4 com altura menor que 2 vezes sua largura e artículo 5 com altura de
pouco mais de 2 vezes a largura. Os artículos do pedúnculo encontram-se bem diferenciados
do flagelo. O flagelo apresenta 7-13 artículos, sendo que um indivíduo apresentou 16 artículos
na antena esquerda.
Gnatópodo 1
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
71
E5 (Figs 7 e 10): própodo com altura cerca de 1,2 vezes maior que sua maior largura e quase 3
vezes menor que a placa coxal.
E6 (Figs 12 e 15): própodo com altura de quase 1,5 vezes a sua maior largura e mais de 3
vezes menor que a placa coxal.
E7 (Figs 17 e 20): própodo com proporções semelhantes ao estágio anterior em relação a sua
largura X altura e em relação ao seu comprimento e ao comprimento da placa coxal.
Peças bucais, pereiópodos, urópodos e telso
Lábio superior (Figs 25 e 43) Face dorsal com dentículos distribuidos na porção mediano-
distal e sétulas no ápice do apêndice em ambos estágios, porém com distribuição e densidade
maior em E7.
Mandíbulas (Figs 22, 23, 38 e 39): lacinia mobilis bifurcada na mandíbula direita e com 4
“dentes” na mandíbula esquerda; 3 penicílios em baixo da lacínia na mandíbula direita e 2 na
esquerda.1 penicílio em baixo do molar em ambas mandíbulas. A densidade de sétulas tanto
nos penicílios quanto na própria peça é maior em E7.
Lábio inferior (Figs 24 e 42): Bilobado, com bordo distal dorsal com grande densidade de
sétulas em ambos estágios.
Maxila 1 (Figs 26 e 40): Número constante de setas em ambas placas e em ambos estágios,
porém a densidade de sétulas é maior em E7. A haste da seta plumosa na placa interna é maior
em E7.
Maxila 2 (Figs 27 e 41): Grande variedade de setas, porem os tipos são constantes em todos os
estágios. A densidade de setas e sétulas é maior em E7.
Maxilípodo (Figs 28 e 44): formatos semelhantes em ambos estágios, assim como os tipos de
setas e suas disposições, porém a densidade de setas e sétulas é maior em E7.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
72
Pereiópodos (Figs 29, 30, 31, 32, 33, 45, 46, 47, 48 e 49): formatos semelhantes em ambos
estágios, porém a densidade de setas é maior em E7.
Urópodo 1 (Figs 34 e 50): com comprimento total de aproximadamente 1/4 do comprimento
dos pereiópodo em E5 e E7. O ramo interno de alguns machos em E7 apresenta o que parece
ser o precursor da seta curva típica dos machos (Fig. 61).
Urópodo 2 (Figs 35 e 51): o comprimento deste apêndice é aproximadamente 1,5 vezes menor
que o comprimento do urópodo 1 em E5 e a metade do comprimento do urópodo1 em E7.
Urópodo 3 (Figs 36 e 52): apresenta comprimento um pouco menor que o do urópodo 2 em E5
e de aproximadamente a metade do comprimento do urópodo 2 em E7.
Télson (Figs 37 e 53): largura maior que o comprimento em E5 e comprimento maior que a
largura em E7.
Dimorfismo sexual
A diferenciação sexual inicia-se em E5, com o aparecimento dos oostegitos nas fêmeas,
papilas genitais nos machos e início da diferenciação sexual dos gnatópodos.
Gnatópodo 2
Machos (Figs 9, 11, 14, 16, 19 e 21): apresentam o própodo mais alargado em relação ao
gnatópodo 1, e a maior largura encontra-se deslocada para o meio do artículo. Distribuição das
“comb scales” na região inferior do própodo restrita às proximidades da borda (Fig. 54)
E5 (Figs 9 e 11): própodo com altura cerca de 1,2 vezes maior que sua maior largura e com
comprimento menor que 2 vezes o comprimento da placa coxal. O própodo possui palma
ventral com pelo menos 1 seta serrada F3 (Fig. 56). Borda do própodo sem seta cuspidada B4
(Fig. 58).
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
73
E6 (Figs 14 e 16): própodo com proporções semelhantes ao estágio anterior em relação a sua
largura X altura e em relação ao seu comprimento e ao comprimento da placa coxal. Alguns
exemplares apresentam seta F3 na palma ventral, outros não. Borda do própodo sem seta B4.
E7 (Figs 19 e 21): própodo com proporções semelhantes ao estágio anterior em relação a sua
largura X altura, porém com comprimento cerca de 1,2 vezes menor que o da placa coxal.
Alguns exemplares apresentam seta F3 na palma ventral. A seta B4 na borda do própodo
também está presente em uns e ausente em outros (Fig. 60).
Fêmeas (Figs 8, 13 e 18): apresentam própodo mais alongado e estreito que o gnatópodo 2 dos
machos e um pouco mais alongado que o gnatópodo 1 das fêmeas. Ampla distribuição das
“comb scales” na região inferior do própodo (Fig. 55). O própodo de todas as fêmeas
apresenta seta F3 na palma ventral (Figs 57 e 59), bem como não apresentam seta B4 na borda
do própodo (Fig. 59).
E5 (Fig. 8): própodo com altura quase 1,5 vezes maior que sua maior largura e cerca de 2,5
vezes menor que a placa coxal.
E6 (Fig. 13): própodo com altura de cerca de 1,3 vezes a sua maior largura e com
comprimento quase 3 vezes menor que o comprimento da placa coxal.
E7 (Fig. 18): própodo com altura de cerca de 1,3 vezes a sua maior largura e com
promprimento cerca de 2,8 vezes menor que o comprimento da placa coxal.
Papila genital, oostegitos e poros
Machos. Papila genital, presente no esternito 7 dos machos em todos os estágios apresentando
tamanho crescente de E5 a E7 (Figs. 62, 63). Em todos os estágios não foi observada qualquer
ornamentação na papila.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
74
Fêmeas. Poro genital localizado no esternito 5 (Fig. 66) muito semelhante nos três estágios
(Figs 64 e 65), sem qualquer ornamentação. Os oostegitos aparecem como pequenas projeções
na face interna da placa coxal (Fig. 67) dos pereiópodos 2-5. Em todos os estágios (Figs 68, 69
e 70) não se observou a presença de sétulas ou setas e seu tamanho e aspecto foi muito similar
em E5, E6 e E7.
Estruturas cuticulares
Foram encontrados 29 tipos de estruturas cuticulares nos diferentes apêndices: Setas
simples A1, A2, A3, A4, A5, A7, A8 e A10; cuspidadas B1, B2, B3, B5 e B6; plumosas C1? e
C2; paposas D3, D4, D5 e D6; serruladas E1, F1, F2, F3 e F4; poros P1 e P2; sétula S2;
dentículos T1e T2; penicílios (Tab. II). Tanto a distribuição das setas quanto a quantidade em
cada artículo varia entre os estágios (Tab. II). Além desses tipos, foi verificada no urópodo 1
de E7 a presença de uma seta na mesma posição da seta curva do adulto. Esta seta, embora
sem a morfologia da seta curva, já apresenta uma leve curvatura (Fig. 61).
DISCUSSÃO
Morfologia dos Apêndices
Houve grande variação no número de artículos do flagelo das antenas, acentuando-se
com o decorrer do desenvolvimento, da mesma forma como houve variação entre as antenas
direita e esquerda do mesmo indivíduo. Esta variação também foi observada por LEITE (1996),
LEITE & GÜTH (2003) e GARCIA-SCHROEDER & ARAUJO (submetido). Não foi observada
diferenciação sexual em relação às antenas até E7. No adulto o número de artículos do flagelo
das antenas dos machos é um pouco maior que o das fêmeas.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
75
Houve a tendência para o aumento da placa coxal em relação ao própodo do gnatópodo
1 em E5 a E7, porém, essa relação se inverteu no gnatópodo 2. Para os juvenis de E1 a E4
(GARCIA-SCHROEDER & ARAUJO, submetido), a tendência para o aumento da placa coxal em
relação ao própodo foi observada para ambos gnatópodos.
A maxila 1 dos juvenis apresentou número constante de nove setas serradas na placa
externa, como nos adultos (GONZÁLEZ et al. 2006, ZIMMER et al. submetido), no entanto este
número varia até E4 (GARCIA-SCHROEDER & ARAUJO submetido). O número constante de
nove setas ocorre, coincidentemente, no mesmo estágio em que começam a aparecer as
estruturas de dimorfismo sexual, o E5.
A proporção dos urópodos em relação aos pereiópodos é aproximadamente igual em
E5 e E7, diferente dos estágios E1-E4 (GARCIA-SCHROEDER & ARAUJO submetido) que
apresetam crescimento dos urópodos menor que as autras partes do corpo, tornando-se
proporcionalmente menores com o decorrer dos estágios.
O télson, que é uma importante estrutura na identificação das espécies, apresenta forma
variável nos estágios juvenis, sendo que em E5 ele apresenta a largura maior que a altura, e em
E7 esta relação se inverte. Os juvenis desta espécie de E1-E4 também apresentam a largura
maior que o comprimento, enquanto o adulto apresenta largura aproximadamente igual à
altura (GONZÁLEZ et al. 2006). Isso revela que este apêndice sofre modifiações até a idade
adulta, porém, o número e tipo de setas são constantes para juvenis e adultos. Este fato reforça
a importância dos estudos de ontogenia para os trabalhos de taxonomia.
Diferenciação sexual
As estruturas de dimorfismo sexual, como a diferenciação dos gnatópodos e o
aparecimento dos oostegitos e da papila genital iniciam-se em E5. De acordo com
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
76
CASTIGLIONI et al. (2007) isso ocorre após 25,6 ± 0,65 dias para machos e 24,7 ± 0,40 dias
para fêmeas. Para Hyalella castroi González, Bond-Buckup e Araujo, 2006, o aparecimento
dessas estruturas também ocorrem no estágio 5, porém isso acontece após 28,4 ± 1,29 dias
para machos e 27,1 ± 0,56 dias para fêmeas (CASTIGLIONI et al. 2007). Em Hyalella azteca
essa idade foi de 19-21 dias (OTHMAN & PASCOE 2001). Para Hyale media após dois estágios
inicia-se a diferenciação das fêmeas, enquanto os machos diferenciam-se após três estágios
(LEITE & WAKABARA 1989). CHARNIAUX-COTON & PAYEN (1985) mencionaram, em seu
estudo sobre Orchestia gammarella, que os oostegitos iniciam sua emergência na 5ª muda
pós-embrionária. Estas diferenças no número de estágios até a diferenciação sexual podem
estar relacionadas com fatores ambientais, como temperatura, fotoperíodo, oxigênio
dissolvido, quantidade e qualidade do alimento (CASTIGLIONI et al 2007, CAINE 1979,
KRUSCHWITZ 1978, WELLBORN 1995) além dos fatores intrínsecos de cada espécie. NEUPARTH
et al. (2002) exemplificam como a temperatura pode influenciar o ciclo de vida: na
temperatura de 20º C e 33%o de salinidade a maturidade sexual foi alcançada com 35 dias,
enquanto na temperatura de 15º C e 20‰-33‰ de salinidade, esse período se estendeu para 49
dias.
Os machos apresentam o própodo do gnatápodo 2 com as mesmas proporções de altura
em relação à largura nos 3 estágios, porém, o aumento do própodo é bem maior que dos outros
artículos, e essa diferença se acentua no decorrer do desenvolvimento. O número de setas do
gnatópodo 2 do macho parece ser um pouco maior do que o da fêmea (Tab. II) embora isso
não seja tão evidente. No entanto, no própodo essa diferença é mais notável. A papila genital
aparece a partir de E5, coincidindo com o aparecimento das estruturas de dimorfismo sexual
secundário (alargamento do própodo do gnatópodo 2) e não apresenta ornamentação em
nenhum dos estágios, assim como no adulto. Diferentemente do que foi observado para o
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
77
isópodo terrestre Atlantoscia floridana (van Name, 1940) que apresenta ornamentação na
papila genital já na primeira muda após o aparecimento desta estrutura (ARAUJO et al. 2004).
O poro genital das fêmeas também não apresenta qualquer ornamentação. ARAUJO et
al. (2004) observaram em A. floridana a formação de escamas cuticulares no poro genital à
partir do juvenil III.
Não existem estudos sobre a morfologia de papilas e poros genitais de outros
anfípodos. Tal informação seria muito valiosa, uma vez que poderia trazer mais conhecimento
sobre as diferenças e semelhanças do grupo e até sobre sua reprodução.
Os oostegitos aparecem como pequenas projeções na face interna da placa coxal (Fig.
67) dos pereiópodos 2-5 e modificam muito pouco sua forma e tamanho até o E7, mostrando
que mesmo já sendo possível a diferenciação sexual, o animal ainda não está pronto para a
reprodução. Quanto à localização dos oostegitos, eles se inserem nas coxas 2-5, como outros
gamarídeos e hiperiídeos. Já os caprelídeos apresentam apenas dois pares de oostegitos, nas
coxas 3 e 4 (BELLAN-SANTINI 1999). THURSTON & BETT (1995) afirmaram que a presença dos
oostegitos na coxa 1 é muito rara e só ocorre em 2 grandes anfípodos, Eurythenes gryllus
(Lichtenstein, 1822) e Apotectonia heterostegos Barnard & Ingram, 1990.
Nos 3 estágios, os juvenis analisados no presente estudo não apresentaram setas nos
oostegitos, porém foi observado que no estágio 8 (dados não publicados) os oostegitos portam
pequenas setas, com a morfologia bem diferente das setas do adulto, que apresenta o ápice
enrolado (ZIMMER et al., submetido). KAÏM-MALKA (2004) descreveu o desenvolvimento dos
oostegitos do anfípodo Tmetonyx similis durante a maturação sexual e também observou
modificações na forma das setas. Elas surgem em certo estágio e vão modificando sua forma
com sucessivas mudas, tornando-se mais largas e maiores com o decorrer do tempo.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
78
Tipos de estruturas cuticulares
As estrututas cuticulares encontradas nos juvenis são do mesmo tipo das encontradas
nos adultos desta espécie (ZIMMER et al., submetido), porém, algumas setas encontradas nos
adultos não foram encontradas nos juvenis em E5 a E7. São elas: sétulas S1; setas simples A6
e A9; cuspidada B4; paposas D1 e D2; serrulada E2. As mesmas não foram encontradas nos
juvenis em E1 a E4 (GARCIA-SCHROEDER & ARAUJO submetido).
A seta A9 e sétula S1 estão presentes nos oostegitos das fêmeas adultas. Mesmo com a
presença dos oostegitos a partir de E5 não foi constatada a presença de seta nos oostegitos até
E7. Observações de exemplares no estágio 8 mostraram a presença de uma seta pequena,
porém não completamente desenvolvida, pois o ápice é diferente da seta A9 do adulto. KAÏM-
MALKA (2004) também observou que as setas dos oostegitos não surgem com os oostegitos,
mas aparecem em certo estágio do desenvolvimento, bem pequenas e transparentes. Durante o
desenvolvimento, a base da seta aumenta e se transforma em um pequeno cone.
A seta B4, denominada de seta curva, presente no urópodo 1 dos machos de algumas
espécies de Hyalella, inclusive H. pleoacuta (GONZÁLEZ et al. 2006, ZIMMER et al.
submetido), não foi encontrada até E7 com a morfologia do adulto. Por outro lado, observou-
se a presença de uma seta longa com uma leve curvatura e com inserção idêntica a do adulto,
indicando que esta possivelmente se desenvolverá na seta curva (B4), característica da espécie.
Diferenciação sexual em relação às estruturas cuticulares
Os gnatópodos são as estruturas que mais apresentaram dimorfismo sexual em relação
às estruturas cuticulares. Apenas as fêmeas adultas de H. pleoacuta apresentam setas F3 na
palma ventral do gnatópodo 2, enquanto apenas os machos apresentam setas B4 na borda do
própodo do gnatópodo 2 (ZIMMER et al. submetido). Os machos em E5, E6 e alguns em E7
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
79
também apresentam setas F3. Geralmente com o decorrer do desenvolvimento há uma
tendência na diminuição do número dessas setas nos machos. Quanto à seta B4, as fêmeas
nunca aparecem com tal seta, mas nem todos os juvenis machos a possuem, somente alguns,
em E7. A distribuição das “comb scales” também é diferente nos machos e fêmeas, sendo que
nas fêmeas a distribuição é mais ampla que nos machos (ZIMMER et al. submetido). Este
padrão também foi observado nos juvenis e se acentua no decorrer do desenvolvimento.
A diferenciação sexual, portanto, assim como no adulto (ZIMMER et al., submetido), é
mais evidente no gnatópodo 2, tanto no formato quanto nas estruturas cuticulares. Ela também
pode ser evidenciada pela papila genital nos machos e oostegitos nas fêmeas que também se
desenvolvem em E5. As antenas e o tamanho corporal, que ajudam a distinguir machos e
fêmeas adultos, não podem ser usados como caracteres de separação dos juvenis, uma vez que
essa diferenciação é gradativa.
Neste trabalho, foi possível evidenciar que as características dos juvenis, tanto em
relação aos tipos de setas quanto ao formato corporal, são muito semelhantes aos adultos,
exceto que o gnatópodo dos machos torna-se maior e que as estruturas cuticulares tornam-se
mais robustas, mais numerosas e alguns tipos não são encontrados em certos estágios. No
entanto, não se observou a perda de nenhuma estrutura ou tipo de seta, exceto a seta F3 na
palma ventral, que no adulto só está presente nas fêmeas e alguns juvenis machos em E7 ainda
a possuem.
80
81
82
83
84
85
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
86
Tabela I. Número de artículos do flagelo das antenas 1 e 2 nos estágios 5-7 do
desenvolvimento de Hyalella pleoacuta. Os números entre parênteses referem-se ao número
de indivíduos observados. AE: antena esquerda; AD: antena direita; quando não informado,
AD=AE.
Estágios 5 6 7
Antena 1
5 (3)
6 (10)
7 (3)
8 (3)
6 (3)
7 (6)
8 (8)
9 (2)
AE9AD8 (1)
7 (2)
8 (5)
9 (4)
10 (4)
AE9 AD8 (1)
AE10 AD9 (1)
AE9 AD10 (1)
Antena 2
5 (1)
6 (2)
7 (9)
10 (3)
AE6 AD7 (1)
AE8 AD9 (1)
7 (1)
8 (3)
9 (3)
10 (5)
11 (4)
AE7 AD9 (1)
AE7 AD8 (1)
AE11 AD10 (1)
8 (1)
9 (1)
10 (3)
11 (7)
12 (2)
13 (1)
AE11 AD10 (2)
AE10 AD11 (1)
AE16 AD9 (1)
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
87
Tabela II. Mapa de setas informando a quantidade e tipo de estruturas cuticulares nos estágios 5, 6 e 7
do desenvolvimento pós-marsupial de H. pleoacuta. As siglas entre parênteses referem-se ao tipo de
estrutura cuticular, conforme a classificação de ZIMMER et al. (submetido): setas simples (A1-A5, A8
e A10), cuspidadas (B1-B3, B5 e B6), plumosas (C1 e C2), paposas (D3-D6), serrulada (E1), serradas
(F1-F4), sétula (S2), dentículos (T1 e T2) poros (P1 e P2) e penicílio.
Apêndices Estágios
Estágio 5 Estágio 6 estágio 7
Antena 1
Pedúnculo
artículo 1
7-21 (A1, B6 e C2) 3-9? (A1, B6 e C2) 6-18 (A1, B6 e C2)
artículo 2
6-12 (A1) 9-12 (A1) 4-13 (A1)
artículo 3
4-9 (A1) 8-10 (A1) 6-11 (A1)
flagelo
29-45(A1 e A8) 39-51(A1, A7 e A8) 33-66(A1, A7 e A8)
Antena 2
Pedúnculo
artículo 1
1 (A1) 1 (A1) 0-1 (A1)
artículo 2 0 0 0
artículo 3
4-6 (A1 e F3) 4-7 (A1 e F3) 2-9 (A1 e F3)
artículo 4
10-13 (A1, F3 e C2) 9-16 (A1, F3 e C2) 7-18 (A1, F3 e C2)
artículo 5
9-14 (A1 e C2) 9-17 (A1 e C2) 8-17 (A1 e C2)
flagelo
41-75 (A1) 57-78 (A1) 37-123 (A1)
Lábio superior
Dentículos e S2 Dentículos e S2 Dentículos e S2
mandíbula dir.
3 penicílios + S2 3 penicílios + S2 3 penicílios + S2
mandíbula esq.
4 penicílios + S2 4 penicílios + S2 4 penicílios + S2
Lábio inferior
S2 S2 S2
Maxila 1
Palpo
1 (A5) + sétulas 1 (A5) + sétulas 1 (A5) + sétulas
Placa externa
9 (F4) + S2 9 (F4) + S2 9 (F4) + S2
Placa interna
2 (D6) + S2 2 (D6) + S2 2 (D6) + S2
Maxila 2
Placa interna
9-13 (A2, D5, E1 e F1) + S2 12-15 (A2, D5, E1 e F1) + S2 13-21(A2, D5, E1 e F1) + S2
Placa externa
9-15 (A2, F1 e F2) + S2 9-16 (A2, F1 e F2) + S2 14-18 (A2, F1 e F2) + S2
Maxilípodo
Placa interna
10-13 (B1, D3 e D4) + S2 11-17 (B1 e D3 e D4) + S2 10-21 (B1 e D3 e D4) + S2
Placa externa
13-16 (A1, A2 e D3) + P2 15-22 (A1, A2 e D3) + P2 20-31 (A1, A2 e D3) + P2
Continua
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
88
Tabela II. Continuação
Apêndices Estágios
Estágio 5 Estágio 6 estágio 7
Artículo 1
1-2 (A1 e A2) 1-2 (A1 e A2) 1-4 (A1 e A2)
Artículo 2
9-19 (A1 e A2) 12-17 (A1 e A2) 14-20 (A1 e A2)
Artículo 3
11-18 (A1, A2 e F3) + S2 e T1
13-19 (A1, A2 e F3) + S2 e T1 15-22 (A1, A2 e F3) + S2 e T1
Artículo 4
4-5 (A1, A2 e F3) + S2 e T1 4-5 (A1, A2 e F3) + S2 e T1 4-6 (A1, A2 e F3) + S2 e T1
Gnatópodo 1
Coxa
4-8 (A10) 7-8 (A10) 6-10 (A10)
Base
1-2 (A1 e F3) + T1 2-3 (A1 e F3) + T1 0-2 (A1 e F3) + T1
Ísquio
1-2 (F3) + T1
2 (F3) + T1
1-2 (F3) + T1
Mero
1-3 (F3) + T1 3 (F3) + T1 2-3 (F3) + T1
Carpo
6-12 (F3) + T1 e T2 8-14 (F3) + T1 e T2 11-15 (F3) + T1 e T2
própodo
10-22 (A1, B5 e F3) + T2 15-21 (A1, B5 e F3) + T2 15-21 (A1, B5 e F3) + T2
dáctilo
3-4 (A1, A7 e C2) 2-5 (A1, A7 e C2) 1-6 (A1, A7 e C2)
Gnatópodo 2
(machos)
Coxa
6-8 (A10) 6-7 (A10) 5-8 (A10)
Base
1-4 (A1 e F3) + T1 1-5 (A1 e F3) + T1 2-5 (A1 e F3) + T1
Ísquio
1-2 (F3) + T1 1-2 (F3) + T1 1-4 (F3) + T1
Mero
2-5 (F3) + T1 3-5 (F3) + T1 2-4 (F3) + T1
Carpo
7-14 (F3) + T1 e T2 10-13 (F3) + T2 12-17 (F3) + T2
própodo
15-22 (B5, F3 e A1) + T2 12-24 (B5, F3 e A1) + T2 16-33 (B5, F3 e A1) + T2
dáctilo
4-6 (A1, A7 e C2) + T1 e T2 3-6 (A1, A7 e C2) + T1 e T2 1-6 (A1, A7 e C2) + T2
Gnatópodo 2
(fêmea)
Coxa
4-7 (A10) 5-7 (A10) 5-8 (A10)
Base
1-3 (A1 e F3) + T1 2-5 (A1 e F3) + T1 0-3 (A1 e F3) + T1
Ísquio
1-2 (F3) + T1 2-3 (F3) + T1 1-2 (F3) + T1
Mero
2-3 (F3) + T1 3-4 (F3) + T1 1-3 (F3) + T1
Carpo
7-12 (F3) + T1 e T2 10-14 (F3) + T2 8-13 (F3) + T2
própodo
11-16 (B5, F3 e A1) + T2 14-23 (B5, F3 e A1) + T2 15-22 (B5, F3 e A1) + T2
dáctilo
1-4 (A1, A7 e C2) + T1 e T2 4-5 (A1, A7 e C2) + T1 e T2 3-4 (A1, A7 e C2) + T2
Pereiópodo 3
Coxa
4-8 (A10) 5-8 (A10) 5-8 (A10)
Base
1-4 (A1 e F3) 2-5 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3)
Continua
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
89
Tabela II. Continuação
Apêndices Estágios
Estágio 5 Estágio 6 estágio 7
Ísquio
1-2 (A1 e B6) 1-2 (A1 e B6) 0-2 (A1 e B6)
Mero
4-9 (A1 e B6) 8-13 (A1 e B6) 3-11 (A1 e B6)
Carpo
5-8 (A1 e B6) 6-9 (A1 e B6) 6-11 (A1 e B6)
própodo
6-10 (A1 e B6) 8-12 (A1 e B6) 7-15 (A1 e B6)
dáctilo
1-2 (A3, A4 e C2)
2 (A3, A4 e C2)
2 (A3, A4 e C2)
Pereiópodo 4
Coxa
5-8 (A10) 7-9 (A10) 7-11 (A10)
Base
1-3 (A1 e F3) 1-4 (A1 e F3) 1-4 (A1 e F3)
Ísquio
1 (A1 ou B6) 1-2 (A1 e B6) 1-2 (A1 e B6)
Mero
4-9 (A1 e B6) 7-10 (A1 e B6) 6-10 (A1 e B6)
Carpo
5-9 (A1 e B6) 5-9 (A1 e B6) 8-11 (A1 e B6)
própodo
6-10 (A1 e B6) 8-12 (A1 e B6) 10-13 (A1 e B6)
dáctilo
2 (A3, A4 e C2)
2 (A3,A4 e C2)
2-3 (A3, A4 e C2)
Pereiópodo 5
Coxa
1-2 (A10) 2-3 (A10) 1-2 (A10)
Base
5-10 (A1 e F3) 6-10 (A1 e F3) 9-13 (A1 e F3)
Ísquio
1-2 (A1 e B6) 2 (A1 e B6) 1-2 (A1 e B6)
Mero
6-11 (A1 e B6) 9-12 (A1 e B6) 6-11 (A1 e B6)
Carpo
6-12 (A1 e B6) 9-12 (A1 e B6) 9-12 (A1 e B6)
própodo
5-10 (A1 e B6) 9-12 (A1 e B6) 5-13 (A1 e B6)
dáctilo
2-3 (A3, A4 e C2) 2-3 (A3, A4 e C2) 1-3 (A3, A4 e C2)
Pereiópodo 6
Coxa
1 (A10) 1 (A10) 0-1 (A10)
Base
6-9 (A1 e F3) 9-13 (A1 e F3) 4-10 (A1 e F3)
Ísquio
1-2 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6)
Mero
6-11 (A1 e B6) 7-12 (A1 e B6) 6-14 (A1 e B6)
Carpo
8-12 (A1 e B6) 11-14 (A1 e B6) 14-18 (A1 e B6)
própodo
8-12 (A1 e B6) 11-14 (A1 e B6) 11-20 (A1 e B6)
dáctilo
2 (A3, A4 e C2) 2-3 (A3, A4 e C2)
1-3 (A3, A4 e C2)
Pereiópodo 7
Coxa
1-2 (A10) 1-2 (A10) 1-2 (A10)
Base
5-10 (A1 e F3) 9-11 (A1 e F3) 8-13 (A1 e F3)
Ísquio
2 (A1 e B6) 2 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6)
Continua
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
90
Tabela II. Continuação
Apêndices Estágios
Estágio 5 Estágio 6 estágio 7
Mero
6-10 (A1 e B6) 9-12 (A1 e B6) 9-14 (A1 e B6)
Carpo
9-11 (A1 e B6) 9-12 (A1 e B6) 9-16 (A1 e B6)
própodo
9-13 (A1 e B6) 13-16 (A1 e B6) 9-16 (A1 e B6)
dáctilo
2 (A3, A4 e C2) 2-3 (A3, A4 e C2) 2-3 (A3, A4 e C2)
Urópodo 1
Pedúnculo
1-4 (B6) 3-4 (B6) 4-6 (B6)
Ramo interno
4-6 (B2, B3 e B6) 5-7 (B2, B3 e B6) 4-8 (B2, B3 e B6)
Ramo externo
3-6 (B2, B3 e B6) 5-6 (B2, B3 e B6) 5-7 (B2, B3 e B6)
Urópodo 2
Pedúnculo
1-2 (B6) 1-3 (B6) 2-3 (B6)
Ramo interno
4-6 (B2, B3 e B6) 5-7 (B2, B3 e B6) 4-6 (B2, B3 e B6)
Ramo externo
4-5 (B2, B3 e B6) 4-6 (B2, B3 e B6) 4-6 (B2, B3 e B6)
Urópodo 3
Pedúnculo
1-2 (B6) 1-3 (B6) 2-4 (B6)
Ramo externo
2-4 (A1 e B3) 3-4 (A1 e B3) 3-5 (A1 e B3)
telso
2(B6) + 6 (C2) 2(B6) + 6 (C2) 2(B6) + 6 (C2)
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
91
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Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
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Hydrobiologie (80): 201–216.
Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 5-7 e diferenciação sexual
94
WELLBORN, G.A. 1995. Determinants of reproductive success in freshwater amphipod species
that experience different mortality regimes. Animal Behavior (50): 353-363.
Considerações Finais
95
CONSIDERAÇÕES FINAIS
• Foram encontrados 23 tipos de setas, 1 de sétula, 2 de poros, 2 de dentículos e 1 de
penicílio. Estes tipos foram os mesmos tanto para os estágios de indiferenciação sexual
(E1-E4), quanto para os estágios onde ocorrem a diferenciação sexual (E5-E7), com
exceção do aparecimento de uma seta, semelhante à seta curva, nos machos em E7,
porém, com a morfologia um pouco diferente da seta típica dos machos adultos.
• Os estágios iniciais apresentam número menor de setas, assim como a estrutura das
mesmas é mais simples nestes estágios. Os diferentes tipos estruturas cuticulares vão
surgindo no decorrer do desenvolvimento. Embora as estruturas cuticulares se
modifiquem ao longo do desenvolvimento, em relação ao tamanho da haste, número e
tamanho de sétulas e formação do padrão poligonal, não há transformação de um tipo
em outro.
• O número de artículos do flagelo das antenas é constate até E2, mas à partir de E3
ocorre variação, acentuando-se com o desenvolvimento.
• Houve a tendência, com o decorrer dos estágios, para o aumento da placa coxal em
relação ao própodo em ambos gnatópodos até E4. Já em E5-E7, onde começa a
diferenciação sexual, essa tendência foi observada apenas para o gnatópodo 1, sendo
inversa para o gnatópodo 2. O gnatópodo 2 dos machos apresenta um alargamento do
própodo à partir de E5, tornando-se progressivamente maior com o desenvolvimento.
O número de setas neste apêndice é um pouco maior nos machos, desde E5, mas essa
diferença se acentua em E7.
Considerações Finais
96
• O número de setas na maxila 1 varia até E4, mostrando um aumento no número dessas
setas no decorrer dos estágios. Porém em E5 esta apresenta número constante de nove
setas, como no adultos.
• Os urópodos modificam bastante sua proporção, tornando-se proporcionalmente
menores com o decorrer dos estágios.
• O télson também apresenta alteração em sua forma nos diferentes estágios, porém o
numero de setas neste apêndice é constante.
• A papila genital dos machos e o poro genital das fêmeas não apresentam
ornamentação.
• Não foram encontradas setas nos oostegitos de E5-E7, mostrando que apesar da
diferenciação sexual, ainda não estão sexualmente maduros. No entanto, foram
encontradas pequenas setas nos juvenis de E8.
• Há muita sobreposição de características em dois estágios próximos, inclusive no
número de artículos das antenas, que é muito usado para separar os estágios de
desenvolvimento. É muito difícil, portanto, identificar os estágios apenas pelas
características apresentadas aqui. Quanto à identificação precoce da espécie, ainda em
estágio 1 é possível graças à presença dos flanges no pereonito 7 e pleonitos 1-3. As
outras características diagnósticas da espécie, no entanto, se desenvolvem ao longo do
desenvolvimento e não devem ser tomadas para a identificação dos juvenis.
Anexo
97
ANEXO
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